Журнал эволюционной биохимии и физиологии, 2019, T. 55, № 6, стр. 455-458

В последние десятилетия экосистема Черного моря претерпевает значительные изменения природного и антропогенного характера, что приводит к изменению видовой структуры таксоцена моллюсков, трансформируется популяционная структура их массовых видов – половая, размерная, пространственная [1]. Динамика половой структуры тесно связана с эволюционной пластичностью вида, экологической специализацией вида и физиологическим состоянием популяции [2]. Массовым видом двустворчатых моллюсков в Азово-черноморском бассейне является мидия Mytilus galloprovincialis. Ранее показано, что у мидий рода Mytilus в природных популяциях соотношение полов близко к 1:1 [3]. В последние годы в черноморской популяции M. galloprovincialis отмечается сдвиг половой структуры в сторону увеличения количества самцов [4]. Известно, что соотношение самцов и самок в популяции мидий зависит как от генетических механизмов формирования пола, так и от экологических условий среды [5]. У мидий, культивируемых у берегов Крыма, соотношение полов зависит от месторасположения мидийной фермы, при этом количество самцов увеличивается при неблагоприятных условиях среды, техногенной нагрузке [4]. Данные о соотношении полов в популяции моллюсков часто представлены в виде долей самцов и самок взрослых особей без учета их смертности, размера или других особенностей, которые могут потенциально влиять на их соотношение, а дифференциальная смертность в зависимости от пола может искажать соотношение полов у взрослых особей [5]. Информация о смене пола в онтогенезе у М. galloprovincialis практически отсутствует.

Исследование проводили на мидийно-устричной ферме, расположенной на внешнем рейде г. Севастополя (44°37'13.4'' N; 33°30'13.6'' E), и в полузакрытой гавани (44°36'56.4'' N; 33°30'10.6'' E) в период 2015–2018 гг. Ферма хорошо “вентилируется” даже при незначительных ветро-волновых перемешиваниях, относительное содержание кислорода составляет 93–125% от насыщения. Воды в районе фермы классифицированы как мезотрофные [8]. Кормовые условия в акватории морской фермы благоприятны для роста и развития моллюсков. Полузакрытая гавань расположена в 200 м от аварийного выпуска хозяйственно-бытовых сточных вод, сброс которых происходит два-три раза в месяц. В летний период, когда температура воды достигает максимальных значений (до 26.0–29.9°С), внутри гавани относительное содержание кислорода снижается до 60% от насыщения. Расположение фермы и гавани на одной географической широте позволяет пренебречь незначительным перепадом температур 0.1–0.3°С в периоды зимнего выхолаживания и весеннего прогрева.

Целью настоящей работы было выявить причины сдвига соотношения полов и увеличения доли самцов в популяции культивируемой мидии М. galloprovincialis в прибрежных водах юго-западного Крыма.

Мидию M. galloprovincialis с размером раковины 50–60 мм отбирали с экспериментальных веревочных коллекторов фермы (глубина 6 м). Возраст моллюсков (1–1.5 года) определяли по времени экспозиции экспериментального коллектора в акватории фермы. Нерест стимулировали в лабораторных условиях индивидуально для каждой мидии [3]. Пол мидий определяли после нереста с помощью микроскопа Jenaval; гермафродитных особей исключали. В конце апреля 2015 г. (при t воды = 11.9°С) отобранных самок и самцов мидий помещали в отдельные садки (по 100 экз. в каждый) и вывешивали в гавани. В середине апреля 2016 г. (t воды = 11.6°С) экспериментальную работу продолжили только с самками мидий, которых помещали в отдельные садки (по 100 экз. в каждый) и вывешивали на мидийно-устричной ферме и в гавани на глубине 3 м. Продолжительность экспозиции садков с мидиями в море составила 6 мес. (с апреля по октябрь). Соотношение полов в поселениях мидий на дне под коллекторами мидийно-устричной фермы (глубина 15.5 м) и на экспериментальных веревочных коллекторах (глубина 3 м) изучали в июне 2017 г. – после значительного волнения моря (4–5 баллов) и в сентябре 2017 г. и феврале 2018 г. – после длительного слабого волнения (1–2 балла). Стадии зрелости гонад и пол определяли методом визуального изучения мазков под микроскопом Jenaval [3]. Температуру воды измеряли in situ автономным CD-зондом SD204 “SAIV A/S Norway”.

Всего использовано 1600 мидий. Для статистической обработки полученных результатов использовали метод случайных псевдовыборок. Из каждого садка случайным образом отбирали трижды по 33 экз. моллюсков и анализировали каждую выборку отдельно. Для статистического анализа материала использовался пакет программ Microsoft Office Excel 2010. Определяли среднее арифметическое ($\bar {x}$), стандартное отклонение (S), доверительный интервал (Δx). Результаты на рисунках и тексте представлены как $\bar {x} \pm \Delta x$. Достоверность различий оценивали с помощью критерия Стьюдента.

