Экология, 2021, № 1, стр. 31-39

Физиолого-биохимические детерминанты адаптивных стратегий галофитов

О. А. Розенцвет a, В. Н. Нестеров a*, А. А. Кособрюхов b, Е. С. Богданова a, Г. С. Розенберг a

a Самарский федеральный исследовательский центр РАН, Институт экологии Волжского бассейна РАН
445003 Тольятти, ул. Комзина, 10, Россия

b Институт фундаментальных проблем биологии РАН, ФИЦ ПНЦБИ РАН
142290 Пущино, ул. Институтская, 2, Россия

* E-mail: nesvik1@mail.ru

Поступила в редакцию 20.02.2020
После доработки 15.05.2020
Принята к публикации 25.05.2020

Полный текст (PDF)

Аннотация

Исследована взаимосвязь физиолого-биохимических характеристик разных экологических групп галофитов и их адаптивных стратегий (отношение к засолению почвы, тип фотосинтеза, жизненная форма). Установлено, что ключевыми параметрами, определяющими формирование различных стратегий адаптации галофитов, являются скорость СО2 газообмена, содержание хлорофиллов а + b, проницаемость клеточных мембран. В то же время разные стратегии адаптации галофитов существенно различаются по характеру и диапазону изменений физиолого-биохимических признаков, что свидетельствует о разном проявлении механизмов адаптации и более глубокой экологической дифференциации отдельных видов и групп галофитов.

Ключевые слова: стратегии адаптации, тип фотосинтеза, жизненная форма, соленакопление, галофиты, физиолого-биохимические параметры

Понятия “типы поведения”, “типы стратегий жизни” характеризуют взаимоотношения организма и среды. Применительно к растениям под стратегией вида Т.А. Работновым [1] было предложено понимать “совокупность приспособлений, обеспечивающих виду возможность обитать совместно с другими организмами и занимать определенное место в соответствующем биогеоценозе”. Позже появились понятия “эколого-ценотические стратегии” и “функциональный тип растения”, отражающие как аутэкологические особенности вида (популяции), так и его положение в сообществе [2, 3]. Виды, сходно реагирующие на действие какого-либо ведущего фактора среды, объединяют в экологические группы [4]. Так, растения, приспособившиеся к жизни на засоленных почвах, называют галофитами. Главным преимуществом галофитов по сравнению с гликофитами является более эффективное противостояние негативному действию солей. Галофиты способны регулировать поглощение или выделение ионов Na+ и Cl, усиливая их внутриклеточное депонирование или направляя в определенные части побега (например, клетки сердцевины или старые листья), секретировать соли на поверхность листьев или не допускать их проникновение в метаболически активные части [5]. Следовательно, приспособление галофитов к засолению достигается различными типами поведения или разными стратегиями [6].

Механизмы, с помощью которых реализуются эти стратегии, у разных групп галофитов различны. У гликогалофитов защита от действия солей связана с низкой проницаемостью мембран в клетках корня. Соленакапливающие (эугалофиты) и солевыделяющие (криногалофиты) виды способны защищать метаболически активные компартменты клетки путем удаления ионов Na+ и Cl из цитозоля в апопласт, компартментацией в вакуоли с помощью мембранных ионных насосов или выделением соли на поверхность листьев с помощью специальных выделительных систем. У эугалофитов осморегуляторную роль выполняют ионы Na+, а у крино- и гликогалофитов такие низкомолекулярные осмолиты , как пролин, бетаин, сахара и др. [7]. В эугалофитах менее интенсивно происходят процессы перекисного окисления липидов (ПОЛ) по сравнению с гликогалофитами [8].

