1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Ботанический журнал
  4. T. 107, № 10, 2022

Ботанический журнал, 2022, T. 107, № 10, стр. 996-1009

ОСОБЕННОСТИ РАННЕГО РАЗВИТИЯ СЕЯНЦЕВ PICEA ABIES (PINACEAE) НА КСИЛОЛИТИЧЕСКОМ СУБСТРАТЕ

А. В. Кикеева 1, *, Е. В. Новичонок 1, И. Н. Софронова 1, А. М. Крышень 1

1 Институт леса КарНЦ РАН
185910 Петрозаводск, ул. Пушкинская, 11, Россия

* E-mail: avkikeeva@mail.ru

Поступила в редакцию 24.06.2022
После доработки 15.08.2022
Принята к публикации 16.08.2022

Полный текст (PDF)

Аннотация

В работе представлены результаты лабораторного эксперимента по влиянию различных видов ксилолитического субстрата на прорастание семян и начальные стадии развития Picea abies. Экспериментальные субстраты включали коррозионный и деструктивный типы гнилей ели, березы и осины. Проведен анализ биомассы тканей растения, архитектуры и площади поверхности корневой системы сеянцев в период формирования семядольной хвои (4 нед), настоящей хвои (8 недель) и начала микоризообразования (18 нед). Ксилолитический субстрат предполагает потенциально лучшие условия содержания и доступности минерального питания, по сравнению с почвой среднетаежного ельника. Тип деструкции практически не оказал влияния на развитие растений, в отличие от видовой принадлежности древесного детрита. Более успешными признаками развития (раннее начало и более высокая активность микоризации, высокие значения общей биомассы и биомассы настоящей хвои) характеризовались сеянцы, выращенные на субстратах, для которых отмечалось активное поглощение азота и фосфора в первые недели после посева (контроль и осина с деструктивным типом гнили).

Ключевые слова: Picea abies, ксилолитический субстрат, древесный детрит, микориза

Естественная динамика таежных ельников определяется количеством и качеством подроста лесообразующих пород. Важность мертвой древесины для успешного возобновления Picea abies и других пород отмечалась многими авторами (Kravchinskiy, 1912; Chumin, 1965; Dyrenkov, 1984; Ježek, 2004; Bače et al., 2012; Červenka et al., 2014). Несмотря на то что общая площадь микроместообитаний, созданных валежными стволами и пнями в лесном сообществе, невелика, в совокупности она формирует необходимые условия для прорастания и роста сеянцев P. abies (Čížková et al., 2011; Efimenko et al., 2019). Преимущества этих естественных микроместообитаний заключаются в более высокой аэрации, стабильном и благоприятном водном и температурном режимах, большей доступности элементов минерального питания (Pegov, 1992), а также отсутствии угнетения со стороны растений напочвенного покрова и отсутствии корневой конкуренции со стороны древесного яруса (Dyrenkov, 1988). Интенсивность заселения валежа всходами P. abies различна на разных стадиях гниения стволов и зависит также от их диаметра, контакта с землей, видов грибов, разлагающих древесину, и покрытия окружающими растениями (Bače et al., 2012).

Процесс деструкции древесного субстрата многоэтапен, сложен и определяется ксилобиоценозом (Krivosheina et al., 1982). В зависимости от воздействия ксилотрофных грибов на химический состав древесного субстрата выделяют коррозионный и деструктивный типы гнили. И даже внутри одной категории характер разрушения во многом зависит от состава ксилотрофного сообщества (Kazartcev et al., 2014). При деструкции валежа основных лесообразующих пород происходит потеря углерода и увеличение концентрации азота в коре и древесине на протяжении всего периода его существования. Важную роль в динамике питательных веществ в разлагающейся древесине играют деятельность ксилофильных организмов, азотфиксирующих бактерий и перенос грибами питательных веществ из окружающего субстрата (Boddy et al., 1995; Romashkin, 2021).

P. abies является облигатно микотрофной породой, т.е. на всех стадиях развития активно ассоциируется с эктомикоризными грибами (ЭМГ), что позволяет ей более эффективно поглощать питательные вещества из почвы (Shubin, 1957; Brunner et al., 2001). Симбиотические взаимодействия способствуют процессу фотосинтеза и росту растений (Clark et al., 2000). Помимо симбиоза с ЭМГ получению питательных веществ из субстрата способствует изменение структурных и функциональных характеристик корневой системы (Comas et al., 2004, 2009). Несмотря на большое количество работ, посвященных естественному восстановлению P. abies на древесном субстрате, остается неясным, влияет ли видоспецифичность валежных бревен на развитие сеянцев, и является ли этот субстрат более выигрышным в долгосрочной перспективе. Ранее было отмечено, что у ювенильных особей хвойных, произрастающих на древесном детрите, микоризообразование протекает иначе (по сравнению с почвой), а также отмечена зависимость степени развития грибного компонента симбиоза от типа микогенной деструкции валежа (Veselkin, 2000).

Целью работы было изучение особенностей раннего развития P. abies (L.) H. Karst. (от момента прорастания до начала микоризообразования) на ксилолитическом субстрате в условиях лабораторного эксперимента.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Лабораторный эксперимент по выращиванию P. abies включал следующие варианты ксилолитического субстрата: ель с коррозионным (ЕК) и деструктивным (ЕД) типами гнили, береза с коррозионным типом (БК), осина с коррозионным (ОК) и деструктивным (ОД) типами гнили. В качестве контрольного субстрата (К) использовался иллювиально-железистый горизонт (Bf) подзола иллювиально-железистого. Сеянцы, выращенные на указанных экспериментальных субстратах, далее в тексте обсуждаются в формулировках “сеянцы субстратов К, ЕК, ЕД, БК, ОК, ОД” или “сеянцы К, ЕК, ЕД, БК, ОК, ОД”. Под ксилолитическим мы понимаем субстрат, образованный в результате многоэтапной биогенной ферментативной трансформации древесины, осуществляемой ксилобиоценозом в естественных условиях, в результате которой изменяются исходная структура и химический состав субстрата.

Древесные субстраты отбирали в лесу от валежных стволов 3–5 классов разложения, очищали от мусора, сушили при комнатной температуре и измельчали блендером до порошкообразного состояния. После измельчения субстратов их смешивали с вермикулитом в пропорции 1: 1 по объему. Для посева использовали семена P. abies местного сбора I класса качества. Подготовка семян к посеву включала в себя сначала дезинфекцию в 0.5%-ном растворе марганцовокислого калия, а затем замачивание в воде в течение суток. Сеянцы выращивали в кассетах, предназначенных для выращивания сеянцев с закрытой корневой системой Plantek 81F с объемом ячейки 85 см3, на стеллаже с искусственным освещением люминесцентными лампами L 36W/640. Фотопериод был равен 20 ч, что близко к продолжительности фотопериода в течение июля на территории Республики Карелия. Полив проводился вручную ежедневно отмеренным количеством воды.

