Журнал эволюционной биохимии и физиологии, 2021, T. 57, № 3, стр. 250-256

СЕЗОННАЯ ДИНАМИКА КАРОТИНОИДОВ ДВУСТВОРЧАТОГО МОЛЛЮСКА CHAMELEA GALLINA (LINNAEUS, 1758) В ЧЕРНОМ МОРЕ

А. В. Бородина 1*, П. А. Задорожный 2

1 ФИЦ ИнБЮМ РАН
Севастополь, Россия

2 Институт химии ДВО РАН
Владивосток, Россия

* E-mail: borodinaav@mail.ru

Поступила в редакцию 25.11.2020
После доработки 19.01.2021
Принята к публикации 20.01.2021

Полный текст (PDF)

Аннотация

Представлены результаты исследований каротиноидов морского двустворчатого моллюска-фильтратора Chamelea gallina (Linnaeus, 1758), аборигена Чeрного моря. Ежемесячная динамика содержания суммарных каротиноидов (ССК) имела два выраженных пика: март–апрель–май и сентябрь. Весенний рост ССК происходил в период “цветения” воды и сопровождался визуально отмеченным ростом гонад, его максимум приходился на апрель (1.5 ± 0.5 мг 100 г–1). Осенний, менее выраженный – на сентябрь (0.5 ± 0.2 мг 100 г–1). Всего в весенних и осенних пробах идентифицировано до 90% от суммы всех каротиноидов (11 свободных каротиноидов и 7 эфиров): β-каротин, диатоксантин, галоцинтиаксантин, амароциаксантин A, фукоксантин, гетероксантин, мактраксантин, аллоксантин, лютеин, зеаксантин, диадиноксантин и эфиры последних семи каротиноидов. Обсуждаются возможные пути трансформации растительных каротиноидов в тканях Ch. gallina.

Ключевые слова: каротиноиды, Chamelea gallina, метаболизм, мактраксантин, амароциаксантин А, сезонные изменения

ВВЕДЕНИЕ

Chamelea gallina (Linnaeus, 1758), морской вид двустворчатых моллюсков-фильтраторов из семейства Veneridae, имеющий средиземноморское происхождение, но считающийся аборигеном Чeрного моря, обитает на илисто-песчаных грунтах крымского побережья [1]. Необходимо отметить, что его полный видовой аналог, обитающий в Средиземном море, имеет не только внешние морфологические отличия, вызванные иными условиями обитания, но и приобрел промысловое значение среди стран средиземноморья [2]. Последнее связано с массовым распространением моллюска, его размерами (длина ракушки до 4.5 см) и пищевыми характеристиками [2]. В черноморском регионе Ch. gallina достигает длины только 3.0–3.2 см, хотя и является доминирующим видом в сообществах моллюсков на илисто-песчаных грунтах Крыма [13]. Их численность и биомасса в Черном море близки к потенциально промысловым видам зообентоса, однако добыча, кроме Турции, нигде не осуществляется по причине невостребованности [3]. Вероятнее всего, отличия средиземноморского и черноморского вида хамелий имеют не только внешний морфологический характер и требуют более детального анализа. Несмотря на популярность этого вида моллюсков в питании европейцев, подробных исследований состава каротиноидов Ch. gallina как одного из важных показателей биологической ценности моллюсков, нигде ранее не проводилось. Так, в конце прошлого века у Venus gallina (Ch. gallina ) был идентифицирован только β-каротин, несмотря на то, что другие представители семейства Veneridae были изучены более подробно [4]. В более поздних работах японских и итальянских ученых представлены результаты исследований состава каротиноидов близкородственных видов, таких как Paphia amabillis, Callista chione [5, 6]. Отличия в составе каротиноидов между представителями одного семейства, но разных родов и видов очевидны [4].

