Геохимия, 2022, T. 67, № 2, стр. 119-135

Роль микроэлементов в адаптации метаболизма рыб к снижению загрязнения (на примере субарктического оз. Имандра)

Н. А. Гашкина a*, Т. И. Моисеенко a, Л. А. Шуман b, И. М. Королева c

a Институт геохимии и аналитической химии им. В.И. Вернадского РАН
119991 Москва, ул. Косыгина, 19, Россия

b Тюменский Государственный Университет
625000 г. Тюмень, ул. Ленина, д. 25, Россия

c Институт проблем промышленной экологии Севера Кольского научного центра Российской академии наук
184209 Апатиты, Академгородок, 14а, Россия

* E-mail: ngashkina@gmail.com

Поступила в редакцию 13.05.2021
После доработки 02.06.2021
Принята к публикации 20.06.2021

Аннотация

Изучены механизмы адаптации рыб к выживанию в исторически загрязненном озере Имандра, которые позволили установить роль микроэлементов в защитных функциях организма и их значение в процессах ре-адаптации организмов к улучшению среды обитания. В качестве объекта исследований был выбран озерный сиг (Coregonus lavaretus L.), который не совершает больших миграций. Изучены показатели красной крови, как индикатора гомеостаза рыб, а также роль клеток белой крови в активации иммунной системы. Даны объяснения причин возникновения гистопатологий органов и тканей. Приведены данные об аккумуляции микроэлементов в организме рыб из данного водоема. Принципиальным отличием в биоаккумуляции элементов является интенсивный метаболизм Se. Повышенное отношение S к Se указывает на высокий антиоксидантный статус рыб из исторически загрязненной части озера, тогда как повышенная аккумуляция Fe, Cu и Se может служить маркером патологий печени, Zn и Co – патологий почек.

Ключевые слова: элементы, биоаккумуляция, гематологические и иммунологические отклики, патологии органов

Список литературы

  1. Виноградов А.П. (1963) Биогеохимические провинции и их роль в органической эволюции. Геохимия. (3), 199-242.

  2. Гашкина Н.А. (2017) Эссенциальные элементы в органах и тканях рыб в зависимости от токсичности среды обитания и физиологического состояния. Геохимия. 55(10), 934-941.

  3. Gashkina N.A. (2017) Essential elements in the organs and tissues of fish depending on the freshwater toxicity and physiological state. Geochem. Int. 55(10), 927-934.

  4. Гашкина Н.А., Моисеенко Т.И. (2020) Адаптация метаболизма рыб к тепловому загрязнению АЭС субарктического оз. Имандра. Геохимия. 65(10), 969-983.

  5. Gashkina N.A., Moiseenko T.I. (2020) Adaptation of Fish Metabolism to Thermal Pollution of Subarctic Lake Imandra. Geochem. Int. 58(10), 1110-1122.

  6. Ермаков В.В.(1995) Биогеохимические провинции: концепция, классификация и экологическая оценка. Основные направления геохимии. К 100-летию со дня рождения академика А.П. Виноградова. М.: Наука, 183-196.

  7. Заботкина Е.А. (2017) Влияние токсикантов органической и неорганической природы на структуру мелано-макрофагальных центров у костистых рыб (обзор). Труды ИБВВ РАН. 77(80), 20-32.

  8. Заботкина Е.А., Лапирова Т.Б., Назарова Е.А. (2009) Влияние ионов кадмия на морфофункциональные и иммунофиологические показатели сеголеток речного окуня Perca Fluviatilis (Perciformes, Percidae). Вопросы ихтиологии. 49(1), 117-124.

  9. Клишин А.Ю. (2014) Морфункциональные изменения ламелл и филаментов жабр щуки (Esox lucius). Общество и цивилизация в ХХI в.: тенденции и перспективы развития. Воронеж: Научно-исследовательские публикации, 25-29.

  10. Ковальский В.В. (1963). Возникновение и эволюция биосферы. Успехи совр. биолог. 55(1), 45-67.

  11. Ковальский В.В. (1974) Геохимическая экология. М.: Наука, 299 с.

  12. Крылов О.Н. (1980) Пособие по профилактике и диагностике отравлений рыб вредными веществами. М., 80с.

  13. Лапирова Т.Б., Заботкина Е.А. (2010) Сравнительный анализ показателей иммунофизиолоческого состояние леща Abramis Brama (L.) из различных по степени загрязнения участков Рыбинского водохранилища. Биология внутренних вод. 3(2), 86-91.