Извлечение сеянцев из субстрата без нарушения корневых окончаний проводили при полном формировании семядольной хвои (4 нед), настоящей хвои (8 нед) и сформированной, визуально определяемой, микоризы на корнях (18 нед). Всего было отобрано и проанализировано 1053, 162 и 313 сеянцев соответственно. Растения разделяли на корень, стебель, семядольную и настоящую хвою, высушивали при температуре 70°С, после чего определяли их массу.

Корневые системы сеянцев промывали проточной водой, затем целиком фиксировали в смеси этилового спирта, глицерина и дистиллированной воды, взятых в пропорциях 1 : 1 : 1. От каждого варианта опыта для 4-недельных сеянцев было проанализировано от 27 до 44 образцов корневых систем (всего 202 шт.), для 8-недельных сеянцев – по 5 образцов (всего 30 шт.), для 18-недельных сеянцев – 11–14 образцов (всего 74 шт.).

Для корневых систем 4 и 8-недельных сеянцев отмечали длину главного корня, наличие/количество и длину латеральных корней, их порядок ветвления. Корневую систему 18-недельных сеянцев разделяли на фракции: главный корень, латеральные ветвящиеся и неветвящиеся боковые корни 1 и 2 порядков, корни 3 порядка. Вручную измеряли их длину и количество, рассчитывали процентное соотношение. Коэффициент ветвления (Кв) рассчитывали как отношение суммарной длины латерального ветвящегося корня первого порядка и всех ответвлений к его длине без ответвлений.

Для изучения характера питания корни разделяли на две группы: 1) корни, которые впоследствии будут преобразованы в транспортные (главный корень, латеральные ветвящиеся и неветвящиеся боковые корни первого порядка, ветвящиеся корни второго порядка); 2) корни, потенциально микоризованные (детерминированные корни второго и третьего порядков).

Для изучения процесса микоризообразования из второй группы учитывали корни длиной не менее 2 мм и не более 8 мм. Выбранный диапазон длины позволяет исключить корни, которые нельзя отнести к потенциально микоризованным. Слишком короткие корни (менее 2 мм) сложно качественно анатомировать и на этом этапе развития сложно предсказать их дальнейшую специализацию – будут ли они микоризованы или будут трансформированы в проводящие. Корни, длиной более 8 мм, имеют корневые волоски и, вероятно, будут ветвиться на следующие порядки. Полученные значения площади поверхности корней, не вошедших в указанный диапазон длины, были суммированы с общей площадью корней первой группы. Для изучения морфолого-анатомических параметров потенциально микоризованных корней готовили их поперечные срезы и исследовали под микроскопом (LeicaDM 1000, Германия). От каждого варианта опыта проанализировано не менее 100 корней (10–15 от каждого сеянца), каждый из которых представлен 3–5 срезами. Всего просмотрено 750 корней (2700 срезов). Среди просмотренных корней отмечены эктомикоризы (ЭМ), эктэндомикоризы (ЭЭМ) и детерминированные корни, имеющие корневые волоски. Критерием разделения ЭМ и ЭЭМ на поперечном срезе считали наличие сформированной мицелиальной мантии. Для ЭЭМ характерно отсутствие четко оформленного грибного чехла (гифы только оплетают корень). На каждом срезе измеряли диаметр корневого окончания, отмечали наличие корневых волосков, наличие микоризной инфекции, при наличии грибного чехла – его толщину. На основе полученных данных рассчитывали плотность (шт./см корней первой группы), активность микоризации (процент ЭМ и ЭЭМ корней среди всех потенциально микоризованных корней). Определяли площадь поверхности – интегрирующий длину и толщину показатель, численно характеризующий поверхность соприкосновения с субстратом, отражающий площадь питания (без учета корневых волосков и отходящих грибных гифов). Для расчета использовали формулу боковой поверхности цилиндра. Среднее значение радиуса каждой фракции корней одного образца получено не менее 10 последовательными измерениями по длине (бинокулярный стереомикроскоп ADFS645), среднее значение радиуса каждой фракции корней одного варианта опыта – не менее 100 измерениями.

Химический анализ. Перед посадкой и при каждом отборе сеянцев ели в субстратах определяли содержание основных биогенных элементов и их подвижных форм. Определение рН раствора проводили потенциометрическим методом (рН-метр Hanna, Германия). Общую концентрацию фосфора (Pобщ) определяли сжиганием в муфеле со спектрофотометрическим окончанием (Спектрофотометр СФ-2000, Россия). Содержание подвижных форм фосфора (Pподв) и калия (Kподв) определяли вытяжкой по Кирсанову со спектрофотометрическим окончанием (для фосфора) (Спектрофотометр СФ-2000, Россия) и атомно-эмиссионным окончанием (для калия) (Атомно-абсорбционный спектрофотометр АА-7000, Shimadzu, Япония). Содержание нитратного азота (${{{\text{N}}}_{{{\text{N}}{{{\text{O}}}_{3}}}}}$) определяли потенциометрическим методом (Потенциометр Анион 4100, Россия). Общую концентрацию углерода (C) и азота (Nобщ) определяли на CHN-анализаторе (2400 SeriesII CHNS/OElemental Analyzer, Perkin Elmer, США). Азот легкогидролизуемых соединений (N гидролиз.) по Тюрину и Кононовой определяли сжиганием сернокислой вытяжки по Къельдалю со спектрофотометрическим окончанием (Спектрофотометр СФ-2000, Россия).

Статистическая обработка результатов была проведена с использованием пакета “STATISTICA 10”. Влияние каждого типа ксилолитического субстрата на параметры сеянцев P. abies анализировали с использованием непараметрического анализа Краскела–Уоллиса с последующим попарным сравнением критерием Данна. Статистически значимыми считали различия при р < 0.05.

Исследования выполнены на научном оборудовании аналитической лаборатории Института леса (Центр коллективного пользования Карельского научного центра РАН).

РЕЗУЛЬТАТЫ

Характеристика субстрата. Реакция водного раствора всех субстратов до посева P. abies была слабокислая (табл. 1). Содержание элементов минерального питания в субстрате К практически не отличалось от их содержания в ксилолитических субстратах, за исключением ОД. Содержание Nобщ и Pобщ в субстратах (кроме ОД) значительно ниже по сравнению со средним содержанием их в верхнем 20 см слое подзола иллювиально-железистого типичных среднетаежных ельников и находится в диапазоне варьирования их содержания в крупных древесных остатках (Romashkin, 2021). Содержание Kподв в ксилолитических субстратах значительно превосходит содержание его в почвенном слое (табл. 1). Все экспериментальные субстраты отличаются содержанием высокой доли доступных для растения форм азота и фосфора (Nгидролиз. и Pподв). Самое высокое содержание Pподв. отмечено на субстрате ОД, а содержание доли доступного для растений азота (Nгидролиз. + ${{{\text{N}}}_{{{\text{N}}{{{\text{O}}}_{3}}}}}$) – в К субстрате и субстратах осины (ОД и ОК).

