Вопросы ихтиологии, 2019, T. 59, № 1, стр. 94-102

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Хамсу отбирали из уловов ставных неводов и тралов в Азовском море и Керченском проливе в период завершения нагула – во второй половине октября–ноябре 2006−2013 гг. Из каждого улова отбирали по 200 экз., измеряли длину по Смитту (FL) и разделяли на размерные группы с интервалом 5 мм. Для анализа использовали рыб трёх наиболее массовых групп, общая численность которых обычно составляла более 70% выборки. Определяли среднюю массу рыб в группах. Рыб каждой группы измельчали в блэндере целиком, пробы фарша массой 0.5 г использовали для определения содержания суммарных липидов (СЛ, % сырой массы), доли в них триацилглицеринов (ТАГ, % СЛ), состава и содержания жирных кислот в ТАГ (% суммы жирных кислот), как подробно описано ранее (Юнева и др., 2016). Абсолютное содержание незаменимых жирных кислот ЭПК и ДГК в теле рыб рассчитывали в мг/100 г сырой массы (Litzow et al., 2006). О потенциальном влиянии осолонения моря на изменение состава пищи хамсы судили по величине жирнокислотного индекса ∑n3/∑n6 (Henderson, Tocher, 1987). Для оценки соотношения в рационе хамсы животной и растительной пищи рассчитывали индекс ДГК/ЭПК (Dalsgaard et al., 2003). Величина ДГК/ЭПК > 1 в резервных липидах указывает на преобладание в рационе животной пищи, <1 – растительной.

Статистическую обработку полученных данных выполняли с применением стандартных процедур пакета Microsoft^® Office Excel.

РЕЗУЛЬТАТЫ

В 2006–2013 гг. средняя длина и средняя масса хамсы в выборках варьировали в пределах 85.6–97.2 мм и 6.0–8.4 г; максимальные размеры отмечены в 2006 г., минимальные – в 2011 г. (табл. 1). Содержание СЛ в теле рыб, напротив, было минимальным (15.5% сырой массы) в 2006 г. и увеличилось до 18.7% в 2010−2011 гг., после чего менялось незначительно. Несмотря на большую внутригодовую вариабельность содержание СЛ характеризуется существенной (> 1/3 общей дисперсии) и статистически достоверной (p < 0.001) межгодовой изменчивостью (табл. 2). Содержание резервных липидов (ТАГ), на долю которых приходилось 73.9–77.5% СЛ, менялось от 11.8 до 14.2% сырой массы тела и практически повторяло (R² = 0.82) динамику содержания СЛ (рис. 1).

Рис. 1.

Содержание суммарных липидов (◼) и триацилглицеринов (◻) в теле азовской хамсы Engraulis encrasicolus maeoticus в октябре–ноябре 2006, 2008–2013 гг.; (I) − среднеквадратичное отклонение.

Данные по жирнокислотному составу ТАГ хамсы в октябре–ноябре 2006−2013 гг. представлены в табл. 3. Доля насыщенных жирных кислот (НЖК) составляла 33.1–39.0% суммы всех ЖК. Среди НЖК доминировала пальмитиновая (16:0) кислота (22.4–26.5%). Содержание кислот 14:0 и 18:0 составляло соответственно 4.8–7.6 и 4.2–5.3%. Суммарное содержание мононенасыщенных жирных кислот (МНЖК) менялось от 39.7% в 2006 г. до 31.2% в 2013 г. преимущественно за счёт уменьшения содержания доминирующей среди МНЖК олеиновой кислоты (18:1). Содержание ПНЖК, напротив, увеличивалось от 23.0% в 2006 г. до 33.6% в 2013 г. за счёт увеличения доли кислот n3 (∑n3). Суммарное содержание ПНЖК n6 (∑n6) характеризовалось относительным постоянством. Соответственно, индекс ∑n3/∑n6 увеличился с 2.8 в 2006 г. до 4.2–5.0 в последующие годы. Среди ПНЖК n3 преобладали ДГК и ЭПК, содержание которых варьировало в пределах соответственно 5.7−12.3 и 4.9–9.1% суммы жирных кислот, с минимальными величинами в 2006 г. и максимальными − в 2013 г. Значительной межгодовой изменчивостью характеризовался индекс ДГК/ЭПК. В 2006 и 2008 гг. его значения были близки к единице, а в последующие годы составляли 1.3–1.6; исключением является 2011 г. (<1). Абсолютное содержание ЭПК и ДГК в исследуемый период постепенно увеличилось соответственно с 576 до 1091 и с 594 до 1540 мг/100 г сырой массы (рис. 2).