  14. Моисеенко Т.И., Гашкина Н.А., Шаров А.Н., Вандыш О.И., Кудрявцева Л.П. (2009) Антропогенная трансформация арктической экосистемы озера Имандра: тенденции к востановлению после длительного периода загрязнения. Водные ресурсы. 36 (3), 312-325.

  15. Моисеенко Т.И., Даувальтер В.А, Лукин А.А., Кудрявцева Л.П., Ильящук Б.П., Ильящук Л.И., Сандимиров С.С., Каган Л.Я., Вандыш О.И., Шаров А.Н., Шарова Ю.Н., Королева И.Н. (2002) Антропогенные модификации экосистемы озера Имандра. М.: Наука, 476 с.

  16. Нормативы качества воды водных объектов рыбохозяйственного значения, в том числе нормативов предельно допустимых концентраций вредных веществ в водах водных объектов рыбохозяйственного значения. (2011) М.: ВНИРО, 257 с.

  17. Правдин И.Ф. (1966) Руководство по изучению рыб. М.: Пищевая промышленность, 376 с.

  18. Abril S.I.M., Dalmolin C., Costa P.G., Bianchini A. (2018) Expression of genes related to metal metabolism in the freshwater fish Hyphessobrycon luetkenii living in a historically contaminated area associated with copper mining. Environ. Toxicol. Pharmacol. 60, 146-156.

  19. Agamy E. (2012) Histopathological liver alterations in juvenile rabbit fish (Siganus canaliculatus) exposed to light Arabian crude oil, dispersed oil and dispersant. Ecotoxicol. Environ. Saf. 75, 171-179.

  20. Ahmed M.K., Al-Mamun M.H., Parvin E., Akter M.S., Khan M.S. (2013) Arsenic induced toxicity and histopathological changes in gill and liver tissue of freshwater fish, tilapia (Oreochromis mossambicus). Exp. Tox. Pathol. 65(6), 903-909.

  21. Bernet D., Schmidt H., Meier W., Burkhardt-Holm P., Wahli T. (1999) Histopathology in fish: proposal for a protocol to assess aquatic pollution. J. Fish Dis. 22, 25-34.

  22. Chadzinska M., Baginski P., Kolaczkowska E., Savelkoul H.F.J., Kemenade B.M.L.V. (2008) Expression profiles of matrix metalloproteinase 9 in teleost fish provide evidence for its active role in initiation and resolution of inflammation. Immunology. 125, 601-610.

  23. Clark N.J., Shaw B.J., Handy R.D. (2018) Low hazard of silver nanoparticles and silver nitrate to the haematopoietic system of rainbow trout. Ecotoxicol. Environ. Saf. 152, 121-131.

  24. Correia A.T., Rebelo D., Marques J., Nunes B. (2019) Effects of the chronic exposure to cerium dioxide nanoparticles in Oncorhynchus mykiss: Assessment of oxidative stress, neurotoxicity and histological alterations. Environ. Toxicol. Phar. 68, 27-36.

  25. Correia, A.T., Rodrigues, S., Ferreira-Martins, D., Nunes, A.C., Ribeiro, M.I., Antunes, S.C. (2020) Multi-biomarker approach to assess the acute effects of cerium dioxide nanoparticles in gills, liver and kidney of Oncorhynchus mykiss, Comp. Biochem. Physiol. C: Pharmacol. Toxicol. 238, 108842.

  26. Costa P.M., Diniz M.S., Caeiro S., Lobo J., Martins M., Ferreira A.M., Caetano M., Vale C., DelValls T.Á., Costa M.H. (2009) Histological biomarkers in liver and gills of juvenile Solea senegalensis exposed o contaminated estuarine sediments: A weighted indices approach. Aquat. Toxicol. 92, 202-212.

  27. da Silva W.F., Egami M.I., Santos A.A., Antoniazzi M.A., Silva M., Gutierre R.C., Paiva M.J.R. (2011) Cytochemical, immunocytochemical and ultrastructural observations on leukocytes and thrombocytes of fat snook (Centropomus parallelus). Fish Shellfish Immunol. 31, 571-577.

  28. da Silva W.F., Simões M.J., Gutierre R.C., Egami M.I., Santos A.A., Antoniazzi M.M., Sasso G.R., Ranzani-Paiva M.J.T. (2017). Special dyeing, histochemistry, immunohistochemistry and ultrastructure: A study of mast cells/eosinophilic granules cells (MCs/EGC) from Centropomus parallelus intestine. Fish Shellfish Immunol. 60, 502-508.

  29. Elahee K.B., Bhagwant S. (2007) Hematological and gill histopathological parameters of three tropical fish species from a polluted lagoon on the west coast of Mauritius. Ecotoxicol. Environ. Saf. 68, 361-371.

