Экология, 2019, № 4, стр. 263-269

Внутривидовая изменчивость металлоустойчивости семенного потомства Taraxacum officinale Wigg. S.L.: анализ на основе зависимостей “доза–эффект”

В. С. Безель a*, Т. В. Жуйкова b**, О. В. Дуля a, Н. С. Балыбердина b

a Институт экологии растений и животных УрО РАН
620144 Екатеринбург, ул. 8 Марта, 202, Россия

b Нижнетагильский государственный социально-педагогический институт (филиал) ФГАОУ ВО “Российский государственный профессионально-педагогический университет”
622031 Нижний Тагил, ул. Красногвардейская, 57, Россия

* E-mail: bezel@ipae.uran.ru
** E-mail: hbfnt@rambler.ru

Поступила в редакцию 20.08.2018
После доработки 27.11.2018
Принята к публикации 05.12.2018

Полный текст (PDF)

Аннотация

На основе анализа зависимостей “доза–эффект” при воздействии широкого диапазона концентраций сульфата меди по корневому тесту оценена металлоустойчивость семенного потомства двух морфологических форм Taraxacum officinale Wigg. s.l., произрастающих в фоновых условиях и при техногенной трансформации среды (промышленные отвалы). Поскольку на исследованных участках ранее были установлены различия в обилии и соотношении в ценопопуляциях этих форм, а также в уровнях накопления ими меди, то предполагалось, что они различаются и по металлоустойчивости семенного потомства. Показано, что средние значения эффективных концентраций сульфата меди, угнетающих рост корня проростков на 10, 50 и 90%, не различались между исследуемыми участками и морфологическими формами одуванчика.

Ключевые слова: Taraxacum officinale, металлоустойчивость, промышленное загрязнение, корневой тест

Способность растительных популяций поддерживать численность при загрязнении среды тяжелыми металлами (ТМ) широко известна [1–4 и др.]. Несмотря на то, что продолжительность функционирования промышленных предприятий как источников загрязнения среды пренебрежимо мала по сравнению с эволюционными масштабами времени, результаты исследований этой проблемы свидетельствуют об адаптации растений к антропогенной трансформации среды обитания [5, 6]. Такая адаптация основана на снижении проницаемости корневого барьера при поступлении токсикантов в растительный организм [7, 8], увеличении фертильности, плодовитости и др. Многие работы [911] посвящены поиску различий между фоновыми и металлоустойчивыми популяциями и проверке гипотезы о том, что загрязнение может приводить к морфологической или физиологической дифференциации за счет репродуктивной изоляции, эффекта основателя или отбора. Однако мало работ, в которых сравнивают пути адаптации внутривидовых форм [10, 14], что свидетельствовало бы о возможных микроэволюционных процессах в ценопопуляциях при экстремальных условиях среды.

Более 20 лет мы исследуем ценопопуляции Taraxacum officinale Wigg. s.l. на техногенно трансформированных территориях. Возникает вопрос, что лежит в основе их длительного функционирования, которое проявляется в стабильности таких популяционных параметров, как численность, плотность и возрастной состав? Возможно, имеет место определенная коррекция физиологических параметров, связанных с устойчивостью к избытку ТМ и отбор по признаку металлоустойчивости.

Цель настоящей работы – на основе анализа зависимостей “доза–эффект” выявить различия между морфологическими формами и ценопопуляциями одуванчика по реакции на концентрации сульфата меди, угнетающие рост корня на 10, 50 и 90% (ЕСх). Обсуждаются две гипотезы: 1) в градиенте техногенной трансформации происходит увеличение металлоустойчивости (т.е. увеличение ECx); 2) металлоустойчивость различается между морфологическими формами T. officinale. Вторая гипотеза основана на том, что соотношение численности форм одуванчика в пределах исследуемых ценопопуляций различается между техногенно трансформированными и фоновыми местообитаниями.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Объект исследования. В качестве модельного вида рассмотрен одуванчик лекарственный (Taraxacum officinale Wigg. s.l.), семейство Asteraceae Dumort. (Compositae Giseke). По типу полового размножения – факультативный апомикт, триплоид [15]. Как рудеральный вид имеет высокую семенную продуктивность и жизнеспособность потомства. Исследуемые ценопопуляции представлены двумя морфологическими формами: одуванчиками Дальштедта (T. off. f. dahlstedtii Lindb. fil.) и гребенчатовидным (T. off. f. pectinatiforme Lindb. fil.).

