Экология, 2019, № 6, стр. 463-470

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Сбор материала проводили в июне 2018 г. на двух участках зимовки колоний птиц (далее импактные участки), а также на двух контрольных (44°43′06 с.ш., 37°26′36 в.д.) в Анапском районе Краснодарского края поблизости от мыса М. Утриш. Гнездование в зимний период большого баклана на исследуемой территории отмечается с 2015 г. (по фондовым данным заповедника). Участки располагались на клифе высотой около 13 м. Растительность как импактных, так и контрольных площадок представлена ксерофитными растительными сообществами субсредиземноморского типа [19] с преобладанием в древесном ярусе сосны пицундской (Pinus brutia var. pityusa) с единичным участием можжевельника высокого (Juniperus excelsa), грабинника (Carpinus orientalis) и дуба пушистого (Quercus pubescens), кустарниковый ярус представлен иглицей понтийской (Ruscus ponticus), в травяном ярусе преобладают злаки (Hordeum leporinum, Bromus sterilis). Проективное покрытие травяного покрова импактных участков достигало 80%, в пределах контрольных не превышало 20%. Мощность подстилки в пределах импактных и контрольных участках была сходной (табл. 1), однако в импактных визуально преобладал опад хвои, а на почве и растениях наблюдались обилие помета птиц, перья, остатки пищи (рыба, чешуя, кости); древесная и кустарниковая растительность сильно угнетена и представляет собой сухостой (также см. [18]).

В пределах каждого участка были отобраны случайным образом по 5 почвенных проб буром (диаметр 20 см, глубина отбора 15 см). Во избежание краевого эффекта отбор проб проводился в центральной части участка на площадке 10 × 10 м. Для изотопного анализа в пятикратной повторности на площадках был собран опад P. pityusa и Q. pubescens, помет бакланов и водоросли Cystoseira barbata непосредственно из моря. Затем пробы были доставлены в изотермических контейнерах при температуре 9 ± 1°С в лабораторию ИПЭЭ РАН (г. Москва). Животных экстрагировали в течение 7 дней с использованием воронок Тульгрена, фиксировали в растворе спирта, воды и этиленгликоля (в соотношении 80 : 15 : 5), обилие выражали в экз/м². Беспозвоночных определяли до уровня семейства, за исключением куколок двукрылых, ложноскорпионов (Pseudoscorpionida) и неполовозрелых особей кистевиков (Polyxenida), которые были определены до отряда. В общей сложности было собрано и идентифицировано 2096 представителей макрофауны (табл. 2). Далее на основании литературных данных [20, 21] животные были распределены на функциональные группы (“functional traits”, [22]) по особенностям питания (сапрофаги, фитофаги, хищники), стратификации в почве (эпибионтные и геобионтные), активности перемещения (мобильные – преимущественно способные к полету и маломобильные).

Для каждой почвенной пробы были определены: pH водный (соотношение почва : вода по массе равно 1 : 2.5), валовое содержание (мг/кг) Al, P, S, K, Ca, Cr, Mn, Fe, Cu (рентгенофлуоресцентный анализатор S2 PICOFOX, Bruker). Валовое содержание C и N в почве (%), а также изотопный состав углерода (соотношение ¹³C/¹²C, далее δ¹³C) и азота (соотношение ¹⁵N/¹⁴N, далее δ¹⁵N) почвы, древесного опада, водорослей и помета P. carbo определяли на комплексе оборудования, состоящем из элементного анализатора Flash 1112 и изотопного масс-спектрометра Thermo Delta V Plus в Центре коллективного пользования “Инструментальные методы в экологии” при ИПЭЭ РАН.

Почвенные образцы, отобранные в пределах каждого исследуемого участка, считали мнимыми повторностями, в связи с этим обилие почвенной макрофауны приводится как среднее между двумя участками и для контрольного (n = 2), и для импактного (n = 2) вариантов ± стандартная ошибка среднего (SE). Для сравнения элементного состава почв, общего обилия и разнообразия макрофауны, обилия функциональных групп использовали иерархический дисперсионный анализ (проба вложена в участок) (Nested Design ANOVA) с последующим контролем частоты ложных отклонений по алгоритму Беньямини-Йекутили [23]. Перед проведением анализа данные были трансформированы логарифмированием ln(x + 1).

Анализ зависимости обилия таксонов от почвенных параметров был проведен методом главных компонент (PCA, n = 20 проб). В качестве активных переменных выбраны почвенные параметры, а обилие животных – в качестве дополнительных (пассивных) переменных, тип участка был выбран в качестве группирующей переменной. Для анализа использованы таксоны со встречаемостью не менее 4 на 20 проб.

Статистическая обработка данных выполнена с использованием программного обеспечения Statistica 13.0 (TIBCO Software Inc., Tulsa, США).

РЕЗУЛЬТАТЫ

В пределах контрольных участков в общей сложности были обнаружены животные 40 таксонов (см. табл. 2), в пределах импактных – 34, однако таксономическое разнообразие между площадками (13.6 ± 1.6 и 12.5 ± 2.3 соответственно) статистически значимо не различалось (F = 1.3, p = 0.26).