Однако галофиты различаются не только поведением по отношению к фактору засоления почвы. Как среди эугалофитов есть представители разных типов жизненных форм – однолетние травы (Salicornia perennans), полукустарнички (Halocnemum strobilaceum), так и среди крино- и гликогалофитов есть травянистые (Limonium gmelinii, Artemisia dracunculus) и древесные жизненные формы (Tamarix ramosissima). Кроме того, среди галофитов нередки виды, реализующие разные стратегии фотосинтетического метаболизма СО2 , – это С3- (Suaeda salsa) и С4- (Suaeda acuminata) виды, что показывает, с одной стороны, морфологическую и физиологическую неоднородность видов солеустойчивых растений, а с другой – их общую экологическую специализацию, связанную с жизнедеятельностью на почвах с разным уровнем засоления. Во многих случаях С4-синдром рассматривается как возникший в результате адаптации растений к засолению в аридных условиях и как механизм приспособления [9]. Таким образом, экологическая и фенотипическая полиморфность галофитов отражает разнообразие механизмов адаптации к специфическим почвенно-климатическим условиям и определяет их экологические стратегии [5].

Согласно современным представлениям, существует ряд ключевых функциональных признаков, характеризующих видовые особенности растений и их способность реагировать на изменения окружающей среды, особенно при изменении климата, атмосферной химии, режима землепользования и прочих нарушениях [10, 11]. Эти признаки характеризуют как анатомо-морфологические особенности растений, так и функциональные. Основные физиологические процессы, связанные с фотосинтезом, ростовыми процессами, метаболической активностью и окислительно-восстановительным гомеостазом, могут быть охарактеризованы такими показателями, как содержание сухого вещества, интенсивность фотосинтеза и процессов ПОЛ, состояние устьичного аппарата и клеточных мембран. Физиологические процессы зависят от количества фотосинтетических пигментов, белков, липидов и других клеточных компонентов [12].

Известно, что для каждого типа стратегии характерен свой комплекс (синдром) адаптивных признаков [1315]. В наших предыдущих исследованиях на примере растений, произрастающих на территориях, прилегающих к ряду соленых озер северной части Прикаспийской низменности, установлена взаимосвязь физиологических и биохимических параметров и стратегии приспособления к условиям засоления без учета жизненных форм и путей фотосинтеза [1618]. В настоящей работе мы выдвигаем гипотезу, что разные стратегии адаптации галофитов как по отношению к засолению, так и к типу фотосинтеза и жизненной форме могут существенно различаться по характеру и диапазону изменений физиолого-биохимических признаков. Выявление приоритетных признаков и их комбинаций, характерных для каждого вида адаптивной стратегии, позволяет выделять функциональные группы растений и прогнозировать их реакцию на глобальные и локальные изменения окружающей среды [11].

Цель работы – выявить физиолого-биохимические детерминанты адаптивных стратегий галофитов, различающихся по отношению к засолению почвы, типу фотосинтеза, жизненной форме.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Объектами исследования были представители галофитной флоры района Приэльтонья (координаты 49°07′ с. ш., 46°50′ в. д.). В соответствии с климатическими условиями растения в данном регионе, кроме засоления, испытывают действие высокой инсоляции и температуры [1618].

Отбор проб. В период 2012–2015 гг. растительный материал отбирали на площадках размером 20 × 20 м в середине дня в последней декаде июня. Для биохимических анализов использовали закончившие рост листья среднего яруса (в случае Salicornia perennans и Halocnemum strobilaceum – средняя часть побега) из 15–20 растений одного и того же вида, произрастающих в пределах одного биотопа. Из объединенной биомассы растений для биохимических анализов составляли три независимые биологические пробы и замораживали их в жидком азоте. Одновременно отбирали пробы почвы на глубине 15–20 см для определения минерального остатка почвы в расчете на сухую массу (сух. м.) [19].

Регистрация физиолого-биохимических признаков. Скорость СО2 газообмена листьев исследовали в полевых условиях, используя портативный инфракрасный газоанализатор “LCPro+” (“ADC BioScientific Ltd.”, Великобритания). Число устьиц подсчитывали с помощью светового биологического микроскопа на средней части листьев, предварительно зафиксированных в этаноле. Оводненность тканей рассчитывали после высушивания сырой массы (сыр. м.) до постоянного веса и выражали в % от сыр. м. Содержание пигментов определяли спектрофотометрически в ацетоновом экстракте (90%) при λ = 662, 645 и 470 нм. Расчет концентрации хлорофиллов (Хл) а, b и каротиноидов (Кар) проводили в соответствии с рекомендациями H.K. Lichtenthaler [20]. Интенсивность перекисного окисления липидов (ПОЛ) в листьях растений определяли по накоплению малонового диальдегида и его реакции с тиобарбитуровой кислотой [8]. Липиды трижды экстрагировали смесью хлороформа и метанола в соотношении 1 : 2 (по объему). Суммарные липиды (СЛ) определяли гравиметрически после удаления растворителя и высушивания образцов до постоянного веса. Барьерные свойства мембран оценивали по степени выхода (утечки) электролитов из 6–10 высечек листьев [21]. Электропроводность растворов измеряли с помощью кондуктометра PWT (HI 98 308) “HANNA Instruments” (Германия). Размер мембранной утечки оценивали как процент от суммы внутриклеточных электролитов, вышедших из клеток после удаления внеклеточного содержимого и экстрагированных кипячением. Количество водорастворимого белка (ВБ) определяли по методу Лоури [22].

Статистический анализ. Анализ каждого компонента проводили трижды в каждой биологической пробе. На рисунках результаты представлены в виде средних значений параметра для группы растений, их стандартных ошибок, максимальных и минимальных значений. Дополнительно проведены дисперсионный и дискриминантный анализы для установления различий между вычлененными группами растений, в которых использовали весь массив данных (42 пробы), соответствующие 14 видам, на каждую физиолого-биохимическую характеристику. Расчеты выполняли, используя программы Statistica 6.0 for Windows, Microsoft Excel 2007, Past 3 и Statgraphics Centurion XVI.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

Исследовали галофиты разных таксонов и экологических групп. Растения представляют 8 родов и 14 видов [23], разные жизненнее формы (полукустарнички, травянистые одно- и многолетники) [24], группы, выделенные по отношению к фактору засоления почвы (эугалофиты, криногалофиты и гликогалофиты) [6], а также разные пути фотосинтеза (С3- и С4-виды) [25] (табл. 1). Большинство видов являются облигатными галофитами, которые встречаются исключительно в засоленных местах обитания. Виды рода Artemisia могут расти как в присутствии, так и отсутствии засоления, т.е. являются факультативными галофитами [18]. Отметим, что эугалофиты в основной массе произрастали на наиболее минерализованных почвах, достигающих уровня засоления 42 мг/г сух. м. почвы, за ними следовали криногалофиты (8–19 мг/г сух. м.) и гликогалофиты (2–10 мг/г сух. м.). Виды Climacoptera crassa, Sedobassia sedoides и Kohia prostrata произрастали при засолении 1–5 мг/г сух. м. почвы (см. табл. 1).

Таблица 1.  

Таксономическая и экофизиологическая характеристика галофитов

Таксон Жизненная форма Тип фотосинтеза Отношение к фактору засоления Засоление почвы, мг/г сух. м.
Artemisia draсunculus МТ С3 Гг 2.4
A. marschalliana МТ С3 Гг 2.0
A. santonica ПК С3 Гг 10.2
Atriplex cana ПК С3 Кр 19.1
Halimione verrucifera ПК С3 Кр 7.9
Climacoptera crassа ОТ С4 Эу 5.0
Kochia prostrata ОТ С4 Гг 1.4
Sedobassia sedoides ОТ С4 Эу 2.0
Halocnemum strobilaceum ПК С3 Эу 42.0
Salicornia perennans ОТ С3 Эу 32.0
Suaeda eltonica ОТ С4 Эу 14.5
S. linifolia ОТ С3 Эу 26.5
S. salsa ОТ С3 Эу 20.0
Limonium gmelinii МТ С3 Кр 16.0

Примечание. ОТ – однолетняя трава, МТ – многолетник травянистый, ПК – полукустарничек; С3,4 – виды; Эу – эугалофит, Кр – криногалофит, Гг – гликогалофит.

Все измеряемые параметры были разделены на три группы. В первую из них были включены взаимосвязанные параметры – скорость СО2 газообмена, количество устьиц, оводненность тканей и проницаемость мембран. Скорость СО2 газообмена у С4-видов была в среднем в 1.5 раза выше по сравнению с С3-растениями (F = 9.3, p = 0.02) (рис. 1 а). Наибольшая фотосинтетическая активность среди С4-видов отмечена у C. crassa, а среди С3-видов – у S. perennans (28 и 20 мкмоль СО2/(м2 с) соответственно). У растений разных жизненных форм достоверных различий в скорости СО2 газообмена не обнаружено, в то время как разница между облигатными эу- и криногалофитами и факультативными гликогалофитами была двукратной (F = 5.4, p = 0.04) (рис. 1 б, в).

Рис. 1.

Средние значения скорости СО2 газообмена (а–в), числа устьиц (г–е), оводненности тканей (ж–и), мембранной проницаемости (к–м) галофитов в зависимости от типа адаптивной стратегии. Здесь и на рис. 2 , 3 : 1 – среднее значение параметра, 2 – стандартная ошибка, 3 – минимальное и максимальное значения параметра; здесь и на рис. 2 –4 : Эу – эугалофиты, Кр – криногалофиты, Гг – гликогалофиты; ОТ – однолетняя трава, МТ – многолетник травянистый, ПК – полукустарничек; С3-, С4 – виды.

По числу устьиц на единицу площади листа выявлены отчетливые различия между С4- и С3‑видами. Так, листья С4-видов, имеющие дифференцированную хлоренхиму на клетки мезофилла и обкладки, содержат вдвое меньшую плотность устьиц по сравнению с С3-видами (F = 6.2, p = = 0.03) (рис. 1 г). Считается, что С4-растения более устойчивы к стрессу [26], прежде всего благодаря наличию СО2-концентрирующего механизма, который значительно снижает негативный эффект устьичного лимитирования фотосинтеза. Это отразилось на меньшем количестве устьиц у растений с С4-типом фотосинтеза. В одно- и многолетних травах обнаружено одинаковое число устьиц, но меньшее в сравнении с полукустарничками. В среднем у факультативных галофитов отмечено самое низкое число устьиц – 4400 шт/см2 листа, в сравнении с облигатными эу- и криногалофитами – 5700 и 8600 соответственно (рис. 1 е).

Содержание воды в листьях всех исследованных растений варьировало от 62 до 91% от сыр. м. Растения, реализующие разный тип фотосинтетического метаболизма, не различались по данному показателю (рис. 1 ж). В листьях однолетних трав содержание воды было на 15% выше по сравнению с многолетниками и полукустарниками (F = 21.5, p = 0.01) (рис. 1 з). Для эугалофитов в целом было характерно более высокое содержание воды в растительных тканях по сравнению с глико- и криногалофитами (F = 10.6, p = 0.01): в группе эугалофитов содержание воды в среднем составило 88% от сыр. м., в группе криногалофитов и гликогалофитов – 79 и 73% соответственно (рис. 1 и).

Важным фактором в адаптации галофитов к засолению среды является состояние систем мембранного переноса веществ. Характеристикой, показывающей пропускную способность мембран для ионов и молекул, является их проницаемость. У С4-растений утечка электролитов – показатель проницаемости мембран, составляла в среднем 14% от общего выхода, что вдвое выше, чем у С3-растений (F = 10.4, p = 0.01) (рис. 1 к). Мембраны однолетников обладают большей проницаемостью по сравнению с многолетними травами и полукустарничками, а мембраны эугалофитов – по сравнению с крино- и гликогалофитами (рис. 1 л, м).

