Журнал эволюционной биохимии и физиологии, 2019, T. 55, № 6, стр. 425-432
ПИЩЕВОЕ ПОВЕДЕНИЕ РЫБ. ВЛИЯНИЕ ДЛИТЕЛЬНОЙ СВЕТОВОЙ ДЕПРИВАЦИИ НА ЭФФЕКТЫ СЕРОТОНИНА У КАРПА CYPRINUS CARPIO L.
В. В. Кузьмина 1, *, Д. В. Гарина 1
1 Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН
Ярославская область, Некоузский район, поселок, Борок, Россия
* E-mail: vkuzmina@ibiw.yaroslavl.ru
Поступила в редакцию 03.05.2018
После доработки 06.12.2018
Принята к публикации 20.02.2019
Аннотация
Исследовано влияние длительной световой депривации (1 и 4 мес.) на время пребывания молоди карпа Cyprinus carpio в стартовом отсеке (t1), латентное время питания (t2) и рацион (R) под действием серотонина (5-HT) в течение 96 ч от момента его введения. Показано, что t1 под влиянием 5-НТ достоверно не изменяется и не зависит от режима освещения. В наибольшей степени 5-НТ влияет на t2. Через 1 ч после инъекции 5-HT у рыб, содержавшихся в условиях световой депривации в течение 1 мес., t2 увеличивается в 5 раз, в течение 4 мес. – в 11.6 раз по сравнению с контролем. Достоверное снижение рациона (R) у карпов под воздействием 5-НТ через 1 мес. наблюдения зарегистрировано при обоих режимах освещения, через 4 мес. – лишь в условиях световой депривации. Обсуждаются возможные механизмы влияния 5-HT на исследуемые показатели пищевого поведения рыб в условиях длительной световой депривации.
ВВЕДЕНИЕ
Поиск и потребление пищи у рыб включают ряд сложных поведенческих актов, координация которых осуществляется при взаимодействии нервной и эндокринной систем. В регуляции пищевого поведения участвуют сигнальные молекулы и рецепторы, осуществляющие анализ информации, поступающей из внешней и внутренней среды. Интеграция поступающих сигналов осуществляется в гипоталамусе при участии других отделов мозга [1–3]. Однако при анализе механизмов регуляции пищевого поведения рыб в настоящее время наибольшее внимание уделяется нейропептидам [3]; вместе с тем есть сведения об участии в регуляции аппетита у рыб серотонинергических систем, ингибирующих потребление пищи [1, 2]. 5-HT является одним из ключевых нейромедиаторов, функции которого у животных, находящихся на разных уровнях филогенетического развития, многообразны. Действительно, 5-HT участвует в процессах метаболизма, терморегуляции и энергетического баланса, а также вовлечен в регуляцию сердечно-сосудистой системы, локомоторной активности, социального и агрессивного поведения. Кроме того, 5-HT включен в комплекс стрессорных реакций [4, 5].
Локализация 5-HT в мозге рыб близка таковой млекопитающих. Так, у серебряного карася Carassius auratus иммунореактивные цереброспинальные нейроны и клетки обнаружены в ядрах гипоталамуса, таламуса и гипофиза, а изолированные иммунореактивные клетки – в продолговатом мозге [6]. При исследовании пецилии пятнистой Xiphophorus maculatus показано, что клетки, содержащие иммунореактивный серотонин (5-НТ-ir), локализованы в головном мозге, гипофизе и в шишковидной железе. При этом в головном мозге найдены ir-нейроны в стенке третьего желудочка [7].
Известно, что увеличение концентрации 5-HT в гипоталамусе приводит к снижению потребления пищи животными [5]. Изначально аноректический эффект 5-HT у рыб был выявлен при его центральном (интрацеребровентрикулярном) введении серебряному карасю C. auratus [8]. Позднее была продемонстрирована возможность ингибиторного эффекта при введении per os желатиновых капсул, содержащих 5-НТ, обыкновенному лавраку Dicentrarchus labrax, при этом наблюдалось увеличение уровня 5-НТ в плазме крови почти в 2 раза, с максимальным эффектом через 20–45 мин после потребления гранул, сопровождающееся снижением потребления пищи [9]. При исследовании обыкновенного карпа Cyprinus carpio было доказано, что аноректический эффект может достигаться при внутрибрюшинном и внутримышечном введении 5-НТ. Кроме того, выявлено ингибирующее влияние 5-НТ на скорость пищевой реакции рыб – величину, обратно пропорциональную латентному времени питания [5], а также “на индивидуальную вариабельность нейротрансмиссии 5-НТ в мозге как корреляцию с комплексными поведенческими синдромами, связанными с мотивацией питания” [10].