Помимо малоизученного в целом вопроса о составе каротиноидов и их метаболизме у Ch. gallina, отличия средиземноморских и черноморских моллюсков этого вида также остаются малоосвещенными. Изучение адаптаций моллюсков к условиям Чeрного моря при сравнении их с видовыми аналогами из других регионов М.О. является важным для поиска новых каротиноидных соединений и их путей метаболизма, как это было показано нами ранее [7]. В более ранних работах было установлено, что среди факторов, влияющих на изменение качественного и количественного состава каротиноидов у моллюсков-фильтраторов, в первую очередь необходимо отметить спектр питания, который подвергается сезонным колебаниям, а также репродуктивный цикл моллюска [7]. Целью данной работы было исследование динамики содержания суммарных каротиноидов в течение годового жизненного цикла и качественного состава каротиноидов моллюска Ch. gallina, обитающего у крымского побережья Чeрного моря.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Объектом исследования являлись двустворчатые моллюски Chamelea gallina (Linnaeus, 1758), обитающие в смешанном донном сообществе песчаной зоны верхней сублиторали (глубина 0–1 м) бухты Казачья, г. Севастополя. Пробы моллюсков Ch. gallina отбирали ежемесячно в количестве от 8 до 15 особей (с длиной раковины 10–20 мм). Исследования состава каротиноидов моллюсков проводились в течение двух лет (2018–2019 гг). Годовая динамика ССК Ch. gallina представлена данными за 11 мес, результат на графике соответствует среднему значению для выборки из 8–15 особей. Для изучения качественного состава каротиноидов были отобраны две выборки по 30 животных, одна весной (апрель, май 2019), другая осенью (сентябрь, октябрь 2019).

Спектрофотометрические методы. Мягкие ткани гомогенизировали в фарфоровой ступке с пестиком, затем проводили экстракцию 100%-ным ацетоном [8]. Определение ССК проводили спектрофотометрическим методом [8]. Для снятия спектров видимой области использовали спектрофотометр СФ-2000 и Shimadzu UV-1800. Суммарный экстракт каротиноидов для идентификации методами ВЭЖХ и масс-спектрометрии (MS) [9] был герметично запаян в ампулы в атмосфере азота и транспортирован при низкой температуре в Институт химии ДВО РАН.

Хроматографические методы и масс-спектрометрия. Разделение пигментов проводилось методом ВЭЖХ на хроматографе Shimadzu LC-20 с диодно-матричным детектором SPD-M20A; колонка Zorbax Sil 4.6 × 250 мм, скорость потока 1 мл · мин–1, в градиенте гексан-ацетон (0–20 мин, гексан-ацетон 8:2 изократические условия; с 20 до 25 мин линейный градиент от до 80% ацетона, 25–35 мин изократический режим гексан-ацетон 2:8). Фракции каротиноидов собирали после разделения (приблизительно 10–15 разделений), объединяли, упаривали досуха на роторном испарителе при 40°C, перерастворяли в метаноле и записывали масс-спектры с использованием масс-спектрометрического детектора низкого разрешения Shimadzu LCMS-2010EV, источник APCI, в режиме регистрации положительных ионов.

Омыление каротиноидов проводили повторным растворением их в 5%-ном растворе КОН в метаноле.

Оценка количественного содержания индивидуальных каротиноидов методом ВЭЖХ проведена методом внутренней нормализации, для фуко-ксантина использовали поправочный коэффициент 1.5. Отношение максимумов III/II% в спектрах поглощения рассчитывали, как описано в [10, 11]. Количество каротиноидов в этерифицированном виде оценивали после щелочного гидролиза этерифицированной фракции.

Статистический анализ. Статистическую обработку и графическое оформление полученной информации проводили при помощи пакета “Grapher-7”. Результаты расчета суммарных каротиноидов представлены как среднее арифметическое ($\bar {x}$) и стандартная ошибка средней ($S\bar {x}$). Для сравнения содержания каротиноидов в течение года применяли U-критерий Манна–Уитни.

Все усилия были предприняты, чтобы использовать только минимальное количество животных, необходимое для получения надeжных научных данных. Настоящая статья не содержит результатов каких-либо исследований с участием людей в качестве объектов исследований.