Рис. 2.

Содержание эйкозапентаеновой (◻) и докозагексаеновой (◼) кислоты в триацилглицеринах азовской хамсы Engraulis encrasicolus maeoticus в октябре–ноябре 2006, 2008–2013 гг.; ост. обозначения см. на рис. 1.

Значительная межгодовая вариабельность жирнокислотного состава ТАГ хамсы в исследуемый период указывает на существенные изменения в составе потребляемой пищи. О направленности таких изменений свидетельствуют изменения трофических индексов ∑n3/∑n6 ПНЖК и ДГК/ЭПК. Отношение ∑n3/∑n6 ПНЖК в резервных липидах рыб увеличивается по мере увеличения солёности водоёма, в котором рыбы обитают (Henderson, Tocher, 1987; Sargent, Henderson, 1995). Например, у тихоокеанского анчоуса E. japonicus эта величина составляет 8.0−8.9 (Sajiki et al., 1992; Kim et al., 2014), у средиземноморского E. encrasicolus – 9.2 (Öksüz et al., 2009), у черноморской хамсы E. encrasicolus ponticus – 6.1−7.3 (Turan et al., 2007; Öksüz, Özyılmaz, 2010). По нашим данным, в 2009−2013 гг. по сравнению с 2006 г. величина ∑n3/∑n6 в ТАГ азовской хамсы увеличилась в 1.5−1.8 раза и приблизилась к этой величине у черноморской хамсы (Turan et al., 2007). Кроме того, в 2009−2013 гг. (за исключением 2011 г.), в рационе хамсы увеличилась доля животной пищи (ДГК/ЭПК > 1) (табл. 3), тогда как в начальный период осолонения (2006 и 2008 г.) хамса больше потребляла растительную пищу (ДГК/ЭПК ≈ 1). То есть качественные перестройки в трофической цепи азовской хамсы, произошедшие в процессе осолонения Азовского моря, привели к увеличению содержания липидов и, что особенно важно, к значительному увеличению содержания незаменимых жирных кислот в теле рыб в период нагула.

ОБСУЖДЕНИЕ

Азовское море – полузамкнутый мелководный солоноватый водоём, основную роль в гидрологическом режиме которого играет сток Дона и Кубани и водообмен через Керченский пролив с Чёрным морем (Костяной и др., 2014). Солёность Азовского моря характеризуется мультидекадной изменчивостью в диапазоне 9−14‰. В 1920–1950-х гг. солёность Азовского моря составляла 10.5‰, c начала 1950-х до середины 1970-х гг. постепенно увеличилась до 13.9‰, а затем вновь уменьшилась до минимальной величины (9.3‰) в 2006 г. Начиная с 2007 г. экосистема Азовского моря функционирует в условиях снижения материкового стока и увеличения притока более солёных черноморских вод (Косенко, 2016). В 2013 г. солёность собственно Азовского моря (без учёта опреснённого Таганрогского залива) составила 12.6‰, а к 2015 г. достигла 13.6‰ (Александрова и др., 2016; Косенко, 2016).

Уменьшение пресного стока и увеличение поступления черноморской воды в Азовское море привело к сокращению ареалов пресноводных и солоноватоводных фито- и зоопланктёров и, напротив, расширению ареалов галофильных организмов (Mirzoyan, 2004). Уже на 4-й год с начала осолонения эвгалобы морского генезиса стали массово проникать даже в наиболее удалённый от Керченского пролива и опреснённый Таганрогский залив (Сафронова, Лужняк, 2016). По данным учётных съёмок в Азовском море 2006–2013 гг. (Chashchin et al., 2015), спустя 5 лет после начала осолонения запасы азовской хамсы увеличились в 10 раз (табл. 4). Рост запасов сопровождался увеличением в теле рыб в период нагула содержания липидов (R² = 0.74) (рис. 3) и незаменимых жирных кислот ЭПК и ДГК (рис. 2), необходимых для обеспечения двигательной активности рыб, солёностных и температурных адаптаций и других процессов (Sargent, Henderson 1995; Arts, Kohler 2009). Увеличение содержания липидов, ЭПК и ДГК в теле хамсы не только повышает энергетический статус организма, но, вероятно, способствует быстрой адаптации рыб к солёности Чёрного моря, сокращению сроков зимовальных миграций, повышению выживаемости зимой в условиях низкой температуры и устойчивости к болезням и большему возврату производителей в Азовское море.