  30. Fish Physiology: Homeostasis and Toxicology of Essential Metals. (2012) (Eds. Wood C.M., Farrell A.P., Brauner C.J.) London: Academic Press. V. 31A, 520 p.

  31. Galindo-Villegas J., Garcia-Garcia E., Mulero V. (2016) Role of histamine in the regulation of intestinal immunity in fish. Dev. Comp. Immunol. 64, 178-186.

  32. Gashkina N.A., Moiseenko T.I. 2020. Influence of Thermal Pollution on the Physiological Conditions and Bioaccumulation of Metals, Metalloids, and Trace Metals in Whitefish (Coregonus lavaretus L.). Int. J. Mol. Sci. 12, 4343.

  33. Gashkina N.A., Moiseenko T.I., Kudryavtseva L.P. (2020) Fish response of metal bioaccumulation to reduced toxic load on long-term contaminated Lake Imandra. Ecotoxicol. Environ. Saf. 191, 110205.

  34. Griffith M.B. (2017) Toxicological perspective on the osmoregulation and ionoregulation physiology of major ions by freshwater animals: Teleost fish, crustacea, aquatic insects, and Mollusca. Environ. Toxicol. Chem. 36(3), 576-600.

  35. Handbook on the Toxicology of Metals. (2007) 3th edition. Hardcover, Amsterdam, Boston: Academic Press. 1024 p.

  36. Hematology: Basic Principles and Practice. (2018) (Eds. Hoffman R., Benz E.J., Silberstein L.E., Heslop H.E., Weitz J.I., Anastasi J., Salama M.E., Abutalib S.A.), 7th ed. Philadelphia: Elsevier. 2408 p.

  37. Herrero A., Thompson K.D., Ashby A., Rodger H.D., Dagleish M.P. (2018) Complex Gill Disease: an Emerging Syndrome in Farmed Atlantic Salmon (Salmo salar L.). J. Comp. Path. 163, 23-28.

  38. Hinton D.E., Baumann P.C., Gardner G.C., Hawkins W.E., Hendricks J.D., Murchelano R.A., Okihiro M.S. (2017) Histopathologic biomarkers. In Biomarkers: Biochemical, Physiological and Histological Markers of Anthropogenic Stress, (Eds. Huggett R.J., Kimerly R.A., Mehrle P.M., Bergman H.L.) Boca Raton, London, N.Y.: CRC Press. pp. 155-210.

  39. Kaya H., Aydın F., Gürkan M., Yılmaz S., Ates M., Demir V., Arslan Z. (2016) A comparative toxicity study between small and large size zinc oxide nanoparticles in tilapia (Oreochromis niloticus): Organ pathologies, osmoregulatory responses and immunological parameters. Chemosphere. 144, 571-582.

  40. Kubrak O.I., Husak V.V., Rovenko B.M., Storey J.M., Storey K.B., Lushchak V.I. (2011) Cobalt-induced oxidative stress in brain, liver and kidney of goldfish Carassius auratus. Chemosphere. 85, 983-989. 8

  41. Martinez C.B., Nagae M.Y., Zaia C.T.B., Zaia D.M.A. (2004) Morphological and physiological acute effects of lead in the neotropical fish Prochilodus lineatus. Brazil. J. Biol. 64, 797-807.

  42. Mishra A.K., Mohanty B. (2008) Acute toxicity impacts of hexavalent chromium on behavior and histopathology of gill, kidney and liver of the freshwater fish, Channa punctatus (Bloch). Environ. Toxicol. Pharmacol. 26, 136-141.

  43. Moiseenko T., Sharov A. (2019) Large Russian Lakes Ladoga, Onega, and Imandra under Strong Pollution and in the Period of Revitalization: A Review. Geosciences. 9(12), 492.

  44. Moiseenko T.I. Kudryavtseva L.P. (2001) Trace metals accumulation and fish pathologies in areas affected by mining and metallurgical enterprises in the Kola Region, Russia. Environ. Pollut. 114(2), 285-297.

  45. Moiseenko T.I., Morgunov B.A., Gashkina N.A., Megorskiy V.V., Pesiakova A.A. (2018) Ecosystem and human health assessment in relation to aquatic environment pollution by heavy metals: case study of northwest of the Russian arctic, Kola peninsula. Environ. Res. Lett. 13, 065005.

  46. Monteiro S.M., Mancera J.M., Fontaínhas-Fernandes A., Sousa M. (2005) Copper induced alterations of biochemical parameters in the gill and plasma of Oreochromis niloticus. Comp. Biochem. Physiol. C: Pharmacol. Toxicol. 141, 375-383.

  47. Monteiro S.M., Rocha E., Fontaínhas-Fernandes A., Sousa M. (2008). Quantitative histopathology of Oreochromis niloticus gills after copper exposure. J. Fish Biol. 73, 1376-1392.

  48. Nero N., Farwell A., Lister A., van Der Kraak G., Lee L.E.J., van Meer T., MacKinnon M.D., Dixon D.G. (2006) Gill and liver histopathological changes in yellow perch (Perca flavescens) and goldfish (Carassius auratus) exposed to oil sands process-affected water. Ecotoxicol. Environ. Saf. 63, 365-377

  49. Nogueira-Pedro A., dos Santos G.G., Oliveira D.C., Hastreiter A.A., Fock R.A. (2016) Erythropoiesis in vertebrates: from ontogeny to clinical relevance. Frontiers in Bioscience, Elite. 8, 100-112.

  50. Ortiz J.B., De Canales M.L.G., Sarasquete C. (2003) Histopathological changes induced by lindane (γ-HCH) in various organs of fishes. Sci. Mar. 67(1), 53-61.

  51. Palikova M., Papezikova I., Markova Z., Navratil S., Mares J., Mares L., Vojtek L., Hyrsl P., Jelinkova E., Schmidt-Posthaus H. (2017). Proliferative kidney disease in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) under intensive breeding conditions: Pathogenesis and haematological and immune parameters. Vet. Parasitol. 238, 5-16.

  52. Pijanowski L., Verburg-van Kemenade B.M., Chadzinska M. (2020) Chemokine CXCb1 stimulates formation of NETs in trunk kidney neutrophils of common carp. Dev. Comp. Immunol. 103, 103521.

  53. Ratn A., Prasad R., Awasthi Y., Kumar M., Misra A., Trivedi S.P. (2018) Zn2+ induced molecular responses associated with oxidative stress, DNA damage and histopathological lesions in liver and kidney of the fish, Channa punctatus (Bloch, 1793). Ecotoxicol. Environ. Saf. 151, 10-20.

  54. Reite O.B., Evensen Ø. (2006) Inflammatory cells of teleostean fish: A review focusing on mast cells/eosinophilic granule cells and rodlet cells. Fish Shellfish Immunol. 20, 192-208.

  55. Sakamoto M., Yasutake A., Domingo J., Chan H.M., Kubota M., Murata K. (2013) Relationships between trace elements concentration in chorionic tissue of placenta and umbilical cord tissue: Potential use as indicators for prenatal exposure Environ. Intern. 60, 106-111.

  56. Stentiford G.D., Longshaw M., Lyons B.P, Jones G., Green M., Feist S.W. (2003) Histopathological biomarkers in estuarine fish species for the assessment of biological effects of contaminants. Mar. Environ. Res. 55, 137-159.

  57. Talukdar B., Kalita H.K., Basumatary S., Saikia D.J., Sarma D. (2017) Cytotoxic and genotoxic affects of acid mine drainage on fish Channa punctata (Bloch). Ecotoxicol. Environ. Saf. 144, 72-78.

  58. van der Oost R., Beyer J., Vermeulen N.P.E. (2003) Fish bioaccumulation and biomarkers in environmental risk assessment: a review. Environ. Toxicol. Pharmacol. 13, 57-149.

  59. Wang Y., Fang J., Leonard S.S., Rao K.M. (2004) Cadmium inhibits the electron transfer chain and induces reactive oxygen species. Free Radic. Biol. Med. 36, 1434-1443.

  60. Whitfield A.K., Elliott M. (2002) Fish as indicators of environmental and ecological changes within estuaries: a review of progress and some suggestions for the future. J. Fish Biol. 61, 229-250.

  61. Whyte S.K. (2007) The innate immune response of finfish – A review of current knowledge. Fish Shellfish Immunol. 23, 1127-1151.

  62. Wood C.M., Eom J. (2021). The osmorespiratory compromise in the fish gill. Comp. Biochem. Physiol. A: Physiol. 254, 110 895.

  63. Xia X., Wang X., Qin W., Jiang J., Cheng L. (2019) Emerging regulatory mechanisms and functions of autophagy in fish. Aquaculture 511, 734212.

  64. Yeom D.-H., Adams S.M. (2007) Assessing effects of stress across levels of biological organization using an aquatic ecosystem health index. Ecotoxicol. Environ. Saf. 67, 286-295.

Дополнительные материалы отсутствуют.