Во вторую группу измеряемых параметров вошли фотосинтетические пигменты – Хл и Кар, ответственные за поглощение света и фотохимические реакции, осуществляемые в хлоропластах [27, 28]. Массовая доля Хл в исследованных видах галофитов варьировала от 3 до 7 мг/г сух. м. Для С4-растений характерно более низкое содержание зеленых пигментов (на ~20%) по сравнению с С3-растениями (рис. 2 а). Большее количество Хл в ранжировании растений по типу жизненной формы содержали многолетние травы (рис. 2 б). Для С4-видов отмечена большая доля Хл а по сравнению с С3-видами. Отношение Хл а/b для многолетних трав в среднем составило величину 2.1, тогда как для однолетних трав и полукустарников – 2.5 (рис. 2 г, д). Однако для растений, различающихся по стратегии соленакопления, в отношении показателя Хл а/b существенных отличий не обнаружено (рис. 2 е). В свою очередь по содержанию другого типа пигментов – Кар, выполняющих как светособирающую, так и светозащитную функции, выявлены различия у растений разных жизненных форм и соленакопления: большее их количество обнаружено у многолетних трав и гликогалофитов (рис. 2 з, и). Отношение Хл/Кар было показательным при разделении растений по стратегии соленакопления: у эу- и криногалофитов (облигатные галофиты) оно было на 40% выше, чем у гликогалофитов (факультативные галофиты) (F = 6.8, p = 0.02) (рис. 2 м).

Рис. 2.

Средние значения содержания Хл а + b (а–в), отношения Хл а/b (г–е), содержания Кар (ж–и), отношения Хл/Кар (к–м) галофитов в зависимости от типа адаптивной стратегии.

Параметры третьей группы характеризуют уровень стресса и наличие структурных блоков клеточных мембран. Накопление продуктов ПОЛ является одной из первых реакций растений на неблагоприятные воздействия. Группы гликогалофитов и многолетних трав обладали самым высоким уровнем процессов ПОЛ (рис. 3 б, в). В этих же группах растений обнаружена наибольшая концентрация липидов (рис. 3 д, е). Растения, осуществляющие разный тип фотосинтеза, практически не различались по накоплению продуктов ПОЛ и сумме липидов (рис. 3а, г), однако С4-растения содержали в 2.5 раза больше ВБ по сравнению с С3-растениями (F = 5.5, p = 0.04) (рис. 3 ж). Двукратное превышение содержания ВБ было отмечено у факультативных гликогалофитов над облигатными эугалофитами (F = 5.3, p = 0.05) (рис. 3 и). Все три типа измеряемых параметров, представленных на рис. 3 , физиологически взаимосвязаны: физиологической функцией ПОЛ является регуляция распада и обновления липидов, ответственных за проницаемость мембран [29, 30]; ВБ содержат компоненты, защищающие клетки, включая мембраны, от окислительного стресса [31]. Особенно четко эта взаимосвязь прослеживается в стратегии галофитов по отношению к соли. Например, у гликогалофитов в сравнении с эу- и криногалофитами выявлено наибольшее содержание липидов, но при этом отмечен и более высокий уровень ПОЛ и ВБ (рис. 3 в, е, и).

Рис. 3.

Средние значения содержания малонового диальдегида (а–в), суммарных липидов (г–е) и водорастворимых белков (ж–и) галофитов в зависимости от типа адаптивной стратегии.

Таким образом, разные стратегии адаптации галофитов как по отношению к засолению, так и типу фотосинтеза и жизненной форме основываются на количественных вариациях физиолого-биохимических признаков, что свидетельствует о разном проявлении механизмов адаптации.