Характеристика участков исследования. Семенной материал собран в зоне аэрогенных выбросов предприятий черной металлургии г. Нижний Тагил (Средний Урал). Ценопопуляции произрастают на участках, представляющих градиент техногенной трансформации и различающихся рядом физико-химических параметров почв, в том числе содержанием подвижных форм ТМ [16]. Химический состав почв изучен в соответствии с аттестованными методами анализа в аккредитованной лаборатории ИЭРиЖ УрО РАН (Аттестат аккредитации № РОСС RU. 0001.515630). На основе концентраций тяжелых металлов в почвах и расчетного индекса загрязнения (суммарного коэффициента концентрации Z, выраженного в относительных к фоновым значениям единицах) были выделены зоны техногенной нагрузки с расположенными в их пределах участками исследования: фоновая (уч. Ф: Z = 1.0 отн. ед.), буферная (уч. Б: Z = 6.2 отн. ед.) и импактная (уч. И: Z = 22.8 отн. ед.). Названия зон даны в соответствии с номенклатурой ЮНЕП [17].

По ландшафтным и почвенным условиям участок Ф относится к агроземам, расположен в агроландшафтах с агродерново-подзолистыми почвами (залежь возрастом более 20 лет), характеризуется средним плодородием и насыщенностью основаниями, низкой и средней обеспеченностью подвижными соединениями фосфора и калия, содержание легкогидролизуемого азота в агроземах среднее и низкое. Техноземы (участки Б, И) расположены в техногенных ландшафтах (на промышленных отвалах возрастом более 45 лет). Это молодые почвы, формируемые по буроземному и литоземному типам, обладают более высоким плодородием. Насыщенность почв основаниями высокая, в обменном комплексе преобладает кальций. Обеспеченность обменными формами фосфора и калия высокая и очень высокая, обеспеченность азотом при слаборазвитой дернине низкая, при наличии дернины – высокая. Подробная характеристика ландшафтов, агрохимических свойств почв и грунтов исследованных участков, а также содержание тяжелых металлов в почве опубликованы ранее [16].

Синтаксономическая характеристика сообществ: Ф – безранговое сообщество Elytrigia repens [Stellarietea mediae/Molinio-Arrhenatheretea]; Б – безранговое сообщество Trifolium pratense-Festuca pratensis [Arrhenatheretalia]; И – безранговое сообщество Tussilago farfara-Calamagrostis arundinacea [Dauco-Melilotion/Agropyrion repentis]. Травяные сообщества являются серийными, развивающимися на залежах и отвалах. Видовое богатство (шт.) сообществ: Ф – 25, Б – 47, И – 42. Суммарное проективное покрытие (%) видов: Ф – 103.1, Б – 148.4, И – 82.9. По флористическому составу сообщество участка Б относится к луговой стадии, сообщества И относятся к злаковой стадии сукцессии. Различия в видовом богатстве и покрытии сообществ исследуемых участков, видимо, связаны не только с сукцессионным возрастом, но и неблагоприятными эдафическими условиями участка И. Таким образом, исследованные ценопопуляции произрастают на территориях, различающихся по эдафическим и фитоценотическим условиям.

Оценка металлоустойчивости. Семена собраны в июне 2015 г. с 20 растений (потомство одного растения – семья) каждой морфологической формы одуванчика, произрастающих в пределах исследуемых ценопопуляций (всего 120 растений). Проращивание семянок выполнено по прошествии латентного периода в рулонной культуре [18] с 8-го месяца после сбора семян. Опыты проводили в емкостях (50 мл) с растворами сульфата меди при температуре 22–24°С и освещении лампами дневного света в течение 12 ч.

Из-за большого объема работа разделена на два эксперимента (март и май 2016 г.): в первом участвовало 5 семей каждой формы и ценопопуляции (всего 30) – при этом каждый вариант воздействия (семья × концентрация сульфата меди) представлен одной емкостью с 40 семянками; во втором – по пять семей каждой формы и ценопопуляции (всего 30). Каждый вариант представлен тремя емкостями с 15 семянками. Девять семей включены в оба эксперимента (для оценки возможной систематической ошибки).