Таблица 1.

Содержание биогенных элементов и кислотность почвенного раствора в экспериментальных суб-стратах перед посевом ели и в корнеобитаемом слое почв типичных ельников Карелии Table 1. Content of biogenic elements and acidity of soil solution in experimental substrates prior to spruce sowing and in the root layer of soils in typical spruce forests of Karelia

  ${\text{p}}{{{\text{H}}}_{{{{{\text{H}}}_{2}}{\text{O}}}}}$ C, % Pобщ, % Доля (%) Pподв от Pобщ Nобщ, % Доля (%) Nгидролиз от Nобщ Доля (%) ${{{\text{N}}}_{{{\text{N}}{{{\text{O}}}_{3}}}}}$ от Nобщ Kподв, мг/кг
Экспериментальные субстраты/Experimental substrates
К 4.5 42.2 0.05 10.4 0.2 9.3 12.0 4967
ЕК 4.7 30.5 0.03 6.9 0.3 5.4 0.3 2375
ЕД 4.0 34.6 0.02 9.5 0.3 2.8 0.4 2144
БК 5.3 45.2 0.01 28.6 0.2 8.0 0.6 3715
ОК 4.4 40.8 0.04 25.6 0.4 9.6 0.7 1735
ОД 5.3 40.9 0.32 84.1 1.2 3.5 7.7 11 752
Корнеобитаемый слой (20 см) почвы среднетаежного ельника (“Кивач”, РК)*
Root layer of soils in typical spruce forests (“Kivach”, RK)*
  3.9 20.9 0.5 0.02 0.6 0.05 0.0004 4.1

Примечание. С, Pобщ и Nобщ – общая концентрация углерода, фосфора и азота (соответственно), Pподв и Кподв – подвижные формы фосфора и калия, ${{{\text{N}}}_{{{\text{N}}{{{\text{O}}}_{3}}}}}$ и Nгидролиз – нитратный азот и азот легкогидролизуемых соединений; * – содержание C, Pобщ, доля Pподв от Pобщ, Kподв указано для ельника черничного влажного (Fedorets et al., 2015); содержание Nобщ, доли Nгидролиз, от Nобщ, доли ${{{\text{N}}}_{{{\text{N}}{{{\text{O}}}_{3}}}}}$ от Nобщ указано для ельника чернично-разнотравного (140 лет) и ельника кисличного (160 лет) (Moshkina, 2009). Здесь и в табл. 2, рис. 1 и 2: К – контроль; ЕК и ЕД – ель, коррозионный и деструктивный типы гнили; БК – береза, коррозионный тип; ОК и ОД – осина, коррозионный и деструктивный типы гнили.

Note. С, Pобщ and Nобщ – total concentrations of carbon, phosphorus, and nitrogen, respectively, Pподв and Kподв – labile forms of phosphorus and potassium, ${{{\text{N}}}_{{{\text{N}}{{{\text{O}}}_{3}}}}}$ and Nгидролиз – nitrate nitrogen and nitrogen in readily hydrolysable compounds; * – content of C, Pобщ, share of Pподв in Pобщ, Kподв are given for a moist bilberry spruce forest (Fedorets et al., 2015); content of Nобщ, share of Nгидролиз in Nобщ, share of ${{{\text{N}}}_{{{\text{N}}{{{\text{O}}}_{3}}}}}$ in Nобщ are given for a bilberry-forb spruce forest (140 years old) and a wood sorrel spruce forest (160 years old) (Moshkina, 2009). Here and in Table 2, Figs. 1 and 2: К – control; ЕК and ЕД – spruce, corrosive and destructive rot types; БК – birch, corrosive type; ОК and ОД – aspen, corrosive and destructive rot types.

Проследив изменение содержания элементов в экспериментальных субстратах в ряду 0 (перед посадкой) – 4 нед – 8 нед – 18 нед, можно говорить о том, что для субстратов К и ОД отмечены одинаковые тенденции уменьшения содержания элементов в первые 4 нед после посева (рис. 1). В субстрате К на протяжении всего эксперимента отмечалось постоянное увеличение доли подвижных форм N и P от их валового содержания. На протяжении первых 4 нед от момента посева происходит резкое снижение содержания Nобщ, Nгидролиз. и ${{{\text{N}}}_{{{\text{N}}{{{\text{O}}}_{3}}}}}$. Потери составляют 84, 66 и 99% от исходных содержаний соответственно. Потеря Pобщ составляет 56% от исходного в субстрате.

Рис. 1.

Изменение содержания азота и фосфора в экспериментальных субстратах на протяжении всего эксперимента (0 (перед посадкой), 4, 8 и 18 нед от момента посева ели). Рядом со столбцами указаны абсолютные значения содержания биогенных элементов, в скобках – доля подвижных форм азота и фосфора от их общего содержания. Pобщ и Nобщ – общая концентрация фосфора и азота, N доступный (N–NO3 + N гидролиз.) – доступные для растения формы азота, Pпод – подвижная форма калия.

Fig. 1. Changes in nitrogen and phosphorus content in experimental substrates in the course of the experiment (0 (prior to sowing), 4, 8, and 18 weeks after sowing of spruce seeds). The figures along bars: absolute values of nutrient content, figures in brackets: the shares of labile nitrogen and phosphorus in the total content of the elements. Pобщ и Nобщ – total phosphorus and total nitrogen concentrations, N доступный (N–NO3+N hydrol.) – nitrogen forms available to plants, Pпод – labile potassium, mg/kg.

В субстрате ОД также отмечено резкое уменьшение содержания элементов в первые 4 нед после начала наблюдений. В этот период происходит потеря 75% исходного содержания Nобщ. Доступные для растения формы N на протяжении всего эксперимента ведут себя по-разному. Содержание ${{{\text{N}}}_{{{\text{N}}{{{\text{O}}}_{3}}}}}$ резко уменьшается в первые 4 нед после посева (96% исходного содержания) и затем существенно не изменяется до конца эксперимента. Содержание Nгидролиз. увеличивается в ряду 0–4–8 нед и снижается к концу опыта. Кроме того, в субстрате до посева P. abies при самом высоком (среди остальных экспериментальных субстратов) содержании Pобщ отмечается высокая доля его свободной формы (84%), доступной для поглощения растением после начала роста. В первый месяц происходит потеря 91% исходного содержания Pобщ. Таким образом, субстрат отличается высоким содержанием валовых и подвижных форм N и P, а также возможностью их поглощения растением в самый ранний период развития сеянцев.

