1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Генетика
  4. T. 56, № 11, 2020

Генетика, 2020, T. 56, № 11, стр. 1333-1339

Гомологические ряды в изменчивости окраски мехового покрова у пушных зверей

О. В. Трапезов 1, 6, *, С. Г. Вепрев 1, Е. М. Колдаева 2, Е. Г. Сергеев 3, С. В. Фомин 4, Н. С. Фомина 4, М. А. Некрасова 5

1 Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук
630090 Новосибирск, Россия

2 Национальный союз племенных организаций
107139 Москва, Россия

3 Научно-исследовательский институт пушного звероводства и кролиководства
140143 Москва, Россия

4 Камчатский филиал Тихоокеанского института географии Российской академии наук
684500 Камчатский край, Алеутский краеведческий музей, Россия

5 Новосибирский государственный аграрный университет
630039 Новосибирск, Россия

6 Новосибирский государственный университет
630090 Новосибирск, Россия

* E-mail: trapezov@bionet.nsc.ru

Поступила в редакцию 30.04.2020
После доработки 08.06.2020
Принята к публикации 17.06.2020

Полный текст (PDF)

Аннотация

Установлен фенотипический параллелизм с аналогичными аберрациями окраски волосяного покрова у соболей и северных морских котиков с известными мутациями окраски у американской норки. Исходя из сходства в фенотипической изменчивости окраски меха у этих далеких по происхождению видов, можно предположить наличие специфических окрасочных маркеров генной компоненты, обеспечивающей адаптацию к экстремальным условиям среды.

Ключевые слова: вавиловский закон гомологической изменчивости, фенотипический параллелизм в окраске, американская норка, соболь, северный морской котик, Neovison vison, Martes zibellina, Callorhinus ursinus.

4 июня 1920 г. в г. Саратове на 3-м Всероссийском селекционном съезде Николай Иванович Вавилов доложил свой знаменитый “Закон гомологических рядов в наследственной изменчивости”. И уже 21 июня 1920 г. в саратовской газете “Окна роста” появляется сообщение под названием: “Открытие профессора Н.И. Вавилова”. “Н.И. Вавилов заметил удивительную повторяемость или периодичность признаков в различных группах или рядах растительного мира, которая дает возможность предсказывать существование неизвестных еще форм наподобие того, как периодическая система Менделеева давала возможность предсказывать существование неизвестных элементов” [1]. То есть в самой формулировке закона гомологических рядов заложена его предсказательная сила, позволяющая выявлять определенные типы и варианты изменчивости у тех видов, у которых они еще не проводились. В 1922 г. доклад был переведен на английский язык и издан в типографии Кембриджского университета [2].

По существу Вавиловым был сформулирован новый методологический принцип исследований в биологии: трактовка изменчивости в признаках-маркерах генотипа, когда открывается возможность построения селекционных программ, основанных на использовании олигогенов, производящих изменение фенотипа в перспективном направлении, в нашем случае для селекции пушных зверей.

В материалах статьи представлен первый этап направленного поиска генной компоненты параллелизма в изменчивости окраски волосяного покрова у трех видов, принадлежащих к разным таксонам очень далеким по происхождению: северных морских котиков (Callorhinus ursinus) из семейства ушастых тюленей (Otariidae), американских норок (Neovison vison) и соболей (Martes zibellina) из семейства куницеобразных (Mustelidae).

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Для проведения сравнительного анализа окрасочных форм, зафиксированных у американских норок, с аналогичными окрасками у соболей и северных морских котиков использовалась коллекция мутаций окраски на Экспериментальной звероферме Института цитологии и генетики СО РАН.

Для анализа встречаемости окрасочных аберраций в природных популяциях соболей, изучались: 1) партии шкурок, выставляемые на торги ежегодных международных аукционов в Санкт-Петербурге; 2) шкурки охотничьего промысла географически изолированной популяции соболей Martes zibellina averini на территории Алтайского края; 3) популяции соболей клеточного разведения на специализированных российских зверофермах.

Частота окрасочных аберраций в популяции северных морских котиков регистрировалась в период плановых учетов численности животных на островах Командорского природного биосферного заповедника.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Рис. 1 иллюстрирует фенотипический параллелизм хорошо известных мутаций окраски у американской норки с выявленными на сегодня окрасочными аберрациями у соболей и северных морских котиков. Окраска дикого типа (+/+) варьирует от темно-коричневой до черно-бурой. В то же время у всех трех видов, принадлежащих к разным таксонам, обнаруживается хорошо видимый фенотипический параллелизм в окрасочных аберрациях.

Рис. 1.