В качестве контрольного раствора использовали 5 × 10–4 М Са(NO3)2 + 1 × 10–3 M KCl, на котором все потомство культивировали первые семь дней, после чего измеряли максимальную длину корня. Затем все растения переносили на контрольный и опытные растворы. Опытные растворы готовили с добавлением СuSO4 в концентрациях: 0.08; 0.10; 0.13; 0.18; 0.26; 0.31; 0.34; 0.45; 0.51 мг/л. После 10 дней культивирования у каждого проростка была измерена максимальная длина корня. В качестве результирующего параметра принят прирост корня за 10 дней. Всего было исследовано 12 539 проростков.

Статистический анализ выполнен в ПО R v.3.2.3. Поскольку любая математическая модель – это приближение реального биологического процесса, то один и тот же массив данных может быть одинаково хорошо аппроксимирован разными моделями, каждая из которых способна описывать разные участки диапазона концентраций токсиканта. Вследствие этого стандартом в современной токсикологии стал мультимодельный подход, в котором используют несколько конкурирующих моделей, строго оценивая их соответствие исходным данным, например с помощью информационного критерия Акаике (AIC). На основе токсикометрических параметров, рассчитанных с помощью каждой модели, определяли среднее значение этих параметров с учетом доброкачественности (goodness) каждой из них. Использование только одной модели для описания разных массивов данных может быть ошибочным, поскольку форма зависимости “доза–эффект”, как правило, индивидуальна.

В нашем случае зависимость прироста корня от концентрации сульфата меди для каждой семьи аппроксимировали следующими функциями: модели Вейбулла c разными формами асимметрии, лог-нормальная модель, модели Цедергрин-Рица-Штрайбига, модель Брэйна-Козенса и модель экспоненциального затухания [19] с использованием пакета drc v.2.2-1 [20]. Нижний предел прироста корня приравнивали нулю. Соответствие каждой модели исходным данным оценивали с помощью информационного критерия AIC, который трансформирован в AIC-вес, интерпретируемый как вероятность того, что модель лучшая из всего набора исследованных [21]. По результатам моделирования в список лучших для 42 семей вошли частные случаи модели Цедергрин-Рица-Штрайбига, модель экспоненциального затухания, а также модели Вейбулла c разными формами асимметрии. Для семи семей успешная аппроксимация зависимости была возможна только с помощью линейной модели.

На основе каждой из моделей для семьи рассчитывали EC10, EC50 и EC90 (пример на рис. 1), затем их усредняли для отдельной семьи с учетом AIC-весов использованных моделей. Поскольку в каждую выборку ECx вошло 9–10 семей, что недостаточно для использования параметрических методов анализа, то ECx разных форм и ценопопуляций одуванчика сравнивали с помощью теста Манна-Уитни с контролем вероятности ложных отклонений FDR при множественных проверках гипотез.

Рис. 1.

Пример зависимости “рост корня–концентрация сульфата меди” и ее аппроксимация моделями (1 – Цедергрин-Рица-Штрайбига, 2 – линейная, 3 – Вейбулла I, 4 – Вейбулла II, 5 – экспоненциального затухания) для одной из семей T. officinale. На ось Х спроецированы EC10 (пунктирная линия), EC50 (штриховая линия) и EC90 (сплошная линия), полученные с помощью разных моделей.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

Стабильное существование Taraxacum officinale Wigg. s.l. на исследуемых участках свидетельствует о его достаточной семенной продуктивности во всех ценопопуляциях, позволяющей поддерживать необходимое обилие вида. Средняя многолетняя плотность особей этого вида, оцененная по количеству особей на 0.25 м2, в ценопопуляциях варьирует: Ф – от 14.22 ± 1.87 до 44.67 ± 5.77; Б – от 13.67±1.94 до 85.89±17.1; И – от 11.44 ± 2.88 до 56.78 ± 4.52. Независимо от уровня загрязнения на протяжении длительного периода (11 лет наблюдений) ценопопуляции характеризуются как молодые нормальные [22]. Циклические изменения возрастного состава, как правило, не сопровождаются переходом ценопопуляций из одного класса в другой и носят характер осцилляций. Лишь в некоторые годы отмечены флуктуационные колебания возрастного состава, приводящие к переходу ценопопуляций из класса молодых в класс зреющих. Стабильное преобладание молодых онтогенетических групп и сохранение онтогенетических спектров, близких к базовому, независимо от уровня техногенной трансформации почв свидетельствует о высокой устойчивости онтогенетической структуры ценопопуляций как к разным эдафическим условиям, так и погодным факторам.

