Экология, 2020, № 4, стр. 316-320

В циклической популяции рыжей полевки (Clethrionomys glareolus Schreber, 1780), изучению которой посвящено данное исследование, выявлено множество эффектов популяционной плотности [1]. Установлено, что у этого вида складчатость М³ и М₁ моляров меняется в зависимости от фаз популяционного цикла [2, 3]. В обеих работах использованы материалы по прибылым особям. Однако именно перезимовавшие особи осуществляют преемственность в популяции от предыдущего года к следующему. В начале сезона размножения при любом уровне численности только они обеспечивают воспроизводство популяции и формирование ее репродуктивного ядра, а в годы пиков именно они составляют основу ядра популяции на протяжении всего сезона размножения. Поэтому принципиально важно знать, как изменяются параметры жевательной поверхности М³ и М₁ моляров у перезимовавших полевок в циклической популяции.

Цель настоящей работы – изучить влияние фаз популяционного цикла, пола, возраста и положения в челюсти (правая и левая части) на изменчивость строения жевательной поверхности М³ и М₁ моляров у перезимовавших рыжих полевок. Для этого необходимо было: 1) оценить влияние факторов (независимых переменных) на изменчивость таких составляющих жевательной поверхности М³ и М₁ моляров, как складчатость (число выступающих углов) и число замкнутых дентиновых полей; 2) выявить взаимодействия факторов и раскрыть их содержание; 3) изучить взаимосвязи между составляющими изменчивости жевательной поверхности в пределах одного моляра и между молярами.

Наблюдения за динамикой обилия локальной популяции рыжей полевки проводили на краевом участке елово-пихтового леса площадью около 8 га на Среднем Урале (локалитет Шигаево, 57.35° с.ш., 58.71° в.д.). Этот вид занимает доминирующее положение в изучаемом сообществе мелких млекопитающих. С 1999 г. по 2017 г. раз в сезон во второй половине июля проводили отловы животных живоловушками, помещенными в линию с интервалом 7 м. Приманкой служил хлеб с подсолнечным маслом. Ловушки проверяли 3 раза в сутки: утром, днем и вечером. Для оценки популяционного обилия рыжей полевки использовали показатели попадаемости на 100 лов.-сут в первые два дня отлова. Выделяли три уровня численности: низкую (от 0 до 12, спад), среднюю (от 13 до 25, подъем) и высокую (более 25 ос/100 лов.-сут, пик). Подробности изложены в работе [1]. Возраст полевок определяли по уравнению, связывающего их возраст (y) в днях с индексом корня второго верхнего моляра, полученному как отношение длины корня к высоте зуба (x): y = 70 + 426.4x. Это уравнение было вычислено по данным Г.В. Оленева [4].

Для каждой особи определяли дату рождения. Общее количество исследованных перезимовавших полевок составило 172 экз. При анализе использовали правый и левый моляры. Использование правых и левых моляров в одной выборке позволяет избежать погрешности, связанной с асимметрией морфотипов на индивидуальном уровне [5]. Всего было изучено 338 третьих верхних моляров M³ (табл. 1) и 342 первых нижних моляра M₁ (табл. 2). Собранные материалы хранятся в Музее ИЭРиЖ УрО РАН, г. Екатеринбург. Изменчивость моляров оценивали по двум составляющим: складчатости (числа выступающих углов) и числу замкнутых дентиновых полей (рис. 1).

Рис 1.

Морфотипы складчатости третьего верхнего (1A–1D) и первого нижнего (2A–2C) моляров. Цифры со стрелками – номера точек разделения дентинового поля.

Выделяли по три категории в каждой составляющей изменчивости. К первой категории складчатости относили наименее сложные моляры: с тремя буккальными (BSA) и тремя лингвальными (LSA) выступающими углами (3/3, 1A) для M³ и с четырьмя BSA и четырьмя LSA (4/4, 2A) для M₁. Во вторую категорию включали моляры с семью SA (4/3, 1B и 3/4, 1C) для M³ и со слабо выраженным 5LSA для M₁ (2B). В третью категорию попадали моляры с восемью SA (4/4, 1D) для M³ и хорошо выраженным 5LSA для M₁ (2C). По числу замкнутых полей моляры делили на категории: первая – с одним-двумя замкнутыми полями, вторая – с тремя полями, третья – с четырьмя-пятью замкнутыми полями. При статистической обработке данных использовали пакет программ StatSoft STATISTICA for Windows 6.0: логлинейный анализ, статистику χ², ранговую корреляцию Спирмена – R_S, множественный регрессионный анализ, регрессионный коэффициент B.

