Экология, 2021, № 1, стр. 31-39
Физиолого-биохимические детерминанты адаптивных стратегий галофитов
О. А. Розенцвет a, В. Н. Нестеров a, *, А. А. Кособрюхов b, Е. С. Богданова a, Г. С. Розенберг a
a Самарский федеральный исследовательский центр РАН, Институт экологии Волжского бассейна РАН
445003 Тольятти, ул. Комзина, 10, Россия
b Институт фундаментальных проблем биологии РАН, ФИЦ ПНЦБИ РАН
142290 Пущино, ул. Институтская, 2, Россия
* E-mail: nesvik1@mail.ru
Поступила в редакцию 20.02.2020
После доработки 15.05.2020
Принята к публикации 25.05.2020
Аннотация
Исследована взаимосвязь физиолого-биохимических характеристик разных экологических групп галофитов и их адаптивных стратегий (отношение к засолению почвы, тип фотосинтеза, жизненная форма). Установлено, что ключевыми параметрами, определяющими формирование различных стратегий адаптации галофитов, являются скорость СО2 газообмена, содержание хлорофиллов а + b, проницаемость клеточных мембран. В то же время разные стратегии адаптации галофитов существенно различаются по характеру и диапазону изменений физиолого-биохимических признаков, что свидетельствует о разном проявлении механизмов адаптации и более глубокой экологической дифференциации отдельных видов и групп галофитов.
Понятия “типы поведения”, “типы стратегий жизни” характеризуют взаимоотношения организма и среды. Применительно к растениям под стратегией вида Т.А. Работновым [1] было предложено понимать “совокупность приспособлений, обеспечивающих виду возможность обитать совместно с другими организмами и занимать определенное место в соответствующем биогеоценозе”. Позже появились понятия “эколого-ценотические стратегии” и “функциональный тип растения”, отражающие как аутэкологические особенности вида (популяции), так и его положение в сообществе [2, 3]. Виды, сходно реагирующие на действие какого-либо ведущего фактора среды, объединяют в экологические группы [4]. Так, растения, приспособившиеся к жизни на засоленных почвах, называют галофитами. Главным преимуществом галофитов по сравнению с гликофитами является более эффективное противостояние негативному действию солей. Галофиты способны регулировать поглощение или выделение ионов Na+ и Cl–, усиливая их внутриклеточное депонирование или направляя в определенные части побега (например, клетки сердцевины или старые листья), секретировать соли на поверхность листьев или не допускать их проникновение в метаболически активные части [5]. Следовательно, приспособление галофитов к засолению достигается различными типами поведения или разными стратегиями [6].
Механизмы, с помощью которых реализуются эти стратегии, у разных групп галофитов различны. У гликогалофитов защита от действия солей связана с низкой проницаемостью мембран в клетках корня. Соленакапливающие (эугалофиты) и солевыделяющие (криногалофиты) виды способны защищать метаболически активные компартменты клетки путем удаления ионов Na+ и Cl– из цитозоля в апопласт, компартментацией в вакуоли с помощью мембранных ионных насосов или выделением соли на поверхность листьев с помощью специальных выделительных систем. У эугалофитов осморегуляторную роль выполняют ионы Na+, а у крино- и гликогалофитов такие низкомолекулярные осмолиты , как пролин, бетаин, сахара и др. [7]. В эугалофитах менее интенсивно происходят процессы перекисного окисления липидов (ПОЛ) по сравнению с гликогалофитами [8].
Однако галофиты различаются не только поведением по отношению к фактору засоления почвы. Как среди эугалофитов есть представители разных типов жизненных форм – однолетние травы (Salicornia perennans), полукустарнички (Halocnemum strobilaceum), так и среди крино- и гликогалофитов есть травянистые (Limonium gmelinii, Artemisia dracunculus) и древесные жизненные формы (Tamarix ramosissima). Кроме того, среди галофитов нередки виды, реализующие разные стратегии фотосинтетического метаболизма СО2 , – это С3- (Suaeda salsa) и С4- (Suaeda acuminata) виды, что показывает, с одной стороны, морфологическую и физиологическую неоднородность видов солеустойчивых растений, а с другой – их общую экологическую специализацию, связанную с жизнедеятельностью на почвах с разным уровнем засоления. Во многих случаях С4-синдром рассматривается как возникший в результате адаптации растений к засолению в аридных условиях и как механизм приспособления [9]. Таким образом, экологическая и фенотипическая полиморфность галофитов отражает разнообразие механизмов адаптации к специфическим почвенно-климатическим условиям и определяет их экологические стратегии [5].