В структуре всех ценопопуляций более многочисленна форма T. off. f. dahlstedtii. В градиенте изменения качества среды происходит уменьшение ее доли: Ф – 84.3 ± 1.2%; Б – 70.7 ± 3.0%; И – 62.5 ± 3.7%. Морфологические формы различаются по уровням накопления ТМ, в т.ч. меди (табл. 1). Хотя концентрации ионов меди в подземных и надземных органах T. officinale и не максимальны для данного вида, но сопоставимы с концентрациями в растениях из местообитаний, загрязненных выбросами автотранспорта [23, 24; и др.], а также сталелитейного и коксохимического заводов [25]. При изучении внутривидовой дифференциации растений по накопительным особенностям установлено, что при низких концентрациях меди в почве (0–100 мкг/г) ее содержание в корнях у исследуемых форм одуванчика статистически значимо не различается. При высоком содержании меди в почве (более 100 мкг/г) данный показатель значимо выше у f. pectinatiforme (p < 0.05) как в корнях, так и в листьях.

Таблица 1.  

Содержание меди в почве и органах T. officinale f. dahlstedtii (1) и f. pectinatiforme (2), мкг/г

Форма Участок
фоновый буферный импактный
57°57′50″ с.ш., 60°15′11″ в.д. 57°58′13″ с.ш., 59°58′35″ в.д. 57°54′14″ с.ш., 59°54′41″ в.д.
Почва, мкг/г
Cu2+ 12.6 ± 0.9 101.6 ± 11.13 951.49 ± 236.10
Корни (n = 20)
1 20.04 ± 1.86 29.54 ± 0.64 95.02 ± 6.25
2 15.23 ± 1.41 25.11 ± 0.54 190.04 ± 2.80
Листья (n = 20)
1 13.2 ± 1.71 (0.65) 11.3 ± 1.41 (0.38) 46.34 ± 1.43 (0.49)
2 11.3 ± 2.62 (0.74) 10.9 ± 3.14 (0.43) 83.62 ± 1.23 (0.44)
Семянки (n = 10)
1 20.66 ± 0.67 20.65 ± 1.45
2 20.12 ± 1.19 20.44 ± 1.11

Примечание. Приведены средние значения и стандартные ошибки среднего арифметического концентрации металлов в почве и органах T. officinale; в скобках – коэффициенты перехода; n – число проанализированных проб у каждой морфологической формы одуванчика в пределах участка.

Различия в накоплении ТМ растениями в градиенте техногенно трансформированной среды отражают реакцию популяционной системы в целом на изменение качества среды обитания. Поскольку исследуемые территории различаются по уровню ТМ в почвах, то остается открытым вопрос существует ли отбор семян по металлорезистентности?

Ранее (1997–1998 гг.) в той же Притагильской зоне на аналогичных участках с различным уровнем загрязнения почв ТМ были исследованы показатели жизнеспособности и металлоустойчивости семенного потомства Taraxacum officinale Wigg. s.l. [26]. Методом корневого теста в рулонной культуре при одной, подобранной в предварительном эксперименте дозе CuSO4 (100 мг/л) в водном растворе были обнаружены статистически значимые различия в длине корней проростков у морфологических форм этого вида, произрастающих в градиенте загрязнения почв металлами. Однако более корректная оценка металлоустойчивости растений возможна при экспериментальном исследовании зависимости “доза–эффект” методом корневого теста проростков при широком диапазоне концентраций металлов [6, 27, 28]. Данный метод позволяет оценить гетерогенность семенного потомства по доле металлорезистентных семян в потомстве.

На примере 9 семей показано отсутствие систематической ошибки оценок эффективных концентраций, которая могла быть вызвана возможными отличиями между условиями разных экспериментов (непараметрический критерий знаков: Z = 0.76; p = 0.44). С увеличением концентрации сульфата меди, вплоть до максимальной, число выживших проростков не изменялось. Средние значения одноименных эффективных концентраций обеих форм T. officinale не различались между разными по уровню трансформации участками (p > 0.91; рис. 2). Это свидетельствует о том, что даже на максимально загрязненном участке семенное потомство растений не обладает повышенной устойчивостью к избытку меди. Этому соответствует и равный уровень накопления меди семянками на фоновом и импактном участках у обеих форм T. оfficinale (см. табл. 1).