Все процедуры, выполненные в исследованиях с участием животных, соответствовали этическим стандартам, утвержденным правовыми актами РФ, принципам Базельской декларации и рекомендациям биоэтической комиссии ФИЦ ИнБЮМ.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Внешний вид тканей моллюска Ch. gallina представлен на рис. 1. На фоне равномерно окрашенных серо-белых тканей моллюска выделяются ярко окрашенные в желтый цвет гонады. Такой внешний вид тканей с визуально различимыми гонадами наиболее часто встречается в весенние и осенние месяцы года. Малые размеры особей хамелий (длина раковины 15–20 мм) и ограниченное их количество в месте сбора затрудняют подробный анализ состава каротиноидов для каждой ткани.

Рис. 1.

Ткани моллюска Ch. gallina (май 2018).

Динамика суммарных каротиноидов моллюсков Ch. gallina представлена на рис. 2. Наиболее высокое содержание ССК приходится на весенние месяцы (пик в апреле). В этот период визуально был отмечен рост репродуктивной ткани (рис. 1).

Рис. 2.

Годовая динамика содержания суммарных каротиноидов (мг · 100 г–1) Ch. gallina.

Качественный состав каротиноидов. Методом ВЭЖХ были идентифицированы следующие каротиноиды и их эфиры (рис. 3 , табл. 1).

Таблица 1.

Идентификация каротиноидов Chamelea gallina

Название Время удержива- ния (Rt), мин Максимумы поглощения в элюенте (λmax), нм Отношение %III/II m/z иона [M+H]+
β-каротин 2.74 425, 448, 474, 15 537
Эфир мактраксантина 2.9–3.2/32.8* 418, 441, 471* 95* 637*
Эфир гетероксантина 2.9–3.2/30.1* 425, 448, 477* 58* 601*
Эфир аллоксантина 2.9–3.2/19.2* 452, 481* 46* 565*
Эфир лютеина 2.9–3.2/15.2* 448, 473* 44*
Эфир зеаксантина 2.9–3.2/15.6* 451, 475* 8*
Эфир диадиноксантина 2.9–3.2/19.4* 453, 480* 52* 583*
Лютеин 15.19 448, 473 44 569
Зеаксантин 15.6 451, 475 5
Диатоксантин 17.43 450, 476 17 567
Аллоксантин 19.22 452, 481 50 565
Диадиноксантин 19.35 453, 480 56 583
Фукоксантин 27.2** 448, (469) 0 659, 681 [M+Na]+
Галоцинтиаксантин 29.42 448 0
Гетероксантин 30.09 425, 448, 477 62 601
Амароциаксантин А 32.55 440 0
Мактраксантин 32.88 418, 442, 471 91 637

Примечание: * – после омыления

** – Фракция неразделима со стандартом, выделенным из Laminaria sp.

Прочерк означает, что масс-спектр фракции записать не удалось из-за низкой концентрации.

Суммарный экстракт каротиноидов моллюска содержал значительное количество производных хлорофилла разной степени деструкции, что связано со сложностью удаления содержимого пищеварительного тракта животного при подготовке к экстракции. Кроме того, феофитин а, имеющий время удерживания 3 мин, не разделяется с эфирами каротиноидов, что делает необходимым процесс щелочного гидролиза (рис. 3). В этой фракции после омыления были идентифицированы лютеин, зеаксантин, аллоксантин и другие каротиноиды (табл. 1, 2). Хроматограмма омыленного суммарного экстракта пигментов представлена на рис. 3c. На ней видно увеличение относительной доли гетероксантина и мактраксантина, что указывает на их присутствие в этерифицированном виде. Отметим достоверные различия в содержании β-каротина, свободных зеаксантина, диатоксантина, аллоксантина и гетероксантина в весенней и осенней выборках. Мактраксантин в свободном виде был обнаружен только весной.

Рис. 3.

