Генетика, 2020, T. 56, № 3, стр. 355-360

Предварительные сведения по филогеографии голого землекопа Heterocephalus glaber (Rodentia: Heterocephalidae)

Е. Д. Землемерова 1*, Д. С. Костин 1, А. Р. Громов 1, А. А. Мартынов 1, Д. Ю. Александров 1, Л. А. Лавренченко 1**

1 Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова Российской академии наук
119071 Москва, Россия

* E-mail: zemlemerovalena@ya.ru
** E-mail: llavrenchenko@gmail.com

Поступила в редакцию 28.02.2019
После доработки 23.03.2019
Принята к публикации 15.04.2019

Полный текст (PDF)

Аннотация

Голый землекоп Heterocephalus glaber является эндемиком сомали-масайского биома и обладает рядом уникальных черт. Нами впервые проведен сравнительный анализ последовательностей двух митохондриальных генов (цитохрома b и контрольного региона) этого вида из географических локалитетов, охватывающих значительную часть его ареала. Результаты исследования показали, что H. glaber обладает выраженной филогеографической структурой. Вероятно, существуют несколько глубоко дивергировавших форм H. glaber неясного таксономического ранга.

Ключевые слова: мтДНК, голый землекоп, Heterocephalus glaber, филогеография.

DOI: 10.31857/S0016675820030170

Голый землекоп Heterocephalus glaber распространен в засушливых и полузасушливых районах Северо-Восточной Африки (Джибути, Восточная и Южная Эфиопия, Сомали, Восточная Кения) и ведет строго подземный образ жизни [1, 2]. Это один из двух видов позвоночных животных, обладающих сложной социальной организацией колоний, подобной таковой у общественных насекомых (муравьев и термитов) [3]. Очевидно, это не могло не повлиять на структуру его генетического разнообразия, явно недостаточно изученную. В настоящее время H. glaber является модельным объектом для целого ряда дорогостоящих медико-биологических исследований. Проводятся интенсивные поиски “кандидатных” генов, ответственных за такие уникальные черты этого вида как необычно высокая (для мелких млекопитающих) продолжительность жизни [4], резистентность к онкологическим заболеваниям [57], нечувствительность к термическим и химическим ожогам [8, 9], выносливость к высоким концентрациям углекислого газа [10, 11]. Все без исключения подобные исследования проводятся на весьма ограниченных выборках животных, взятых из нескольких лабораторных колоний, основатели которых происходят из ограниченной территории Южной Кении [12]. Исследования генетической изменчивости H. glaber в широком географическом контексте позволят подтвердить (или поставить под сомнение) правомочность экстраполяции полученных выводов на представителей этого вида из других участков его ареала.

Голый землекоп – эндемик сомали-масайского биома, основной геоморфологической особенностью которого является Восточно-Африканская рифтовая система, оказавшая длительное влияние на климатический режим в Африке [13]. Данный биорегион имеет относительно низкое видовое разнообразие флоры и фауны, однако здесь наблюдается высокий уровень эндемизма растений [14], рептилий [15] и грызунов [16]. Детальные исследования филогеографической структуры эндемиков сомали-масайского биорегиона крайне немногочисленны. Одним из таких крупномасштабных исследований является работа по филогеографической структуре восточноафриканской группы песчанок рода Gerbilliscus [17]. Разработка детального эволюционного сценария для такого древнего эндемичного вида как H. glaber (возраст обособления этой эволюционной линии по молекулярным данным оценивается в 31 млн лет [18]), населяющего один из древнейших и климатически наиболее стабильных регионов всей Африки [19], позволит вынести определенные суждения об истории формирования сомали-масайского биома.

Ранее H. glaber рассматривали в составе семейства Bathyergidae [20]. В настоящее время на основании ряда морфологических, генетических, физиологических и экологических особенностей его выделяют в монотипическое семейство Heterocephalidae [18]. Эллерман [21] выделял четыре формы Heterocephalus, которые он рассматривал как синонимы, или как расы H. glaber, основываясь на количестве коренных зубов и размерах тела. Однако использование размеров тела для выделения форм Heterocephalus нецелесообразно из-за высокого уровня размерного полиморфизма, связанного со сложной социальной организацией колоний [22]. Филогеографическая структура H. glaber ранее рассматривалась только в работах Фаулкеса [22, 23], в основном на материале из Кении. В остальных работах были упомянуты лишь значительные генетические дистанции между голыми землекопами из Восточной Эфиопии и Кении [24].