Фенотипический параллелизм в рядах изменчивости окраски мехового покрова у представителей разных таксонов: американских норок (верхний ряд), соболей (средний ряд) и северных морских котиков (нижний ряд).

Неспецифическая пегость. У всех трех видов зафиксировано наличие параллелизма в топографии распределения депигментированных участков по туловищу. Гибридологический анализ проявления неспецифической пегости у американской норки показал ее обусловленность компаундом hs/h по двум аллелям локуса hedlund white (+>hs > h) [3]. Гомозиготы по одному из аллелей (h/h) – это животные белой окраски с темными глазами, получившие название hedlund white. Белая окраска hedlund white (h/h) наследуется как моногенный аутосомный признак с неполным доминированием – гетерозиготные особи (h/+) имеют обязательный фенотипический маркер – белый кончик хвоста [4]. Норки гомозиготные по другому аллелю (hs/hs) фенотипически близки к дикому типу (+/+) [5].

У соболей за прошедшие 25 генераций разведения на специализированных российских зверофермах зафиксировано появление зверей с аналогичным, как и у норок hs/h, рисунком проявления неспецифической пегости на лапах, кончике хвоста, мордочке и туловище. По результатам гибридологического анализа наследования такого рисунка депигментации было высказано предположение о наличии у соболей двух мутаций, определяющих проявление такого рисунка [5].

Для выяснения генетической основы гомологии или аналогии такого рисунка неспецифической пегости у этих двух разных видов, относящихся к одному семейству Mustelide, в 2018 г. было проведено полное секвенирование генома белых норок гомозиготных по аллелю hedlund white (h/h). Это позволило в геноме норок (h/h) идентифицировать мутации в донорных сайтах сплайсинга генов, кодирующих меланофилин (MLPH), а также связанный с микрофтальмией фактор транскрипции (MITF), которые регулируют транспорт меланосом и развитие меланоцитов, происходящих из нервного гребня. Обе мутации вызывают нарушения сплайсинга мРНК, которые приводят к сдвигу открытых рамок считывания MLPH и MITF [6]. Следует упомянуть, что ранее в 2014 г. у норок hedlund white (h/h) хотя и была установлена сильная ассоциация между локусом гена MITF и окраской, мутаций в кодирующей области данного гена выявлено не было [7].

Абсолютное большинство особей в популяции северного морского котика Командорского архипелага представлено животными с окраской дикого типа. Частота встречаемости окрасочных аберраций за семь лет наблюдений составила 10–4–10–5 (табл. 1). Неспецифическая пегость аналогичная как у норок, так и у соболей, у северных морских котиков также распространена по туловищу, голове и ластам. За семь лет наблюдений частота таких фенотипов составила четыре особи на всю Командорскую популяцию (табл. 1). И все же без молекулярно-генетического анализа невозможно что-либо сказать о характере наследования этой неспецифической окрасочной аберрации у морского котика, поскольку проведение гибридологического анализа невозможно в техническом исполнении.

Таблица 1.

Частота встречаемости окрасочных аберраций в Командорской популяции северного морского котика, зафиксированных за семь лет наблюдений

Фенотип Количество животных Частота
Дикийтип 238 500  
Неспецифическая пегость 4 10–4
Паломино 2 10–5
Пастель 2 10–5
Жемчужная 1 10–5
Горностаевая 1 10–5

Как видно из рис. 1, бежевая окраска норок palomino имеет фенотипические аналоги как в фермерской популяции соболей, так и среди морских котиков. У норок окраска palomino обусловлена гомозиготгным состоянием рецессивного аллеля (k/k) из серии аллелей (+>kо > k). Норки гомозиготные по аллелю orhid (kо/kо) также фенотипически близки к окраске palomino [5, 8]. Проведенное в 2016 г. полное секвенирование генома норок окрасочного генотипа palomino (k/k), выявило большую инсерцию во втором интроне гена TYRP1, которая и обусловливает развитие окраски palomino [9]. В природных популяциях соболей носители фенотипически аналогичной бежевой окраски норок присутствуют с частотой одна особь на 25–30 тыс. животных [10]. Частота встречаемости похожей окраски у северных морских котиков составила 10–5 (табл. 1).

Коричневая окраска royal pastel (b/b) у американских норок имеет аналогичную окраску и у соболей, и у морских котиков. Но следует оговориться, что фенотипически одинаковая рецессивная коричневая окраска у норок может быть обусловлена мутациями в совершенно разных локусах. К ним относятся: локусы imperial pastel (j/j) и green eyed pastel (g/g). Локус, несущий серию аллелей moyle: (+>mc > m). Локус, несущий серию аллелей ambergold (+>r > r d). Аллели серии soklot: wild type > soklot > swedish palomino > finnwhite > nordic buff обусловливают развитее коричневой окраски разной интенсивности (+>t s > t p > t w > t n) [5, 8]. На основании вавиловских рядов гомологической изменчивости допустимо ожидать присутствие подобного разнообразия аналогичных аллелей, дающих коричневую окраску у норок, в популяциях как соболей, так и северных морских котиков.

