Экология, 2019, № 4, стр. 270-275
Влияние Vaccinium vitis-idaea на свойства горно-луговой почвы альпийской лишайниковой пустоши
М. И. Макаров a, *, М. С. Кадулин a, С. Р. Турчин a, Т. И. Малышева a, А. А. Аксенова a, В. Г. Онипченко a, О. В. Меняйло b
a Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова
119991 Москва, Ленинские горы, 1, стр. 12, Россия
b Федеральный исследовательский центр “Красноярский научный центр СО РАН”,
Институт леса им. В.Н. Сукачева СО РАН
660036 Красноярск, Академгородок, Россия
* E-mail: mmakarov@soil.msu.ru
Поступила в редакцию 08.08.2018
После доработки 10.09.2018
Принята к публикации 17.09.2018
Аннотация
Изучение влияния микоризного симбиоза на процессы трансформации соединений углерода и азота в почвах важно в связи с необходимостью прогноза изменения циклов биогенных элементов в меняющихся условиях окружающей среды. Показано, что присутствие в составе альпийского фитоценоза верескового кустарничка Vaccinium vitis-idaea с эрикоидной микоризой, выделяющей в почву окислительные и гидролитические ферменты, влияет на свойства горно-луговой почвы, характеризующие лабильные соединения углерода и азота и микробную активность. При наличии V. vitis-idaea почва отличается повышенной кислотностью и более высоким содержанием углерода лабильного органического вещества, азота микробной биомассы, подвижного фосфора и большей микробной активностью.
Один из классических вопросов экологии – вопрос о взаимодействии растений и почв. Есть устоявшееся представление о том, что растения в процессе своей жизнедеятельности могут изменять такие почвенные свойства, как кислотность, содержание органического вещества и элементов минерального питания. Подобное влияние может осуществляться через разные механизмы, например в результате поглощения из почвы лабильных форм элементов, поступления в почву органического вещества и ассоциированных с ним элементов в составе растительного опада, имеющего разный химический и биохимический состав, или в составе корневых выделений [1].
В последнее время этот вопрос стал активно обсуждаться в экологической литературе в связи с изучением роли микоризы в биогеохимических циклах углерода (С) и азота (N), в том числе в меняющихся условиях обеспеченности ресурсами процессов фотосинтеза (рост концентрации СО2) и минерального питания (“азотизация” биосферы). Во многих лабораторных и полевых исследованиях, проанализированных в ряде недавних обзоров [2‒4], показано, что эктомикоризные грибы благодаря продуцированию окислительных и гидролитических ферментов оказывают влияние на такие ключевые параметры функционирования экосистем, как круговорот углерода и мобилизация элементов минерального питания из органического вещества почв. Активность исследователей в этом направлении особенно повысилась после публикации теоретической модели [5], предполагающей, что поглощение эктомикоризными грибами азота из органического вещества лимитирует активность его разложения свободноживущими сапротрофными микроорганизмами. Наряду с существенным притоком к микоризе продуктов фотосинтеза и формированием значительной биомассы внешнего мицелия это приводит к большей аккумуляции углерода в почвах экосистем с доминированием растений с эктомикоризой. Последующий анализ данных для более 220 объектов [6] показал, что в почвах таких экосистем аккумулируется на 70% больше углерода на единицу азота в сравнении с экосистемами, в которых доминируют виды с арбускулярной микоризой. Это привлекло еще большее внимание к вопросу изучения роли микоризы в регулировании циклов биогенных элементов в экосистемах, но он продолжает рассматриваться преимущественно на основании сравнения почв в лесных экосистемах, в которых доминируют растения с эктомикоризой и арбускулярной микоризой [7, 8].
Вместе с тем эрикоидная микориза вересковых кустарничков характеризуется большей (сравнимой со свободноживущими сапротрофами) активностью экзофементов, способных трансформировать органическое вещество почв [9‒11]. Однако одновременно вересковые растения продуцируют большое количество полифенолов (танинов), образующих в почве устойчивые полифенол-белковые комплексы [12, 13], что может способствовать повышенной аккумуляции органического вещества в почве [14].
Вересковые кустарнички широко распространены в экосистемах холодного климата, для которых предсказываются наибольшие климатические изменения и ожидаются большие сдвиги в циклах C и N [15], что придает важность изучению влияния эрикоидной микоризы на биогеохимию таких экосистем.
Мы предположили, что наличие видов растений с эрикоидной микоризой в составе фитоценоза может изменять почвенные свойства, связанные с мобилизацией органического вещества и элементов минерального питания под действием окислительных и гидролитических экзоферментов. Для проверки этой гипотезы мы сравнили свойства почвы альпийской лишайниковой пустоши (АЛП) в Тебердинском государственном заповеднике при наличии и отсутствии в составе фитоценоза Vaccinium vitis-idaea – кустарничка с эрикоидной микоризой.
ОБЪЕКТ И МЕТОДЫ
Объектом исследования послужила горно-луговая почва АЛП, расположенная на высоте около 2800 м над ур. м. на высокогорном стационаре Малая Хатипара в Тебердинском государственном биосферном заповеднике. Почва АЛП наименее кислая, но одновременно характеризуется минимальной биологической активностью и самыми низкими концентрациями лабильных соединений N и P в сравнении с почвами других альпийских экосистем [16‒19]. В составе фитоценоза АЛП широко представлен вересковый кустарничек с эрикоидной микоризой V. vitis-idaea, участие которого увеличилось в последние десятилетия.
На склоне, занятом АЛП, площадью около 600 м2 были выбраны пятна растительности с участием V. vitis-idaea и без кустарничка (всего 4 пары). Визуально они не отличались спецификой проявления микрорельефа, т.е. не было отмечено очевидной приуроченности V. vitis-idaea к микроповышениям или микрозападинам. В пределах участков с брусникой и без нее были заложены по 364 круглые площадки диаметром 12 см, на которых учитывали присутствие всех видов растений и рассчитали их встречаемость (долю площадок с рассматриваемым видом). Всего было найдено 38 видов сосудистых растений, из них на участках с брусникой 33 вида, а без брусники ‒ 36. Сравнение флористического состава участков показало их высокое сходство. Хотя участие некоторых видов доминантов в составе фитоценоза заметно различается (Alchemilla caucasica, Oxytropis kubanensis), встречаемость большей части доминирующих видов (Anemone speciosa, Antennaria dioica, Campanula tridentata, Carex umbrosa, Carum caucasicum, Festuca ovina, Helictotrichon versicolor, Trifolium polyphyllum) остается высокой на участках с брусникой и без нее (табл. 1).
Таблица 1.
Встречаемость видов сосудистых растений на участках альпийской лишайниковой пустоши при наличии и отсутствии Vaccinium vitis-idaea в составе фитоценоза, %
| Вид | Участки | |
|---|---|---|
| с брусникой | без брусники | |
| Aetheopappus caucasicus Sosn. | 0.0 | 0.3 |
| Alchemilla caucasica Buser | 0.8 | 43.1 |
| Anemone speciosa Adam ex G. Pritz. | 22.0 | 15.4 |
| Antennaria dioica (L.) Gaertn. | 33.2 | 31.6 |
| Anthemis marschalliana Willd. | 1.9 | 6.3 |
| Arenaria lychnidea Bieb. | 9.3 | 10.2 |
| Aster alpinus L. | 0.3 | 1.4 |
| Bromopsis variegata (Bieb.) Holub | 0.3 | 3.0 |
| Campanula collina Bieb. | 0.0 | 1.1 |
| C. tridentata Schreb. | 56.0 | 51.4 |
| Carex sempervirens Vill. | 1.6 | 3.0 |
| C. umbrosa Host | 50.0 | 66.2 |
| Carum caucasicum (Bieb.) Boiss. | 27.7 | 19.5 |
| Chamaesciadium acaule (Bieb.) Boiss. | 0.0 | 8.0 |
| Erigeron alpinus L. | 0.8 | 1.6 |
| Eritrichium caucasicum (Albov) Grossh. | 1.4 | 11.3 |
| Euphrasia ossica Juz. | 18.4 | 8.0 |
| Festuca ovina L. | 75.8 | 73.9 |
| Gentiana biebersteinii Bunge | 0.5 | 1.9 |
| G. pyrenaica L. | 7.7 | 6.3 |
| G. septemfida Pall. | 0.8 | 1.9 |
| G. verna L. | 0.3 | 1.9 |
| Helictotrichon versicolor (Vill.) Pilger | 28.6 | 17.3 |
| Lloydia serotina (L.) Reichenb. | 0.8 | 0.3 |
| Luzula spicata (L.) DC. | 0.8 | 1.4 |
| Minuartia circassica (Albov) Woronow | 1.1 | 3.0 |
| Oxytropis kubanensis Leskov | 1.4 | 19.8 |
| Pedicularis comosa L. | 3.6 | 3.8 |
| Plantago atrata Hoppe | 2.7 | 4.9 |
| Potentilla gelida C.A. Mey. | 18.1 | 5.2 |
| P. nivea L. | 0.0 | 0.5 |
| Primula algida Adam | 0.0 | 0.5 |
| Ranunculus oreophilus Bieb. | 4.1 | 1.4 |
| Rhinanthus minor L. | 1.1 | 0.0 |
| Scorzonera cana (C.A. Mey.) O. Hoffm. | 1.9 | 0.0 |
| Taraxacum porphyranthum Boiss. | 14.6 | 2.7 |
| Trifolium polyphyllum C.A. Mey. | 34.1 | 62.1 |
| Veronica gentianoides Vahl. | 0.8 | 4.1 |
С каждого пятна с присутствием V. vitis-idaea и без кустарничка было отобрано по 2‒3 образца почвы (всего по 10 образцов каждого варианта). Образцы отбирали с глубины 0‒5 см в точках, расположенных по участкам случайным образом. При отборе образцов с участков без V. vitis-idaea расстояние от точки отбора до ближайших растений брусники составляло не менее 2 м. Образцы были помещены в полиэтиленовые пакеты и заморожены до проведения анализов. После размораживания из почв экстрагировали лабильные соединения С и N раствором 0.05 M K2SO4 при взбалтывании в течение 1 ч и соотношении почвы и раствора как 1 : 5. В экстрактах определяли концентрации C органических соединений (Cорг), аммонийного N $({\text{N - NH}}_{4}^{ + })$, нитратного N $({\text{N - NO}}_{3}^{ - })$ и общее содержание N (Nэкстр). Концентрацию азота органических соединений (Nорг) рассчитывали по разности между концентрациями Nэкстр и неорганических форм N $({\text{N - NH}}_{4}^{ + }$ + ${\text{N - NO}}_{3}^{ - })$. Аналогичную экстракцию проводили после фумигации образцов почв парами хлороформа, стабилизированного амиленом.
В экстрактах из фумигированных почв определяли Сорг и Nэкстр и рассчитывали концентрации C и N микробной биомассы (Cмикр и Nмикр) как разницу концентраций Сорг и Nэкстр в фумигированных и нефумигированных образцах [20, 21]. Коэффициенты пересчета хлороформ-лабильных форм углерода и азота в Cмикр и Nмикр не использовали. Также в образцах определяли влажность по потере массы после высушивания при 105°C в течение 10 ч, рН водной суспензии, приготовленной в соотношении почвы и воды как 1 : 5 – стеклянным электродом, экстрагируемый неорганический фосфор (Pподв) – по Кирсанову.
Неорганические формы азота и фосфора измеряли колориметрически на спектрофотометре Genesys 10uv, для определения ${\text{N - NH}}_{4}^{ + }$ использовали салицилат-нитропрусидный метод [22], а ${\text{N - NO}}_{3}^{ - }$ анализировали восстановлением до ${\text{NO}}_{2}^{ - }$ на кадмиевой колонке с последующим получением окрашенного азосоединения при реакции с сульфаниламидом и N-(1-нафтил)-этилендиамин-дигидрохлоридом [23]. Окрашивание фосфора для колориметрирования осуществляли по Мэрфи и Райли. Концентрации Nэкстр и Cорг определяли на автоматическом анализаторе TOC-VCPN.
Для характеристики микробной активности почвы измеряли базальное дыхание (БД) и субстрат-индуцированное дыхание (СИД). В первом случае в стеклянные флаконы объемом 15 мл помещали 2 г почвы и добавляли 0.54 мл воды, герметично закрывали и инкубировали при 22°C в течение 24 ч. Величину СИД определяли, добавляя во флакон с почвой раствор глюкозы из расчета 10 мг глюкозы/г почвы. Длительность инкубации флаконов составляла 2 ч. После инкубации из флаконов отбирали 1 мл газовой пробы и измеряли концентрацию СО2 на газовом хроматографе Кристалл-2000. Расчет Смикр по результатам определения СИД (Смикр сид) проводили согласно [24].
По соотношению БД и СИД рассчитывали метаболический коэффициент (qCO2) ‒ удельную скорость метаболизма микроорганизмов (скорость потребления субстрата), отнесенную к единице микробной биомассы (Смикр сид).
Для всех результатов рассчитаны средние значения и оценена значимость их различий по t-критерию.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ
Горно-луговая почва АЛП характеризуется кислой реакцией среды, высоким содержанием микробной биомассы (Cмикр и Nмикр) и Cорг, преобладанием органических соединений в составе Nэкстр, низким содержанием неорганических соединений азота (с преобладанием ${\text{N - NH}}_{4}^{ + }$) и Pподв (табл. 2). Эти свойства оказались типичными для почвы АЛП, которые были получены ранее для других участков [18, 25].
Таблица 2.
Свойства горно-луговой альпийской почвы при наличии и отсутствии Vaccinium vitis-idaea в составе фитоценоза (среднее ± стандартное отклонение, n = 10)
| Свойство | Участки | P | |
|---|---|---|---|
| с брусникой | без брусники | ||
| Влажность, % | 30.2 ± 2.9 | 25.4 ± 3.8 | 0.014 |
| ${\text{p}}{{{\text{H}}}_{{{{{\text{H}}}_{{\text{2}}}}{\text{O}}}}}$ | 5.40 ± 0.13 | 5.62 ± 0.17 | 0.005 |
| Cорг, мг/кг | 307 ± 129 | 187 ± 49 | 0.018 |
| Nорг, мг/кг | 24.9 ± 5.4 | 20.3 ± 4.9 | 0.080 |
| Cорг/Nорг | 12.5 ± 3.4 | 8.5 ± 2.0 | 0.010 |
| Cмикр, мг/кг | 1649 ± 640 | 1300 ± 474 | 0.182 |
| Nмикр, мг/кг | 112 ± 42 | 73 ± 24 | 0.019 |
| Cмикр/Nмикр | 14.6 ± 1.2 | 17.4 ± 2.2 | 0.003 |
| ${\text{N - NO}}_{3}^{ - }$, мг/кг | 0.38 ± 0.16 | 0.62 ± 0.31 | 0.042 |
| ${\text{N - NH}}_{4}^{ + }$, мг/кг | 3.93 ± 0.82 | 4.84 ± 1.16 | 0.159 |
| Рподв, мг/кг | 9.9 ± 3.0 | 6.5 ± 2.8 | 0.016 |
| БД, мг СО2/кг/ч | 7.8 ± 2.3 | 5.7 ± 1.6 | 0.029 |
| СИД, мг СО2/кг/ч | 28.8 ± 4.1 | 30.9 ± 9.6 | 0.534 |
| Cмикр сид, мг/кг | 2308 ± 326 | 2476 ± 771 | 0.533 |
| qCO2 | 0.0034 ± 0.0010 | 0.0024 ± 0.0004 | 0.009 |
Большая часть изученных параметров состояния почвы значимо различается в присутствии и отсутствии V. vitis-idaea в составе фитоценоза. К таким параметрам относятся влажность, рН, содержание Cорг, Nмикр, ${\text{N - NO}}_{3}^{ - }$, Рподв, а также показатели БД, соотношения Cорг/Nорг, Cмикр/Nмикр и qCO2. Проведенное исследование не выявило значимых различий в содержании N-${\text{NH}}_{4}^{ + }$, Nорг, Cмикр и показателе СИД (см. табл. 2). Почва в присутствии V. vitis-idaea оказалась более кислой, что вполне ожидаемо, так как наземный и подземный опад вересковых кустарничков способствует формированию кислых продуктов при его трансформации [12, 13, 26].
Изменение показателей, характеризующих органическое вещество и микробную биомассу в почве, хорошо соотносится с гипотезой о влиянии на них повышенной ферментативной активности за счет выделения экзоферментов микоризным мицелием [2‒4]. Так, более высокое содержание Cорг (в 1.6 раза) и тенденция к повышению содержания Nорг могут свидетельствовать о воздействии ферментов на высокомолекулярные компоненты органического вещества с продуцированием небольших, биогеохимически более подвижных (легко экстрагируемых) молекул, которые могут выступать в качестве источников углеродного и азотного питания для микоризных грибов и других почвенных микроорганизмов.
В некоторых работах не выявлено значимого влияния эктомикоризы (в сравнении с арбускулярной микоризой) на содержание лабильного органического вещества в почвах [7], поэтому наш результат только подтверждает мнение о том, что эрикоидная микориза характеризуется большей активностью экзоферментов, способных трансформировать органическое вещество почв [9‒11]. В частности, в комплексе полевых экспериментов эрикоидная микориза рододендрона (Rhododendron maximum) демонстрировала высокую активность экзоферментов и способность мобилизовать азот из полифенол-белковых комплексов (модельных комплексов собственных танинов, меченных 15N). По такой способности грибы эрикоидной микоризы превосходили грибы эктомикоризы и арбускулярной микоризы других видов растений и были сравнимы со способностью сапротрофных грибов [10, 11].
Мобилизация органического вещества сопровождается еще несколькими закономерными изменениями почвенных свойств, отмеченными в нашей работе. Прежде всего это увеличение (в 1.5 раза) соотношения Cорг/Nорг в экстрагируемом органическом веществе, что может свидетельствовать о преимущественном использовании эрикоидной микоризой (и другими микроорганизмами) мобилизованных азотсодержащих органических молекул для своего (и растения-хозяина) азотного питания. Такая функция эктомикоризы и эрикоидной микоризы хорошо известна и продемонстрирована во многих лабораторных и полевых экспериментах [2‒4, 7‒11]. Наши данные согласуются также с результатами анализа мировой базы данных, показавшими существенное увеличение отношения C/N в почве в сообществах с доминированием растений с экто- и эрикоидной микоризой в сравнении с таковыми с арбускулярной микоризой [6].
Этому результату и его интерпретации соответствуют изменения и других изученных свойств. Так, увеличение концентрации Nмикр (в 1.5 раза) и уменьшение соотношения Cмикр/Nмикр свидетельствуют о том, что повышение доступности азота находит отражение в параметрах, характеризующих химический состав микробной биомассы, а увеличение БД и qCO2 свидетельствует об изменении ее функционального состояния – повышении микробной активности. При этом суммарная микробная биомасса (Cмикр) не меняется.
В то же время в противоположность нашим результатам и мнению [9] о мобилизации органического вещества и азота под воздействием экзоферментов эрикоидной микоризы рассматривается и другой сценарий влияния вересковых кустарничков на почву. В результате формирования полифенол-белковых комплексов может происходить закрепление азота в составе стабильного органического вещества, а его доступность во всех формах снижаться [7, 12, 14].
На фоне заметных различий в содержании и составе лабильных органических компонентов и микробной биомассы неорганические соединения азота, особенно преобладающая форма N-${\text{NH}}_{4}^{ + }$, не демонстрируют выраженной реакции на присутствие/отсутствие V. vitis-idaea, что подтверждает важную роль функционирования эрикоидной микоризы в контролировании состояния именно органического вещества и связанных с ним элементов минерального питания. Заметное уменьшение концентрации минорного N-компонента ${\text{(N - NO}}_{3}^{ - })$ в присутствии V. vitis-idaea, вероятнее всего, может быть связано со снижением активности нитрификации в более кислой почве. В то же время сравнение лесных почв, где древесные виды представлены симбионтами либо с арбускулярной микоризой (грибы не выделяют или выделяют мало гидролитических экзоферментов; они характерны также для трав АЛП), либо с эктомикоризой (подобно грибам эрикоидной микоризы, эти грибы выделяют экзоферменты), показало, что концентрация неорганических соединений азота, активности N-минерализации и нитрификации были всегда выше в почвах лесов с арбускулярной микоризой [7].
Более высокое (в 1.5 раза) содержание Рподв в почве с V. vitis-idaea также свидетельствует о ее большем богатстве. Может ли увеличение концентрации подвижного минерального фосфора быть объяснено повышением кислотности почвы? Это не очевидно: с одной стороны, в этих условиях растворимость минеральных фосфатов повышается, но, с другой, возрастает доля алюмо- и железофосфатов, обладающих меньшей растворимостью. Роль микоризы в мобилизации фосфора и фосфорном питании растений хорошо известна не только для арбускулярной микоризы, но и для эктомикоризы, продуцирующей фосфатазы, активность которых не уступает активности фосфатаз сапротрофных грибов [2, 27]. Мы не определяли количество фосфора экстрагируемых органических фосфатов и насыщенность фосфором экстрагируемого органического вещества, что могло бы пролить свет на роль эрикоидной микоризы в мобилизации элемента.
Таким образом, большинство установленных закономерностей хорошо согласуются с проверяемой гипотезой. Однако нами выявлено одно обстоятельство, которое может усложнить однозначную интерпретацию причины различий в почвенных свойствах горно-луговой почвы в присутствии и отсутствии V. vitis-idaea. В первом случае почва оказалась несколько более влажной, что также может оказать влияние на состав органического вещества и функционирование микробного сообщества. Предстоит понять, является ли установленная зависимость между присутствием V. vitis-idaea и влажностью почвы закономерным явлением, поскольку, например, в ельниках этот вид занимает более сухие участки [28]. Однако меньшая интенсивность транспирации и большее затенение почвы горизонтально ориентированными листьями брусники могут способствовать лучшему сохранению влаги в почве по сравнению с участками с доминированием злаков или осок.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Выявленные различия в свойствах горно-луговой почвы альпийской лишайниковой пустоши в присутствии и при отсутствии в составе фитоценоза верескового кустарничка V. vitis-idaea в целом соответствуют представлениям о мобилизации органического вещества почвы экзоферментами эрикоидной микоризы. Концентрации углерода и азота экстрагируемого органического вещества и микробной биомассы, их обогащенность азотом, рост микробной активности свидетельствуют о повышении доступности азота для питания почвенных микроорганизмов в присутствии V. vitis-idaea. Однако несколько более высокая влажность почвы в варианте с V. vitis-idaea не позволяет уверенно говорить о том, что все выявленные различия связаны с функционированием эрикоидной микоризы и ее влиянием на почвенно-биогеохимические условия, а не обусловлены особенностями надземных органов брусники или водно-физических свойств почвы, определяющих поселение этого вида. Выполненное нами исследование, безусловно, носит пилотный характер, а его выводы являются предварительными, поскольку оно было ограничено изучением почвы участка АЛП на одном склоне. Последующее расширение территории исследований, более детальный анализ условий поселения V. vitis-idaea и формирования разной влажности почвы, а также увеличение числа определяемых параметров (состав микробного сообщества, ферментативная активность почвы, активность процессов трансформации соединений N, запасы C и N органического вещества) позволят дать более точную оценку природе выявленных различий.
Работа выполнена при поддержке РНФ (проект № 16-14-10208).
Список литературы
Onipchenko V.G., Makarov M.I., van der Maarel E. Influence of alpine plants on soil nutrient concentrations in a monoculture experiment // Folia Geobot. 2001. V. 36. P. 225‒241.
Courty P.-E., Buée M., Diedhiou A.G. et al. The role of ectomycorrhizal communities in forest ecosystem processes: New perspectives and emerging concepts // Soil Biol. Biochem. 2010. V. 42. P. 679‒698.
Phillips R.P., Brzostek E., Midgley M.G. The mycorrhizal-associated nutrient economy: a new framework for predicting carbon-nutrient couplings in temperate forests // New Phytol. 2013. V. 199. P. 41‒51.
van der Heijden M.G.A., Martin F.M., Selosse M.-A., Sanders I.R. Mycorrhizal ecology and evolution: the past, the present, and the future // New Phytol. 2015. V. 205. P. 1406‒1423.
Orwin K.H., Kirschbaum M.U.F., St. John M.G., Dickie I.A. Organic nutrient uptake by mycorrhizal fungi enhances ecosystem carbon storage: a model-based assessment // Ecol. Letters. 2011. V. 14. P. 493‒502.
Averill C., Turner B.L., Finzi A.C. Mycorrhiza-mediated competition between plants and decomposers drives soil carbon storage // Nature. 2014. V. 505. P. 543‒546.
Lin G., McCormack M.L., Ma C., Guo D. Similar below-ground carbon cycling dynamics but contrasting modes of nitrogen cycling between arbuscular mycorrhizal and ectomycorrhizal forests // New Phytol. 2017. V. 213. P. 1440‒1451.
Liese R., Lübbe T., Albers N.W., Meier I.C. The mycorrhizal type governs root exudation and N uptake of temperate tree species // Tree Physiol. 2017. V. 38. P. 83‒95.
Read D.J., Leake J.R., Perez-Moreno J. Mycorrhizal fungi as drivers of ecosystem processes in heathland and boreal forest biomes // Can. J. Bot. 2004. V. 82. P. 1243‒1263.
Wurzburger N., Hendrick R.L. Rhododendron thickets alter N cycling and soil extracellular enzyme activities in southern Appalachian hardwood forests // Pedobiologia. 2007. V. 50. P. 563‒576.
Wurzburger N., Hendrick R.L. Plant litter chemistry and mycorrhizal roots promote a nitrogen feedback in a temperate forest // J. Ecol. 2009. V. 97. P. 528‒536.
Kraus T.E.C., Dahlgren R.A., Zasoski R.J. Tannins in nutrient dynamics of forest ecosystems – a review // Plant Soil. 2003. V. 256. P. 41‒66.
Mallik A.U. Conifer regeneration problems in boreal and temperate forests with ericaceous understories: role of disturbance, seedbed limitation, and keystone species change // Critical Rev. Plant Sci. 2003. V. 22. P. 341‒366.
Clemmensen K.E., Finlay R.D., Dahlberg A. et al. Carbon sequestration is related to mycorrhizal fungal community shifts during long-term succession in boreal forests // New Phytol. 2015. V. 205. P. 1525‒1536.
Post E., Forchhammer M.C., Bret-Harte M.S. et al. Ecological dynamics across the Arctic associated with recent climate change // Science. 2009. V. 325. P. 1355‒1358.
Кизилова А.К., Степанов А.Л., Макаров М.И. Биологическая активность горно-луговых альпийских почв Тебердинского заповедника // Почвоведение. 2006. № 1. С. 77‒80.
Макаров М.И., Леошкина Н.А., Ермак А.А., Малышева Т.И. Сезонная динамика минеральных форм азота в горно-луговых альпийских почвах // Почвоведение. 2010. № 8. С. 969‒978.
Макаров М.И., Волков А.В., Малышева Т.И., Онипченко В.Г. Фосфор, азот и углерод в почвах субальпийского и альпийского поясов Тебердинского заповедника // Почвоведение. 2001. № 1. С. 62‒71.
Макаров М.И. Органические соединения фосфора в высокогорных почвах северо-западного Кавказа // Почвоведение. 1998. № 7. С. 854‒863.
Brooks P.C., Landman A., Pruden G., Jenkinson D.S. Chloroform fumigation and release of soil nitrogen: a rapid direct extraction method to measure microbial biomass nitrogen // Soil Biol. Biochem. 1985. V. 17. P. 837‒842.
Vance E.D., Brookes P.C., Jenkinson D.S. An extraction method for measuring soil microbial biomass C // Soil Biol. Biochem. 1987. V. 19. P. 703‒707.
Kandeler E. Ammonium // Methods in soil biology. Berlin, Heidelberg: Springer-Verlag, 1996. P. 406‒408.
Dorich R.A., Nelson D.W. Evaluation of manual cadmium reduction methods for determination of nitrate in potassium chloride extracts of soils // Soil Sci. Soc. Am. J. 1984. V. 48. P. 72‒75.
Anderson J.P.E., Domsch K.H. A physiological method for the quantitative measurement of microbial biomass in soils // Soil Biol. Biochem. 1978. V. 10. P. 215‒221.
Makarov M.I., Malysheva T.I., Menyailo O.V. et al. Effect of K2SO4 concentration on extractability and isotope signature (δ13C and δ15N) of soil C and N fractions // Eur. J. Soil Sci. 2015. V. 66. P. 417‒426.
Grubb P.J., Green H.E., Merrifield R.C.J. The ecology of chalk heath: its relevance to the calcicole-calcifuge and soil acidification problems // J. Ecol. 1969. V. 57. P. 175‒212.
Colpaert J.V., Van Laere A. A comparison of the extracellular enzyme activities of two ectomycorrhizal and a leaf-saprotrophic basidiomycete colonizing beech leaf litter // New Phytol. 1996. V. 134. P. 133‒141.
Stoutjesdijk P., Barkman J.J. Microclimate, vegetation, and fauna. Uppsala: Opulus Press, 1992. 216 p.
Дополнительные материалы отсутствуют.
Пн.-пт.: 10.00-19.00