Когда данные представлены в виде многомерных (многофакторных) таблиц частот, логлинейный анализ позволяет оценить влияние факторов (объясняющих или независимых переменных), присутствующих в таблице сопряженности, на изучаемый параметр – переменную отклика или зависимую переменную. Взаимодействие факторов в их влиянии на переменную отклика также может быть оценено. Логлинейный анализ позволяет представить многомерную таблицу частот как отражение главных и взаимодействующих влияний, которые складываются линейным образом. Статистическая значимость влияний оценивается с помощью статистики χ² [6].

Динамика численности популяции рыжей полевки. За период исследований наблюдали шесть полных циклов: четыре трехлетних, один двухлетний и один четырехлетний. Двухлетний цикл состоит из года средней и высокой численности. Четырехлетний цикл представлен тремя годами низкой численности и пиковым годом. В трехлетних циклах годы низкой (спад), средней (подъем) и высокой (пик) численности следуют друг за другом [1].

Изменчивость жевательной поверхности M³ моляра. Самые сложные по складчатости M³ моляры (4/4) наименее многочисленны (11% от n = 338), наименее сложные встречаются в 41% случаев, а преобладают (48%) моляры второй категории складчатости (3/4 – 45% и 4/3 – 3%). Доминируют моляры с тремя замкнутыми дентиновыми полями (55%), с одним-двумя полями встречаются реже (30%), с четырьмя-пятью полями – самые малочисленные (15%). Разделение 2 встречается в 91% из 307 моляров, далее идут разделение 3 (72%), 4 (13%), 1 (8%) и отсутствие разделений (3%). Моляры всех трех категорий сложности для обоих признаков встречаются у полевок, достигших возраста около 15 мес.

Факторы, влияющие на изменчивость изучаемых показателей, оценивали с помощью логлинейного анализа. Положение в челюсти (правая и левая части) не влияет на изменчивость всех изучаемых признаков (p > 0.42). Если изменчивость числа замкнутых полей не связана с возрастом как для левых и правых моляров, так и для объединенной выборки (χ² < 7.3, df = 6, p > 0.29), то частота первой категории складчатости повышается с возрастом (χ² > 12.7, df = 2, p < 0.002): в возрасте 10–12 мес. она составляет 31% (левые-s – 31%, правые-d – 31%), а в 13–15 мес. достигает 48% (s – 51%, d – 46%). Подобные изменения наблюдали на выборках из других популяций этого вида [3, 7].

Изменчивость числа замкнутых полей меняется в зависимости от фазы популяционного цикла статистически значимо (χ² = 21.6, df = 4, p < 0.001). Для односторонних выборок (правая либо левая сторона челюсти) эта связь также статистически значима (χ² > 11.8, df = 4, p < 0.02). При низкой численности доля моляров третьей категории выше (35%, s – 32%, d – 39%), а первой – ниже (16%, s – 16%, d – 16%), чем при средней и высокой – соответственно 11% (s – 12%, d – 9%) и 11% (s – 10%, d – 11%), 41% (s – 41%, d – 41%) и 30% (s – 31%, d – 29%). Логлинейный анализ показал, что ни пол, ни возраст, ни сторона челюсти не изменяют характер этой зависимости, и она остается отрицательной (для трехфакторных взаимодействий χ² < 4.8, df = 4, p > 0.30).

Из результатов логлинейного анализа следует, что для складчатости связь с фазами популяционного цикла более сложная. Она проявляется при взаимодействии либо с полом (χ² = 5.5, df = 1, p = 0.02), либо с возрастом (χ² = 8.6, df = 1, p < 0.01).

У самок доля моляров первой категории складчатости при низкой численности выше (56%, s – 56%, d – 56%, χ² > 4.5, df = 1, p < 0.04), чем при средней и высокой вместе взятых (25%, s – 22%, d – 28%). У самцов доля моляров этой категории меняется от низкой численности (47%, s – 53%, d – 40%) к средней и высокой вместе взятых (47%, s – 46%, d – 48%) статистически незначимо (χ² < 0.3, df = 1, p > 0.58). Эти же результаты могут быть представлены другим образом: различия в пропорциях категорий складчатости между самцами и самками при низкой численности отсутствуют, а при средней и высокой вместе взятых они выражены и заключаются в большей доле сложных моляров у самок (3/4), чем у самцов (1/2).

У полевок в возрасте 13–15 мес. частота моляров первой категории складчатости меняется по фазам популяционного цикла статистически незначимо – от 46% (s – 48%, d – 42%) до 51% (s – 52%, d – 50%, χ² < 0.5, df = 2, p > 0.77). В возрасте 10–12 мес. эта частота при низкой численности выше (69%, s – 75%, d – 63%, χ² = >4.1, df = 1, p < 0.04), чем при средней и высокой вместе взятых – 27% (s – 26%, d – 27%).

При низкой численности связь с возрастом доли моляров первой категории складчатости отрицательная (R_S = –0.27, p = 0.03) по сравнению с другими фазами популяционного цикла, когда она положительная (R_S = 0.37, p = 0.003 и R_S = 0.25, p = 0.001). Это могло произойти в результате действия избирательной элиминации в постнатальный период в пользу упрощенной категории складчатости при низкой численности среди полевок, имеющих возраст 10–12 мес. Сбалансированный полиморфизм складчатости M³ моляра у рыжей полевки трактуется как проявление двухаллельной системы с неполным доминированием [8, 9]. Видимо, рыжие полевки при низкой численности проявляют большую степень зеленоядности, чем при более высокой. В изучаемой популяции более высокая численность рыжих полевок чаще сочетается с большими урожаями шишек ели, являющейся основным лесообразующим элементом [1]. В годы низкой продукции семян лесообразующих деревьев в желудках рыжих полевок плодокорм встречается реже (19%), чем в годы высокой урожайности (70%) [10].

Изменчивость жевательной поверхности M₁ моляра. Моляры первой категории складчатости встречаются наиболее часто (44% от n = 342), второй и третьей категорий с одинаковой частотой – 27% и 29%. Моляры с тремя замкнутыми полями преобладают (59%), с четырьмя-пятью встречаются реже (30%), с одним-двумя наиболее малочисленные (11%). Чаще (в 95 и 90% случаев) встречаются разделения 1 и 3, далее идут разделение 4 (19%), 5 (13%), отсутствие разделений (3%) и разделение 2 (2%). Разделение 6 и моляры с более чем четырьмя разделениями не обнаружены. Моляры всех трех градаций сложности для обоих признаков встречаются у полевок вплоть до возраста 15 мес.

Как и для M³ моляра, изменчивость числа замкнутых дентиновых полей для M₁ моляра не связана с возрастом как для левых и правых моляров, так и для объединенной выборки (χ² < 2.1, df = 2, p > 0.34). Для категорий складчатости M₁ моляра такая связь присутствует. Частота моляров первой категории складчатости повышается с возрастом (χ² = 13.0, df = 2, p < 0.002): в возрасте 10–12 мес. она составляет 34% (s – 31%, d – 36%), а в 13–15 мес. эта частота достигает 51% (s– 51%, d– 52%). Подобные изменения наблюдали на выборках из других популяций этого вида [3].

Изменчивость числа замкнутых полей M₁ моляра меняется в зависимости от фазы популяционного цикла статистически значимо (χ² = 21.5, df = 4, p < 0.001). Доля моляров с четырьмя-пятью замкнутыми полями при низкой численности выше (48%), чем при средней (24%) и высокой (27%). Для односторонних выборок эта связь также статистически значима (χ² > 5.5, df = 1, p < 0.02). Изменение некоторых элементов жевательной поверхности, связанных с числом замкнутых полей на M₁ моляре, в зависимости от динамики численности наблюдали у рыжей полевки [11].

Для категорий складчатости связь с фазами популяционного цикла отсутствует (χ² < 6.1, df = 4, p > 0.19). На выборках, состоящих из прибылых особей, такую связь наблюдали [3].

Взаимосвязь между составляющими изменчивости жевательной поверхности M³ и M₁ моляров между собой и другими факторами. Для установления этой взаимосвязи мы использовали множественную регрессию. Когда складчатость M³ моляра выступает в роли зависимой переменной, только пол (B = 0.21 ± 0.07, p < 0.01) и возраст (B = –0.19 ± 0.08, p < 0.02) из всего набора независимых переменных статистически значимо влияют на нее, а фазы популяционного цикла влияют на уровне тенденции (B = 0.08 ± 0.05, p = 0.07). Для складчатости M₁ моляра, числа замкнутых полей M³ и M₁ моляров и стороны челюсти B < 0.05 ± 0.04, p > 0.29.

Если в роли зависимой переменной выступает число замкнутых полей M³ моляра, то статистически значимые связи наблюдаются с фазами популяционного цикла (B = –0.15 ± 0.04, p < 0.001) и числом замкнутых полей M₁ моляра (B = 0.37 ± 0.06, p < 0.001), а на уровне тенденции – с возрастом (B = –0.13 ± 0.07, p = 0.07). Для складчатости M³ и M₁ моляров, пола и стороны челюсти B < 0.07 ± 0.04, p > 0.18.

При использовании складчатости M₁ моляра в роли зависимой переменной обнаружены статистически значимые связи с возрастом (B = – 0.27 ± 0.09, p < 0.01) и числом замкнутых полей M₁ моляра (B = 0.17 ± 0.08, p < 0.03). Для складчатости и числа замкнутых полей M³ моляра, фаз популяционного цикла, пола и стороны челюсти B < 0.10 ± 0.06, p > 0.18.

При использовании числа замкнутых полей M₁ моляра в роли зависимой переменной обнаружены статистически значимые связи с числом замкнутых полей M³ моляра (B = 0.32 ± 0.05, p < 0.001), со складчатостью M₁ моляра (B = 0.09 ± 0.04, p < 0.03) и полом (B = 0.13 ± 0.06, p < 0.05). Для складчатости M³ моляра, фаз популяционного цикла, возраста и стороны челюсти B < 0.07± 0.04, p > 0.18. Если исключить из числа независимых переменных число замкнутых полей M³ моляра, то связь с фазами популяционного цикла становится статистически значимой (B = –0.10 ± 0.04, p < 0.03).

В целом результаты множественного регрессионного анализа хорошо согласуются с данными логлинейного анализа. Кроме того, они позволили установить, что изменчивость складчатости M³ моляра не связана с изменчивостью ни числа замкнутых полей этого же моляра, ни с одной из составляющих изменчивости жевательной поверхности M₁ моляра. В то же время между числом замкнутых полей M³ и M₁ моляров, складчатостью и числом замкнутых полей M₁ моляра наблюдается взаимосвязь.

Таким образом, впервые у перезимовавших особей рыжей полевки изучена изменчивость числа замкнутых дентиновых полей М³ и М₁ моляров в зависимости от фаз динамики численности, возраста, пола и положения в челюсти. Обнаружено ранее неизвестное, ярко выраженное явление, состоящее в увеличении при низкой численности популяции доли M³ и M₁ моляров с повышенным числом замкнутых дентиновых полей на жевательной поверхности. Вероятно, это явление возникает как приспособление к большей степени зеленоядности в данный период. Оно могло возникнуть в результате действия избирательной элиминации отдельных особей. На представителях Arvicolinae из лабораторных колоний было показано, что число замкнутых полей – наследственно детерминированный признак [12, 13]. Известно также, что более зеленоядная красно-серая полевка (Cl. rufocanus) отличается большим числом замкнутых полей на жевательной поверхности M³ и M₁ моляров [14].

Следовательно, у замкнутых дентиновых полей М³ и М₁ моляров не выражена возрастная изменчивость в пределах перезимовавших особей, в то время как складчатость M³ и M₁ моляров подвержена этой изменчивости. Последнее было известно ранее и подтверждено нами.

Работа выполнена в рамках государственного задания № АААА-А19-119031890087-7 Института экологии растений и животных УрО РАН.