Представленные на рис. 1 фенотипические аналоги окрасок pearl (k/k p/p) и горностаевая (CR/CR) у норок, обнаружены и у соболей и у морских котиков. Дальнейшее углубленное исследование должно ответить на вопрос: это совершенно разные по своей молекулярной природе мутационные события, которые дали одно и то же фенотипическое выражение, или это полные генетические гомологии? А пока на сегодня с молекулярно-генетической точки зрения не только соболь и северный морской котик, но даже американская норка все еще остаются недостаточно изученными. Это в первую очередь до последнего времени было связано с отсутствием референсного генома.

Все известные на сегодня 35 мутаций, затрагивающие окраску меха американской норки, были выявлены в гибридологических скрещиваниях в условиях клеточного разведения (табл. 2).

Таблица 2.

Годы регистрации мутантных форм американской норки за весь период их разведения в клеточных условиях

Год Рецессивные мутации Доминантные и полудоминантные мутации
генетический символ название генетический символ название
1931 p platinum (Mohr, Tuff, 1939)    
1936 b
j		 royal pastel (Smith et al., 1941)
imperial pastel (Ness et al., 1988)
1937 c albino (Hodgson, 1945) S Black cross (King, 1951)
1938     WF Bluefrost (Hodgson, 1945)
1939 a aleutian (Shackelford, 1950)    
1941 g green eyed pastel (Ness et al., 1988) V Colmira (Ness et al., 1988)
1942 tn nordic buff (Ness et al., 1988) E Ebony (Ness et al., 1988)
1944 h
tp		 hedlund white (Shackelford, Moore, 1954)
swedish palomino (Ness et al., 1988) 		SН Shadow (Ness, Slagsvold, 1955)
1945 i
ts		 imperial platinum (Hodgson, 1945)
socklot (Ness et al., 1988) 		SR Royal silver (Hodgson, 1945)
1946 q cobalt (King, 1951) W Stewart (Iogansson, 1965)
1947 tw
k		 finnwhite (Ness et al., 1988)
american palomino (King, 1951) 		   
1949 o goofus (Shackelford, 1949)
1952 ps
r		 steelblue (Shackelford, 1952)
ambergold (King, 1951)
1956 ko
m		 orhid (Marsh et al., 1956)
moyle (Ness et al., 1988)
1957 mc cameo (Shackelford, 1952)
1960     N Jetblack (Ness et al., 1988)
1963     F Finnblack (Ness et al., 1988)
1970 rs wild glow (Ness et al., 1988)    
1971     SK Куйтежская пестрая (Евсиков, 1982)
1973 hs неспецифическая пегость (Яковенко, 1977)    
1985     Tl Талица (Тихомиров, 1991)
1985     СR Black Crystal (Trapezov, 1997)
2009 сh himalayan (Benkel et al., 2009)    

Первые попытки выявления методами молекулярной генетики конкретных генов и мутаций, обусловливающих многообразие форм окраски меха у норки, заключались в поиске генов-кандидатов, связанных с окраской у норок, по гомологии с окрасками у других животных, для которых у них уже были выявлены гены и мутации. Так в 2007 г. предположили, что окраска меха silverblue (p/p) у норки связана с геном MLPH, кодирующим белок меланофилин, мутация в котором дает похожую окраску шерсти у собак [11]. В 2008 г. у норок была обнаружена мутация обусловливающая альбинизм regal white (с/с). Как и у других видов, альбинизм у американской норки оказался связан с мутацией в гене TYR (c.138T>A, p.C46X), кодирующем фермент тирозиназу [12]. У норки с мутацией (c.1835C>G, p.H420Q) в этом же гене оказалась связана и гималайская окраска меха (ch/ch) [13].

Осуществленное в 2011 г. конструирование и секвенирование BAC-библиотек с генами-кандидатами позволило выявить у норки еще две мутации, ответственные за различные окраски меха [14]. В 2013 г. обнаружена мутация в гене LYST (c.9468delC, p.Leu3156Phefs*37), обусловливающая у норки окраску aleutian (a/a) [15]. В этом же году были выявлены две крупные делеции в интронах гена MPLH у норок silverblue (p/p) [16].

В итоге на сегодняшний день молекулярно-генетическими методами у американской норки охарактеризованы пока четыре из 35 мутаций, вовлеченные в формирование окраски меха. Выявление всех локусов, определяющих окраску у норки, позволит приступить к последующему составлению полной генетической характеристики окрасочных гомологических рядов у соболей и северных морских котиков. Хотя следует отметить, что попытка составить первое представление о молекулярно-генетической картине генома соболя (пока на основе анализа микросателлитных локусов) уже началась [17, 18].

Начиная с работы выдающегося отечественного генетика-эволюциониста С.С. Четверикова, было показано, что вид, словно губка, насыщен огромным количеством мутаций, скрытых под покровом стандартного фенотипа и удерживающихся в природных популяциях в оптимальной концентрации под контролем естественного отбора [19].

Можно допустить, что рецессивные мутации окраски возникли у всех трех рассматриваемых нами видов в ходе естественного мутационного процесса, и присутствуют в природных популяциях в оптимальной концентрации в гетерозиготном состоянии под покровом дикого фенотипа [20–22].

Несмотря на эвристически сильную сторону вавиловского закона о гомологической изменчивости, наличие фенотипического параллелизма казалось бы противоречит дарвиновскому положению о неопределенной изменчивости, что послужило в свое время основой для формирования толкования эволюции на основе закономерностей. Так, автор номогенеза Л.С. Берг настаивал на том, что своими выводами Н.И. Вавилов иллюстрирует его идею более успешно, чем он это делает в своей работе [23]. Несомненно Н.И. Вавилов видел эти трудности в применении концепции гомологической изменчивости: “Одинаковые изменения фенотипического порядка могут быть вызваны и разными генами…” [24]. То есть совершенно разные по своей молекулярной природе мутационные события могут дать одно и то же морфологическое или физиологическое изменение.

Возможно ли истолковывать феномен параллелизма-изоморфизма в аберрациях окраски у представителей трех разных таксонов (котиков, норок и соболей) без анализа их адаптивной ценности? Вряд ли, – ведь любое проявление такого характера изменчивости (кстати как и любой другой изменчивости), проходит оценку на адаптивность естественным отбором [25].

Как показали в 1970-х годах модельные эксперименты Д.К. Беляева, резкие изменения среды, провоцируя состояние стресса, мобилизуют в популяциях животных скрытую генетическую изменчивость, что в свою очередь, облегчает поиск и отбор наиболее адаптивных к экстремальным условиям жизни вариантов животных [26]. Так, в экспериментах, проведенных на американской норке, было показано, что гетерозиготность по локусам окраски дает селективное преимущество их носителям по сравнению с гомозиготными формами по тем же локусам окраски в условиях экстремального дефицита в кормовой обеспеченности [27, 28]. Применимы ли параллели с гетерозиготностью по мутациям окраски у американских норок к соболям и северным морским котикам?

Внешнее сходство в аберрациях окраски у северных морских котиков, американских норок и соболей не дает оснований (без полного молекулярно-генетического анализа) судить о сходстве генотипического порядка – его можно отнести к разряду изоморфизма. Но в то же время, исходя из поразительного параллелизма в фенотипической изменчивости по аберрациям окраски у рассматриваемых трех видов достаточно далеких по происхождению, можно подразумевать наличие специфической генной компоненты, попадающей под давление сходного канала отбора, обеспечивающего адаптацию к экстремальным условиям среды через формирование признаков с гомологичными или аналогичными фенотипами, в том смысле, в каком это понимал Н.И. Вавилов.

Работа поддержана Проектом ИЦиГ СО РАН № 0324-2019-0041.

Все применимые международные, национальные и/или институциональные принципы ухода и использования животных были соблюдены.

Авторы заявляют, что у них нет конфликта интересов.

Список литературы

  1. Открытие профессора Н.И. Вавилова. “Окна роста” Саратов: 21 июня 1920 года.

  2. Vavilov N.I. The low of homologous series in variation // J. Genetics. 1922. XII. P. 47–89.

  3. Яковенко Ю.А. Генетика окраски пестрых норок // Биология и патология пушных зверей. Киров: 1977. С. 12–14.

  4. Shackelford R.M., Moore W.D. Genetic basis of some white phenotypes in the ranch mink // J. Heredity. 1954. V. 45. P. 173–176.

  5. Колдаева Е.М. Генетика и селекция (книга первая). М.: ФГУП Издательство “Известия”, 2004. 296 с.