Рис. 3.

Зависимость содержания суммарных липидов (а) и средней массы (б) хамсы Engraulis encrasicolus maeoticus от величины её запаса: а − R² = 0.74, б –R² = 0.67.

Резкое увеличение запасов хамсы одновременно с улучшением обеспеченности рыб пищей могли иметь общую причину, связанную с перестройкой экосистемы Азовского моря во время осолонения. В годы с высокими запасами (2010−2013) по сравнению с 2006 и 2008 гг. существенно изменился качественный состав пищи хамсы: увеличилось потребление черноморских организмов и более калорийной животной пищи, о чём свидетельствуют более высокие значения трофических индексов − ∑n3/∑n6 и ДГК/ЭПК (рис. 4). Лишь в 2011 г., когда запасы были экстремально высокими, хамса, вероятно, была вынуждена потреблять больше растительной пищи (ДГК/ЭПК < 1), что указывает на ухудшение условий питания (Rogov et al., 2004). Таким образом, судя по исследованным липидным характеристикам и росту запасов, осолонение моря оказало положительное влияние на состояние популяции азовской хамсы. В то же время средняя масса рыб в уловах с увеличением запасов уменьшалась (R² = 0.67) (рис. 3б), что, вероятно, происходило из-за демографических изменений в популяции: увеличения доли младших возрастных групп. Кроме того, понижение размерно-весовых показателей хамсы при высоких запасах связывают с “перенаселением” Азовского моря данным видом и возникающей внутривидовой конкуренцией (Chashchin et al., 2015).

Рис. 4.

Динамика трофических индексов в триацилглицеринах () и запаса (—) азовской хамсы Engraulis encrasicolus maeoticus, октябрь–ноябрь 2006, 2008–2013 гг.: а – соотношение ∑n3/∑n6, б – соотношение ДГК/ЭПК (данные по запасу: Chashchin et al., 2015).

Обеспеченность пищей хамсы зависит не только от состояния кормовой базы водоёма, но и от общей численности (биомассы) и пространственного распределения основных трофических конкурентов (Shulman, Love, 1999). В пелагиали Азовского моря основными потребителями планктона являются собственно хамса, а также тюлька и гребневик-вселенец мнемиопсис (Rogov et al., 2004; Chashchin et al., 2015). Последний на протяжении почти трех десятилетий ежегодно в летние месяцы проникает из Чёрного моря в Азовское. Если в начальный период осолонения (2006–2009 гг.) ежегодные запасы хамсы составляли в среднем 144 тыс. т, тюльки – 407 тыс. т, мнемиопсиса – 6600 тыс. т, то в последующие годы (2010−2013 гг.) запасы хамсы значительно увеличились, а тюльки и мнемиопсиса, напротив, сократились (табл. 4). Исходя из величины запасов и принимая удельные рационы для хамсы и тюльки за 10% сырой массы тела (Михман, Романович, 1977; Rogov et al., 2004), а для мнемиопсиса за 0.1% сырой массы тела (Финенко и др., 2013), можно ориентировочно оценить количество пищи, потребляемой каждым из этих консументов. В 2006−2009 гг. хамса потребляла в три раза меньше пищи, чем тюлька, а на долю мнемиопсиса приходилось около 10% пищи, потребляемой рыбами. В 2010–2013 гг. хамса, напротив, потребляла в 2.5 раза больше пищи, чем тюлька, а на долю мнемиопсиса приходилось лишь 1.5% общего количества. Такая очень приблизительная оценка позволила, тем не менее, показать, что в 2010–2013 гг. хамса стала главным потребителем в пелагиали Азовского моря, значительно опережая тюльку и мнемиопсиса.

Благоприятные условия, которые возникли для хамсы при современном осолонении Азовского моря, оказались неблагоприятными для нереста и нагула тюльки. Нерест хамсы проходит в море при 10–13‰, оптимумы для развития личинок и молоди составляют 10−15‰ (Бокова, 1955; Rogov et al., 2004). Тюлька нерестится в опреснённом Таганрогском заливе; допустимая солёность для развития икры и личинок тюльки не превышает 7‰ (Rogov et al., 2004). С увеличением солёности моря (и особенно Таганрогского залива до 7−9‰) ареалы размножения и откорма молоди тюльки сократились. Эвригалинная хамса, напротив, расширила ареал, который в 2010–2013 гг. охватывал не только собственно море, но и значительную часть Таганрогского залива (Александрова и др., 2016). Ранее было показано, что при осолонении вследствие экспансии черноморских планктёров в Азовское море его продуктивность и видовое разнообразие уменьшаются (Mirzoyan, 2004). Это, вероятно, приводит к значительному ухудшению условий питания тюльки, которая является облигатным зоофагом и очень требовательна к высоким концентрациям животной пищи (Rogov et al., 2004).

В отличие от тюльки хамса является эврифагом. Она способна питаться организмами разного размера в разных слоях Азовского моря: планктонными (Acartia, Calanipeda, Ciripedia и др.), придонными (Macropsis slabberi), донными, обитающими не в толще грунта, а в придонном слое, такими как Nereis succenea в период размножения, Spionidae, Hydrobia, Ostracoda, и оседающей молодью моллюсков, икрой и личинками тюльки (Бокова, 1955). При недостатке животной пищи хамса активно потребляет фитопланктон (Дементьева, 1959; Корнилова, 1955; Михман, Романович, 1977; Чащина, 2001). Во время массового вселения и развития в Азовском море хищных желетелых − медузы Aurelia aurita в 1970-е гг. и мнемиопсиса в 1990-е гг. − более половины содержимого желудков хамсы в период нагула составлял фитопланктон (Михман, Романович, 1977; Чащина, 2001).

В 2006−2013 гг. последним по значимости потребителем зоопланктона в Азовском море является мнемиопсис (табл. 4). Анализ межгодовой и пространственной вариабельности динамики численности и биомассы мнемиопсиса в Чёрном и Азовском морях с момента его первого обнаружения до настоящего времени является предметом многочисленных исследований (Shiganova et al., 2001; Mirzoyan et al., 2004, Costello et al., 2012; Chashchin et al., 2015). В конце 1980-х–начале 1990-х гг. биомасса мнемиопсиса в Азовском море была очень высокой, он интенсивно размножался и широко расселялся по всему морю, интенсивно выедая кормовой планктон (Chashchin et al., 2015). В последнее десятилетие численность мнемиопсиса в Азовском море существенно сократилась, в том числе и благодаря массовому развитию его потребителя – гребневика Beroe ovata. В августе 2009–2011 гг. мнемиопсис присутствовал лишь на небольших акваториях в центральной и юго-восточной частях Азовского моря (Chashchin et al., 2015). Сокращение биомассы и относительная пространственная изоляция мнемиопсиса значительно уменьшили его влияние на кормовую базу рыб. Хамса в последние годы, напротив, распространялась по всему Азовскому морю и проникала в Таганрогский залив, потеснив при этом тюльку (Александрова и др., 2016).

Таким образом, увеличение солёности Азовского моря способствовало расширению ареалов размножения и нагула эвригалинной хамсы. Помимо этого, в результате замещения солоноватоводных планктонных организмов черноморскими улучшилась обеспеченность хамсы пищей, о чём свидетельствует увеличение содержания липидов и, что особенно важно, незаменимых жирных кислот ЭПК и ДГК в теле рыб ко времени завершения нагула. Благоприятные условия нагула, в свою очередь, являются необходимым фактором, определяющим выживание хамсы в период зимовки (Шульман, 1972). В исследуемый период выживанию рыб способствовали также относительно высокая температура воды в Чёрном море в зимние месяцы (Костяной и др., 2014) и малое промысловое изъятие (Chashchin et al., 2015). Совокупность всех этих факторов, вероятно, и явилась причиной (вероятно, не единственной) резкого увеличения запасов хамсы в Азовском море в 2010–2011 гг. и сохранения их на высоком уровне в последующие годы.

Таким образом, анализ межгодовой динамики содержания липидов и их жирнокислотного состава позволил оценить обеспеченность пищей взрослой части популяции хамсы во время нагула в Азовском море. Однако в данном исследовании не рассматривалась молодь, формирующая пополнение следующего года. Как нам представляется, распространение мониторинговых исследований на младшую возрастную группу не только даст целостное представление о состоянии популяции хамсы в период, предшествующий зимовке, но и позволит оценить потенциал пополнения, которое у короткоцикловых рыб определяет динамику численности будущего нерестового стада.

БЛАГОДАРНОСТИ

Авторы выражают глубокую благодарность рыбакам промысловых судов Крыма за помощь в получении материала.