Согласно современным представлениям, существует ряд ключевых функциональных признаков, характеризующих видовые особенности растений и их способность реагировать на изменения окружающей среды, особенно при изменении климата, атмосферной химии, режима землепользования и прочих нарушениях [10, 11]. Эти признаки характеризуют как анатомо-морфологические особенности растений, так и функциональные. Основные физиологические процессы, связанные с фотосинтезом, ростовыми процессами, метаболической активностью и окислительно-восстановительным гомеостазом, могут быть охарактеризованы такими показателями, как содержание сухого вещества, интенсивность фотосинтеза и процессов ПОЛ, состояние устьичного аппарата и клеточных мембран. Физиологические процессы зависят от количества фотосинтетических пигментов, белков, липидов и других клеточных компонентов [12].
Известно, что для каждого типа стратегии характерен свой комплекс (синдром) адаптивных признаков [13–15]. В наших предыдущих исследованиях на примере растений, произрастающих на территориях, прилегающих к ряду соленых озер северной части Прикаспийской низменности, установлена взаимосвязь физиологических и биохимических параметров и стратегии приспособления к условиям засоления без учета жизненных форм и путей фотосинтеза [16–18]. В настоящей работе мы выдвигаем гипотезу, что разные стратегии адаптации галофитов как по отношению к засолению, так и к типу фотосинтеза и жизненной форме могут существенно различаться по характеру и диапазону изменений физиолого-биохимических признаков. Выявление приоритетных признаков и их комбинаций, характерных для каждого вида адаптивной стратегии, позволяет выделять функциональные группы растений и прогнозировать их реакцию на глобальные и локальные изменения окружающей среды [11].
Цель работы – выявить физиолого-биохимические детерминанты адаптивных стратегий галофитов, различающихся по отношению к засолению почвы, типу фотосинтеза, жизненной форме.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
Объектами исследования были представители галофитной флоры района Приэльтонья (координаты 49°07′ с. ш., 46°50′ в. д.). В соответствии с климатическими условиями растения в данном регионе, кроме засоления, испытывают действие высокой инсоляции и температуры [16–18].
Отбор проб. В период 2012–2015 гг. растительный материал отбирали на площадках размером 20 × 20 м в середине дня в последней декаде июня. Для биохимических анализов использовали закончившие рост листья среднего яруса (в случае Salicornia perennans и Halocnemum strobilaceum – средняя часть побега) из 15–20 растений одного и того же вида, произрастающих в пределах одного биотопа. Из объединенной биомассы растений для биохимических анализов составляли три независимые биологические пробы и замораживали их в жидком азоте. Одновременно отбирали пробы почвы на глубине 15–20 см для определения минерального остатка почвы в расчете на сухую массу (сух. м.) [19].
Регистрация физиолого-биохимических признаков. Скорость СО2 газообмена листьев исследовали в полевых условиях, используя портативный инфракрасный газоанализатор “LCPro+” (“ADC BioScientific Ltd.”, Великобритания). Число устьиц подсчитывали с помощью светового биологического микроскопа на средней части листьев, предварительно зафиксированных в этаноле. Оводненность тканей рассчитывали после высушивания сырой массы (сыр. м.) до постоянного веса и выражали в % от сыр. м. Содержание пигментов определяли спектрофотометрически в ацетоновом экстракте (90%) при λ = 662, 645 и 470 нм. Расчет концентрации хлорофиллов (Хл) а, b и каротиноидов (Кар) проводили в соответствии с рекомендациями H.K. Lichtenthaler [20]. Интенсивность перекисного окисления липидов (ПОЛ) в листьях растений определяли по накоплению малонового диальдегида и его реакции с тиобарбитуровой кислотой [8]. Липиды трижды экстрагировали смесью хлороформа и метанола в соотношении 1 : 2 (по объему). Суммарные липиды (СЛ) определяли гравиметрически после удаления растворителя и высушивания образцов до постоянного веса. Барьерные свойства мембран оценивали по степени выхода (утечки) электролитов из 6–10 высечек листьев [21]. Электропроводность растворов измеряли с помощью кондуктометра PWT (HI 98 308) “HANNA Instruments” (Германия). Размер мембранной утечки оценивали как процент от суммы внутриклеточных электролитов, вышедших из клеток после удаления внеклеточного содержимого и экстрагированных кипячением. Количество водорастворимого белка (ВБ) определяли по методу Лоури [22].
Статистический анализ. Анализ каждого компонента проводили трижды в каждой биологической пробе. На рисунках результаты представлены в виде средних значений параметра для группы растений, их стандартных ошибок, максимальных и минимальных значений. Дополнительно проведены дисперсионный и дискриминантный анализы для установления различий между вычлененными группами растений, в которых использовали весь массив данных (42 пробы), соответствующие 14 видам, на каждую физиолого-биохимическую характеристику. Расчеты выполняли, используя программы Statistica 6.0 for Windows, Microsoft Excel 2007, Past 3 и Statgraphics Centurion XVI.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ
Исследовали галофиты разных таксонов и экологических групп. Растения представляют 8 родов и 14 видов [23], разные жизненнее формы (полукустарнички, травянистые одно- и многолетники) [24], группы, выделенные по отношению к фактору засоления почвы (эугалофиты, криногалофиты и гликогалофиты) [6], а также разные пути фотосинтеза (С3- и С4-виды) [25] (табл. 1). Большинство видов являются облигатными галофитами, которые встречаются исключительно в засоленных местах обитания. Виды рода Artemisia могут расти как в присутствии, так и отсутствии засоления, т.е. являются факультативными галофитами [18]. Отметим, что эугалофиты в основной массе произрастали на наиболее минерализованных почвах, достигающих уровня засоления 42 мг/г сух. м. почвы, за ними следовали криногалофиты (8–19 мг/г сух. м.) и гликогалофиты (2–10 мг/г сух. м.). Виды Climacoptera crassa, Sedobassia sedoides и Kohia prostrata произрастали при засолении 1–5 мг/г сух. м. почвы (см. табл. 1).
Таблица 1.
Таксон | Жизненная форма | Тип фотосинтеза | Отношение к фактору засоления | Засоление почвы, мг/г сух. м. |
---|---|---|---|---|
Artemisia draсunculus | МТ | С3 | Гг | 2.4 |
A. marschalliana | МТ | С3 | Гг | 2.0 |
A. santonica | ПК | С3 | Гг | 10.2 |
Atriplex cana | ПК | С3 | Кр | 19.1 |
Halimione verrucifera | ПК | С3 | Кр | 7.9 |
Climacoptera crassа | ОТ | С4 | Эу | 5.0 |
Kochia prostrata | ОТ | С4 | Гг | 1.4 |
Sedobassia sedoides | ОТ | С4 | Эу | 2.0 |
Halocnemum strobilaceum | ПК | С3 | Эу | 42.0 |
Salicornia perennans | ОТ | С3 | Эу | 32.0 |
Suaeda eltonica | ОТ | С4 | Эу | 14.5 |
S. linifolia | ОТ | С3 | Эу | 26.5 |
S. salsa | ОТ | С3 | Эу | 20.0 |
Limonium gmelinii | МТ | С3 | Кр | 16.0 |
Все измеряемые параметры были разделены на три группы. В первую из них были включены взаимосвязанные параметры – скорость СО2 газообмена, количество устьиц, оводненность тканей и проницаемость мембран. Скорость СО2 газообмена у С4-видов была в среднем в 1.5 раза выше по сравнению с С3-растениями (F = 9.3, p = 0.02) (рис. 1 а). Наибольшая фотосинтетическая активность среди С4-видов отмечена у C. crassa, а среди С3-видов – у S. perennans (28 и 20 мкмоль СО2/(м2 с) соответственно). У растений разных жизненных форм достоверных различий в скорости СО2 газообмена не обнаружено, в то время как разница между облигатными эу- и криногалофитами и факультативными гликогалофитами была двукратной (F = 5.4, p = 0.04) (рис. 1 б, в).
По числу устьиц на единицу площади листа выявлены отчетливые различия между С4- и С3‑видами. Так, листья С4-видов, имеющие дифференцированную хлоренхиму на клетки мезофилла и обкладки, содержат вдвое меньшую плотность устьиц по сравнению с С3-видами (F = 6.2, p = = 0.03) (рис. 1 г). Считается, что С4-растения более устойчивы к стрессу [26], прежде всего благодаря наличию СО2-концентрирующего механизма, который значительно снижает негативный эффект устьичного лимитирования фотосинтеза. Это отразилось на меньшем количестве устьиц у растений с С4-типом фотосинтеза. В одно- и многолетних травах обнаружено одинаковое число устьиц, но меньшее в сравнении с полукустарничками. В среднем у факультативных галофитов отмечено самое низкое число устьиц – 4400 шт/см2 листа, в сравнении с облигатными эу- и криногалофитами – 5700 и 8600 соответственно (рис. 1 е).
Содержание воды в листьях всех исследованных растений варьировало от 62 до 91% от сыр. м. Растения, реализующие разный тип фотосинтетического метаболизма, не различались по данному показателю (рис. 1 ж). В листьях однолетних трав содержание воды было на 15% выше по сравнению с многолетниками и полукустарниками (F = 21.5, p = 0.01) (рис. 1 з). Для эугалофитов в целом было характерно более высокое содержание воды в растительных тканях по сравнению с глико- и криногалофитами (F = 10.6, p = 0.01): в группе эугалофитов содержание воды в среднем составило 88% от сыр. м., в группе криногалофитов и гликогалофитов – 79 и 73% соответственно (рис. 1 и).
Важным фактором в адаптации галофитов к засолению среды является состояние систем мембранного переноса веществ. Характеристикой, показывающей пропускную способность мембран для ионов и молекул, является их проницаемость. У С4-растений утечка электролитов – показатель проницаемости мембран, составляла в среднем 14% от общего выхода, что вдвое выше, чем у С3-растений (F = 10.4, p = 0.01) (рис. 1 к). Мембраны однолетников обладают большей проницаемостью по сравнению с многолетними травами и полукустарничками, а мембраны эугалофитов – по сравнению с крино- и гликогалофитами (рис. 1 л, м).
Во вторую группу измеряемых параметров вошли фотосинтетические пигменты – Хл и Кар, ответственные за поглощение света и фотохимические реакции, осуществляемые в хлоропластах [27, 28]. Массовая доля Хл в исследованных видах галофитов варьировала от 3 до 7 мг/г сух. м. Для С4-растений характерно более низкое содержание зеленых пигментов (на ~20%) по сравнению с С3-растениями (рис. 2 а). Большее количество Хл в ранжировании растений по типу жизненной формы содержали многолетние травы (рис. 2 б). Для С4-видов отмечена большая доля Хл а по сравнению с С3-видами. Отношение Хл а/b для многолетних трав в среднем составило величину 2.1, тогда как для однолетних трав и полукустарников – 2.5 (рис. 2 г, д). Однако для растений, различающихся по стратегии соленакопления, в отношении показателя Хл а/b существенных отличий не обнаружено (рис. 2 е). В свою очередь по содержанию другого типа пигментов – Кар, выполняющих как светособирающую, так и светозащитную функции, выявлены различия у растений разных жизненных форм и соленакопления: большее их количество обнаружено у многолетних трав и гликогалофитов (рис. 2 з, и). Отношение Хл/Кар было показательным при разделении растений по стратегии соленакопления: у эу- и криногалофитов (облигатные галофиты) оно было на 40% выше, чем у гликогалофитов (факультативные галофиты) (F = 6.8, p = 0.02) (рис. 2 м).
Параметры третьей группы характеризуют уровень стресса и наличие структурных блоков клеточных мембран. Накопление продуктов ПОЛ является одной из первых реакций растений на неблагоприятные воздействия. Группы гликогалофитов и многолетних трав обладали самым высоким уровнем процессов ПОЛ (рис. 3 б, в). В этих же группах растений обнаружена наибольшая концентрация липидов (рис. 3 д, е). Растения, осуществляющие разный тип фотосинтеза, практически не различались по накоплению продуктов ПОЛ и сумме липидов (рис. 3а, г), однако С4-растения содержали в 2.5 раза больше ВБ по сравнению с С3-растениями (F = 5.5, p = 0.04) (рис. 3 ж). Двукратное превышение содержания ВБ было отмечено у факультативных гликогалофитов над облигатными эугалофитами (F = 5.3, p = 0.05) (рис. 3 и). Все три типа измеряемых параметров, представленных на рис. 3 , физиологически взаимосвязаны: физиологической функцией ПОЛ является регуляция распада и обновления липидов, ответственных за проницаемость мембран [29, 30]; ВБ содержат компоненты, защищающие клетки, включая мембраны, от окислительного стресса [31]. Особенно четко эта взаимосвязь прослеживается в стратегии галофитов по отношению к соли. Например, у гликогалофитов в сравнении с эу- и криногалофитами выявлено наибольшее содержание липидов, но при этом отмечен и более высокий уровень ПОЛ и ВБ (рис. 3 в, е, и).
Таким образом, разные стратегии адаптации галофитов как по отношению к засолению, так и типу фотосинтеза и жизненной форме основываются на количественных вариациях физиолого-биохимических признаков, что свидетельствует о разном проявлении механизмов адаптации.
Для выявления основных физиолого-биохимических детерминант, вносящих наибольший вклад в формирование адаптационных стратегий галофитов, был проведен дискриминантный анализ. Распределение 42 проб, соответствующих 3 параллелям 14 видов галофитов, в пространстве 1-й и 2-й дискриминантных функций показало, что наибольшую роль в ранжировании галофитов по типу адаптивных стратегий играет первая дискриминантная функция (p = 0.01–0.04) (рис. 4). Принадлежность видов к своей выделенной группе по количеству верных отнесений составила 83–100%. Далее на основе стандартизированных коэффициентов дискриминантной функции 1 были выявлены наиболее весомые вклады отдельных физиолого-биохимических признаков в дискриминацию. Так, различия между группами растений, выделенных по отношению к фактору засоления почвы, обуславливаются в первую очередь скоростью СО2 газообмена (сила влияния переменной – 17% от суммы) и содержанием ВБ (11% от суммы). Влияние других отдельно взятых переменных, отражающих физиолого-биохимические свойства растений, оказалось менее значимым. Меньшая скорость СО2 газообмена характерна для облигатных галофитов, занимающих наиболее минерализованные почвы. Их низкая фотосинтетическая активность отражается на метаболической активности, о чем свидетельствует меньшее количество липидов, пониженное содержание Хл а [32]. Пул ВБ у растений, как правило, состоит из компонентов, защищающих клетки от свободных радикалов и процессов ПОЛ, что особенно четко проявляется у гликогалофитов – их уровень ПОЛ, как и содержание ВБ, в среднем был выше, чем у эу- и криногалофитов.
Ранжирование видов в зависимости от жизненной формы в наибольшей степени связано с содержанием суммы зеленых пигментов. Для многолетних трав характерно более высокое содержание Хл а + b по сравнению с другими жизненными формами. Сила влияния данной переменной составляет 18% от суммы. В этом отношении галофиты Приэльтонья не отличались от растений других ботанико-географических регионов. В частности показано, что в растениях Приполярного Урала концентрация фотосинтетических пигментов была выше у травянистых растений, чем у представителей древесной формы жизни [27].
Градация видов по типу фотосинтеза в большей степени обуславливается проницаемостью мембран (16% от суммы) и соотношением разных форм зеленых пигментов – Хл а/b (16% от суммы). Состояние клеточных мембран, прежде всего их проницаемость, характеризует процессы, связанные с переносом веществ через мембраны. Этот параметр оказался существенным в разделении групп галофитов во всех типах экологических стратегий, но только для растений, разделенных по типу фотосинтеза, он оказался определяющим. Мембраны листьев С4-растений более проницаемы по сравнению с С3-растениями. Можно предположить, что, несмотря на высокую скоростью газообмена С4-видов, при проникновении их на территории с более высоким уровнем минерализации интенсивность фотосинтеза может снизиться, а повреждение клеточных структур будет нарастать. Все это может отрицательно отразиться на конкурентном преимуществе растений с С4-типом фотосинтеза на засоленных территориях. Кроме того, растения этого типа адаптивной стратегии отличались по соотношениям разных форм пигментов, особенно по отношению Хл а/b, что, очевидно, связано с разной архитектоникой листа и структурой тилакоидной системы [33].
Таким образом, ключевыми физиолого-биохимическими признаками формирования различных стратегий адаптации галофитов являются скорость СО2 газообмена, содержание суммы Хл а + b и проницаемость клеточных мембран. В то же время различный вклад отдельных переменных в общий адаптационный комплекс свидетельствует о более глубокой физиологической основе экологической дифференциации отдельных видов и групп галофитов. Однако именно выявленные ключевые характеристики определяют формирование типа соленакопления, жизненных форм, пути фотосинтеза у растений галофитов. Разнообразие стратегий дает возможность растениям использовать разные механизмы приспособления к засушливому климату и различным уровням засоления почвы, что в свою очередь отражается на составе и структуре сообществ.
Авторы декларируют отсутствие конфликта интересов.
Список литературы
Работнов Т.А. Изучение ценотических популяций в целях выяснения стратегии жизни видов растений // Бюл. МОИП. Отд. биол. 1975. Т. 80. Вып. 2. С. 5–17.
Миркин Б.М., Наумова Л.Г. Введение в современную науку о растительности. М.: Геос, 2017. 280 с.
Усманов И.Ю., Рахманкулова З.Ф., Кулагин А.Ю. Экологическая физиология растений. М.: Логос, 2001. 224 с.
Двораковский М.С. Экология растений. М.: Высшая школа, 1983. 190 с.
Lokhande V.H., Suprasanna P. Prospects of halophytes in understanding and managing abiotic stress tolerance // Environmental adaptations and Stress Tolerance of Plants in the Era of Climate Change / Ahmad P., Prasad M.N.V. Eds. New York: Springer-Verlag., 2012. P. 29–56. https://doi.org/10.1007/978-1-4614-0815-4_2
Генкель П.А. Физиология растений. М.: Просвещение, 1975. 336 с.
Розенцвет О.А., Нестеров В.Н., Богданова Е.С. Структурные и физиолого-биохимические аспекты солеусойчивости галофитов // Физиол. раст. 2017. Т. 64. № 4. С. 251–265. [Rozentsvet O.A., Nesterov V.N., Bogdanova E.S. Structural, physiological, and biochemical aspects of salinity tolerance of halophytes // Rus. J. Plant Physiol. 2017. V. 64. P. 464–477. doi 10.1134/S1021443717040112]https://doi.org/10.7868/S001533031704011X
Розенцвет О.А., Нестеров В.Н., Богданова Е.С. и др. Биохимическая обусловленность дифференциации галофитов по типу регуляции солевого обмена в условиях Приэльтонья // Сиб. экол. журн. 2016. № 1. С. 117–126. [Rozentsvet O.A., Nesterov V.N., Bogdanova E.S. et al. Biochemical conditionality of differentiation of halophytes by the type of regulation of salt metabolism in Prieltonye // Contem. Probl. Ecol. 2016. V. 9. P. 100–108. doi 10.1134/S1995425516010133]https://doi.org/10.15372/SEJ20160112
Abdel-Latif A. Phosphoenolpyruvate carboxylase activity of wheat and maize seedlings subjected to salt stress // AJBAS. 2008. V. 2. P. 37–41.
Diaz S. Plant functional types and ecosystem function in relation to global change // J. Veget. Sci. 1997. № 8. P. 463–474. https://doi.org/10.2307/3237198
Cornelissen J.H.C., Lavorel S., Garnier E. et al. A handbook of protocols for standarised and easy measurement of plant functional traits worldwide // Aus. J. Bot. 2003. V. 51. P. 335–380. https://doi.org/10.1071/BT02124
Тарчевский И.А. Метаболизм растений при стрессе (избранные труды). Казань: Фэн, 2001. 448 с.
Yensen N.P., Biel K.Y. Soil remediation via salt-conduction and the hypothesis of halosynthesis and photoprotection // Ecophysiology of high salinity tolerant plants / Khan M.A. and Weber D.J. Eds. Springer: Netherlands, 2006. P. 313–344. https://doi.org/10.1007/1-4020-4018-0
Shabala S., Mackay A. Ion transport in halophytes // Adv. Bot. Res. 2011. V. 57. P. 151–199. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-387692-8.00005-9
Flowers T.J., Glenn E.P., Volkov V. Could vesicular transport of Na+ and Cl– be a feature of salt tolerance in halophytes? // Ann. Bot. 2019. V. 123. P. 1–18. https://doi.org/10.1093/aob/mcy164
Rozentsvet O.A., Nesterov V.N., Bogdanova E.S. Membrane-forming lipids of wild halophytes growing under the conditions of Prieltonie of South Russia // Phytochemistry. 2014. V. 105. P. 37–42. https://doi.org/10.1016/j.phytochem.2014.05.007
Rozentsvet O., Nesterov V., Bogdanova E. et al. Structural and molecular strategy of photosynthetic apparatus organization of wild flora halophytes // Plant Physiol. Biochem. 2018. V. 219. P. 213–220. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2018.06.006
Розенцвет О.А., Нестеров В.Н., Богданова Е.С. и др. Влияние засоленных почв Приэльтонья на функциональное состояние представителей рода Artemisia // Изв. РАН. Сер. биол. 2019. № 3. С. 1–9. [Rozentsvet O.A., Nesterov V.N., Bogdanova E.S. et al. Effect of saline soils on the functional state of species of the genus Artemisia // Biol. Bull. 2019. V. 46. P. 294–301. doi 10.1134/S1062359019030099]https://doi.org/10.1134/S0002332919030093
Аринушкина Е.В. Руководство по химическому анализу почв. М.: Изд-во МГУ им. М.В. Ломоносова, 1970. 487 с.
Lichtenthaler H.K. Chlorophylls and carotenoids: pigments of photosyntethetic biomembranes // Methods in Enzymology. 1987. V. 148. P. 331–382. https://doi.org/10.1016/0076-6879(87)48036-1
Холодова В.П., Волков К.С., Кузнецов Вл.В. Адаптация к высоким концентрациям солей меди и цинка растений хрустальной травки и возможность их использования в целях фиторемедиации // Физиол. раст. 2005. Т. 52. № 6. С. 848–858. [Kholodova V.P., Volkov K.S., Kuznetsov Vl.V. Adaptation of the common ice plant to high copper and zinc concentrations and their potential using for phytoremediation // Rus. J. Plant Physiol. 2005. V. 52. P. 748–757. doi 10.1007/s11183-005-0111-9]
Lowry O.H., Rosebrough N.J., Farr A.L., Randall R.J. Protein measurement with the Folin phenol reagent // J. Biological Chemistry. 1951. V. 193. P. 265–275.
Сухоруков А.П. Карпология семейства Chenopodiaceae в связи с проблемами филогении, систематики и диагностики его представителей. Тула: ГрифиК., 2014. 400 с.
Серебряков И.Г. Экологическая морфология растений. М.: Высшая школа, 1962. 378 с.
Bromham L., Bennet T.H. Salt tolerance evolves more frequently in C4 grass lineages // J. Evol. Biol. 2014. V. 27. P. 653–659. https://doi.org/10.1111/jeb.12320
Yadav S., Mishra A., Jha B. Elevated CO2 leads to carbon sequestration by modulating C4 photosynthesis pathway enzyme (PPDK) in Suaeda monoica and S. fruticosa // J. Photochem. Photobiol. B. 2018. V. 178. P. 310–315. https://doi.org/10.1016/j.jphotobiol.2017.11.022
Дымова О.В., Головко Т.К. Фотосинтетические пигменты в растениях природной таежной зоны Европейского Северо-Востока России // Физиол. раст. 2019. Т. 66. № 3. С 198–206. [Dymova O.V., Golovko T.K. Photosynthetic pigments in native plants of the taiga zone at the European Northeast Russia // Rus. J. Plant Physiol. 2019. V. 66. P. 384–392. doi 10.1134/S1021443719030038]https://doi.org/10.1134/S0015330319030035
Биль К.Я. Экология фотосинтеза. М.: Наука, 1993. 224 с.
Строев Е.А. Биологическая химия. М.: Высшая школа, 1986. 479 с.
Акмурзина В.А., Селищева А.А., Швец В.И. От анализа липидов к липидомике // Вестн. МИТХТ. 2012. Т. 7. № 6. С. 3–21.
Орлова Н.В., Кусакина М.Г., Сучкова Н.В. Зависимость содержания водорастворимых белков в органах галофитов от уровня засоления почвы // Вестн. Перм. ун-та. 2007. Вып. 5(10). С. 31–34.
Freitag Y., Golud V.B., Yuritsyna N.A. Halophytic plant communities in the Nothern Caspian lowlands: 1, annual halophytic communities // Phytocenologia. 2001. V. 31. P. 63–108.
Voznesenskaya E.V., Franceschi V.R., Kiirats O. et al. Kranz anatomy is not essential for terrestrial C4 plant photosynthesis // Nature. 2001. V. 414 P. 543–546. https://doi.org/10.1038/35107073
Дополнительные материалы отсутствуют.