Физиология человека, 2023, T. 49, № 5, стр. 5-16

Функциональная коннективность ЭЭГ при движении: опыт применения графового анализа

К. Д. Вигасина 1*, Е. В. Шарова 1, В. А. Бордюг 23, Е. Л. Машеров 4, Г. Н. Болдырева 1, А. С. Смирнов 4, П. М. Готовцев 23

1 ФГБУН Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН
Москва, Россия

2 НИЦ “Курчатовский институт”
Москва, Россия

3 Московский физико-технический институт
Москва, Россия

4 ФГAУ “НМИЦ нейрохирургии имени академика Н.Н. Бурденко” МЗ РФ
Москва, Россия

* E-mail: kristina.vigasina@yandex.ru

Поступила в редакцию 15.09.2022
После доработки 23.03.2023
Принята к публикации 07.04.2023

Аннотация

Целью данной работы является применение графового анализа ЭЭГ для изучения особенностей сетевой организации мозга при выполнении произвольного движения: сжимания/разжимания пальцев правой руки в кулак. При данном подходе мозг рассматривается как единая сеть (граф), в которой узлами являются отдельные отведения, а ребрами – показатели когерентности ЭЭГ, что позволяет изучать процессы сегрегации (разделения сети на кластеры) и интеграции (объединения сети), а также выявлять наиболее высокоактивные узлы в сети, через которые проходят наибольшие объемы информации. В работе было показано, что движение правой руки связано с глобальными и локальными нейросетевыми перестройками – увеличением эффективности передачи информации для мозга в целом и для левого полушария в отдельности, образованием локальных кластеров в сенсомоторных корковых областях, а также в ряде неспецифических для движения регионов, связанных, предположительно, с активацией системы управляющих функций.

Ключевые слова: произвольное движение, ЭЭГ, коннективность, графовый анализ, моторная задача.

Список литературы

  1. Мухина Т.С., Шарова Е.В., Болдырева Г.Н. и др. Особенности нейроанатомии активного движения руки у пациентов с тяжелой черепно-мозговой травмой (анализ данных функциональной магнитно-резонансной томографии) // Неврология, нейропсихиатрия, психосоматика. 2017. Т. 9. № 1. С. 27. Mukhina T.S., Sharova E.V., Boldyreva G.N. et al. The neuroanatomy of active hand movement in patients with severe traumatic brain injury: analysis of functional magnetic resonance imaging data // Neurology, Neuropsychiatry, Psychosomatics. 2017. V. 9. № 1. P. 27.

  2. Столбков Ю.К., Мошонкина Т.Р., Орлов И.В. и др. Нейрофизиологические корреляты реальной и воображаемой локомоции // Физиология человека. 2019. Т. 45. № 1. С. 119. Stolbkov Y.K., Moshonkina T.R., Orlov I.V. et al. The neurophysiological correlates of real and imaginary locomotion // Human Physiology. 2019. V. 45. № 1. P. 104.

  3. Nakata H., Domoto R., Mizuguchi N. et al. Negative BOLD responses during hand and foot movements: An fMRI study // PLoS One. 2019. V. 14. № 4. P. e0215736.

  4. Armstrong S., Sale M.V., Cunnington R. Neural Oscillations and the Initiation of Voluntary Movement // Front. Psychol. 2018. V. 9. P. 2509.

  5. Bayot M., Dujardin K., Tard C. et al. The interaction between cognition and motor control. A theoretical framework for dual-task interference effects on posture, gait initiation, gait and turning // Neurophysiol. Clin. 2018. V. 48. № 6. P. 361.

  6. Delval A., Bayot M., Defebvre L., Dujardin K. Cortical oscillations during gait–Wouldn’t walking be so automatic? // Brain Sci. 2020. V. 10. № 2. P. 90.

  7. Scanlon J.E.M., Jacobsen N.S.J., Maack M.C., Debener S. Stepping in time: Alpha-mu and beta oscillations during a walking synchronization task // NeuroImage. 2022. V. 253. P. 119099.

  8. Васильев А.Н., Либуркина С.П., Каплан А.Я. Латерализация паттернов ЭЭГ у человека при представлении движений руками в интерфейсе мозг–компьютер // Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2016. Т. 66. № 3. С. 302. Vasilyev A.N., Liburkina S.P., Kaplan A.Ya. [Lateralization of EEG Patterns in humans during motor imagery of arm movements in the Brain-Computer Interface] // Zh. Vyssh. Nerv. Deiat. Im. I.P. Pavlova. 2016. V. 66. № 3. P. 302.

  9. Павленко В.Б., Эйсмонт Е.В., Галкин Д.В., Кайда А.И. Реактивность сенсомоторного бета-ритма детей связана с интеллектом, так как отражает активность зеркальной и антизеркальной систем мозга // Ученые записки Крымского федерального университета им. В.И. Вернадского. Биология. Химия. 2017. Т. 3. № 1. С. 56.

  10. Kerechanin Y.V., Husek D., Bobrov P.D. et al. Sources of the Electrical Activity of Brain Areas Involving in Imaginary Movements // Neurosci. Behav. Physi. 2020. V. 50. P. 845.

  11. Фролов А.А., Федотова И.Р., Гусек Д., Бобров П.Д. Ритмическая активность мозга и интерфейс мозг-компьютер, основанный на воображении движений // Успехи физиологических наук. 2017. Т. 48. № 3. С. 72.

  12. Болдырева Г.Н., Шарова Е.В., Жаворонкова Л.А. и др. фМРТ и ЭЭГ реакции мозга здорового человека при активных и пассивных движениях ведущей рукой // Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2014. Т. 64. № 5. С. 488. Boldyreva G.N., Sharova E.V., Zhavoronkova L.A. et al. [EEG and fMRI Reactions of a Healthy Brain at Active and Passive Movements by a Leading Hand] // Zh. Vyssh. Nerv. Deiat. Im. I.P. Pavlova. 2014. V. 64. № 5. P. 488.

  13. Болдырева Г.Н., Шарова Е.В., Жаворонкова Л.А. и др. Структурно-функциональные особенности работы мозга при выполнении и представлении двигательных нагрузок у здоровых людей (ЭЭГ и фМРТ исследования) // Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2013. Т. 63. № 3. С. 316. Boldyreva G.N., Sharova E.V., Zhavoronkova L.A. et al. Structural and functional peculiarity of brain activity to performance and imaginary motor tasks in healthy persons (EEG and fMRI study) // Zh. Vyssh. Nerv. Deiat. Im. I.P. Pavlova. 2013. V. 63. № 3. P. 316.

  14. Шарова Е.В., Болдырева Г.Н., Лысачев Д.А. и др. ЭЭГ-корреляты пассивного движения руки у пациентов с черепно-мозговой травмой при сохранном двигательном фМРТ-ответе // Физиология человека. 2019. Т. 45. № 5. С. 30. Sharova E.V., Boldyreva G.N., Kulikov M.A. et al. EEG correlates of passive hand movement in patients after traumatic brain injury with preserved FMRI motor response // Human Physiology. 2019. V. 45. № 5. P. 483.

  15. Шарова Е.В., Болдырева Г.Н., Жаворонкова Л.А. и др. Поиск ЭЭГ-маркеров произвольного компонента двигательной активности человека // Современные проблемы науки и образования. 2020. № 3. С. 56.

  16. Бернштейн Н.А. Очерки по физиологии движений и физиологии активности. М.: Медицина, 1966. 344 с.

  17. Knyazev B., Augusta C., Taylor G.W. Learning temporal attention in dynamic graphs with bilinear interactions // PLoS One. 2021. V. 16. № 3. P. e0247936.

  18. Fraga-González G., Smit D.J.A., van der Molen M.J.W. et al. Graph Analysis of EEG Functional Connectivity Networks During a Letter-Speech Sound Binding Task in Adult Dyslexics // Front. Psychol. 2021. V. 12. P. 767839.

  19. Hatlestad-Hall C., Bruña R., Syvertsen M.R. et al. Source-level EEG and graph theory reveal widespread functional network alterations in focal epilepsy // Clin. Neurophysiol. 2021. V. 132. № 7. P. 1663.

  20. Sporns O. Graph theory methods: applications in brain networks // Dialogues Clin. Neurosci. V. 20. № 2. P. 111.

  21. Vecchio F., Tomino C., Miraglia F. et al. Cortical connectivity from EEG data in acute stroke: A study via graph theory as a potential biomarker for functional recovery // Int. J. Psychophysiol. 2019. V. 146. P. 133.

  22. Храмов А.Е., Фролов Н.С., Максименко В.А. и др. Функциональные сети головного мозга: от восстановления связей до динамической интеграции // Успехи физических наук. 2021. Т. 191. № 6. С. 614. Hramov A.E., Frolov N.S., Maksimenko V.A. et al. Functional networks of the brain: from connectivity restoration to dynamic integration // Physics-Uspekhi. 2021. V. 64. № 6. P. 584.

  23. Вигасина К.Д., Прошина Е.А., Готовцев П.М. и др. Подходы к применению графового анализа для исследования ЭЭГ человека в норме и при церебральной патологии // Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2022. Т. 72. № 6. С. 741.

  24. Li T., Xue T., Wang B., Zhang J. Decoding Voluntary Movement of Single Hand Based on Analysis of Brain Connectivity by Using EEG Signals // Front. Hum. Neurosci. 2018. V. 12. P. 381.

  25. Filho C.A.S., Attux R., Castellano G. Can graph metrics be used for EEG-BCIs based on hand motor imagery? // Biomed. Signal Process. Control. 2018. V. 40. № 3. P. 359.

  26. Ahmedt-Aristizabal D., Armin M.A., Denman S. et al. Graph-Based Deep Learning for Medical Diagnosis and Analysis: Past, Present and Future // Sensors (Basel). 2021. V. 21. № 14. P. 4758.

  27. Delvigne V., Wannous H. Dutoit T. et al. PhyDAA: Physiological Dataset Assessing Attention // IEEE Trans. Circuits Syst Video Technol. 2021. V. 32. № 5. P. 1.

  28. Dell’Italia J., Johnson M.A., Vespa P.M., Monti M.M. Network analysis in disorders of consciousness: four problems and one proposed solution (exponential random graph models) // Front. Neurol. 2018. V. 9. P. 439.

  29. Utianski R.L., Caviness J.N., Straaten E.C. et al. Graph theory network function in Parkinson’s disease assessed with electroencephalography // Clin. Neurophysiol. 2016. V. 127. № 5. P. 2228.

  30. Boldyreva G.N., Zhavoronkova L.A., Sharova E.V., Dobronravova I.S. Electroencephalografic intercentral interaction as a reflection of normal and pathological human brain activity // Span. J. Psychol. 2007. V. 10. № 1. P. 167.

  31. Babiloni C., Brancucci A., Vecchio F. et al. Anticipation of somatosensory and motor events increases centro-parietal functional coupling: an EEG coherence study // Clin. Neurophysiol. 2006. V. 117. № 5. P. 1000.

  32. Zhavoronkova L.A., Moraresku L., Boldyreva G.N. et al. FMRI and EEG Reactions to Hand Motor Tasks in Patients with Mild Traumatic Brain Injury: Left-Hemispheric Sensitivity to Trauma // Behav. Brain Sci. 2019. V. 9. № 6. P. 273.

  33. Bosch-Bayard J., Girini K., Biscay R.J. et al. Resting EEG effective connectivity at the sources in developmental dysphonetic dyslexia. Differences with non-specific reading delay // Int. J. Psychophysiol. 2020. V. 153. P. 135.

  34. Basharpoor S., Heidari F., Molavi P. EEG coherence in theta, alpha, and beta bands in frontal regions and executive functions // Appl. Neuropsychol. Adult. 2021. V. 28. № 3. P. 310.

  35. Quiroz G.A., Espinoza-Valdez A., Salido-Ruiz R.A., Mercado L. Coherence analysis of EEG in locomotion using graphs // Rev. Mex. de Ing. Biomed. 2017. V. 38. № 1. P. 235.

  36. Ji C., Maurits N., Roerdink J.B.T.M. Data-driven visualization of multichannel EEG coherence networks based on community structure analysis // Appl. Netw. Sci. 2018. V. 3. № 1. P. 41.

  37. Vecchio F., Pappalettera C., Miraglia F. et al. Prognostic Role of Hemispherical Functional Connectivity in Stroke: A Study via Graph Theory Versus Coherence of Electroencephalography Rhythms // Stroke. 2023. V. 54. № 2. P. 499.

  38. Русинов В.С., Гриндель O.М., Болдырева Г.Н. Исследование динамики межцентральных отношений в коре больших полушарий человека методом спектрального анализа / Механизмы деятельности головного мозга. Тбилиси: “Мецниереба”, 1975. С. 365.

  39. Шарова Е.В., Болдырева Г.Н., Куликов М.А. и др. ЭЭГ-корреляты состояний зрительного и слухового внимания у здоровых испытуемых // Физиология человека. 2009. Т. 35. № 1. С. 5. Sharova E.V., Boldyreva G.N., Kulikov M.A. et al. EEG сorrelates of the states of visual and auditory attention in healthy subjects // Human Physiology. 2009. V. 35. № 1. P. 1.

  40. Гриндель О.М. Оптимальный уровень когерентности ЭЭГ и его значение // Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 1980. Т. 30. № 1. С. 62.

  41. Bullmore E., Sporns O. Complex brain networks: graph theoretical analysis of structural and functional systems // Nat. Rev. Neurosci. 2009. V. 10. № 3. P. 186.

  42. Sporns O. Networks of the brain. MIT Press, 2011. 424 p.

  43. Humphries M., Gurney K. Network ‘Small-World-Ness’: A Quantitative Method for Determining Canonical Network Equivalence // PloS One. 2008. V. 3. № 4. P. e0002051.

  44. Жаворонкова Л.А. Межполушарная асимметрия мозга человека (правши-левши). 3-е изд., доп. М.: Юрайт, 2019. 217 с.

  45. Koessler L., Maillard L., Benhadid A. et al. Automated cortical projection of EEG sensors: Anatomical correlation via the international 10–10 system // NeuroImage. 2009. V. 46. № 1. P. 64.

  46. Smolker H.R., Friedman N.P., Hewitt J.K., Banich M.T. Neuroanatomical Correlates of the Unity and Diversity Model of Executive Function in Young Adults // Front. Hum. Neurosci. 2018. V. 12. P. 283.

  47. Yarets M.Y., Sharova E.V., Smirnov A.S. et al. Analysis of the Structural-Functional Organization of a Counting Task in the Context of a Study of Executive Functions // Neurosci. Behav. Physiol. 2019. V. 49. № 6. P. 694.

  48. Grefkes C., Nowak D.A., Eickhoff S.B. et al. Cortical connectivity after subcortical stroke assessed with functional magnetic resonance imaging // Ann. Neurol. 2008. V. 63. № 2. P. 236.

  49. Stephan K.E., Penny W.D., Moran R.J. et al. Ten simple rules for dynamic causal modeling // NeuroImage. 2010. V. 49. № 4. P. 3099.

  50. Desmurget M., Sirigu A. A parietal-premotor network for movement intention and motor awareness // Trends Cogn. Sci. 2009. V. 13. № 10. P. 411.

  51. Petersen S.E., Posner M.I. The Attention System of the Human Brain: 20 Years After // Annu. Rev. Neurosci. 2012. V. 35. P. 73.

  52. Бушов Ю.В., Светлик М.В. Нейрофизиология: учебное пособие. Томск: Издательство ТГУ, 2021. 124 с.

  53. Белова А.Н., Григорьева В.Н., Сушин В.О. и др. Анатомо-функциональные особенности кортикоспинальных трактов и их роль в восстановлении двигательных функций после повреждений головного мозга // Вестник восстановительной медицины. 2020. № 1. С. 9. Belova A.N., Grygorieva V.N., Sushin V.O. et al. Anatomical and functional features of corticospinal tracts and their role in restoration of motor functions after brain injury // Bulletin of Rehabilitation Medicine. 2020. № 1. P. 1.

Дополнительные материалы отсутствуют.