Для остальных ксилолитических субстратов (ЕК, ЕД, БК, ОК) отмечаются флуктуирующие значения содержания Nобщ и Pобщ; значительных снижений содержания на протяжении эксперимента не отмечено. Для минеральной формы азота в ряду 0–4–8 нед отмечается увеличение содержания (по сравнению с исходным). Снижение происходит в период начала микоризообразования (8–18 нед).

Корневые системы. У сеянцев P. abies на всех этапах проведения эксперимента четко определялись главный корень и отходящие от него латеральные корни. У корневых систем 4-недельных растений на главном корне определялись латеральные корни первого порядка меньше 2 мм. Самая большая длина главного корня была отмечена у сеянцев, на субстратах К и ОД (табл. 2), самые малые – на субстратах ели (ЕК и ЕД). На субстрате К отмечено самое большое число латеральных корней.

Таблица 2.

Средние значения ( ± стандартная ошибка среднего) параметров корневых систем у 4-, 8- и 18-недельных сеянцев ели Table 2. Mean values ( ± standard error of the mean) of root system parameters in 4-, 8-, and 18-week-old spruce seedlings

  Экспериментальные субстраты/Experimental substrates
К ЕК ЕД БК ОК ОД
4-недельные сеянцы/4-week-old seedlings
L, см/L, cm 7.0 ± 0.2а 3.0 ± 0.2в 2.0 ± 0.1в 5.0 ± 0.2б 4.0 ± 0.2б 6.0 ± 0.2а
∑n, шт./∑n, pcs. 5.0 ± 0.4а 2.0 ± 0.2б 1.0 ± 0.2б 2.0 ± 0.2б 2.0 ± 0.2б 2.0 ± 0.2б
S, см2/S, cm2 гк 0.70 ± 0.03а 0.35 ± 0.02б 0.29 ± 0.01б 0.59 ± 0.03в 0.55 ± 0.02в 0.69 ± 0.03а
бк 0.072 ± 0.007а 0.022 ± 0.003б 0.023 ± 0.004б 0.028 ± 0.004б 0.022 ± 0.003б 0.033 ± 0.004б
общ 0.77 ± 0.03а 0.37 ± 0.02б 0.32 ± 0.02б 0.62 ± 0.03в 0.57 ± 0.03в 0.72 ± 0.03а
8-недельные сеянцы/8-week-old seedlings
L, см/L, cm 32.0 ± 5.6а 24.0 ± 2.7аб 14.0 ± 1.5б 25.0 ± 2.6аб 22.0 ± 2.2аб 29.0 ± 2.6а
Кв 1.2 ± 0.08а 1.3 ± 0.08а 1.4 ± 0.06а 1.3 ± 0.08а 1.0 ± 0.05а 1.3 ± 0.1а
Латеральные корни 1 порядка
Lateral roots of the 1st order 		∑n, шт./∑n, pcs. 23.0 ± 2.7а 17.0 ± 1.3аб 11.0 ± 1.3б 13.0 ± 1.7аб 18.0 ± 2.3аб 19.0 ± 3.2аб
∑l, см/∑l, cm 21.0 ± 4.3а 14.0 ± 2.1аб 7.0 ± 1.1б 15.0 ± 1.7аб 13.0 ± 2.0аб 18.0 ± 2.1а
Латеральные корни 2 порядка
Lateral roots of the 2nd order 		∑n, шт./∑n, pcs. 40.0 ± 11.4а 25.0 ± 5а 9.0 ± 3.4а 33.0 ± 9.1а 19.0 ± 5.0а 40.0 ± 8.7а
∑l, см/∑l, cm 4.0 ± 1.1а 3.0 ± 0.7а 1.0 ± 0.3а 4.0 ± 1.0а 2.0 ± 0.6а 4.0 ± 1.0а
S, см2/S, cm2 гк 1.0 ± 0.05а 0.91 ± 0.03а 0.92 ± 0.09а 1.2 ± 0.06а 1.0 ± 0.09а 1.0 ± 0.1а
бк 2.1 ± 0.4а 1.5 ± 0.2а 0.7 ± 0.1а 1.6 ± 0.2а 1.4 ± 0.3а 1.8 ± 0.2а
общ. 3.1 ± 0.5а 2.4 ± 0.2а 1.6 ± 0.2а 2.7 ± 0.2а 2.4 ± 0.2а 2.8 ± 0.2а
18-недельные сеянцы/18-week-old seedlings
L, см/L, cm 130.0 ± 5.2а 87.0 ± 6.4б 69.0 ± 5.6б 86.0 ± 4.4б 85.0 ± 55.8б 90.0 ± 8.2б
Кв 2.4 ± 0.08аб 2.4 ± 0.08аб 2.3 ± 0.08аб 2.1 ± 0.08а 2.7 ± 0.1б 2.2 ± 0.09аб
Латеральные корни 1 порядка
Lateral roots of the 1st order 		∑n, шт./∑n, pcs. 35.0 ± 2а 23.0 ± 3б 21.0 ± 2б 24.0 ± 2аб 25.0 ± 2аб 31.0 ± 3аб
∑l, см/∑l, cm 57.0 ± 2.7а 38.0 ± 3.2б 31.0 ± 2.4б 42.0 ± 2.3аб 36.0 ± 2.0б 43.0 ± 3.9аб
Латеральные корни 2 порядка
Lateral roots of the 2nd order 		∑n, шт./∑n, pcs. 229.0 ± 16а 153.0 ± 15аб 101.0 ± 12б 141.0 ± 8б 130.0 ± 10б 155.0 ± 19аб
∑l, см/∑l, cm 61.0 ± 3а 41.0 ± 3 б 29.0 ± 3б 37.0 ± 2б 40.0 ± 4б 36.0 ± 4б
Mr, % 95.1 ± 1.3 98.3 ± 2.6 94.0 ± 4.1 98.3 ± 1.0 96.1 ± 1.6 97.2 ± 3.5
Латеральные корни 3 порядка
Lateral roots of the 3rd order 		∑n, шт./∑n, pcs. 34.0 ± 7а 12.0 ± 4аб 14.0 ± 3аб 8.0 ± 3б 27.0 ± 8аб 14.0 ± 4аб
∑l, см/∑l, cm 4.0 ± 1.0а 2.0 ± 0.6аб 2.0 ± 0.6аб 1.0 ± 0.4б 3.0 ± 1.0аб 2.0 ± 1.0аб
Mr, % 10.0 ± 2.3 11.0 ± 2.1 9.0 ± 1.2 6.0 ± 1.3 8.0 ± 1.2 17.0 ± 3.3
Mr ρ, шт./1 см/ρ, pcs./1 cm 1.8 ± 0.1а 1.9 ± 0.1а 1.5 ± 0.1а 1.8.0 ± 0.1а 1.6 ± 0.1а 1.8 ± 0.1а
A дк(в), % 11.0 ± 1.0 94.0 ± 0.6 95.0 ± 0.6 98.0 ± .0.8 98.0 ± 1.0 28.0 ± 1.6
Aээм, % 70.0 ± 0.9 6.0 ± 1.3 5.0 ± 1.0 2.0 ± 0.4 2.0 ± 0.4 32.0 ± 1.4
Aэм, % 19.0 ± 2.1 0 0 0 0 40.0 ± 2.6
S, см2 / S, cm2 гк 1.2 ± 0.05а 0.9 ± 0.08а 1.0 ± 0.07а 1.1 ± 0.05а 1.0 ± 0.04а 1.1 ± 0.06а
бк 8.2 ± 0.03а 5.9 ± 0.04б 4.9 ± 0.01в 6.2 ± 0.05б 6.5 ± 0.03б 5.3 ± 0.03в
Mr 2.2 ± 0.01а 0.3 ± 0.003б 0.1 ± 0.005б 0.1 ± 0.002б 0.1 ± 0.005б 1.1 ± 0.01в
общ 12.0 ± 0.4а 7.4 ± 0.5б 5.9 ± 0.5в 7.6 ± 0.4б 7.6 ± 0.4б 7.5 ± 0.6б