Для выявления основных физиолого-биохимических детерминант, вносящих наибольший вклад в формирование адаптационных стратегий галофитов, был проведен дискриминантный анализ. Распределение 42 проб, соответствующих 3 параллелям 14 видов галофитов, в пространстве 1-й и 2-й дискриминантных функций показало, что наибольшую роль в ранжировании галофитов по типу адаптивных стратегий играет первая дискриминантная функция (p = 0.01–0.04) (рис. 4). Принадлежность видов к своей выделенной группе по количеству верных отнесений составила 83–100%. Далее на основе стандартизированных коэффициентов дискриминантной функции 1 были выявлены наиболее весомые вклады отдельных физиолого-биохимических признаков в дискриминацию. Так, различия между группами растений, выделенных по отношению к фактору засоления почвы, обуславливаются в первую очередь скоростью СО2 газообмена (сила влияния переменной – 17% от суммы) и содержанием ВБ (11% от суммы). Влияние других отдельно взятых переменных, отражающих физиолого-биохимические свойства растений, оказалось менее значимым. Меньшая скорость СО2 газообмена характерна для облигатных галофитов, занимающих наиболее минерализованные почвы. Их низкая фотосинтетическая активность отражается на метаболической активности, о чем свидетельствует меньшее количество липидов, пониженное содержание Хл а [32]. Пул ВБ у растений, как правило, состоит из компонентов, защищающих клетки от свободных радикалов и процессов ПОЛ, что особенно четко проявляется у гликогалофитов – их уровень ПОЛ, как и содержание ВБ, в среднем был выше, чем у эу- и криногалофитов.

Рис. 4.

Распределение проб, соответствующих 14 видам галофитов и ранжированных по типу адаптивных стратегий (а–в), в пространстве первой и второй дискриминантных функций.

Ранжирование видов в зависимости от жизненной формы в наибольшей степени связано с содержанием суммы зеленых пигментов. Для многолетних трав характерно более высокое содержание Хл а + b по сравнению с другими жизненными формами. Сила влияния данной переменной составляет 18% от суммы. В этом отношении галофиты Приэльтонья не отличались от растений других ботанико-географических регионов. В частности показано, что в растениях Приполярного Урала концентрация фотосинтетических пигментов была выше у травянистых растений, чем у представителей древесной формы жизни [27].

Градация видов по типу фотосинтеза в большей степени обуславливается проницаемостью мембран (16% от суммы) и соотношением разных форм зеленых пигментов – Хл а/b (16% от суммы). Состояние клеточных мембран, прежде всего их проницаемость, характеризует процессы, связанные с переносом веществ через мембраны. Этот параметр оказался существенным в разделении групп галофитов во всех типах экологических стратегий, но только для растений, разделенных по типу фотосинтеза, он оказался определяющим. Мембраны листьев С4-растений более проницаемы по сравнению с С3-растениями. Можно предположить, что, несмотря на высокую скоростью газообмена С4-видов, при проникновении их на территории с более высоким уровнем минерализации интенсивность фотосинтеза может снизиться, а повреждение клеточных структур будет нарастать. Все это может отрицательно отразиться на конкурентном преимуществе растений с С4-типом фотосинтеза на засоленных территориях. Кроме того, растения этого типа адаптивной стратегии отличались по соотношениям разных форм пигментов, особенно по отношению Хл а/b, что, очевидно, связано с разной архитектоникой листа и структурой тилакоидной системы [33].

Таким образом, ключевыми физиолого-биохимическими признаками формирования различных стратегий адаптации галофитов являются скорость СО2 газообмена, содержание суммы Хл а + b и проницаемость клеточных мембран. В то же время различный вклад отдельных переменных в общий адаптационный комплекс свидетельствует о более глубокой физиологической основе экологической дифференциации отдельных видов и групп галофитов. Однако именно выявленные ключевые характеристики определяют формирование типа соленакопления, жизненных форм, пути фотосинтеза у растений галофитов. Разнообразие стратегий дает возможность растениям использовать разные механизмы приспособления к засушливому климату и различным уровням засоления почвы, что в свою очередь отражается на составе и структуре сообществ.

Авторы декларируют отсутствие конфликта интересов.

Список литературы

  1. Работнов Т.А. Изучение ценотических популяций в целях выяснения стратегии жизни видов растений // Бюл. МОИП. Отд. биол. 1975. Т. 80. Вып. 2. С. 5–17.

  2. Миркин Б.М., Наумова Л.Г. Введение в современную науку о растительности. М.: Геос, 2017. 280 с.

  3. Усманов И.Ю., Рахманкулова З.Ф., Кулагин А.Ю. Экологическая физиология растений. М.: Логос, 2001. 224 с.

  4. Двораковский М.С. Экология растений. М.: Высшая школа, 1983. 190 с.

  5. Lokhande V.H., Suprasanna P. Prospects of halophytes in understanding and managing abiotic stress tolerance // Environmental adaptations and Stress Tolerance of Plants in the Era of Climate Change / Ahmad P., Prasad M.N.V. Eds. New York: Springer-Verlag., 2012. P. 29–56. https://doi.org/10.1007/978-1-4614-0815-4_2

  6. Генкель П.А. Физиология растений. М.: Просвещение, 1975. 336 с.

  7. Розенцвет О.А., Нестеров В.Н., Богданова Е.С. Структурные и физиолого-биохимические аспекты солеусойчивости галофитов // Физиол. раст. 2017. Т. 64. № 4. С. 251–265. [Rozentsvet O.A., Nesterov V.N., Bogdanova E.S. Structural, physiological, and biochemical aspects of salinity tolerance of halophytes // Rus. J. Plant Physiol. 2017. V. 64. P. 464–477. doi 10.1134/S1021443717040112]https://doi.org/10.7868/S001533031704011X

  8. Розенцвет О.А., Нестеров В.Н., Богданова Е.С. и др. Биохимическая обусловленность дифференциации галофитов по типу регуляции солевого обмена в условиях Приэльтонья // Сиб. экол. журн. 2016. № 1. С. 117–126. [Rozentsvet O.A., Nesterov V.N., Bogdanova E.S. et al. Biochemical conditionality of differentiation of halophytes by the type of regulation of salt metabolism in Prieltonye // Contem. Probl. Ecol. 2016. V. 9. P. 100–108. doi 10.1134/S1995425516010133]https://doi.org/10.15372/SEJ20160112

  9. Abdel-Latif A. Phosphoenolpyruvate carboxylase activity of wheat and maize seedlings subjected to salt stress // AJBAS. 2008. V. 2. P. 37–41.

  10. Diaz S. Plant functional types and ecosystem function in relation to global change // J. Veget. Sci. 1997. № 8. P. 463–474. https://doi.org/10.2307/3237198

  11. Cornelissen J.H.C., Lavorel S., Garnier E. et al. A handbook of protocols for standarised and easy measurement of plant functional traits worldwide // Aus. J. Bot. 2003. V. 51. P. 335–380. https://doi.org/10.1071/BT02124

  12. Тарчевский И.А. Метаболизм растений при стрессе (избранные труды). Казань: Фэн, 2001. 448 с.

  13. Yensen N.P., Biel K.Y. Soil remediation via salt-conduction and the hypothesis of halosynthesis and photoprotection // Ecophysiology of high salinity tolerant plants / Khan M.A. and Weber D.J. Eds. Springer: Netherlands, 2006. P. 313–344. https://doi.org/10.1007/1-4020-4018-0

  14. Shabala S., Mackay A. Ion transport in halophytes // Adv. Bot. Res. 2011. V. 57. P. 151–199. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-387692-8.00005-9

  15. Flowers T.J., Glenn E.P., Volkov V. Could vesicular transport of Na+ and Cl be a feature of salt tolerance in halophytes? // Ann. Bot. 2019. V. 123. P. 1–18. https://doi.org/10.1093/aob/mcy164

  16. Rozentsvet O.A., Nesterov V.N., Bogdanova E.S. Membrane-forming lipids of wild halophytes growing under the conditions of Prieltonie of South Russia // Phytochemistry. 2014. V. 105. P. 37–42. https://doi.org/10.1016/j.phytochem.2014.05.007

  17. Rozentsvet O., Nesterov V., Bogdanova E. et al. Structural and molecular strategy of photosynthetic apparatus organization of wild flora halophytes // Plant Physiol. Biochem. 2018. V. 219. P. 213–220. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2018.06.006

  18. Розенцвет О.А., Нестеров В.Н., Богданова Е.С. и др. Влияние засоленных почв Приэльтонья на функциональное состояние представителей рода Artemisia // Изв. РАН. Сер. биол. 2019. № 3. С. 1–9. [Rozentsvet O.A., Nesterov V.N., Bogdanova E.S. et al. Effect of saline soils on the functional state of species of the genus Artemisia // Biol. Bull. 2019. V. 46. P. 294–301. doi 10.1134/S1062359019030099]https://doi.org/10.1134/S0002332919030093

  19. Аринушкина Е.В. Руководство по химическому анализу почв. М.: Изд-во МГУ им. М.В. Ломоносова, 1970. 487 с.

  20. Lichtenthaler H.K. Chlorophylls and carotenoids: pigments of photosyntethetic biomembranes // Methods in Enzymology. 1987. V. 148. P. 331–382. https://doi.org/10.1016/0076-6879(87)48036-1

  21. Холодова В.П., Волков К.С., Кузнецов Вл.В. Адаптация к высоким концентрациям солей меди и цинка растений хрустальной травки и возможность их использования в целях фиторемедиации // Физиол. раст. 2005. Т. 52. № 6. С. 848–858. [Kholodova V.P., Volkov K.S., Kuznetsov Vl.V. Adaptation of the common ice plant to high copper and zinc concentrations and their potential using for phytoremediation // Rus. J. Plant Physiol. 2005. V. 52. P. 748–757. doi 10.1007/s11183-005-0111-9]

  22. Lowry O.H., Rosebrough N.J., Farr A.L., Randall R.J. Protein measurement with the Folin phenol reagent // J. Biological Chemistry. 1951. V. 193. P. 265–275.

  23. Сухоруков А.П. Карпология семейства Chenopodiaceae в связи с проблемами филогении, систематики и диагностики его представителей. Тула: ГрифиК., 2014. 400 с.

  24. Серебряков И.Г. Экологическая морфология растений. М.: Высшая школа, 1962. 378 с.

  25. Bromham L., Bennet T.H. Salt tolerance evolves more frequently in C4 grass lineages // J. Evol. Biol. 2014. V. 27. P. 653–659. https://doi.org/10.1111/jeb.12320

  26. Yadav S., Mishra A., Jha B. Elevated CO2 leads to carbon sequestration by modulating C4 photosynthesis pathway enzyme (PPDK) in Suaeda monoica and S. fruticosa // J. Photochem. Photobiol. B. 2018. V. 178. P. 310–315. https://doi.org/10.1016/j.jphotobiol.2017.11.022

  27. Дымова О.В., Головко Т.К. Фотосинтетические пигменты в растениях природной таежной зоны Европейского Северо-Востока России // Физиол. раст. 2019. Т. 66. № 3. С 198–206. [Dymova O.V., Golovko T.K. Photosynthetic pigments in native plants of the taiga zone at the European Northeast Russia // Rus. J. Plant Physiol. 2019. V. 66. P. 384–392. doi 10.1134/S1021443719030038]https://doi.org/10.1134/S0015330319030035

  28. Биль К.Я. Экология фотосинтеза. М.: Наука, 1993. 224 с.

  29. Строев Е.А. Биологическая химия. М.: Высшая школа, 1986. 479 с.

  30. Акмурзина В.А., Селищева А.А., Швец В.И. От анализа липидов к липидомике // Вестн. МИТХТ. 2012. Т. 7. № 6. С. 3–21.

  31. Орлова Н.В., Кусакина М.Г., Сучкова Н.В. Зависимость содержания водорастворимых белков в органах галофитов от уровня засоления почвы // Вестн. Перм. ун-та. 2007. Вып. 5(10). С. 31–34.

  32. Freitag Y., Golud V.B., Yuritsyna N.A. Halophytic plant communities in the Nothern Caspian lowlands: 1, annual halophytic communities // Phytocenologia. 2001. V. 31. P. 63–108.

  33. Voznesenskaya E.V., Franceschi V.R., Kiirats O. et al. Kranz anatomy is not essential for terrestrial C4 plant photosynthesis // Nature. 2001. V. 414 P. 543–546. https://doi.org/10.1038/35107073

Дополнительные материалы отсутствуют.