Есть сведения о значительном влиянии сезона на содержание 5-HT – уменьшение в осенне-зимний период по сравнению с летним в кишечнике карпа [11], а также температуры – увеличение на 5°С приводит к увеличению уровня 5-HT в мозге обыкновенного речного угря Anguilla anguilla почти на 20% [12]. Вместе с тем уменьшение содержания 5-HT в тканях рыб может быть связано не только с сезонным изменением температуры воды, но и с уменьшением продолжительности светового дня и интенсивности светового потока в осенне-зимний период.
Помимо этого, существуют доказательства влияния времени суток как на содержание 5-НТ в гипоталамусе, так и на интенсивность питания рыб. Так, средние концентрации 5-НТ в мозге самцов фундулюса большого Fundulus grandis были выше между 8:30 утра и 4:30 вечера, чем между 8:30 после полудня и 4:30 до полудня [13]. У серебряного карася C. auratus, напротив, в темновую фазу содержание 5-НТ в гипоталамусе достоверно увеличивалось по сравнению с дневной фазой [14]. Однако самцы фундулюса большого F. grandis, содержащиеся в постоянной темноте в течение одной недели, имели значительно меньшую концентрацию 5-НТ в мозге, чем самцы, содержавшиеся в условиях постоянного освещения [13]. При исследовании мешкожаберного сома Heteropneustes fossilis выявлена значительная сезонная и циркадианная вариабельность содержания 5-НТ в гипоталамусе и переднем мозге. Максимальное содержание 5-НТ обнаружено в апреле, минимальное – в декабре. При этом в феврале и марте концентрация 5-НТ в ночное время была существенно выше, чем в дневное время [15]. У пятнистого змееголова Channа punctatus наиболее значительные суточные вариации 5‑HT в гипоталамусе также выявлены в феврале, однако наиболее высокий уровень – в ноябре [16]. У фундулюса средние концентрации 5-НТ в мозге, напротив, в утренние и дневные часы превышали таковые в вечернее и ночное время [13]. При исследовании пятнистого змееголова C. punctatus доказано, что серотонинергическая активность контролируется в первую очередь фотопериодом, а также высокой температурой, имеющей аддитивный эффект [17].
Важную роль при этом, по-видимому, играют взаимоотношения парафиза (аналога эпифиза), обладающего фоточувствительными клетками, и гипоталамо-гипофизарной системы [18], а также сетчатки глаза, содержащей 5-НТ [19]. Экспериментальные данные, касающиеся зависимости эффектов 5-HT на различные аспекты пищевого поведения рыб от долгосрочного уменьшения продолжительности светового дня и интенсивности светового потока, отсутствуют.
Цель работы – сопоставление эффектов 5-HT на различные аспекты пищевого поведения карпа в условиях переменной освещенности и длительной световой депривации.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА
Условия содержания рыб. Объект исследования – молодь карпа Cyprinus carpio L., полученная в результате естественного нереста с последующим выращиванием в течение летнего периода в прудах стационара экспериментальных и полевых исследований ИБВВ РАН “Сунога” (п. Борок Ярославской обл.). После поимки в конце сентября рыб транспортировали в лабораторию, где они до начала экспериментов содержались в аквариуме объемом 200 л с проточной системой водопроводной воды и принудительной аэрацией (температура воды 18–20°С, рН 7.0–7.3, общая жесткость 4.6 ммоль/л, Ca2+ – 3.1, Mg2+ – 1.5, Na+ – 2.0, K+ – 0.13, Cl–– 0.08, ${\text{SO}}_{4}^{{2 - }}$ – 0.19 ммоль/л). Рыб кормили два раза в неделю ad libitum. Корм состоял из филе минтая Theragra chalcogramma (86 г), измельченного с помощью блендера, и корма для форели (“Raisioagro Oy”, Финляндия, 14 г), которые смешивали с 200 мл 7.5% раствора желатина. Состав корма: белки – 17.3%, жиры – 1.7% и углеводы – 0.1% в расчете на сырую массу.
Проведено 2 серии экспериментов: в июне и октябре. Предварительно формировали 4 группы рыб, массой 8.8 ± 1.0 г, по 5 экз. в каждой. Сформированные группы рыб размещали в 4 непроточных аквариумах объемом 40 л (площадь дна 30 × 60 см) с принудительной аэрацией воды. Фильтрация и аэрация воды осуществлялась при помощи фильтра FAN-1 Plus (Китай). Температура воды 20 ± ± 2°С, режим искусственного освещения – 6 ч. “свет” : 18 час. “темнота”. Рыб акклимировали к этим условиям в течение 2 сут, после чего начинали приучать находить корм и потреблять пищу в экспериментальных условиях. Обучение и последующие опыты проводили в отдельном аквариуме, размеры которого совпадали с таковыми аквариумов, в которых содержались рыбы. Обучение и опыты проводили индивидуально, один раз в сутки, в 10 ч утра. Предварительно группу рыб, состоящую из 5 особей, переносили в емкость со свежей водой. Затем каждую особь поочередно переносили в экспериментальный аквариум, где помещали в стартовый отсек – камеру из прозрачного оргстекла с перфорациями (стартовый отсек), размером 10 × 5 × 6 см, установленную у задней стенки аквариума. Передняя стенка камеры (заслонка) могла подниматься. У противоположной стенки аквариума помещали корм (30 экз. замороженных личинок хирономид, массой 7.5 мг). Через 1 мин, когда рыба успокаивалась, открывали заслонку. Фиксировали время выхода рыбы из стартовой камеры после подъема заслонки (t1) и время, требующееся для достижения кормового пятна – латентное время питания (t2), величина которого обратно пропорциональна скорости пищевой реакции. Продолжительность потребления корма ограничивали 3 мин. Остаток корма изымали и подсчитывали количество съеденной пищи (рацион, R). После этого рыбу изымали и возвращали в соответствующий аквариум. Затем в камеру последовательно помещали следующих особей. После выработки у рыб устойчивого рефлекса на поиск корма и потребление пищи, когда t2 интактных рыб становилось стабильным, начинались эксперименты. Обучение продолжалось 14 сут. В этот период и во время экспериментов рыбы получали корм (5% от массы тела) ежедневно после регистрации исследуемых параметров, в 16 ч.
Условия эксперимента. После окончания периода обучения 2 аквариума из 4 затемнялись. Режим освещения в затемненных аквариумах – 0 ч “свет”: 24 час “темнота”. Освещенность на поверхности воды незатемненных аквариумов соответствовала 405 лк, затемненных – 0.08 лк. Через 1 мес. содержания в условиях различного фотопериода у рыб двух групп, содержавшихся в условиях световой депривации (условно “темновых” групп), и двух групп, содержавшихся в условиях переменной освещенности (условно “световых” групп), регистрировали показатели пищевого поведения, которые рассматривали как показатели интактных рыб. При этом рыб, содержавшихся в условиях световой депривации, перед опытом при помощи сачка переносили в затемненную емкость, рыб, содержавшихся в условиях переменной освещенности – в незатемненную емкость. Рыбам контрольной “световой” группы последовательно за 1 ч до регистрации показателей пищевого поведения внутрибрюшинно вводили 0.1 мл раствора Рингера для холоднокровных животных (109 мM NaCl, 1.9 мM KCl, 1.1 мM CaCl2, 1.2 мM NaHCO3), рыбам опытной “световой” группы – равное количество гидрохлорида 5-HT (“Sigma Aldrich”, США) в дозе 10 мкг/г массы тела, приготовленного на основе раствора Рингера того же состава. Для минимизации стресса, вызванного хендлингом, во время инъекции рыб держали в салфетке, пропитанной водой. Аналогичные процедуры проводили с рыбами контрольной и опытной “темновой” группы. При этом строго учитывали интервал времени от начала инъекции до помещения рыб в стартовый отсек. Все операции проводили максимально быстро. Регистрация показателей пищевого поведения рыб осуществлялась до введения 5-HT (интактные рыбы, 0 ч), а также через 1, 24, 48, 72 и 96 ч после инъекции препаратов. Наркоз не использовался во избежание нарушения моторных реакций рыб во время регистрации показателей пищевого поведения. Опыты проводили в экспериментальном аквариуме при освещении 405 лк. Сразу после эксперимента рыб “темновых” групп возвращали в затемненные аквариумы, рыб “световых” групп – в аквариумы с переменным освещением. Через 4 мес. по той же схеме проведена повторная серия экспериментов.
Статистическая обработка данных. Данные обработаны статистически с использованием приложения EXCEL программы MS Office и Statistica 6.0 (StatSoft). Степень воздействия каждого из изученных факторов (серотонин и освещение) на характеристики пищедобывательного поведения карпов, а также их взаимовлияние оценивали с помощью двухфакторного дисперсионного анализа ANOVA. Достоверность различий средних при попарном сравнении показателей опытной и контрольной групп оценивали по непараметрическому критерию Манна–Уитни при р ≤ 0.05 – р ≤ 0.001.
РЕЗУЛЬТАТЫ
Результаты опытов свидетельствуют о том, что максимальное изменение исследованных показателей наблюдается через 1 ч после введения рыбам 5-HT. Однако ни инъекции 5-HT, ни световая депривация достоверно не влияют на величину t1. Во всех вариантах опыта рыбам для выхода из камеры требовалось менее 1 мин, причем различия между показателями опытной и контрольной групп были недостоверными. Так, в июне через 1 ч после инъекции 5-HT величина t1 у рыб “световой” группы в контроле равнялась 0.5 ± 0.1, в опыте – 0.7 ± 0.3 с, “темновой” – 0.6 ± 0.1 и 0.8 ± 0.2 с соответственно. В октябре в этот же срок наблюдения у рыб “световой” группы значения в контроле соответствовали 0.5 ± 0.1, в опыте – 0.6 ± 0.1 с, “темновой” – 0.6 ± ± 0.1 и 0.5 ± 0.1 с соответственно. В наибольшей степени под воздействием 5-HT в обеих сериях экспериментов увеличивается t2. При этом достоверное (p < 0.01) увеличение показателя регистрируется через 1 ч после инъекции только у рыб “темновой” группы (рис. 1б, 1г). В июне величина t2 у рыб “темновой” группы под действием 5-HT была в 5 раз выше, чем в контроле (рис. 1б). У рыб “световой” группы этот показатель вырос лишь на 16% по сравнению с контролем (рис. 1а). В октябре показатель t2 под действием 5-HT у рыб “темновой” группы увеличился в 11.6 раза по сравнению с контролем (рис. 1г), у рыб “световой” группы – практически не изменился (рис. 1в). Изменение показателя по отношению к таковому интактных рыб носило аналогичный характер.
Значения R под действием и 5-HT, и режима освещения изменялись менее значительно по сравнению с t2 (рис. 2а–2г). В июне у рыб “темновой” группы достоверное (p < 0.05) снижение R по сравнению с контролем наблюдалось через 1 и 24 ч после инъекции 5-НТ на 54 и 31% соответственно. У рыб “световой” группы значения R по сравнению с контролем через 1 ч и 48 ч достоверно (p < 0.05) снижались на 38 и 24% соответственно. В октябре у рыб “темновой” группы достоверное (p < 0.05) снижение R наблюдалось лишь через 1 ч после инъекции 5-НТ – на 60% по сравнению с контролем, у рыб “световой” группы из-за значительной вариабельности показателя снижение значений R оказалось недостоверным. Однако по сравнению с интактными рыбами уменьшение R под действием 5‑НТ было более значительным (p < 0.05) во всех вариантах опыта.
Для выяснения вопроса о том, какой из двух исследованных факторов (5-HT или режим освещенности) оказывает больший эффект на интенсивность питания и двигательные реакции рыб, а также наличие взаимовлияния этих двух факторов, был проведен двухфакторный дисперсионный анализ. Подтверждено, что оба фактора не влияют на время пребывания рыб в стартовом отсеке t1. Выявлена сильная достоверная связь эффекта 5-HT и показателя t2 с режимом освещенности. R достоверно снижается в июне под воздействием 5-HT, но не изменяется в зависимости от режима освещенности. В октябре, несмотря на тенденцию, достоверного снижения R ни под воздействием 5-НТ, ни в зависимости от режима освещенности не отмечено (табл. 1).
Таблица 1.