Примечание. гк – Главный корень; бк – боковые корни; общ – общее; L – общая длина корней (включая главный корень), Кв – коэффициент ветвления; ∑n – общее количество латеральных корней, ∑l – суммарная длина латеральных корней, Mr – потенциально микоризованные детерминированные корни, Mr, % – доля потенциально микоризованных корней, ρ, шт./1 см – плотность потенциально микоризованных корней на 1 см проводящего корня, A дк(в), % – доля детерминированных корней с корневыми волосками, Aээм, % – доля ЭЭМ корней, Aэм, % – доля ЭМ корней среди потенциально микоризованных корней; разные буквы в одном ряду обозначают статистически значимые различия (р ≤ 0.05) между субстратами.

Note. гк – Main root; бк – lateral roots; общ – total; L – total length of roots (including tap root), Кв – branching coefficient; ∑n – total number of lateral roots, ∑l – total length of lateral roots, Mr – potentially mycorrhiza-colonized root tips, Mr, % – share of potentially mycorrhiza-colonized root tips, ρ, pcs/1 cm – density of potentially mycorrhiza-colonized root tips per 1 cm of conducting roots, A дк(в), % – share of roots tips with root hairs, Aэм, % – share of EM roots among potentially mycorrhiza-colonized root tips, Aээм, % – share of EEM roots; different letters in the same row denote statistically significant differences (р ≤ 0.05) between substrates.

У 8-недельных сеянцев отмечено ветвление латеральных корней до второго порядка. Субстрат К характеризуется наибольшими значениями общей длины корней и числом латеральных корней. В среднем, около 40% латеральных корней первого порядка ветвятся на следующий порядок, что увеличивает их длину, по сравнению с длиной, отмеченной в 4 нед, в 1.3 раза (Кв, табл. 2) для всех субстратов, кроме ОК. На этом субстрате существенного увеличения длины корня за счет ветвления не происходит.

У 18-недельных сеянцев отмечено ветвление латеральных корней до третьего порядка. Наряду с этим продолжаются рост новых латеральных корней первого порядка (6–12 шт.) и интенсивный рост латеральных корней второго порядка (92–189 шт.). Самые высокие показатели роста корней отмечены для сеянцев, произрастающих на субстрате К. На этом этапе развития из всего количества латеральных корней первого порядка ветвится около 50%, второго порядка 4–5%, что увеличивает общую длину корня, по сравнению с 8-недельными корнями, в среднем в 2.4 раза. Все просмотренные поперечные срезы детерминированных корней второго и третьего порядков имели признаки мицелиальной инфекции. Всего отмечено три типа таких корней: корни, имеющие корневые волоски, ЭЭМ и ЭМ. ЭМ имеют признаки эндотрофности: наличие сети Гартига, распространяющейся до центрального цилиндра, проникновение гифов гриба в центральный цилиндр, присутствие многочисленных везикул с мицелием в клетках корня и центрального цилиндра.

Самые высокие доли микоризованных корней (ЭМ + ЭЭМ) отмечены для сеянцев, выращенных на субстратах К и ОД. Процент ЭМ среди всего количества детерминированных корней второго и третьего порядков составил 19 и 40% соответственно. Для корней сеянцев остальных вариантов не было отмечено сформированных ЭМ. Так, доля микоризованных корней у сеянцев, выращенных на К субстрате, составляет 89%, у сеянцев, выращенных на ОД – 72%. Для сеянцев, выращенных на остальных субстратах, этот показатель колеблется в пределах всего 2–6%, а подавляющее большинство корней имеет корневые волоски.

Самые малые абсолютные значения размера корневой системы отмечены у сеянцев P. abies, выращенных на субстрате с деструктивным типом гнили. Сеянцы, выращенные на остальных ксилолитических субстратах, по указанным параметрам не отличаются. В целом растения, выращенные на К и ОД субстратах, характеризуются наибольшими значениями микоризованных корней по сравнению с остальными субстратами.

По тенденции изменения общей площади поверхности корневой системы на протяжении первых 4 нед эксперимента сеянцы, выращенные на разных субстратах, можно разделить на три группы: на субстратах К и ОД отмечались максимальные значения этого показателя, на субстратах лиственных пород (БК, ОК) – средние значения, на субстратах ели (ЕК и ЕД) – минимальные значения (табл. 2). С течением времени различия по этому признаку у сеянцев, выращенных на ксилолитических субстратах, постепенно сглаживаются. У 8-недельных сеянцев минимальное значение этого показателя сохраняется только для субстрата ЕД. На этапе завершения опыта 18‑недельные сеянцы, выращенные на субстрате К, четко обособляются от сеянцев ксилолитических субстратов.

У 18-недельных сеянцев P. abies, выращенных на разных опытных субстратах, отмечены различия в соотношении площадей корней микоризованных и имеющих корневые волоски. Площадь поверхности микоризованных корней и ее доля в общей площади корневой системы у сеянцев P. abies, выращенных на субстратах К и ОД, существенно выше (2.5 и 1.7 см2 и 19 и 14% соответственно) по сравнению с остальными субстратами (среднее значение 0.1 см2 и 1–4%).