Нами были проанализированы последовательности двух митохондриальных генов: цитохрома b (cytb) и контрольного региона (D-loop) у 28 экземпляров голого землекопа из пяти локалитетов Эфиопии, собранных в основном во время работы Совместной Российско-Эфиопской Биологической Экспедиции (СРЭБЭ) в 2008–2017 гг. Также в анализ были включены имеющиеся в Генбанке последовательности этих двух генов H. glaber из Кении и Эфиопии (рис. 1,а; табл. 1). Реконструкция филогенетических деревьев была выполнена с помощью двух широко используемых алгоритмов: максимального правдоподобия (maximum likelihood, ML) и байесовского анализа (MrBayes, BI). В качестве внешней группы использованы представители семейства Bathyergidae: Heliophobius argenteocinereus (AY425940, U87538) и Fukomys damarensis (KT321364).

Рис. 1.

а – ML-дерево для комбинированной последовательности генов cytb и D-loop. Кружки вблизи узлов обозначают высокие поддержки в обоих анализах (>0.98 для BI и >90 для ML); б – карта с обозначениями исследованных локалитетов, соответствия цифр см. на рис. 1,а. Нумерация локалитетов соответствует нумерации в табл. 1. НП – национальный парк.

Таблица 1.  

Список образцов H. glaber, использованных в работе

№ п/п ID Локалитет Широта Долгота cytb D-loop
1 2946 Эфиопия, НП Борена (5) 4°33′58′′ N 38°18′55′′ E MK795872 MK795900
2 2953 Эфиопия, НП Борена (5) 4°33′58′′ N 38°18′55′′ E MK795871 MK795899
3 2958 Эфиопия, НП Борена (5) 4°34′4′′ N 38°19′ E MK795873 MK795901
4 2983 Эфиопия, НП Борена (5) 4°32′53′′ N 38°16′38′′ E MK795874 MK795902
5 2984 Эфиопия, НП Борена (5) 4°32′53′′ N 38°16′38′′ E MK795875 MK795903
6 3005 Эфиопия, НП Борена (5) 4°32′54.93′′ N 38°16′36.99′′ E MK795877 MK795905
7 3008 Эфиопия, НП Борена (5) 4°32′54.93′′ N 38°16′36.99′′ E MK795876 MK795904
8 3027 Эфиопия, НП Борена (5)     MK795879 MK795907
9 3030 Эфиопия, НП Борена (5)     MK795878 MK795906
10 3036 Эфиопия, НП Борена (5) 4°31′56.91′′ N 38°16′39.78′′ E MK795880 MK795908
11 3044 Эфиопия, НП Борена (5) 4°31′56.91′′ N 38°16′39.78′′ E MK795881 MK795909
12 3058 Эфиопия, НП Борена (5) 4°32′2′′ N 38°16′43.40′′ E MK795882 MK795910
13 3119 Эфиопия, лес Ареро (4) 4°49′8′′ N 38°49′8′′ E MK795887 MK795915
14 3120 Эфиопия, лес Ареро (4) 4°49′13′′ N 38°49′6′′ E MK795888 MK795916
15 3121 Эфиопия, лес Ареро (4) 4°48′59′′ N 38°49′7′′ E MK795889 MK795917
16 3123 Эфиопия, лес Ареро (4) 4°48′55′′ N 38°49′2′′ E MK795884 MK795912
17 3172 Эфиопия, НП Борена, блок Мегаду (7) 3°48′15′′ N 38°05′56′′ E MK795890 MK795918
18 3184 Эфиопия, НП Борена, блок Мегаду (7) 3°48′15′′ N 38°05′56′′ E MK795891 MK795919
19 3193 Эфиопия, НП Борена, блок Мегаду (7) 3°48′15.6′′ N 38°05′55.3′′ E MK795885 MK795913
20 3205 Эфиопия, НП Борена, блок Мегаду (7) 3°46′52.7′′ N 38°04′01.9′′ E MK795892 MK795920
21 3207 Эфиопия, НП Борена, блок Мегаду (7) 3°46′52.7′′ N 38°04′01.9′′ E MK795893 MK795921
22 3209 Эфиопия, НП Борена, блок Мегаду (7) 3°46′55.5′′ N 38°04′04.4′′ E MK795894 MK795922
23 3210 Эфиопия, НП Борена, блок Мегаду (7) 3°46′55.5′′ N 38°04′04.4′′ E MK795895 MK795923
24 3211 Эфиопия, НП Борена, блок Мегаду (7) 3°46′57′′ N 38°04′03.5′′ E MK795896
25 3214 Эфиопия, НП Борена, блок Мегаду (7) 3°46′57′′ N 38°04′03.5′′ E MK795886 MK795914
26 1080 Эфиопия, НП Герале (6) 4°24′31′′ N 39°27′56′′ E MK795897 MK795924
27 1081 Эфиопия, НП Герале (6) 4°24′31′′ N 39°27′56′′ E MK795898 MK795925
28 1704 Эфиопия, Слоновий заказник Бабиле (2) 9°09′08′′ N 42°15′25′′ E MK795883 MK795911
29 Dired Эфиопия, Дыре-Дауа (1) 9°35′ N 41°49′ E AY425944
30 Demb Эфиопия, Дембалавачу (3) 4°53′ N 38°6′ E U87521 U87528
31 Lerata 1 Кения, Лерата (9) 0°37′ N 37°39′ E U87524 U87532
32 Lerata 2 Кения, Лерата (9) 0°37′ N 37°39′ E U87522 U87530
33 Lerata 3 Кения, Лерата (9) 0°37′ N 37°39′ E U87523 U87531
34 Mtito 1 Кения, Мтито Андеи (8) 2°41′ S 38°9′ E U87525 U87536

Примечание. Полужирным шрифтом выделены последовательности из Генбанка. Нумерация локалитетов соответствует нумерации на рис. 1. НП – национальный парк.

По результатам анализа комбинированной последовательности cytb + D-loop (рис. 1,б) внутри H. glaber можно выделить две крупные клады с высокими поддержками в обоих анализах. Первую формируют образцы из Южной Эфиопии и Кении, вторую – два образца из Восточной Эфиопии. Генетическая дистанция (К2Р) по гену cytb между ними достигает 11.2%. Такое разделение, вероятно, связано с географической изоляцией местообитаний двух данных филогрупп Сомалийским плато, а также долинами рек Гэнале и Вабэ-Шэбэле.

Внутри первой клады можно выделить две высокоподдерживаемые подгруппы с генетической дистанцией ~4%: одна из Южной Эфиопии, а вторая из Кении и крайнего юга Эфиопии, что может быть связано с изолирующим эффектом горного массива Мега и обширных лавовых полей, расположенных к югу от него. Кроме того, внутри этих двух подгрупп также выделяются более мелкие группировки, генетические дистанции между которыми варьируют в пределах от 1 до 2.5%.

Генетическая дистанция между образцами из Восточной Эфиопии достигает 3.7%; по-видимому, это связано с наличием географического барьера – горного хребта Черчер между ареалами этих двух предполагаемых филогрупп. Интересно, что этот же хребет разделяет ареалы двух видов песчанок рода Gerbilliscus (G. “Babile” и G. robustus), относящихся к другой группе грызунов, эндемичных для сомали-масайского биома [17].

Как показали результаты нашего исследования, H. glaber обладает выраженной филогеографической структурой. Вероятно, существует несколько глубоко дивергировавших форм H. glaber неясного таксономического ранга. Согласно генетической концепции вида [25, 26], межвидовая граница определяется на основании уровня генетических дистанций между известными генетически изолированными линиями, которые сохранили свою генетическую целостность при симпатрическом или парапатрическом существовании (обмен генами отсутствует или незначителен). Однако проведение границы между внутри- и межвидовой изменчивостью H. glaber затруднено из-за таких особенностей его биологии как подземный образ жизни и эусоциальность. Млекопитающие, ведущие строго подземно-роющий образ жизни, занимают фрагментированные места обитания и обладают ограниченными способностями к расселению; кроме того, их популяции могут быть частично изолированы не только расстоянием, но также биотическими и абиотическими факторами [2730]. Таким образом, высокий уровень пространственной структурированности, типичный для подземных млекопитающих, может увеличивать скорость их диверсификации [31] и тем самым приводить к увеличению числа линий с неоднозначным таксономическим статусом, а прямое применение генетической концепции вида может привести к завышению таксономического ранга отдельных внутривидовых форм. Так, например, генетические дистанции по гену cytb между видами рода Talpa варьируют от 8 до 17% [32], для видов рода Cryptomys составляют 2.9% (между C. anselli и видом Cryptomys sp. из Каломо) и достигают 18% между отдельными популяциями C. hottentotus [22].

Следует отметить, что для H. glaber также затруднительно определить географические границы ареалов выделенных нами группировок. Так, если на юге граница между двумя группировками определенно проходит по горному массиву Мега и лавовым полям, то число группировок и границы между ними на востоке пока не определены. Вероятно, здесь обитают только две крупные группировки, как это показано на имеющихся у нас данных. В то же время нельзя исключить возможности существования еще нескольких подобных группировок, разделенных долинами рек Гэнале и Вабэ-Шэбэле. Из-за ограниченного количества исследованного материала давать однозначное определение таксономического статуса выделенных гаплогрупп мтДНК пока преждевременно. Для более обоснованных суждений требуется расширить выборку образцов голого землекопа из Восточной Эфиопии и Сомали и провести анализ ядерных генов.

Авторы благодарны координатору Совместной Российско-Эфиопской Биологической Экспедиции А.А. Даркову за организацию экспедиционных работ, а также Радиму Шумбере (Университет Южной Богемии, Ческе Будеевице, Чехия) за предоставление материала из Национального парка Герале.

Работа была выполнена при финансовой поддержке Российского научного фонда (проект № 18-74-00114) (молекулярно-генетические исследования) и в рамках госзадания ИПЭЭ РАН, проект № АААА-А18-118042490058-8 (сбор материала).

Все применимые международные, национальные и/или институциональные принципы ухода и использования животных были соблюдены.

Авторы заявляют, что у них нет конфликта интересов.

Список литературы

  1. Sherman P.W., Jarvis J.U.M., Alexander R.D. The Biology of the Naked Mole-Rat. Princeton, NJ: Princeton Univ. Press, 1991. 536 p.

  2. Patterson B.D. Family Heterocephalidae (naked mole-rats) // Handbook of Mammals of the World / Eds Wilson D.E., Lacher T.E., Mittermeier R.A. Barcelona: Lynx Ediciones, 2016. V. 6. P. 342–351.

  3. Jarvis J.U.M. Eusociality in a mammal: cooperative breeding in naked mole-rat colonies // Science. 1981. V. 212. P. 571–573. https://doi.org/10.1126/science.7209555

  4. Buffenstein R. Negligible senescence in the longest living rodent, the naked mole-rat: insights from a successfully aging species // J. Comparative Physiol. B. 2008. V. 178. P. 439–445. https://doi.org/10.1007/s00360-007-0237-5

  5. Seluanov A., Hine C., Azpurua J. et al. Hypersensitivity to contact inhibition provides a clue to cancer resistance of naked mole-rat // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2009. V. 106. P. 19352–19357. https://doi.org/10.1073/pnas.0905252106

  6. Liang S., Mele J., Wu Y. et al. Resistance to experimental tumorigenesis in cells of a long-lived mammal, the naked mole-rat (Heterocephalus glaber) // Aging Cell. 2010. V. 9. P. 626–635. https://doi.org/10.1111/j.1474-9726.2010.00588.x

  7. Edrey Y.H., Park T.J., Kang H. et al. Endocrine function and neurobiology of the longest-living rodent, the naked mole-rat // Experim. Gerontol. 2011. V. 46. № 2. P. 116–123. https://doi.org/10.1016/j.exger.2010.09.005

  8. Kim E.B., Fang X., Fushan A.A. et al. Genome sequencing reveals insights into physiology and longevity of the naked mole rat // Nature. 2011. V. 479. P. 223–227. https://doi.org/10.1038/nature10533

  9. Buffenstein R., Park T., Hanes M., Artwohl J. Naked mole rat // The Laboratory Rabbit, Guinea Pig, Hamster, and Other Rodents / Eds Suckow M.A., Stevens K.A., Wilson R.P. London: Elsevier, 2012. P. 1055–1074.

  10. Larson J., Park T.J. Extreme hypoxia tolerance of naked mole-rat brain // Neuroreport. 2009. V. 20. № 18. P. 1634–1637. https://doi.org/10.1097/WNR.0b013e32833370cf

  11. Blass G.R.C. Extreme resistance to hypercapnia-induced pulmonary edema of the African naked mole-rat: Doct. diss. Chicago: Univ. Illinois at Chicago, 2014. 104 p.

  12. Sherman P.W., Jarvis J.U.M. Extraordinary life spans of naked mole-rats (Heterocephalus glaber) // J. Zool. Lond. 2002. V. 258. P. 307–311. https://doi.org/10.1017/S0952836902001437

  13. Sepulchre P., Ramstein G., Fluteau F. et al. Tectonic uplift and Eastern Africa aridification // Science. 2006. V. 313. № 5792. P. 1419–1423. https://doi.org/10.1126/science.1129158

  14. Flora of Somalia: Vol. 1 – Pteridophyta; Gymnospermae; Angiospermae (Annonaceae-Fabaceae) / Eds Thulin M. Richmond: Royal Bot. Gardens, Kew, 1993. vii + 495 p.

  15. Burgess N.D., Butynski T.M., Cordeiro N.J. et al. The biological importance of the Eastern Arc Mountains of Tanzania and Kenya // Biol. Conserv. 2007. V. 134. № 2. P. 209–231. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2006.08.015

  16. Варшавский А.А., Каримова Т.Ю., Неронов В.М. Особенности формирования фауны грызунов полуострова Сомали // Зоол. журн. 2007. Т. 86. № 12. С. 1498–1506.

  17. Aghová T., Šumbera R., Piálek L. et al. Multilocus phylogeny of East African gerbils (Rodentia, Gerbilliscus) illuminates the history of the Somali-Masai savanna // J. Biogeography. 2017. V. 44. № 10. P. 2295–2307. https://doi.org/10.1111/jbi.13017

  18. Patterson B.D., Upham N.S. A newly recognized family from the horn of Africa, the Heterocephalidae (Rodentia: Ctenohystrica) // Zool. J. Linnean Society. 2014. V. 172. P. 942–963. https://doi.org/10.1111/zoj.12201

  19. Kingdon J. Island Africa: The Evolution of Africa’s Rare Animals and Plants. London: Collins, 1990. 287 p.

  20. Honeycutt R.L., Edwards S.V., Nelson K., Nevo E. Mitochondrial DNA variation and the phylogeny of African mole rats (Rodentia: Bathyergidae) // Syst. Zoology. 1987. V. 36. № 3. P. 280–292. https://doi.org/10.2307/2413067

  21. Ellerman R. Rodents other than Muridae // The Families and Genera of Living Rodents. London: order of the Trustees of the British Museum, 1940. XXVI + 689 p.

  22. Faulkes C.G., Verheyen E., Verheyen W. et al. Phylogeographical patterns of genetic divergence and speciation in African mole-rats (Family: Bathyergidae) // Mol. Ecol. 2004. V. 13. P. 613–629. https://doi.org/10.1046/j.1365-294X.2004.02099.x

  23. Faulkes C.G., Abbott D.H., O’brien H.P. et al. Micro- and macrogeographical genetic structure of colonies of naked mole-rats Heterocephalus glaber // Mol. Ecol. 1997. V. 6. № 7. P. 615–628. https://doi.org/10.1046/j.1365-294X.1997.00227.x

  24. Lavrenchenko L.A., Kruskop S.V., Bekele A. et al. Mammals of the Babille elephant sanctuary (Eastern Ethiopia) // Russ. J. Theriology. 2010. V. 9. № 2. P. 47–60. https://doi.org/10.15298/rusjtheriol.09.2.01

  25. Bradley B.D., Baker R.J. A test of the genetic species concept: cytochrome-b sequences and mammals // J. Mammalogy. 2001. V. 82. № 4. P. 960–973. https://doi.org/10.1644/1545-1542(2001)082<0960: ATOTGS>2.0.CO;2

  26. Baker R.J., Bradley R.D. Speciation in mammals and the genetic species concept // J. Mammalogy. 2006. V. 87. № 4. P. 643–662. https://doi.org/10.1644/06-MAMM-F-038R2.1

  27. Steinberg E.K., Patton J.L. Genetic structure and the geography of speciation in subterranean rodents: opportunities and constraints for evolutionary diversification // Life Underground: The Biology of Subterranean Rodents / Eds Lacey E.A., Patton J.L., Cameron G.N. Chicago and London: Univ. Chicago Press, 2000. P. 301–331.

  28. Irwin D.E. Phylogeographic breaks without geographic barriers to gene flow // Evolution. 2002. V. 56. № 12. P. 2383–2394. https://doi.org/10.1111/j.0014-3820.2002.tb00164.x

  29. Kuo C.H., Avise J.C. Phylogeographic breaks in low-dispersal species: the emergence of concordance across gene trees // Genetica. 2005. V. 124. № 2–3. P. 179–186. https://doi.org/10.1007/s10709-005-2095-y

  30. Avise J.C. Phylogeography: retrospect and prospect // J. Biogeography. 2009. V. 36. № 1. P. 3–15. https://doi.org/10.1111/j.1365-2699.2008.02032.x

  31. Reig A., Busch C., Ortells M., Contreras J. An overview of evolution, systematics, population biology, cytogenetics, molecular biology and speciation in Ctenomys // Progress Clin. Biol. Res. 1990. V. 335. P. 71–96.

  32. Bannikova A.A., Zemlemerova E.D., Colangelo P. et al. An underground burst of diversity – a new look at the phylogeny and taxonomy of the genus Talpa Linnaeus, 1758 (Mammalia: Talpidae) as revealed by nuclear and mitochondrial genes // Zool. J. Linnean Society. 2015. P. 1–19. https://doi.org/10.1111/zoj.12298

Дополнительные материалы отсутствуют.