Рис. 2.

EC10, EC50, EC90 форм T. off. f. dahlstedtii (а) и T. off. f. pectinatiforme (б) в ценопопуляциях участка Ф (сплошная линия, черные круги), Б (пунктирная линия, белые ромбы), И (пунктирная линия, серые квадраты); представлены медиана и размах.

Не установлено также значимых различий в металлоустойчивости разных форм T. officinale в пределах каждого участка (p > 0.94), несмотря на разное содержание меди в подземных и надземных органах в импактных условиях (см. табл. 1, рис. 2). Возможно, отсутствие различий в реакции корневой системы проростков у обеих форм одуванчика связано с тем, что предельная в нашем случае доза (EC90) почти на порядок меньше, чем использованная ранее [26]. Не исключено, что различия в корневых тестах могут проявиться при существенно более высоких концентрациях металла, превышающих его реальные уровни в почвах. Надо иметь в виду, что высокая вариабельность реакций корневых систем одуванчика была отмечена и другими авторами, согласно которым репродуктивные показатели этого вида в зависимости от погодных и временных параметров могут изменяться в десятки раз [29].

Не исключено также, что при исследуемых уровнях загрязнения почв важную роль в формировании устойчивости к избытку ТМ играют микоризные ассоциации со стресс-устойчивыми видами микобионтов. Это предположение выдвигалось ранее [30] на основании данных по микроскопии корня T. officinale из загрязненных местообитаний.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Анализ результатов на основании мультимодельного подхода показал, что высокие концентрации меди (до 900 мкг/г и выше) в почвах не оказывают прямого влияния на развитие повышенной металлоустойчивости (ECx) семенного потомства Taraxacum officinale к этому металлу. Возможно, соотношения двух морфологических форм Taraxacum officinale f. dahlstedtii и T. off. f. pectinatiforme в ценопопуляциях, произрастающих в градиенте техногенной трансформации среды, не являются следствием различий только в металоустойчивости их семенного потомства. Изменение внутривидовой структуры популяций, вероятно, обусловлено сменой эдафических и ценотических условий, в том числе опосредованно вызванных повышенными уровнями ТМ в почвах. Это определяет необходимость дальнейших исследований внутривидовой изменчивости T. officinale, в частности по показателям ценотической конкурентности и толерантности к абиотическим факторам среды (увлажнение, плодородие почвы и др.).

Работа выполнена в рамках государственного задания Института экологии растений и животных УрО РАН, а также частично поддержана Комплексной программой УрО РАН (проект № 18-4-4-9). Авторы подтверждают отсутствие конфликта интересов.

Список литературы

  1. Позолотина В.Н., Антонова Е.В., Безель В.С. и др. Пути адаптации одуванчика лекарственного к длительному химическому и радиационному воздействию // Экология. 2006. № 6. С. 440–450. [Pozolotina V.N., Antonova E.V., Bezel’ V.S. et al. Pathways of adaptation of common dandelion coenopopulations to long-term chemical and radiation effects // Rus. J. of Ecology. 2006. V. 37. № 6. P. 402–407. doi 10.1134/S1067413606060063]

  2. Трубина М.Р. Стратегия выживания Crepis tectorum L. в условиях хронического атмосферного загрязнения // Экология. 2011. № 2. С. 1–8. [Trubina M.R. The survival strategy of Crepistectorum L. under conditions of chronic atmospheric pollution // Rus. J. of Ecology. 2011. V. 42. № 2. P. 103–109. doi 10.1134/S1067413611020135]

  3. Казнина Н.М., Титов А.Ф., Батова Ю.В., Лайдинен Г.Ф. Устойчивость растений Setaria viridis (L.) Beauv. к воздействию кадмия // Изв. РАН. Сер. биол. 2014. V. 41. № 5. С. 474–480. [Kaznina N.M., Titov A.F., Batova Y.V., Laidinen G.F. The resistance of plants Setariaveridis (L.) Beauv. to the influence of cadmium // Biology Bulletin. 2014. V. 41. № 5. P. 428–433. doi 10.7868/S000233291405004.х]

  4. Позолотина В.Н., Антонова Е.В., Шималина Н.С. Адаптация Plantago major L. к длительному радиационному и химическому воздействию // Экология. 2016. № 1. С. 3–13. [Pozolotina V.N., Antonova E.V., Shimalina N.S. Adaptation of greater plantain, Plantago major L., to long-term radiation and chemical exposure // Rus. J. of Ecology. 2016. V. 47. № 1. Р. 1–10. doi 10.1134/S1067413616010124]

  5. Ernst W.H.O. Evolution of metal tolerance in higher plants // For. Snow Landsc. Res. 2006. V. 80. № 3. P. 251–274.

  6. Дуля О.В., Микрюков В.С., Воробейчик Е.Л. Стратегии адаптации Deschampsia caespitosa и Lychnis flos-cuculi к загрязнению тяжелыми металлами: анализ на основе зависимости доза–эффект // Экология. 2013. № 4. С. 243–253. [Dulya O.V., Mikryukov V.S., Vorobeichik E.L. Strategies of adaptation to heavy metal pollution in Deschampsia caespitosa and Lychnis flos-cuculi: analysis based on dose–response relationship // Rus. J. of Ecology. 2013. V. 44. № 4. P. 271–281. doi 10.1134/S1067413613040036]

  7. Безель В.С., Жуйкова Т.В., Позолотина В.Н. Структура ценопопуляций одуванчика и специфика накопления тяжелых металлов // Экология. 1998. № 5. С. 376–382. [Bezel V.S., Zhuikova T.V., Pozolotina V.N. The structure of dandelion cenopopulations and specific features of heavy metal accumulation // Rus. J. Ecology. 1998. V. 29. № 5. P. 331–337.]

  8. Jin X.F., Yang X.O., Islam E. et al. Effects of cadmium on ultrastructure and antioxidative defense system in hyperaccumulator and non-hyperaccumulator ecotypes of Sedum alfredii Hance // J. Hazard Mater. 2008. V. 156. № 1–3. P. 387–397. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2007.12.064

  9. Baker A.J.M., Dalby D.H. Morphological variation between some isolated populations of Silene maritima with in the British-Isles with particular reference to inland populations on metalliferous soils // New Phytologist. 1980. V. 84. № 1. P. 123–138.

  10. Жуйкова Т.В., Безель В.С., Позолотина В.Н., Северюхина О.А. Репродуктивные возможности растений в градиенте химического загрязнения среды // Экология. 2002. № 6. С. 431–436. [Zhuikova T.V., Bezel’ V.S., Pozolotina V.N., Severyukhina O.A. The reproductive capacity of plants in a gradient of chemical environmental pollution // Rus. J. of Ecology. 2002. V. 33. № 6. P. 407–412. doi 10.1051/radiopro/2002193]

  11. Jimenez-Ambriz G., Petit C., Bourrie I. et al. Life history variation in the heavy metal tolerant plant Thlaspi caerulescens growing in a network of contaminated and noncontaminated sites in southern France: role of gene flow, selection and phenotypic plasticity // New Phytologist. 2007. V. 173. № 1. P. 199–215.

  12. Abratowska A., Wasowicz P., Bednarek P.T. et al. Morphological and genetic distinctiveness of metallicolous and non-metallicolous populations of Armeria maritima s.l. (Plumbaginaceae) in Poland // Plant Biology. 2012. V. 14. № 4. P. 586–595. https://doi.org/10.1111/j.1438-8677.2011.00536.x

  13. Дуля О.В., Микрюков В.С. Изменение формы и размера листьев Lychnis  flos-cuculi L. в градиенте полиметаллического загрязнения // Вестник ТГУ. 2013. V. 18. № 3. С. 778–782.

  14. Воробьев Г.В., Алябьев А.Ю., Огородникова Т.И. и др. Адаптивные возможности одуванчика лекарственного в условиях загрязнения атмосферы автомобильным транспортом // Экология. 2014. № 2. С. 91–96. [Vorobyev G. V., Alyabyev A.Y., Ogorodnikova T.I. et al. Adaptive properties of the dandelion (Taraxacum officinale Wigg. s.l.) under conditions of air pollution by motor vehicle exhausts // Rus. J. of Ecology. 2014. V. 45. № 2. P. 90–94. doi 10.7868/S0367059714020103]

  15. Жуйкова Т.В., Северюхина О.А., Безель В.С., Прушинская Н.М. Реакция мужского гаметофита Taraxacum officinale s.l. на химическое загрязнение среды // Сибирский экологич. журн. 2007. № 3. С. 511–516.