Биомасса сеянцев. Различия в содержании доступных для сеянцев форм биогенных элементов, а также различия в развитии корневой системы оказали влияние на биомассу сеянцев. Отличия проявились уже через 4 нед после посева семян (рис. 2). Для сеянцев, растущих на субстрате ЕД, были отмечены самые низкие значения биомассы в течение всего периода эксперимента. В конце эксперимента низкие значения биомассы были отмечены для сеянцев, растущих и на субстрате ЕК. Для сеянцев, выращенных на этих субстратах, были отмечены самые малые абсолютные значения размера корневой системы (биомассы, длины, площади) (табл. 2). Значения биомассы сеянцев, растущих на субстрате К, были одними из самых высоких в 4 и 8 нед, а в конце эксперимента (18 нед) – самыми высокими.

Рис. 2.

Средние значения общей биомассы и массы отдельных тканей растения у 4-, 8- и 18-недельных сеянцев ели, выращенных на экспериментальных субстратах. Разные буквы (а, б, в, г) обозначают статистически значимые различия (р ≤ 0.05) между субстратами: вверху столбцов – общая биомасса, внутри столбцов – биомасса отдельных фракций.

Fig. 2. Mean values of total biomass and the mass of individual plant tissues in 4-, 8-, and 18-week-old spruce seedlings reared on the experimental substrates. Different letters (а, б, в, г) denote statistically significant differences (р ≤ 0.05) between substrates: above bars – total biomass, inside bars – biomass of individual fractions.

ОБСУЖДЕНИЕ

В целом особенностями развития ели на ксилолитическом субстрате являются меньшая интенсивность развития корневой системы и меньшие значения биомассы растения, по сравнению с контролем. Влияние типа деструкции валежного ствола на развитие сеянцев P. abies практически не проявляется. Видовая принадлежность древесного детрита оказала гораздо большее влияние (по сравнению с типом деструкции валежного ствола) на развитие сеянцев P. abies на начальных стадиях. На протяжении всего периода наблюдений у сеянцев, выращенных на ксилолитическом субстрате ели с деструктивным типом гнили, были отмечены минимальные среди исследованных субстратов показатели развития (значения параметров корневой системы и биомассы).

Развитие корневых систем и на контрольном, и на ксилолитических субстратах происходило однотипно. На разных сроках проведения эксперимента у корневых систем сеянцев P. abies всех наблюдаемых субстратов отмечались одни и те же этапы развития латеральных корней. В целом корневые системы на ксилолитическом субстрате характеризуются меньшими по сравнению с контрольным абсолютными размерами и интенсивностью образования латеральных корней. Различия могут быть связаны с более благоприятными физическими характеристиками контрольного субстрата для развития корней, в частности, с меньшей плотностью песчаного субстрата по сравнению с ксилолитическими (Watson et al., 2006; Bejarano et al., 2010).

Основные различия в величине общей площади поверхности корней на самом раннем этапе развития (4 нед) обусловлены интенсивностью развития главного корня. В последующем с развитием настоящей хвои (8 нед) и началом микоризообразования (18 нед) различия определяются интенсивностью развития латеральных корней и активностью процесса микоризообразования. У 4- и 8-недельных сеянцев ели вся площадь поверхности корневой системы сформирована корнями, имеющими корневые волоски. Корневое питание сеянцев на этих этапах обеспечивается механизмами пассивного тока воды с растворенными минеральными солями (осмос) через корневые волоски и активного транспорта ионов с участием переносчиков и ионного насоса. Процесс микоризообразования начинается в период 8–18 нед от момента посева P. abies и характеризуется неоднородностью трансформации детерминированных корней второго и третьего порядков, имеющих корневые волоски, в ЭЭМ и ЭМ структуру у сеянцев опытных субстратов. Предполагается, что ЭЭМ является переходной формой (возрастной и/или функциональной) ЭМ (Voronina, 2007; Adamovich, 2019). ЭЭМ демонстрируют признаки как эктотрофных, так и эндотрофных микоризных грибов (Adeoyo, 2021). Различия в активности микоризации могут быть связаны с разным составом ЭМГ в субстрате. Ранее было показано (Tedersoo et al., 2008), что тип гниения определяет состав грибкового сообщества ЭМ в валежной древесине, что обусловлено экологическими особенностями ЭМГ и конкурентными отношениями. При этом в природных условиях в нетронутой лесной подстилке число видов ЭМГ выше по сравнению с их числом в деструктивном и коррозионном типах гнилей древесины. Степень разветвленности и плотность микоризованных корней являются ключевыми признаками, влияющими на скорость поглощения ресурсов и функционирование растения (Liese et al., 2017). Решающее значение для поглощения почвенных ресурсов имеют характеристики тонких корней (биомасса, морфолого-анатомические особенности, предрасположенность к эктомикоризному симбиозу и ассоциациям с ризосферными бактериальными сообществами) (Ostonen et al., 2017). Поэтому раннее начало и более высокая активность микоризации у сеянцев создают основу для более успешного дальнейшего развития. У 18-недельных сеянцев начинаются процесс микоризации корней и переход на питание с участием симбиотических ЭМГ. ЭМГ продуцируют карбоксилаты и внеклеточные ферменты, которые обеспечивают трансформацию минеральных комплексов и сложных органических соединений (Wen, 2022), в связи с чем увеличивается доступность биогенных элементов для растений. Кроме того, увеличивается площадь поверхности корней и, следовательно, поглощение питательных веществ и воды. Нами были отмечены самые высокие показатели активности микоризации и площади поверхности микоризованных корней у сеянцев субстратов К и ОД. Поскольку по валовому химическому составу субстраты К и ОД сильно различаются, то можно говорить о том, что начало и интенсивность процесса микоризообразования напрямую не связаны с исходным содержанием азота и фосфора в субстрате.

Известно, что корневая система P. abies пластична и способна адаптироваться в соответствии с изменением условий среды (Kalliokoski et al., 2008). Адаптации, приводящие к более высоким показателям роста сеянца, обеспечивают для него лучшие “стартовые позиции”. В нашем исследовании самые высокие показатели развития корневой системы и накопления биомассы отмечены для сеянцев P. abies контрольного субстрата. Высокие показатели абсолютных размеров, интенсивности ветвления и площади поверхности корней свидетельствуют о развитии механизмов экстенсивного использования ресурсов субстрата; раннее начало и высокая активность микоризации корней – механизмов интенсификации.

Сеянцы, растущие на ксилолитических субстратах, отличались по степени развития корневой системы. Исходный субстрат ОД среди всех опытных субстратов отличался очень высокими валовыми содержаниями азота и фосфора, а также высокой долей их доступных форм, особенно минерального азота. Наряду с этим отмечалось активное микоризообразование, что сделало возможным активное поглощение минеральных элементов на самых начальных стадиях развития и проявилось в высоких темпах роста сеянцев: масса надземной части сеянцев субстрата ОД сопоставима с массой надземной части сеянцев субстрата К. Существенное различие проявляется в интенсивности развития корневой системы между сеянцами этих двух субстратов. У сеянцев субстрата ОД на момент завершения эксперимента степень развития и масса корней были значительно ниже, по сравнению с сеянцами К. Для сеянцев ОД были отмечены механизмы интенсификации использования ресурсов субстрата (высокая активность микоризации) – меньшие затраты на рост и развитие корневой системы обеспечивают сопоставимые значения массы настоящей хвои и массы надземной части растения.

Остальные древесные субстраты при сходном с К валовом содержании элементов характеризовались меньшей долей доступных элементов. Известна роль корневой экссудации в трансформации органического и минерального вещества почвы (Chai et al., 2021). Выделение метаболитов (Badri et al., 2009) способно изменять микробную активность почвы (Coskun et al., 2017) и тем самым регулировать доступность питательных веществ и воды в ризосфере (Phillips et al., 2011). Вероятно, недостаток питательных веществ вызвал реакцию производства вторичных метаболитов и экссудацию из корней, что привело к трансформации органического и минерального веществ почвы (Metlen, 2009), и в результате увеличилась доступность питательных веществ. На ограниченность питательных веществ сеянцы ксилолитических субстратов отреагировали уменьшением накопления биомассы.

Возникает вопрос, почему сеянцы древесных субстратов ЕК, ЕД, БК и ОК не использовали микоризацию как действенный механизм интенсификации ресурсов, как это было отмечено у сеянцев К и ОД. Мы можем предположить, что сеянцы, растущие на указанных древесных субстратах, в соответствии с фактически существующими условиями недостатка минерального питания оптимизируют использование ресурсов, минимизируя затраты (Nickle et al., 2009). В текущих условиях затраты растения на создание микоризного симбиоза могут значительно превышать потенциальную выгоду.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Развитие P. abies на самых ранних этапах обусловлено локальными условиями произрастания. Ксилолитический субстрат, как по валовому содержанию элементов, так и по соотношению их доступных форм, может различаться даже в пределах одного вида древесины. В нашем исследовании влияния ксилолитического субстрата на развитие сеянцев P. abies значимой была видовая принадлежность разлагающейся древесины, а тип деструкции влияния не оказал. Интенсивность роста сеянцев в период от прорастания семян до начала формирования микоризы напрямую не была связана с содержанием основных биогенных элементов, а определялась их доступностью, которая, в свою очередь, обусловлена составом и функционированием разлагающего древесину сообщества микроорганизмов (бактерии, грибы, беспозвоночные). Прорастание семян на ксилолитическом субстрате предполагает большую доступность для них элементов минерального питания по сравнению с корнеобитаемым слоем подзолов иллювиально-железистых среднетаежной подзоны тайги. Успешность раннего развития P. abies на ксилолитическом субстрате определяется начальными условиями содержания и доступности минерального питания, а также зависит от возможности развития корневой системой спектра пластических морфологических и физиологических реакций для увеличения использования ресурсов субстрата произрастания. В нашем эксперименте с выращиванием P. abies в закрытой системе с контролируемыми условиями температурного и водного режима наиболее активные процессы роста и развития сеянцев P. abies происходили именно на субстратах с высокими долями доступных форм азота и фосфора при высоком и среднем уровне их валового содержания. Высокие значения параметров развития в условиях среднего содержания минерального питания достигаются возможностью использования экстенсивных и интенсивных механизмов адаптаций корневой системы. У сеянцев на этих субстратах происходит более раннее начало микоризообразования, что способствует увеличению доступности питания и, в свою очередь, существенно увеличивает шансы на их выживание.

Список литературы

  1. [Adamovich] Адамович И.Ю. 2018. Анатомо–морфологические особенности микотрофности Pinus silvestris L. в насаждениях, поврежденных Heterobasidion annosum (Fr.) Bref. – Успехи современного естествознания. 7: 26–31.

  2. Adeoyo O.R.A. 2021. Review on Mycorrhizae and Related Endophytic Fungi as Potential Sources of Enzymes for the BioEconomy. – JAMB. 21 (8): 35–49. https://doi.org/10.9734/JAMB/2021/v21i830375

  3. Bače R., Svoboda M., Pouska V., Janda P., Červenka J. 2012. Natural regeneration in Central-European subalpine spruce forests: Which logs are suitable for seedling recruitment? – For. Ecol. Manag. 266: 254–262. https://doi.org/10.1016/j.foreco.2011.11.025

  4. Badri D.V., Vivanco J.M. 2009. Regulation and function of root exudates. – Plant Cell Environ. 32 (6): 666–681. https://doi.org/10.1111/j.1365-3040.2009.01926.x

  5. Baier R., Ettl R., Hahn C., Göttlein A. 2006. Early development and nutrition of Norway spruce Picea abies (L.) Karst. seedlings on different seedbeds in the Bavarian limestone Alps-a bioassay. – Ann. For. Sci. 63 (4): 339–348. https://doi.org/10.1051/forest:2006014

  6. Bejarano M.D., Villar R., Murillo A.M. Quero J.L. 2010. Effects of soil compaction and light on growth of Quercus pyrenaica Willd. (Fagaceae) seedlings. – Soil and Tillage Research. 110 (1): 108–114. https://doi.org/10.1016/j.still.2010.07.008

  7. Boddy L., Watkinson S.C. 1995.Wood decomposition higher fungi and their role in nutrient redistribution. – Can. J. Bot. 73: 1377–1383. https://doi.org/10.1051/forest:2006014

  8. Brunner I., Brodbeck S. 2001. Response of mycorrhizal Norway spruce seedlings to various nitrogen loads and sources. Environ. Poll. 114: 223–233. https://doi.org/10.1016/S0269-7491(00)00219-0

  9. Červenka J., Bače R., Svoboda M. 2014. Stand-replacing disturbance does not directly alter the succession of Norway spruce regeneration on dead wood. – J. For. Sci. 60 (10): 417–424. https://doi.org/10.17221/43/2014-JFS

  10. Chai Y.N., Schachtman D.P. 2021. Root exudates impact plant performance under abiotic stress. – Trends Plant Sci., in press. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2021.08.003

  11. [Chumin] Чумин. В.Т. 1965. Роль валежа в процессе возобновления ельников. – Сб. тр. ДальНИИЛХ. Хабаровск. 7: 58–707.

  12. Čížková P., Svoboda M., Křenová Z. 2011. Natural regeneration of acidophilous spruce mountain forests in non-intervention management areas of the Šumava National Park–the first results of the Biomonitoring project. – Silva Gabreta. 17 (1): 19–35.

  13. Clark R.B., Zeto S.K. 2000. Mineral acquisition by arbuscular mycorrhizal plants. – J. Plant Nutr. 23:867–902. https://doi.org/10.1080/01904160009382068

  14. Comas L.H., Eissenstat D.M. 2004. Linking fine roottraits to maximum potential growth rate among 11 maturetemperate tree species. – Funct. Ecol. 18: 388–397.

  15. Comas L.H., Eissenstat D.M. 2009. Patterns in root trait variation among 25 co-existing North American forest species. – New Phytol. 182: 919–928. https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2009.02799.x

  16. Coskun D., Britto D.T., Shi W., Kronzucker H.J. 2017. How plant root exudates shape the nitrogen cycle? – Trends Plant Sci. 22: 661–673. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2017.05.004

  17. [Dyrenkov] Дыренков С.А. 1984. Структура и динамика таежных ельников. Л. С. 174.

  18. [Dyrenkov] Дыренков С.А. 1988. Демографические особенности ели европейской и ели сибирской. – В кн.: Экология популяций. М. С. 216–217.

  19. [Efimenko, Aleynikov] Ефименко А.С., Алейников А.А. 2019. Роль микросайтов в естественном возобновлении деревьев в темнохвойных высокотравных лесах северного Предуралья. – Известия РАН. Серия биологическая, 2: 204–214. https://doi.org/10.1134/S000233291902005X

  20. [Fedorets et al.] Федорец Н.Г., Бахмет О.Н., Медведева М.В., Ахметова Г.В., Новиков С.Г., Ткаченко Ю.Н., Солодовников А.Н. 2015. Тяжелые металлы в почвах Карелии. Петрозаводск. 222 с.

  21. Ježek K. 2004. Contribution of regeneration on dead wood to the spontaneous regeneration of a mountain forest. – J. For. Sci. 50 (9): 405–414.

  22. Kalliokoski T., Nygren P., Sievänen R. 2008. Coarse root architecture of three boreal tree species growing in mixed stands. – Silva Fenn. 42: 189–210. https://doi.org/10.14214/sf.252

  23. [Kazartsev et al.] Казарцев И.А., Рощин В.И., Соловьев В.А. 2014. Разложение углеводов древесины Populus tremula и Picea abies под действием лигнинразрушающих грибов. – Микология и фитопатология. 48 (2): 112–117.

  24. [Kravchinskiy] Кравчинский Д.М. 1912. Лисинская казенная лесная дача. – Лесной журнал. 6–7: 691–709.

  25. [Krivosheina, Mamaev] Кривошеина Н.П., Мамаев Б.М. 1982. Некоторые закономерности эволюции ксилофильных сообществ. – Успехи соврем. биол. 94 (5): 284–296.

  26. Liese R., Alings K., Meier I.C. 2017. Root branching is a leading root trait of the plant economic spectrum in temperate trees. – Front. Plant Sci. 8: 315. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.00315

  27. McNickle Gordon G., Cahill James F. 2009. Plant root growth and the marginal value theorem. – Proceedings of the National Academ of Sciences of the United States of America. 106 (12): 4747–4751. https://doi.org/10.1073/pnas.0807971106

  28. Metlen Kerry L., Aschehoug Eric T. Callaway Ragan M. 2009. Plant behavioural ecology: dynamic plasticity in secondary metabolites. – Plant Cell Environ. 32: 641–653. https://doi.org/10.1111/j.1365-3040.2008.01910.x

  29. [Moshkina] Мошкина Е.В. 2009. Азотные соединения в почвах Северо-Запада России и динамика их под влиянием антропогенного воздействия (на примере Карелии): Автореф. дис. … канд. с.-х. наук. СПб. 21 с.

  30. Ostonen I., Truu M., Helmisaari H.-S., Lukac M., Vanguelova E., Godbold D.L., Lõhmus K., Zang U., Tedersoo L., Preem J.-K., Rosenvald K., Aosaar J., Armolaitis K., Frey J., Kabral N., Kukumägi M., Leppälammi-Kujansuu J., Lindroos A.-J., Merilä P., Napa Ü., Nöjd P., Truu J. 2017. Adaptive root foraging strategies along a boreal-temperate forest gradient. – New Phytol. 215 (3): 977–991. https://doi.org/10.1111/nph.14643

  31. [Pegov] Пегов Л.А. 1992. Исследование точности выборочного учета подроста под пологом древостоев. – Лесоведение. 4: 51–59.

  32. Phillips R.P., Finzi A.C., Bernhardt E.S. 2011. Enhanced root exudation induces microbial feedbacks to N cycling in a pine forest under long–term CO2 fumigation. – Ecology Letters. 14: 187–194. https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2010.01570.x

  33. [Romashkin] Ромашкин И.В. 2021. Динамика биогенных элементов в процессе разложения валежа в среднетаежных ельниках: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. СПб. 21 с.

  34. [Shubin] Шубин В.И. 1957. К вопросу о росте сосны и ели на органическом субстрате. – Тр. Карел, фил. АН СССР. 7: 127–133.

  35. Tedersoo L., Suvi T., Jairus T., Kõljalg U. 2008. Forest microsite effects on community composition of ectomycorrhizal fungi on seedlings of Picea abies and Betula pendula. – Environ. Microbiol. 10 (5): 1189–1201. https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2007.01535.x

  36. [Veselkin] Веселкин Д.В. 2000. Эктомикоризы всходов Picea obovata (Ledeb.) и Abies sibirica (Ledeb.), укореняющихся на валеже в южнотаежных лесах. – В кн.: Экология процессов биологического разложения древесины. Екатеринбург. С. 42–55.

  37. [Voronina] Воронина Е.Ю. 2007. Микоризы в наземных экосистемах: экологические, физиологические и молекулярно-генетические аспекты микоризных симбиозов. – В кн.: Микология сегодня. Т. 1. М. С. 142–234.

  38. Watson G.W., Kelsey P. 2006. The impact of soil compaction on soil aeration and fine root density of Quercus palustris. – Urban Forestry Urban Greening, 4 (2): 69–74. https://doi.org/10.1016/j.ufug.2005.08.001

  39. Wen Z., White P.J., Shen J., Lambers H. 2022. Linking root exudation to belowground economic traits for resource acquisition – New Phytol. 233: 1620–1635. https://doi.org/10.1111/nph.17854

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Ботанический журнал

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал