Генетика, 2023, T. 59, № 7, стр. 755-771

Гены флавинсодержащих монооксигеназ (FMO) чеснока Allium sativum L.: идентификация в геноме, характеристика и анализ экспрессии в ответ на заражение Fusarium proliferatum

О. К. Анисимова 1, А. В. Щенникова 1, Е. З. Кочиева 1, М. А. Филюшин 1*

1 Федеральный исследовательский центр “Фундаментальные основы биотехнологии” Российской академии наук
119071 Москва, Россия

* E-mail: michel7753@mail.ru

Поступила в редакцию 11.01.2023
После доработки 13.02.2023
Принята к публикации 21.02.2023

Аннотация

В настоящей работе в геноме чеснока Allium sativum L. идентифицировано 39 генов флавинсодержащих монооксигеназ. Показано разделение AsFMOs на три филогенетические клады, ассоциированные с N-оксигенированием (22 белка), биосинтезом ауксинов (13 белков) и S-оксигенированием (4 белка). В аминокислотных последовательностях AsFMOs найдены мотивы связывания с FAD и NADPH, FMO-идентифицирующий мотив и FATGY-мотив. Показано, что транскрипты AsFMOs присутствуют во всех органах чеснока с максимумом в корнях, листьях, цветоносе и воздушных луковицах. В ответ на заражение патогенным грибом Fusarium proliferatum выявлена дифференциальная экспрессия генов клады I (AsFMO4, AsFMO11, AsFMO12 и AsFMO35) в корнях чеснока сортов Сармат и Стрелец, контрастных по устойчивости к фузариозной гнили. При этом экспрессионный ответ гена AsFMO18 клады III, вовлеченного в биосинтез аллиина, идентичен для обоих сортов, независимо от их устойчивости/восприимчивости к фузариозу. Это предполагает совместное участие генов клад I и III в ответных реакциях растений на заражение патогенами. Проанализирована кодирующая и регуляторная последовательности гена AsFMO35 у сортов Стрелец и Сармат. Показано, что промоторная область гена AsFMO35 отличается присутствием АБК-ассоциированного цис-регуляторного элемента ABRE у сорта Стрелец, восприимчивого к фузариозной гнили.

Ключевые слова: чеснок, Allium sativum L., флавинсодержащие монооксигеназы, фузариозная гниль, анализ экспрессии.

Список литературы

  1. Thodberg S., Jakobsen Neilson E.H. The “Green” FMOs: diversity, functionality and application of plant flavoproteins // Catalysts. 2020. V. 10. Article 329. https://doi.org/10.3390/catal10030329

  2. Van Berkel W.J.H., Kamerbeek N.M., Fraaije M.W. Flavoprotein monooxygenases, A diverse class of oxidative biocatalysts // J. Biotechnol. 2006. V. 124. P. 670–689. https://doi.org/10.1016/j.jbiotec.2006.03.044

  3. Schlaich N.L. Flavin-containing monooxygenases in plants: looking beyond detox // Trends Plant Sci. 2007. V. 12. P. 412–418. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2007.08.009

  4. Ziegler D.M. Flavin-containing monooxygenases: Catalytic mechanism and substrate specificities // Drug Metab. Rev. 1988. V. 19. P. 1–32.

  5. Ziegler D.M. An overview of the mechanism, substrate specificities, and structure of FMOs // Drug Metab. Rev. 2002. V. 34. P. 503–511. https://doi.org/10.1081/dmr-120005650

  6. Yanni S.B., Annaert P.P., Augustijns P. et al. Role of flavin-containing monooxygenase in oxidative metabolism of voriconazole by human liver microsomes // Drug Metab. Dispos. 2008. V. 36. P. 1119–1125. https://doi.org/10.1124/dmd.107.019646

  7. Rossner R., Kaeberlein M., Leiser S.F. Flavin-containing monooxygenases in aging and disease: Emerging roles for ancient enzymes // J. Biol. Chem. 2017. V. 292. P. 11138–11146. https://doi.org/10.1074/jbc.R117.779678

  8. Krueger S.K., Williams D.E. Mammalian flavin-containing monooxygenases: Structure/function, genetic polymorphisms and role in drug metabolism // Pharmacol. Ther. 2005. V. 106. P. 357–387. https://doi.org/10.1016/j.pharmthera.2005.01.001

  9. Zhao Y., Christensen S.K., Fankhauser C. et al. A role for flavin monooxygenase-like enzymes in auxin biosynthesis // Science. 2001. V. 291. P. 306–309. https://doi.org/10.1126/science.291.5502.306

  10. Won C., Shen X., Mashiguchi K. et al. Conversion of tryptophan to indole-3-acetic acid by tryptophan aminotransferases of Arabidopsis and YUCCAs in Arabidopsis // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2011. V. 108(45). P. 18518–18523. https://doi.org/10.1073/pnas.1108436108

  11. Hartmann M., Zeier T., Bernsdorff F. et al. Flavin monooxygenase-generated N-hydroxypipecolic acid is a critical element of plant systemic immunity // Cell. 2018. V. 173(2). P. 456–469. https://doi.org/10.1016/j.cell.2018.02.049

  12. Halkier B.A., Gershenzon J. Biology and biochemistry of glucosinolates // Annu. Rev. Plant Biol. 2006. V. 57. P. 303–333. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.57.032905.105228

  13. Kong W., Li J., Yu Q. et al. Two novel flavin-containing monooxygenases involved in biosynthesis of aliphatic glucosinolates // Front. Plant Sci. 2016. V. 7. Article 1292. https://doi.org/10.3389/fpls.2016.01292

  14. Yoshimoto N., Onuma M., Mizuno S. et al. Identification of a flavin-containing S-oxygenating monooxygenase involved in alliin biosynthesis in garlic // Plant J. 2015. V. 83. P. 941–951. https://doi.org/10.1111/tpj.12954

  15. Yoshimoto N., Saito K. S-Alk(en)ylcysteine sulfoxides in the genus Allium: Proposed biosynthesis, chemical conversion, and bioactivities // J. Exp. Bot. 2019. V. 70. P. 4123–4137. https://doi.org/10.1093/jxb/erz243

  16. Mishina T.E., Zeier J. The Arabidopsis flavin-dependent monooxygenase fmo1 is an essential component of biologically induced systemic acquired resistance // Plant Physiol. 2006. V. 141. P. 1666–1675. https://doi.org/10.1104/pp.106.081257

  17. Sun X., Zhu S., Li N. et al. A chromosome-level genome assembly of garlic (Allium sativum) provides insights into genome evolution and allicin biosynthesis // Mol. Plant. 2020. V. 13. P. 1328–1339. https://doi.org/10.1016/j.molp.2020.07.019

  18. Filyushin M.A., Anisimova O.K., Kochieva E.Z., Shchennikova A.V. Genome-wide identification and expression of chitinase class I genes in garlic (Allium sativum L.) cultivars resistant and susceptible to Fusarium proliferatum // Plants. 2021. V. 10. Article 720. https://doi.org/10.3390/plants10040720

  19. Анисимова О.К., Щенникова А.В., Кочиева Е.З., Филюшин М.А. Идентификация генов монодегидроаскорбатредуктаз (MDHAR) чеснока (Allium sativum L.) и их участие в ответе на заражение Fusarium proliferatum // Генетика. 2022. Т. 58. № 7. С. 754–764. https://doi.org/10.31857/S0016675822070037

  20. Anisimova O.K., Seredin T.M., Danilova O.A., Filyushin M.A. First report of Fusarium proliferatum causing garlic clove rot in Russian federation // Plant Dis. 2021. V. 105. P. 3308. https://doi.org/10.1094/PDIS-12-20-2743-PDN

  21. Tchórzewska D., Deryło K., Błaszczyk L., Winiarczyk K. Tubulin cytoskeleton during microsporogenesis in the male-sterile genotype of Allium sativum and fertile Allium ampeloprasum L. // Plant Reprod. 2015. V. 28. P. 171–182. https://doi.org/10.1007/s00497-015-0268-0

  22. Qin M., Wang J., Zhang T. et al. Genome-wide identification and analysis on YUCCA gene family in Isatis indigotica Fort. and IiYUCCA6-1 functional exploration // Int. J. Mol. Sci. 2020. V. 21. Article 2188. https://doi.org/10.3390/ijms21062188

  23. Hansen B.G., Kliebenstein D.J., Halkier B.A. Identification of a flavin-monooxygenase as the S-oxygenating enzyme in aliphatic glucosinolate biosynthesis in Arabidopsis // Plant J. 2007. V. 50. P. 902–910. https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2007.03101.x

  24. Eswaramoorthy S., Bonanno J.B., Burley S.K., Swaminathan S. Mechanism of action of a flavin-containing monooxygenase // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2006. V. 103. P. 9832–9837. https://doi.org/10.1073/pnas.0602398103

  25. Li R., Zhu F., Duan D. Function analysis and stress-mediated cis-element identification in the promoter region of VqMYB15 // Plant Signal Behav. 2020. V. 15. Article 1773664. https://doi.org/10.1080/15592324.2020.1773664

  26. Nakashima K., Yamaguchi-Shinozaki K. ABA signaling in stress-response and seed development // Plant Cell Rep. 2013. V. 32. P. 959–970. https://doi.org/10.1007/s00299-013-1418-1

Дополнительные материалы отсутствуют.