ВЭЖХ неомыленного (а – весенняя выборка, b – осенняя выборка) и омыленного (c – весенняя выборка) экстракта каротиноидов проб мягких тканей Ch. gallina. По оси ординат: интенсивность при 450 нм; по оси абсцисс – время, в минутах. Обозначения пиков: 1 – b-каротин, 2 – эфиры каротиноидов, Chl – хлорофилл, 3 – лютеин, 4 – зеаксантин, 5 – диатоксантин, 6 – аллоксантин, 7 – диадиноксантин, 8 – фукоксантин, 9 – галоцинтиаксанин, 10 – гетероксантин, 11 – амароциаксантин А, 12 – мактраксантин.

Таблица 2.

Состав и относительное содержание каротиноидов Chamelea gallina

Каротиноиды Carotenoids Весенняя проба, %*, Spring sampling, %* Осенняя проба, %*, Autumn sampling, %*
β-каротин/β-carotene 26.3 42.5
Эфиры каротиноидов/Carotenoids Ester
Мактраксантина/Mactraxanthin Ester 2 6.3
Гетероксантина/Heteroxanthin Ester 2 4.0
Аллоксантина/Alloxanthin Ester 3 3.0
Лютеина/Lutein Ester 0.3
Зеаксантина/Zeaxanthin Ester 1 0.3
Диадиноксантина/Diadinoxanthin Ester 4.0
Фукоксантина/Fucoxanthin Ester 3
Лютеин/Lutein 0.5 3.5
Зеаксантин/Zeaxanthin 6.5 1.0
Диатоксантин/Diatoxanthin 12.4 2.5
Аллоксантин/Alloxanthin 8.5 3.0
Диадиноксантин/Diadinoxanthin 2 4.2
Фукоксантин/Fucoxanthin 8 7.0
Галоцинтиаксантин/Halocintiaxanthin 0.6 1.0
Гетероксантин/Heteroxanthin 12.9 6.2
Амароциаксантин A/Amarouciaxanthin A 1 1.5
Мактраксантин/Mactraxanthin 2.5 0
Неидентифицированные/Notidentified 10.8 9.7

* Примечание – за 100% принято суммарное содержание каротиноидов.

ОБСУЖДЕНИЕ

Наиболее высокое ССК приходится на весенние месяцы (пик в апреле), что, с одной стороны, соответствует периоду массового развития фитопланктона, т.е. увеличению его количества и разнообразия в пищевом рационе моллюсков [1216]. С другой стороны, повышение среднесуточной температуры в прибрежной полуметровой зоне до 15–20°С и наличие обильного питания (фито- и микрозоопланктона) способствуют не только общему росту ССК, но и активному созреванию гонад. По литературным данным, в более глубоких местах обитания (более 20 м) размножение Ch. gallina в Черном море у берегов Крыма происходит позднее, в более теплое время года (июль – сентябрь), и совпадает с началом прогрева водных масс до 20–21°С [13].

Как правило, моллюски Ch. gallina обитают в смешанных биоценозах, в которых встречаются другие двустворчатые моллюски-фильтраторы, например, такие как Cerastoderma glaucum и Paphia aurea. По результатам наших исследований, находясь в одном биотопе, эти три вида моллюсков имеют отличия как в годовой динамике ССК, так и в составе каротиноидов [14]. Объяснить это можно только различиями в наборе специфических ферментов, ответственных за трансформацию поступающих с пищей каротиноидов. Кроме того, очевидна связь между ССК и репродуктивным циклом, что также характерно и для других двустворчатых моллюсков-фильтраторов [16]. Особенности тканевого распределения ССК у Cerastoderma glaucum и Paphia aurea требуют дальнейших исследований.

По сравнению с другими распространенными двустворчатыми моллюсками Чeрного моря, такими как взрослые особи Mytilus galloprovincialis (3.6–8 мг · 100 г–1) [17], Anadara kagoshimensis (2‒6 мг · 100 г–1) [7], Cerastoderma glaucum (2–8 мг · 100 г–1)) [14], у Ch. gallina наблюдается более низкий уровень ССК. Этот факт, а также значительное количество производных хлорофилла в суммарном экстракте каротиноидов, являлись существенным препятствием для более подробного исследования сезонной динамики качественного состава каротиноидов. В связи с этим наша работа была ограничена исследованиями двух периодов максимального накопления ССК: весной и осенью. Качественный состав представлен 11 свободными и 7 этерифицированными соединениями, основными (61–68% ССК) являются β-каротин, диатоксантин, аллоксантин, фукоксантин и гетероксантин (табл. 1, 2). Большинство каротиноидов имеют растительное происхождение и могут накапливаться моллюсками непосредственно из фитопланктона фильтруемой взвеси. Сотрудниками нашего института на протяжении многих лет проводилась работа по изучению сукцессий фитоплантона Крымского побережья. Ими было установлено, что видовое разнообразие состава фитопланктона отличается год от года, тем не менее, по многолетним наблюдениям, наибольшим видовым разнообразием обладают весенний и осенний периоды [12]. Эти периоды совпадают с массовым развитием диатомовых водорослей в прибрежной зоне Крыма, которые вызывают “цветение” воды [12]. Различия между весенними и осенними выборками по составу каротиноидов у Ch. gallina, по нашему мнению, напрямую связаны с изменением в спектре питания моллюсков (составе планктона) и свето-температурными условиями обитания, которые связаны со сменой сезонов года.

Ряд каротиноидов, поступая из пищи, подвергается трансформации в организме животного. К ним относятся амаруциаксантин А, галацинтиаксантин, мактраксантин, которые не синтезируются автотрофами. В научной литературе описаны метаболические пути их получения у других двустворчатых моллюсков: фукоксантин → фукоксантинол → амаруциаксантин А; фукоксантин → → фукоксантинол → галацинтиаксантиин [17]; образование мактраксантина у моллюсков-фильтраторов связано, скорее всего, с наличием в спектре питания микроводорослей, образующих в своем составе виолоксантин [18]. В составе каротиноидов Ch. gallina имеется гетероксантин, который может накапливаться, которые поступают в биотоп как напрямую из некоторых видов динофлагеллят [19] вместе с потоком распресненных вод, так и посредством трансформации у двустворчатых моллюсков диадиноксантин → гетероксантин [20].

Большое количество и разнообразие этерифицированных каротиноидов указывают на адаптивные способности моллюска Ch. gallina, так как эфиры выступают в роли депо для свободных каротиноидов и задействуются в случае необходимости при нехватке/отсутствии в спектре питания; этерефикация каротиноидов характерна также и для двустворчатого моллюска C. glaucum, обитающего в тех же условиях [14]. В целом состав каротиноидов у Ch. gallina и C. glaucum сходен на 70–80%. Это может быть объяснено, с одной стороны, близостью этих видов на филогенетическом уровне: они принадлежат одному надотряду (Imparidentia), но разным отрядам: Venerida и Cardiida соответственно, а также сходством условий обитания и кормовой базы в одном биотопе.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Получены первые данные по качественному и количественному составу каротиноидов двустворчатого моллюска-фильтратора Chamelea gallina (Linnaeus, 1758), обитающего у крымского побережья Чeрного моря. Динамика ССК в течение года имеет два выраженных пика: весенний и осенний. Весенний рост ССК происходил в период “цветения” воды и сопровождался визуально отмеченным ростом гонад, его максимум приходился на апрель (1.5 ± 0.5 мг · 100 г–1). Осенний, менее выраженный, – на сентябрь (0.5 ± 0.2 мг · 100 г–1). Всего в весенних и осенних пробах идентифицировано до 90% от суммы всех каротиноидов (11 свободных каротиноидов и 7 эфиров): β-каротин, диатоксантин, фукоксантин, галоцинтиаксантин, амароциаксантин A, гетероксантин, мактраксантин, аллоксантин, лютеин, зеаксантин, диадиноксантин и эфиры последних каротиноидов. Это указывает на следующие возможные пути трансформации пигментов у этого вида: фукоксантин → фукоксантинол → амаруциаксантин А; фукоксантин → фукоксантинол → галацинтиаксантиин; диадиноксантин → гетероксантин. Видоспецифичным является амароциаксантин A, отмеченный ранее как характерный для других Veneridae [4, 5].

Список литературы

  1. Невесская Л.А. (1965) Позднечетвертичные двустворчатые моллюски Черного моря, их систематика и экология. М. Наука. [Nevesskaya L.A. (1965) Pozdnechetvertichnye dvustvorchatye mollyuski Chernogo moray, ikh sistematika I ekalogiya. [Late Quaternary bivalve molluscs of the Black Sea, their taxonomy and ecology]. M. Nauka. (in Russ)].

  2. Pinello D., Dimech M., Megahed A., Gazzar El.H. (2020) Assessment of the commercial chain of bivalves in Egypt. FAO. Fisheries and Aquaculture Circular No. 1196. Rome, FAO.

  3. Еремеев В.Н., Гаевская А.В., Шульман Г.Е., Загородняя Ю.А. (2011) (ред). Промысловые биоресурсы Чeрного и Азовского морей. Севастополь: ЭКОСИ–Гидрофизика. [Eremeev V.N., Gaevskaya A.V., Shulman G.E., Zagorodnyaya Yu.A. (2011) (red). Promislovie bioresursy Chyornogo i Azovskogo morei. [Commercial biological resources of the Black and Azov seas.]. Sevastopol: EKOSI–Gidrofizika. (in Russ)].

  4. Goodwin T.W. (1984) The biochemistry of the carotenoids: animals. London; New York: Chapman and Hall.

  5. Maoka T., Akimoto N., Yim M.J., Hosokawa M., Miyashita K. (2008) New C37 skeletal carotenoid from the clam, Paphia amabillis. Journal of Agricultural and Food Chemistry 56 (24):12069–12072. https://doi.org/10.1021/jf802717b

  6. Papaioannou Ch.D., Sinanoglou V.J., Strati I.F., Proestos Ch., Kyrana V.R., Lougovois V.P. (2016) Impact of different preservation treatments on lipids of the smooth clam Callista chione. International Journal of Food Science and Technology. 51: 325–332. https://doi.org/10.1111/ijfs.12972

  7. Бородина А.В., Солдатов А.А. (2014) Каротиноиды тканей массовых видов черноморских моллюсков. С. 87–168. в кн. Черноморские моллюски: элементы сравнительной и экологической биохимии. Шульман Г.Е., Солдатов А.А. (2014) (ред.) Севастополь: ЭКОСИ-Гидро-физика. [Borodina A.V., Soldatov A.A. (2014) Karotinoidy tkanej massovyh vidov chernomorskih mollyuskov. S. 87–168. v kn. Chernomorskie mollyuski: element sravnitelnoj i ekologicheskoj biohimii. Shulman GE, Soldatov AA (2014) (red.) [Carotenoids of tissues of dominant species of Black Sea shellfish. p. 87–168. In book Black Sea clams: elements of comparative and ecological biochemistry. Shulman G.E., Soldatov A.A. (Eds.)]. Sevastopol: EKOSI-Gidrofizika. (in Russ)].

  8. Карнаухов В.Н. (1988) Биологические функции каротиноидов. М.: Наука. [Karnaukhov V.N. (1988) Biologicheskie funkcii karotinoidov [Biological functions of carotinoids]. M.: Nauka. (in Russ)].

  9. Maoka T., Akimoto N. (2008) Natural product chemistry in carotenoid some experimental techniques for structural elucidation and analysis of natural carotenoids. Carotenoid Science (Mini-review) 13: 10–17. https://doi.org/10.3390/md9020278

  10. Britton G., Liaaen-Jensen S., Pfander H. (1995) (Eds.). Carotenoids. V. 1 A. Isolation and Analysis. Basel: Birkhauser Verlag.

  11. Britton G., Liaaen-Jensen S., Pfander H. (1995) (Eds). Carotenoids. V. 1B: Specroscopy. Basel: Birkhäuser Verlag.

  12. Токарев Ю.Н., Финенко З.З., Шадрин Н.В. (2008) (ред). Микроводоросли Черного моря: проблемы биоразнообразия, сохранения и биотехнологического использования. Севастополь: ЭКОСИ–Гидрофизика. [Tokarev Yu.N., Finenko Z.Z., Shadrin N.V. (2008) (red). Mikrovodorosli Chyornogo morya: problemy bioraznoobraziya, sohraneniya i biotekhnologicheskogo ispol’zovaniya [Black Sea microalgae: biodiversity, conservation and biotechnology use issues]. Sevastopol: EKOSI–Gidrofizika. (in Russ)].

  13. Ревков Н.К., Тимофеев В.А., Лисицкая Е.В. (2014) Состав и сезонная динамика макрозообентоса локального биотического комплекса Chamelea gallina (западный Крым, Черное море). Экосистемы, их оптимизация и охрана 11: 247–259. http://nbuv.gov.ua/UJRN/ecooo_2014_11_35

  14. Бородина А.В. (2017) Особенности накопления каротиноидов некоторыми черноморскими моллюсками -фильтраторами in vivo. Материалы научных мероприятий, приуроч. к 15-летию Южного научного центра Российской академии наук, г. Ростов-на-Дону, 13–16 декабря, 2017 г. Ростов-н/Д. 351–353. [Borodina A.V. (2017) Osobennosti nakopleniya karotinoidov nekotorymi chernomorskimi mollyuskami-filtratorami in vivo. Materialy nauchnyh meropriyatij, priuroch. k 15-letiyu Yuzhnogo nauchnogo centra Rossijskoj akademii nauk, g. Rostov-na-Donu, 13–16 dekabrya, 2017. [Features of carotenoid accumulation by some Black Sea filter-feeding bivalves in vivo. Materials of scientific events to the 15th anniversary of the Southern Scientific Center of the Russian Academy of Sciences, Rostov-on-Don, December 13–16, 2017] Rostov-n/D. 351–353. (in Russ)].

  15. Поспелова Н.В., Нехорошев М.В. (2009) Сезонная динамика накопления каротиноидов в мягких тканях культивируемой черноморской мидии Mytilus galloprovincialis. Экология моря 79: 57–62. [Pospelova N.V., Nekhoroshev M.V. (2009) Sezonnaya dinamika nakopleniya karotinoidov v myagkih tkanyah kul’tiviruemoj chernomorskoj midii Mytilus galloprovincialis. Ekologiya morya 79: 57–62. (In Russ)].

  16. Maoka T., Etoh T., Borodina A.V., Soldatov A.A. (2011) A series of 19 or 19'-Hexanoyloxy carotenoids from the sea mussel, Mytilus galloprovincialis, grown in the Black sea of Ukraine. J Agric Food Chem 59: 13059–13064. https://doi.org/10.1021/jf2035115

  17. Maoka T. (2011) Carotenoids in Marine Animals. Mar Drugs 9: 278–293. https://doi.org/10.3390/md9020278

  18. Bridoux M.C., Sobiechowska M., Briggs R.G., Perez-Fuentetaja A., Alben K.T. (2017) Separation and Identification of Fatty Acid Esters of Algal Carotenoid Metabolites in the Freshwater Mussel Dreissena bugensis, by Liquid Chromatography with Ultraviolet/Visible Wavelength and Mass Spectrometric Detectorsinseries. J. Chromatogr A. 1513:93–106. https://doi.org/10.1016/j.chroma.2017.07.021

  19. Strain H.H., Svec W.A., Katz J.J. (1970) Structure of heteroxanthin, a unique xanthophyll from the Xanthophyceae (Heterokontae). J Chem Society D Chem Communic 876–877. https://doi.org/10.1039/C29700000876

  20. Partali V., Tangen K., Liaaen-Jensen S. (1989) Carotenoids in food chain studies – III. Resorption and metabolic transformation of carotenoids in Mytilus edulis (Edible mussel). Comp Biochem Physiol 92B (2):239–246. https://doi.org/10.1016/0305-0491(89)90272-1

Дополнительные материалы отсутствуют.