После 6 мес. экспозиции в гавани, загрязненной бытовыми стоками, отмечена высокая смертность моллюсков в обоих садках: смертность самок была выше (48%), по сравнению с самцами (25%). У самцов М. galloprovincialis смену пола не наблюдали. Из оставшихся в живых самок 75% особей поменяло пол (p ≤ 0.01) (рис. 1).

Рис. 1.

Соотношение полов в садках с самками M. galloprovincialis после 6-месячной экспозиции (а – загрязненная акватория, 2015 г.; б – мидийно-устричная ферма, 2016 г.; в – загрязненная акватория, 2016 г.)

Помимо влияния антропогенного загрязнения, экспериментальные мидии, размещенные в гавани, по-видимому, испытывали недостаток корма в период формирования половых продуктов. Несмотря на то, что моллюски находились на стадии активного гаметогенеза и преднерестовой стадии, гонады мидий обоих полов были тонкие.

Смертность самок мидий на мидийно-устричной ферме в 2016 г. составила 19%, в загрязненной акватории возросла до 69%. Смена пола моллюсков отмечена в обеих акваториях, при этом часть самок стали гермафродитами (p ≤ 0.01). Доля гермафродитов на ферме была выше, по сравнению с гаванью (рис. 1).

Поскольку одной из причин изменения половой структуры мидийной популяции может быть их опадание на дно при штормах и несвоевременном прореживании мидийных коллекторов, было изучено соотношение полов мидий, отобранных одновременно с коллекторов мидийно-устричной фермы и на дне под фермой.

На дне под фермой в июне 2017 г. обнаружены единичные моллюски (длина раковины 60.2 ± 2.2 мм), в сентябре 2017 г. мидии на дне находились в друзах, а в феврале 2018 г. встречались единичные мелкие особи (размер раковины – 40.5 ± 1.2 мм). Среди опавших мидий в июне и феврале преобладали самки, в сентябре – самцы, доля гермафродитов составила 2–6%. На коллекторах фермы в течение всего периода исследований отмечен сдвиг соотношения полов в сторону самцов (табл. 1). Доля гермафродитов составила 5–6%.

Наши данные показали, что инверсия пола у культивируемой M. galloprovincialis происходит только в одном направлении – от самки к самцу, что может быть одной из причин увеличения численности самцов в поселениях мидий в прибрежной зоне Крыма. Полученные ранее результаты [4] показали, что наибольший сдвиг половой структуры культивируемых мидий в сторону увеличения количества самцов (соотношение – 1 : 7) наблюдался на марихозяйствах, размещенных в акваториях с неблагоприятными гидрохимическими и гидрологическими условиями. Одной из причин сдвига половой структуры в сторону увеличения количества самцов в популяции черноморских мидий может быть низкая выживаемость самок. Предположительно изменение пола связано с наличием пищи: при хороших пищевых условиях моллюски развиваются как самки, при неудовлетворительных условиях питания или при стрессе – как самцы, что подтверждается и нашими результатами. Аналогичные результаты были получены на моллюсках Pinctada margaritifera, Mytella charruana [6]. Потребности в энергетических ресурсах у самцов и самок различны, выработка женских гамет более энергозатратный процесс, чем выработка мужских гамет [6]. Состояние гонад моллюсков перед нерестом косвенно указывает на кормовые условия в течение репродуктивного цикла [7].

Увеличение количества гермафродитов также вносит вклад в соотношение полов. Предполагают, что у раздельнополых видов гермафродиты являются переходной стадией при смене пола [7], что согласуется с нашими данными. Одной из причин изменения соотношения полов в мидийной популяций может быть опадание самок на дно, что, по-видимому, связано с менее прочным биссусным аппаратом особей женского пола. Согласно эволюционной теории пола [2] соотношение полов является регулятором численности популяции, при этом женские особи отвечают за количество, а мужские – за качество потомков. При стабильных оптимальных экологических условиях более важную роль играет количественный аспект (тогда в популяции больше самок), а в период изменяющихся, и даже экстремальных, условий увеличивается количество самцов. В этом случае неблагоприятные условия среды требуют больше мужских особей для быстрого приспособления.

Таким образом, увеличение количества самцов у мидии M. galloprovincialis, культивируемой на черноморском побережье Крыма, может происходить вследствие инверсии пола самок, их повышенной смертности и опадания на дно. При неблагоприятных экологических условиях, в том числе техногенной нагрузке, инверсия пола у самок М. galloprovincialis возрастает.