Суммарное обилие почвенной макрофауны статистически значимо не различалось между контрольными и импактными участками (рис. 1). Однако в пределах последних было значимо ниже обилие маломобильных и эпибионтных маломобильных групп животных (например, ложноскорпионы, костянки, кивсяки). Среди трофических групп в пределах импактных участков было ниже обилие сапротрофных беспозвоночных (417.6 ± 252.9 и 826.5 ± 8.8 экз/м² в импактных и контрольных участках соответственно), однако статистически значимое негативное влияние присутствие птиц оказало только на обилие маломобильных и маломобильных эпибионтных сапрофагов (в первую очередь двупарноногих многоножек и мокриц) (см. рис. 1). Обилие геобионтных беспозвоночных значимо не различалось между контрольными и импактными участками (F = 3.0, p = 0.9) и даже было несколько выше в пределах импактных участков у геобионтных мобильных хищников (хищные личинки мух и эмбии) (см. рис. 1), однако статистически незначимо (F = 6.8, p = 0.2).

Рис. 1.

Обилие почвенных беспозвоночных (средняя ± ± SE, n = 2) на контрольных (1) и нарушенных (2) участках: Общая – общая численность макрофауны, A – эпибионтные, B – геобионтные, M – мобильные, R – маломобильные, P – хищные, S – сапрофаги; * –статистически значимые различия между контрольными и импактными участками по данным дисперсионного анализа.

Почвы импактных участков по сравнению с контрольными характеризовались кислой реакцией (см. табл. 1, рис. 2), высоким содержанием азота, фосфора, серы, хрома и меди. В целом присутствие птиц положительно коррелировало с обилием целого ряда таксонов беспозвоночных (см. рис. 2), например трипсов (Thripidae), красноклопов (Pyrrhocoridae) и хищных жесткокрылых (Staphylinidae, Carabidae, Cantharidae), при этом увеличение обилия последних коррелировало также с ростом содержания фосфора и меди в почве. Повышение количества азота положительно коррелировало с обилием личинок грибных мушек (Platypezidae), но отрицательно влияло на обилие цикадок (Cicadellidae), половозрелых поликсенид (Polyxenidae) и личинок галлиц (Cecidomyiidae). В почве контрольных участков было значимо больше алюминия и магния (см. табл. 1), обилие полизониид (Polyzoniidae) и ложноскорпионов (Pseudoscorpionida) положительно коррелировало с их содержанием, а кивсяков (Julida) и неполовозрелых пауков-гнафозид (Gnaphosidae) – с pH. Мощность подстилки и содержание углерода, железа и кальция в почве значимо не различались между участками (см. табл. 1), при этом тесная корреляционная связь (см. рис. 2) была выявлена только между содержанием кальция и обилием неполовозрелых кистевиков (Polyxenida).

Рис. 2.

Ординационная диаграмма, иллюстрирующая результаты анализа методом главных компонент (PCA) обилия таксонов почвенных беспозвоночных (серые линии и ромбовидные символы) и почвенных параметров (черные линии и круглые символы): 1 – Thripidae; 2 – Cicadellidae; 3 – Pyrrhocoridae; 4 – Carabidae; 5 – Staphylinidae; 6 – Cantharidae; 7 – Gnaphosidae; 8 – Pseudoscorpionida; 9 – Trachelipodidae; 10 – Geophilidae; 11 – Lithobiidae; 12 – Polyxenida ювенильные; 13 – Polyxenidae; 14 – Lophoproctidae; 15 – Julidae; 16 – Polyzoniidae; 17 – Oligotomidae; 18 – Cecidomyiidae; 19 – Diaspididae; 20 – Asilidae; 21 – Platypezidae; 22 – Stratiomyiidae; 23 – куколки Diptera.

По данным изотопного анализа, величины δ¹³C и δ¹⁵N почв импактных участков были значимо выше, чем контрольных, что также характерно для макрофитов (C. barbata) и помета птиц по сравнению с наземным лиственным опадом (см. табл. 1).

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Полученные данные лишь частично подтвердили наше предложение о том, что избыточный привнос морской органики в ранее не подверженные такому влиянию экосистемы окажет отрицательное влияние на суммарное обилие и таксономическое разнообразие почвенных беспозвоночных, тем не менее оба показателя значимо не различались между импактным и контрольным участками. Литературные данные также противоречивы. Например, исследования, проведенные на островах Швеции [10, 15], свидетельствуют о сокращении обилия почвенных животных на нарушенных птицами участках по сравнению с контрольными, несмотря на увеличение обилия некоторых групп (например, Astigmata). С другой стороны, на заселенных колониями птиц островах Калифорнийского залива [2, 4, 13, 24], Новой Зеландии и Австралии [25, 26] обилие фитофагов, сапрофагов и хищных беспозвоночных было статистически значимо выше, чем на островах без колоний птиц. Однако указанные работы касались более продолжительного периода присутствия птиц по сравнению с исследованными нами.

Тем не менее нами было установлено статистически значимое сокращение обилия всех маломобильных групп, а также эпибионтных сапрофагов – обитателей подстилки и верхних слоев почвы. Вероятно, сокращение обилия указанных выше групп можно объяснить как реакцию на повышенное содержание нитрата (${\text{NO}}_{3}^{ - }$) в подстилке и напочвенной растительности, источником которого является помет бакланов. Увеличение содержания азота, а также фосфора и серы именно за счет поступления помета птиц согласуется как с результатами проведенных ранее исследований [4, 8, 10, 27], так и полученными нами данными изотопного анализа. Для морской органики характерно высокое содержание ¹³C и ¹⁵N [3, 28], за счет чего величины δ¹³C и δ¹⁵N почвы импактных участков значимо выше, чем контрольных. Нами также было обнаружено значимое увеличение в почве импактных площадок количества хрома и меди, что, согласно данным других авторов [29], связано с биоаккумуляцией элементов в телах рыб – основном объекте питания бакланов, а также в самих птицах. Значимое сокращение количества алюминия в почве импактных площадок может быть вызвано методическим недочетом: взаимодействие помета птиц с породами, содержащими много аморфных соединений Fe и Al, приводит к образованию минерала таранкита [30], фракции которого в ходе пробоподготовки и просеивания почвы могли быть исключены из анализа.

Низкое обилие на импактных участках поверхностно обитающих сапротрофных животных также может быть вызвано снижением качества поступающего опада [31, 32]. Так, отмирание деревьев, в первую очередь доминанта древесного яруса – сосны пицундской, привело к резкому, обильному поступлению хвойного опада [18], разложение которого почвенными организмами происходит значительно медленне, чем листового [31, 32]. Вероятно, ежегодные зимовки баклана в пределах одного и того же участка являются фактором, усиливающим негативное воздействие на маломобильные группы животных из-за сокращения временного интервала для возможности восстановления на территории, что также усугубляется неспособностью представителей данной группы быстро покинуть участок с неблагоприятными условиями [21]. С другой стороны, за счет высокой активности передвижения, в том числе через нарушенные участки, весьма локальные относительно площади лесной экосистемы в целом [20], обилие мобильных групп животных значимо не различалось между импактными и контрольными участками.

Отсутствие различий в обилии геобионтных животных между участками может быть связано с процессом осаждения и высыхания помета птиц преимущественно на напочвенной растительности и подстилке, что в дальнейшем препятствует проникновению избытков нитратов в нижние слои почвы, чему также способствуют засушливый климат и невысокое количество осадков в регионе [19]. Вероятно, обилие хвойного опада, высокое проективное покрытие травяного яруса, а также снижение испарения вследствие увеличения альбедо участков, покрытых пометом птиц, к настоящему моменту нивелировало возможные изменения во влажности почвы, которые могли быть вызваны сокращением затененности участков из-за гибели древесного яруса. Однако данный тезис нуждается в дальнейшей проверке.

Обилие фитофагов также значимо не различалось на контрольных и импактных участках, что во многом вызвано развитием ксерофитных злаков в травяном ярусе за счет увеличения содержания фосфора и азота в почве, снижения проективного покрытия крон [33, 34], а также одновременным снижением пресса со стороны эпибионтных хищников (например, пауков).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Полученные результаты в целом подтверждают и дополняют данные других авторов. Колонии большого баклана привели к кардинальным изменениям почвенно-растительных условий исследованных лесных экосистем и, как следствие, существенным изменениям в структуре сообществ почвенных беспозвоночных. Несмотря на отсутствие статистически значимой разницы в суммарном обилии и таксономическом разнообразии животных между контрольными и импактными участками, с помощью анализа функциональных групп было выявлено значимое снижение обилия маломобильных животных и эпибионтных сапрофагов, что делает данный подход перспективным инструментом для исследований нарушений экосистем, в том числе при прогнозировании и оценке последствий нарушений.

Следует упомянуть, что настоящее исследование является пилотным и проведено впервые как в лесных экосистемах, ранее не подверженных влиянию морских птиц, так и на побережье Черного моря в целом. Соответственно полученные результаты не позволяют однозначно судить о закономерности изменений обилия и структуры населения сообществ беспозвоночных при подобных нарушениях и требуют дальнейших исследований, увеличения объема выборки, количества участков отбора и изучаемых групп животных (например, хортобионтов, микро- и мезофауны).

Авторы выражают искреннюю признательность заместителю директора по научной работе Государственного природного заповедника “Утриш” О.Н. Быхаловой за содействие в организации полевых работ, Ю.М. Лебедеву – за помощь в отборе проб, К.Б. Гонгальскому – за встестороннюю помощь в работе, а также определение мокриц, жесткокрылых и личинок двукрылых, Р.Р. Сейфулиной – за определение пауков. Статистическая обработка данных и определение таксономического состава проведены с использованием программного обеспечения и обрудования, приобретенного за счет гранта РНФ (№ 16-14-00096). Работа выполнена при финансовой поддержке РФФИ (мол_а 18-34-00573). Авторы подтверждают остуствие конфликта интересов.