  16. Жуйкова Т.В., Мелинг Э.В., Кайгородова С.Ю. и др. Особенности почв и травянистых растительных сообществ в условиях техногенеза на Среднем Урале // Экология. 2015. № 3. С. 163–172. [Zhuikova T.V., Me-ling E.V., Kaigorodova S.Y. et al. Specific features of soils and herbaceous plant communities in industrially polluted areas of the Middle Urals // Rus. J. of Ecology. 2015. V. 46. № 3. P. 213–221. doi 10.7868/S0367059715030130]

  17. Global Environmental Monitoring System (GEMS): Action Plan for Phase I. SCOPE Rep. 3, Toronto, Canada, 1973. 132 p.

  18. Школьник М.Я., Алексеева-Попова Н.В. Растения в экстремальных условиях минерального питания: эколого-физиологические исследования. Л.: Наука, 1983. 176 с.

  19. Ritz C. Toward a unified approach to dose–response modeling in ecotoxicology // Environmental Toxicology and Chemistry. 2010. V. 29. № 1. P. 220–229. https://doi.org/10.1002/etc.7

  20. Ritz C., Streibig J.C. Bioassay analysis using R // J. Stat. Softw. 2005. V. 12. № 5. P. 1–22.

  21. Burnham K.P., Anderson D.R. Model selection and multimodel inference: A practical information-theoretic approach. NewYork: Springer, 2002. 488 p.

  22. Жуйкова Т.В. Реакция ценопопуляций и травянистых сообществ на химическое загрязнение среды: Автореф. дис. … докт. биол. наук. Екатеринбург, 2009. 40 с.

  23. Petrova S., Yurkova L., Velcheva I. Taraxacum officinale as a biomonitor of metals and toxic elements (Plovdiv, Bulgaria) // Bulgarian J. of Agricultural Science. 2013. V. 19. № 2. P. 241–247.

  24. Giacomino A., Malandrino M., Colombo M.L. et al. Metal content in dandelion (Taraxacum officinale) leaves: influence of vehicular traffic and safety upon consumption as food // J. of Chemistry. 2016. V. 2016. P. 9. https://doi.org/10.1155/2016/9842987

  25. Królak E. Accumulation of   Zn, Cu, Pb and Cd by dandelion (Taraxacum officinale Web.) in Environments with various degrees of metallic contamination // Polish J. of Environmental Studies. 2003. V. 12. № 6. P. 713–721.

  26. Жуйкова Т.В., Позолотина В.Н., Безель В.С. Разные стратегии адаптации растений к токсическому загрязнению среды тяжелыми металлами (на примере Taraxacum officinale s.l.) // Экология. 1999. № 3. С. 189–196. [Zhuikova T.V., Pozolotina V.N., Bezel’ V.S. Different strategies of plant adaptation to toxic environmental pollution with heavy metals: An example of Taraxacum officinale s.l. // Rus. J. of Ecology. 1999. V. 30. № 3. P. 189–196.]

  27. Шитиков В.К., Терехова В.А., Узбеков Б.А. и др. Модели “доза–эффект” для оценки экологического риска при техногенном загрязнении почвы // Принципы экологии. 2015. № 3. С. 73–88.

  28. Kopittke P.M., Blamey F.P., Asher C.J., Menzies N.W. Trace metal phytotoxicity in solution culture: a review // J. Exp. Botany. 2010. V. 61. № 4. P. 945–954.

  29. Pozolotina V.N., Antonova E.V. Temporal variability of the Taraxacum officinale seed progeny from the East-Ural radioactive trace: is there an interaction between low level radiation and weather condition? // Internat. J. of Radiation Biology. 2017. V. 93. № 3. P. 330–339.

  30. Maleci L., Buffa G., Wahsha M., Bini C. Morphological changes induced by heavy metals in dandelion (Taraxacum officinale Web.) growing on mine soils // J. of Soils and Sediments. 2014. V. 14. № 4. P. 731–743. https://doi.org/10.1007/s11368-013-0823-y

Дополнительные материалы отсутствуют.