  6. Manakhov A.D., Andreeva T.V., Trapezov O.V. et al. Genome analysis identifies the mutant genes for common industrial Silverblue and Hedlund white coat colours in American mink // Sci. Rep. 2019. V. 9. P. 45–81. https://doi.org/10.1038/s41598-019-40918-7

  7. Markakis M.N., Soedring V.E., Dantzer V. et al. Association of MITF gene with hearing and pigmentation phenotype in Hedlund white American mink (Neovison vison) // J. Genet. 2014. V. 93. P. 477–481.

  8. Nes N., Einarsson E., Lohi O. Beautiful für animals and their colour genetics. Glosstrup, Denmark: Published by Scientifur, 1988. 271 s.

  9. Cirera S., Marcacis M.N., Kristqanen T. et al. A large insertion in intron 2 of the TYRP1 gene associated with American Palomino phenotype in American mink // Mamm. Genome. 2016. V. 27. P. 135–143.

  10. Бакеев Н.Н., Монахов Г.И., Синицын А.А. Соболь. 2‑е изд. Вятка: 2003. 336 с.

  11. Anistoroaei R., Christensen K. Mapping of the silver gene in mink and its association with the dilution gene in dog // Cytogenet. Genome Res. 2007. V. 116. P. 316–318.

  12. Anistoroaei R., Fredholm M., Christensen K. et al. Albinism in the American mink (Neovison vison) is associated with a tyrosinase nonsense mutation // Anim. Genet. 2008. V. 39. P. 645–648.

  13. Benkel B.F., Rouvinen-Watt K., Hossain Farid A. Molecular characterization of the Himalayan mink // Mammalian Genome. 2009. V. 20(4). P. 256–259.

  14. Anistoroaei R., Hallerws B., Nefedov M. et al. Construction of an American mink Bacterial Artificial Chromosome (BAC) library and sequencing candidate genes important for the fur industry // BMC Genomics. 2011. V. 12. № 1. P. 354–360.

  15. Anistoroaei R., Krogh A.K., Christensen K. A frameshift mutation in the LYST gene is responsible for the Aleutian color and the associated Chediak-Higashi syndrome in American mink // Anim. Genet. 2013. V. 44. P. 178–183.

  16. Cirera S., Markakis M.N., Christensen K. et al. New insights into the melanophilin (MLPH) gene controlling coat color phenotypes in American mink // Gene. 2013. V. 527. P. 48–54.

  17. Каштанов С.Н., Свищева Г.Р., Пищулина С.Л. и др. Географическая структура генофонда соболя (Martes zibellina): данные анализа микросателлитных локусов // Генетика. 2015. Т. 51. № 1. С. 78–88. doi 10. 7868/S00166758501004X

  18. Каштанов С.Н., Столповский Ю.А., Мещерский И.Г. и др. Таксономический статус и генетическая идентификация соболя Алтая (Martes zibellina averini Bazhanov 1943) // Генетика. 2018. Т. 54. № 11. С. 1327–1337.

  19. Четвериков С.С. О некоторых моментах эволюционного процесса с точки зрения современной генетики // Журн. эксперим. биологии. 1926. Т. 2. Вып. 1. С. 3–54.

  20. Беляев Д.К. Первые итоги разведения цветных норок в звероводческих совхозах // Бюл. науч.-техн. информ. НИИ пушного звероводства и кролиководства. 1958. № 3. С. 10–13.

  21. Беляев Д.К. Применение генетических принципов в разведении норок // Бюл. МОИП. Отд. биол. 1959. Т. 64. Вып. 3. № 3. С. 103–115.

  22. Беляев Д.К., Евсиков В.И. Генетика плодовитости животных. Сообщение I. Влияние мутаций окраски меха на плодовитость норок // Генетика. 1967. № 2. С. 21–33.

  23. Берг Л.С. Труды по теории эволюции. 1922–1930. Л.: Наука, 1977. 387 с.

  24. Вавилов Н.И. Научные основы селекции пшеницы // Избр. произведения: в 2-х т. Л.: Наука, 1967. Т. 2. С. 7–259.

  25. Медников Б.М. Современное состояние проблемы вида и видообразования // Вавиловское наследие в современной биологии. М.: Наука, 1989. 368 с.

  26. Belyaev D.K., Borodin P.M. The influence of stress on variation and its role in evolution // Biol. Zentralbl. 1982. V. 100. P. 705–714.

  27. Трапезов О.В., Беляев Д.К. О роли гетерозиготности норок в экстремальных условиях кормовой обеспеченности // Закономерности онтогенетической эволюции животных. Тюмень: Изд-во Тюменского ун-та, 1978. С. 34–36.

  28. Трапезов О.В., Маркель А.Л. Влияние мутаций окраски на функцию надпочечников при хроническом кормовом стрессе у американской норки // Генетика. 1989. Т. 25. № 3. С. 508–512.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Генетика

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал