Экология, 2020, № 4, стр. 311-315

Репродуктивный успех растений связан с их плодовитостью (количеством и качеством произведенных диаспор). В качестве меры его оценки на уровне особи используют такие показатели, как число цветков, плодов и семян, на уровне популяций – количество появившихся и закрепившихся молодых растений [1]. На репродуктивный успех влияют различные факторы, одним из которых является свет. Обнаружено, что степень затенения оказывает воздействие на репродуктивный процесс растений [2–4], например влияя на количество и активность опылителей [3, 5]. Это касается и представителей семейства Орхидные [6–10]. Так, Jacquemyn et al. [11] выявлено, что в тени затраты на размножение у клубневых орхидей выше, а плодозавязываемость ниже, чем на открытых участках. На примере некоторых видов лесных орхидей показано положительное влияние доступности света на репродуктивный успех и выживаемость растений [10, 12–14]. Однако влияние факторов окружающей среды на репродукцию орхидей исследовано недостаточно, а разные виды могут сильно различаться по своей толерантности и чувствительности к солнечному свету [15].

Объектом нашего исследования стала редкая орхидея – Epipactis helleborine (L.) Crantz. Мы изучили признаки, определяющие репродуктивный успех этого вида, а также влияние на них степени затенения. У нас не было однозначной гипотезы о влиянии данного фактора на репродуктивный успех E. helleborine, так как, с одной стороны, большая доступность света может оказывать на него положительную роль из-за увеличения количества опылителей и улучшения ресурсных условий, а с другой – отрицательную из-за повышенной изменчивости микроклимата на открытых участках, которая приводит к большему риску морозных ночей весной и засухи летом [16], а также из-за усиления конкуренции с другими растениями [17]. Репродуктивная биология E. helleborine на Европейском Северо-Востоке России не изучена, поэтому наши данные будут первыми для данной территории.

Epipactis helleborine – многолетнее травянистое короткокорневищное растение. В Республике Коми вид редок, находится здесь на северной границе своего распространения. Встречается в основном на юге региона, в бассейнах рек Вычегда, Сысола, Луза, в верхнем течении р. Печора и окрестностях оз. Синдорское [18]. Произрастает в сырых смешанных лесах и на облесенных болотах. Цветет в июле. Размножается преимущественно семенным путем. Основными опылителями вида являются рабочие особи общественных ос подсемейства Vespinae (Hymenoptera, Vespidae) [19]. Цветки посещают также шмели, двукрылые, жесткокрылые и муравьи [20, 21]. Вид преимущественно аллогамный, но некоторые исследователи указывают на наличие автогамии [21]. Цветки привлекают насекомых запахом и нектаром.

Исследования проводили в 2019 г. в южной части Республики Коми (в пределах Вычегодско-Мезенской равнины). Обследованы четыре ценопопуляции (ЦП) (табл. 1), которые выбирали таким образом, чтобы они охватывали участки с разной интенсивностью освещенности. В качестве меры освещенности на участках произрастания E. helleborine использовали показатель степень затенения “canopy closure” [10, 22 ]. Для ее измерения применяли метод анализа цифровых полусферических фотоснимков, полученных с помощью 180° сверхширокоугольного объектива Fish-eye [23–25]. Снимки делали фотокамерой Canon D60 (Canon Inc., Япония) с фотообъективом “Sigma AF” EX DG Fish-eye (Sigma Co, Япония).

Счетной единицей в популяционных исследованиях был принят парциальный побег. При изучении морфологических особенностей растений в каждой ЦП измерено по 30 генеративных побегов. В конце августа подсчитывали количество завязавшихся плодов. Коробочки со зрелыми семенами собирали из средней части соцветия до начала их раскрытия. Семена просматривали под световым микроскопом МСП-2 с цифровой видеокамерой ТС-500 (увеличение ×4.5). Измерения проводили в программе ToupView. Анализировали среднюю длину и ширину семени и зародыша у 40–50 выполненных семян из каждой выборки. Для определения качества семян была взята смесь семян из коробочек, отобранных с разных растений в пределах одной ЦП (не менее 600 семян с каждой ЦП); неполноценными считали семена без нормально развитого зародыша.

Подсчет числа семян в коробочках проводили с применением разработанной нами оригинальной методики абсолютного учета количества семян средствами программного пакета ImageJ 1.5 [26] на сканированном материале в автоматическом режиме (алгоритм Find Maxima) с ручной корректировкой. Для каждой ЦП подсчитаны семена в 5–6 коробочках из средней части соцветия.

Данные по изученным ценопопуляциям обработаны вариационно-статистическими методами с использованием пакета Microsoft Office Excel 2010, статистические расчеты выполнены с помощью среды R (вер.3.4.2).

Наши исследования показали, что E. helleborine на территории Вычегодско-Мезенской равнины Республики Коми произрастает при разной степени затенения – от 42 до 82% (табл. 2): на болотах – 42–51%, в лесах – свыше 72%. E. helleborine образует небольшие ЦП, со средней плотностью размещения 1.3–3.5 экз/м². На долю генеративных побегов приходится от 28.6 до 56.6% от всех растений в ЦП. Корреляции количества цветущих растений со степенью затенения не обнаружено. Однако в затененных местообитаниях оказался выше процент поврежденных генеративных побегов – их доля увеличивается по мере роста степени затенения (от 2.6 до 25%). Возможно, это связано с тем, что на территории Вычегодско-Мезенской равнины болота сильно промерзают в зимний период и оттаивание почвы происходит на них позже, чем в лесах. Конец мая 2019 г. был очень холодным, с заморозками (21–25 мая – от –0.9 до –2.1°С). В это время побеги на болотах еще не вегетировали, что позволило им сохраниться в период возврата ночных отрицательных температур, а начавшие вегетацию растения в лесных местообитаниях были повреждены.

На болотах растения оказались крупнее (48 см), чем в лесных сообществах (34–41 см), что может быть связано с повышенной конкуренцией на открытых местообитаниях из-за высокого и густого травянистого покрова (с доминированием Equisetum). Однако реакция морфологических признаков на затенение у видов сем. Orchidaceae может быть и другой. Для Cypripedium calceolus L. в Республике Коми выявлена обратная реакция – в лесных ассоциациях растения оказались более крупными, чем в открытых болотных местообитаниях [10]. Адаптивным ответом на слабое освещение у C. calceolus стало увеличение площади листьев для максимального расширения поверхности улавливания света.

Болотные растения E. helleborine характеризуются более длинным соцветием и большим количеством цветков. Образование большего числа цветков в открытых местообитаниях описано и для некоторых других видов орхидей [7, 27]. Длина соцветия и число цветков в изученных нами ЦП достоверно уменьшаются по градиенту увеличения степени затенения (см. табл. 2).

Плодозавязываемость в обследованных ЦП варьирует от 3.4 до 64.4% (см. табл. 2). Эффективность опыления выше в менее затененных местообитаниях и по мере роста степени затенения снижается. Это согласуется с литературными данными об увеличении завязывания плодов у орхидных в более освещенных местообитаниях [10, 14, 27, 28]. Число завязавшихся плодов зависит от складывающихся в биоценозах отношений между растениями и опылителями, которые существенно зависят от погодных условий. Последний фактор мы нивелировали, так как плодозавязываемость была изучена в течение одного вегетационного сезона на относительно близко расположенных участках. Поэтому основным положительным фактором на более открытых местообитаниях стало повышение доступности и активности опылителей, что привело к увеличению числа завязавшихся плодов. По данным Rewicz et al. [21], изучавших репродуктивный успех E. helleborine в естественных (лесных) и антропогенных (открытых) местообитаниях, уровень плодоношения также был выше в открытых биотопах, что оказалось связанным с более высоким числом посещений и видовым разнообразием опылителей в этих местообитаниях.

Плодозавязываемость E. helleborine в регионе оказалась положительно связана с числом цветков (r = 0.97). Это согласуется с результатами изучения этого вида другими исследователями [29, 30]: виды с большим количеством цветков оказываются более привлекательными для опылителей.

Семена E. helleborine – светло-коричневого цвета, вытянутой веретеновидной формы, состоят из прозрачной тесты и недифференцированного зародыша. Нами отмечена полиэмбриония: единичные семена с двумя зародышами зафиксированы в большинстве исследованных ЦП. Степень затенения не оказывает существенного влияния на размеры семян этого вида (см. табл. 2). Самые крупные и наиболее мелкие семена отмечены в двух болотных ЦП, однако минимальный объем зародыша зафиксирован в наиболее затененной ЦП 4.

Число семян в коробочке уменьшается по мере увеличения степени затенения (см. табл. 2). Такая же картина отмечена нами в 2014 г., когда были подсчитаны семена в двух ЦП: среднее число семян в коробочке E. helleborine в ЦП 1 составило 4304 шт., в ЦП 3 – 3532 шт. Часть семян, содержащихся в коробочках, – неполноценные, и по градиенту увеличения затенения их доля возрастает – максимальное их количество отмечено в самой темной ЦП 4. В целом при повышении степени затенения ухудшаются все показатели семенной продуктивности этого вида: урожай семян в ЦП 1–3 составил 25–64.5 тыс. шт. на 1 м², а в самой затененной ЦП 4 – всего 269 семян на 1 м².

Итогом репродукции является новое поколение растений, и в этом отношении главным и конечным индикатором репродуктивного успеха растений на уровне популяций считается численность молодых растений [1]. У орхидных образуется огромное число мельчайших, лишенных питательных веществ семян, для прорастания которых необходима встреча с мицелием совместимого микосимбионта, т.е. основным ограничивающим семенное размножение фактором у орхидных является специфичность к определенным видам грибов, распространение которых ограничено видами деревьев [31]. Но для семян E. helleborine и это не является достаточным условием для прорастания, так как они обладают структурно обусловленным глубоким покоем, выход из которого определяется такими факторами, как воздействие несимбиотической почвенной микрофлоры или изменение окислительно-восстановительного потенциала среды [32]. Поскольку сочетание условий, благоприятствующих прорастанию, встречается редко, количество прорастающих семян обычно незначительно. Доля ювенильных особей семенного происхождения составила в изученных нами ЦП E. helleborine от 0 до 15.6%, и достоверно уменьшается с увеличением показателя степени затененности (см. табл. 2). В самом темном местообитании (ЦП 4) в 2019 г. не отмечено ни одного молодого растения.

Наши исследования показали, что семенное возобновление играет большую роль в поддержании ЦП E. helleborine на открытых участках, а в затененных биотопах популяции этого вида сохраняются за счет вегетативного возобновления и длительного нахождения растений во взрослом состоянии.

Обсуждаемый нами градиент по степени затенения не является градиентом только освещенности, по нему изменяются и многие другие параметры – влажность и кислотность почвы (рН снижается от 7.6 до 6.9), микроклимат, видовой состав растительности и грибов и т.д. Таким образом, он выступает в роли хорошего индикатора всего комплекса экосистемных факторов, способных оказывать влияние на репродуктивный успех E. helleborine. Выявленные тенденции изменения эффективности семенного размножения позволяют с высокой достоверностью оценивать текущее состояние ЦП вида или сделать прогноз на перспективу, исследуя только один параметр – степень затенения.

Таким образом, на территории региона по градиенту увеличения степени затенения уменьшаются основные показатели репродуктивного успеха: число цветков, плодозавязываемость, реальная семенная продуктивность, доля молодых ювенильных растений, а также увеличиваются доля поврежденных генеративных побегов и доля неполноценных семян в коробочке. Наиболее благоприятные для семенного возобновления условия складываются в открытых местообитаниях.

Работа выполнена в рамках государственного задания № АААА-А19-119011790022-1 Института биологии Коми НЦ УрО РАН.