Характеристики пищевого поведения рыб | Факторы | июнь | октябрь | ||
---|---|---|---|---|---|
F | p | F | p | ||
Время нахождения в стартовом отсеке (t1) | 5-HT | 2.18 | 0.14 | 0.06 | 0.81 |
Режим освещения | 0.06 | 0.81 | 0.43 | 0.51 | |
Режим освещения × 5-HT | 1.08 | 0.30 | 0.02 | 0.88 | |
Латентное время питания (t2) | 5-HT | 5.63 | 0.02 | 8.12 | 0.005 |
Режим освещения | 4.96 | 0.03 | 6.85 | 0.01 | |
Режим освещения × 5-HT | 6.07 | 0.015 | 8.75 | 0.04 | |
Рацион (R) | 5-HT | 12.83 | 0.001 | 0.77 | 0.38 |
Режим освещения | 1.30 | 0.26 | 0.56 | 0.46 | |
Режим освещения × 5-HT | 0.11 | 0.74 | 0.44 | 0.51 |
ОБСУЖДЕНИЕ
Результаты экспериментов подтвердили ранее полученные данные об ингибиторном влиянии 5‑НТ на пищевое поведение рыб, выражающееся в снижении количества съеденной рыбами пищи [9, 10] и увеличении латентного времени питания [5]. При этом возможно как прямое, так и опосредованное действие 5-НТ на пищевое поведение рыб. Прежде, чем обсуждать влияние световой депривации на пищевое поведение рыб, следует отметить, что есть сведения о зависимости от светового режима уровня кортизола, гормонов щитовидной железы и гормона роста в плазме крови радужной форели [20]. Кроме того, показано, что введение глюкозы увеличивает уровень 5-HT в теленцефалоне, а введение инсулина уменьшает отношение 5-гидроксииндолуксусной кислоты/5-гидрокси-триптамина в гипоталамусе [21]. Эти данные свидетельствуют о существовании сложных взаимоотношений серотонинергической и других регуляторных систем, контролирующих пищевое поведение рыб.
Сопоставление данных контроля и опыта свидетельствует о том, что под влиянием 5-HT у рыб, содержавшихся длительное время в условиях переменной освещенности, и у рыб, содержавшихся в условиях световой депривации, степень изменения исследованных характеристик различна. При этом световая депривация в большей степени влияет на t2, чем на R. Наибольшие их изменения в первые часы эксперимента иногда (рис. 1в) могут быть связаны со стрессом, вызванным хендлингом и переносом рыб из одних аквариумов в другие [10], однако в большинстве случаев – с эффектом 5-НТ.
Тенденция к снижению продолжительности влияния 5-НТ на R в осенний период по сравнению с летним периодом, по всей вероятности, связана с компенсаторной ролью обоняния в условиях световой депривации. Ранее было показано, что у хронически аносмированных рыб развивается феномен компенсаторного развития вкусовой системы [22]. Значительное усиление эффектов экзогенного 5-НТ на t2 у рыб, содержавшихся в условиях световой депривации, в октябре, по всей вероятности, обусловлено уменьшением его концентрации в мозге в результате снижения интенсивности его синтеза. Это предположение косвенно подтверждают сведения о том, что содержание 5-HT в кишечнике карпа уменьшается в осенне-зимний по сравнению с летним периодом [11, 15]. При этом уменьшение концентрации 5-HT в мозге и других тканях может влиять на различные системы организма [20], в том числе мышечную систему. Увеличение t2 после введения 5-HT коррелирует с данными, свидетельствующими о снижении исследовательского поведения и двигательной активности у арктического гольца Salvelinus alpinus после фармакологической стимуляции серотонинергической активности мозга [2]. Помимо этого, важную роль могут играть сезонные перестройки обмена, влияющие на уровень 5-HT в мозге. В частности, установлено значительное влияние сезона на эффекты инсулина [23], уменьшающего отношение 5-гидроксииндолуксусной кислоты/5-гидрокситриптамина в гипоталамусе [21], что подтверждает влияние сезона на взаимоотношения серотонинергической и других регуляторных систем, контролирующих пищевое поведение рыб.
Также известно, что долгосрочная пищевая депривация значительно увеличивает уровень основного метаболита 5-HT – 5-гидроксииндолуксусной кислоты в гипоталамусе (в течение 2 и 3 нед) и теленцефалоне (в течение 1–3 нед). При этом значительно увеличивается отношение 5-гидроксииндолуксусная кислота/5-HT [21]. Ведущую роль при этом могут играть взаимоотношения парафиза, обладающего фоточувствительными клетками, и гипоталамо-гипофизарной системы [18], а также сетчатки глаза. Так, 5-НТ обнаружен в амакринных клетках сетчатки (слое ассоциативных нейронов, получающих входные сигналы от биполярных нейронов и других амакриновых клеток, посылающих сигналы ганглиозным клеткам и биполярным клеткам сетчатки) у золотой рыбки Ca-rassius auratus [19] и маракайбо Eugerres plumieri [24].
Ранее влияние уровня освещенности на организм рыб изучалось в связи с циркадианными ритмами. Известно, что в реализации этих ритмов у животных участвуют светозависимые криптохромы CRY1 и CRY2, гены которых экспрессируются в сетчатке [25]. Криптохромы, реагирующие на синий свет, взаимодействуют с находящимися в ганглиях глубинных слоев сетчатки меланопсинами (опсинами 4), запускающими циркадианные ритмы. Важно отметить, что меланопсин также в больших количествах представлен в сосудистой системе, где он действует как вазодилятатор [26]. По всей вероятности, в условиях длительной световой депривации снижается экспрессия криптохромов в сетчатке, а также меланопсина в сетчатке и в сосудах. Можно предположить, что снижение уровня меланопсина вызывает вазоконстрикцию и, как следствие, снижение двигательной активности рыб. Помимо этого, возникает стойкое изменение метаболизма, влияющее на двигательные реакции рыб.
Таким образом, 5-НТ не влияет на время пребывания рыб в стартовой камере; данный показатель также не зависит от режима освещенности. В условиях световой депривации под влиянием 5-HT значительно увеличивается латентное время питания рыб. Эффект 5-HT усиливается с продолжительностью эксперимента и максимален через 4 мес. нахождения рыб в условиях световой депривации. Влияние 5-НТ на рацион рыб, напротив, выше через 1 мес. нахождения в условиях световой депривации.
БЛАГОДАРНОСТИ
Авторы выражают искреннюю признательность за техническую помощь в работе П.В. Меньшаковой и Е.А. Куливацкой.
Список литературы
De Pedro N., Bjornsson B.T. Regulation of food intake by neuropeptides and hormones. Food intake in fish. Ch. 12. (Eds. Houlihan D., Boujard T., Jobling M.). Oxford: Blackwell Sci. 269–296. 2001.
Кузьмина В.В. Процессы экзотрофии у рыб. Организация. Регуляция. Адаптации. Москва: Полиграф-Плюс. 2015. [Kuz’mina V.V. Processy ekzotrofii u ryb. Organizaciya. Regulyaciya. Adaptacii. [Processes of the exotrophy in fishes. Organization. Regulation. Adaptation]. M: Poligraf-Plyus. 2015].
Volkoff H. The neuroendocrine regulation of food intake in fish: A review of current knowledge. Frontiers Neurosci. 2016. https://doi.org/10.3389/fnins.2016.00540
Donovan M.H., Tecott L.H. Serotonin and the regulation of mammalian energy balance. Front Neurosci. 7 (36): 1–15. 2013.
Kuz’mina V.V. Effect of serotonin on exotrophy processes in fish. New Developments in Serotonin Research (Ed. Ming D. Li). Hauppauge, USA: Nova Science Publisheres, Inc. Ch 5. 89–122. 2015.
Kah O., Chambolle P. Serotonin in the brain of the goldfish, Carassius auratus: An immunocytochemical study. Cell Tissue Res 234: 319–333. 1983.
Margolis-Kazan H., Halpern-Sebold L.R., Schreibman M.P. Immunocytochemical localization of serotonin in the brain and pituitary gland of the platyfish, Xiphophorus maculatus. Cell Tissue Res. 240: 311–314. 1985.
De Pedro N., Pinillos M.L., Valenciano A.I., Alonso-Bedate M., Delgado M.J. Inhibitory effect of serotonin on feeding behavior in goldfish: Involvement of CRF. Peptides. 19 (3): 505–511. 1998.
Rubio V.C., Sanchez-Vazquez F.J., Madrid J.A. Oral serotonin administration affects the quantity and the quality of macronutrients selection in European see bass Dicentrarchus labrax L. Physiol. Behav. 87: 7–15. 2006.
Silva P.I.M., Martins C.I.M., Höglund E. Gjøen H.M., Øverli Ø. Feeding motivation as a personality trait in Nile tilapia (Oreochromis niloticus): Role of serotoninergic neurotransmission. Fish Physiol. Biochem. 40 (5): 1547–1557. 2014. https://doi.org/10.1007/s10695-014-9947-2
Теренина Н.Б., Густавссон М.К.С. Нейротрансмиттеры гельминтов (биогенные амины, оксид азота). М.: Наука. 2003. [Terenina N.B, Gustavsson M.K.S. Nejrotransmittery gel’mintov (biogennye aminy, oksid azota) [Neurotransmitters of helminths (biogenous amines, nitrogen oxide)]. M.: Nauka. 2003].
Sebert P., Barthelemy L., Caroff J. Serotonin levels in fish brain: effects of hydrostatic pressure and water temperature. Experientia. 41: 1429–1430. 1985.
Fingerman S.W. Circadian rhythms of brain 5-hydroxytriptamine and swimming activity in the teleost, Fundulus grandis. Comp. Biochem. Physiol. 54: 49–53. 1976.
Olcese J.M., Darr C., Demuri, B., Hall, T. R., de Vlaming V. Photoperiod effects on hypothalamic serotonergic activity in the goldfish, Carassius auratus. Comp. Biochem. Physiol. 66: 363–365. 1980.
Senthilkumaran B., Joy K. Annual variations in hypothalamic serotonin and monoamine oxidase in the catfish Heteropneustes fossilis with a note on brain regional differences of day-night variations in gonadal preparatory phase. Gen. Comp. Endocrinol. 90: 372–382. 1993.
Khan I.A., Joy K.P. Seasonal and daily variations in hypothalamic monoamine levels and monoamine oxidase activity in the teleost Channa punctatus (Bloch). Chronobiol. Int. 5 (4): 311–316. 1988.
Khan I.A., Joy K.P. Differential effects of photoperiod and temperature on hypothalamic monoaminergic activity in teleost Channa punctatus (Bloch). Fish Physiol. Biochem. 8: 291–297. 1990.
Андреева Н.Г., Обухов Д.К. Эволюционная морфология нервной системы позвоночных. СПб: “Лань”. 1999. [Andreeva N.G., Obuhov D.K. Evolyucionnaya morfologiya nervnoj sistemy pozvonochnyh. [Evolutionary morphology of nervous system of vertebrata]. SPb: “Lan’”. 1999.]
Tornqvist K., Hansson C.H., Ehinger B. Immunohistochemical and quantitative analysis of 5-hydroxytryptamine in the retina of some vertebrates. Neurochem. Inr. 5: 299–307. 1983.
Reddy P.K., Leatherland J.F. Influences of photoperiod and alternate days of feeding on plasma growth hormone and thyroid hormone levels in juvenile rainbow trout. J. Fish Biol. 63: 197–212. 2003.
Ruibal C., Soengas J.L., Aldegunde M. Brain serotonin and the control of food intake in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss): Effects of changes in plasma glucose levels. J. Comp. Physiol. A. 188: 479–484. 2002.
Касумян А.О., Марусов Е.А. Хеморецепция у хронически аносмированных рыб: феномен компенсаторного развития вкусовой системы. Вопросы ихтиол. 47 (5): 684–693. 2007. [Kasumyan A.O., Marusov E.A. Chemoreception in chronically anosmiated fish: A phenomenon of compensatory development of the gustatory system. J. Ichthyol. 47 (5): 684–693. 2007. (In Russ.)].
Кузьмина В.В. Влияние инсулина на уровень гликемии у пресноводных костистых рыб. Биология и физиология пресноводных организмов. Л. Наука. 22 (25): 190–197. 1971. [Kuz’mina V.V. Vliyanie insulina na uroven’ glikemii u presnovodnyh kostistyh ryb [Influence of insulin on glycemia level at freshwater bony fishes]. Biologiya i fiziologiya presnovodnyh organizmov [Biology and Physiology of Freshwater Organisms]. L. Nauka. 22(25): 190–197. 1971. (In Russ.)].
Jaffe E.H., Urbina M., Ayala C., Chemello M.E. Serotonin containing neurons in the retina of the teleost Eugerres plumieri. Vision Res. 27 (12): 2015–2026. 1987.
Sancar A. Regulation of the mammalian circadian clock by cryptochromes. J. Biol. Chem. 279: 34079–34082. 2004.
Sikka G., Hussmann G.P., Panday D., Caj S., HoriD., Park J.T., Steppan G., Kim J.H., Barodka V. Melanopsin mediated light-dependent relaxation in blood vessels. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 11 (50): 17977–177982. 2014. https://doi.org/10.1073/pnas.1420258111
Дополнительные материалы отсутствуют.
Инструменты
Журнал эволюционной биохимии и физиологии