Вопросы ихтиологии, 2019, T. 59, № 2, стр. 216-224

О популяционно-генетической изменчивости сайки Boreogadus saida арктических морей России

Н. В. Гордеева 12*, А. В. Мишин 2

1 Институт общей генетики РАН – ИОГЕН
Москва, Россия

2 Институт океанологии РАН – ИО РАН
Москва, Россия

* E-mail: ribka04@mail.ru

Поступила в редакцию 12.03.2018
После доработки 23.05.2018
Принята к публикации 03.07.2018

Полный текст (PDF)

Аннотация

Приводятся данные о генетической изменчивости сайки Boreogadus saida, оценённой с помощью семи микросателлитных локусов в четырёх выборках, собранных в 2014 и 2017 гг. в морях Карском, Лаптевых и Восточно-Сибирском. Между выборками выявлены слабые, но в большинстве своём статистически достоверные различия. Оценки пространственной генетической дифференциации у сайки арктических морей России (в среднем 0.4% общей генетической изменчивости), сходные с таковыми на остальной части её панарктического ареала, оказываются наименьшими среди родственных видов тресковых рыб. В то же время у сайки отмечается существенная темпоральная изменчивость. Обсуждаются причины слабой пространственной дивергенции сайки и перспективы дальнейших популяционно-генетических исследований.

Ключевые слова: сайка Boreogadus saida, микросателлиты, генетическая изменчивость, популяция.

Сайка Boreogadus saida – холодолюбивый вид тресковых рыб (Gadidae) с обширным панарктическим ареалом; встречается как в прибрежных водах, фьордовых заливах, шельфовых зонах, так и над континентальным склоном и в центральных районах Арктического бассейна, покрытых паковым льдом (рис. 1) (Москаленко, 1964; Парин и др., 2014; Mecklenburg, Steinke, 2015; David et al., 2016). Эта небольшая короткоцикловая рыба может образовывать скопления огромной численности плотностью до 307 экз/м3 (Welch et al., 1992; Crawford, Jorgenson, 1996; Benoit et al., 2008; Антонов и др., 2016; David et al., 2016). Сайку относят к криопелагическим видам, жизненный цикл которых тесно связан со льдом; он служит нерестовым биотопом и убежищем для личинок и молоди, а ассоциированная со льдом фауна беспозвоночных составляет основу питания последних (Craig et al., 1982; Lønne, Gulliksen, 1989; Graham, Hop, 1995; Боркин, 2013). Благодаря присутствию в крови особых гликопротеинов – антифризов – сайка способна переносить отрицательные значения температуры (Osuga, Feeney, 1978). Этот вид не является важным объектом промысла, но из-за численного доминирования и широкого распространения считается ключевым компонентом относительно простых пелагических экосистем шельфовых и центральных регионов Арктического бассейна (Hop, Gjøsæter, 2013; Антонов и др., 2016), обеспечивая передачу до 75% энергии между планктоном и хищниками более высокого ранга – морскими млекопитающими и птицами (Bradstreet et al., 1986; Welch et al., 1992; Hop, Gjøsæter, 2013).

Рис. 1.

Географическое положение выборок сайки Boreogadus saida, исследованных в настоящей работе (★) и в работах других авторов: () – Nelson, Bouchard, 2013; () – (Madsen et al., 2016; (◼) – ареал сайки, () – положение основных мест нереста (по: Fevolden, Christiansen, 1997); (→) – схема течений в арктическом регионе.

Этот довольно специализированный вид в случае ослабления ледового режима может быть быстро замещён бореальными или субарктическими видами из Атлантики или Тихого океана. Потепление климата сопровождается отступлением полярного фронта и сокращением площади ледовых полей, вследствие этого границы распространения сайки смещаются дальше к северу (Mueter et al., 2016). Эта тенденция может угрожать благополучию вида, поскольку размножение сайки происходит преимущественно ближе к краям ареала, на арктическом шельфе (David et al., 2016). Снижение численности сайки происходит обычно на фоне возрастания более успешно конкурирующих за пищевые ресурсы видов – мойвы Mallotus villosus, песчанки Ammodytes hexapterus (Gaston et al., 2003; Hop, Gjøsæter, 2013; Falardeau et al., 2014; McNicholl et al., 2016), и хищников – более крупных представителей тресковых рыб – атлантической трески Gadus morhua и пикши Melanogrammus aeglefinus (Боркин, Журавлева, 1995; Renaud et al., 2012). Из-за чувствительности к температурному режиму этот вид может служить индикатором состояния арктических ихтиоценов, а также перестроек пищевых цепей в арктических и субарктических экосистемах в условиях глобальных климатических сдвигов (Hop, Gjøsæter, 2013; Mueter et al., 2016). Для долгосрочного широкомасштабного мониторинга помимо сведений о биологии, распределении, питании, росте и размножении необходимы подробные исследования внутривидовой структуры, границ и генетических характеристик её компонентов. Генетическая изменчивость и популяционная структура сайки исследована недостаточно подробно, особенно на российской части ареала (Nelson, Bouchard, 2013; Mecklenburg, Steinke, 2015). Судя по накопленным к настоящему времени данным, внутри своего обширного ареала сайка демонстрирует невысокую генетическую изменчивость. Первые работы с использованием биохимического полиморфизма в малоизменчивых кодирующих белки генах (Fevolden, Christiansen, 1997) и RAPD-маркеров (Fevolden et al., 1999) не обнаружили у сайки Северной Атлантики различий популяционного уровня. Таким же безуспешным оказался анализ коротких фрагментов мтДНК, хотя и помог выявить в выборках из гренландских вод две филогенетические линии (Pálsson et al., 2009). В недавней работе с помощью ДНК-баркодинга, основанного на изменчивости фрагмента cox1 мтДНК, показано отсутствие различий на более крупной географической шкале (Mecklenburg, Steinke, 2015). Исследование изменчивости высокополиморфных ядерных микросателлитных локусов свидетельствует о небольшой, но достоверной региональной подразделённости на значительной части ареала (рис. 1) (Nelson, Bouchard, 2013). Выявлены также значимые различия между сайкой из фьордовых заливов Северо-Восточной Гренландии и Шпицбергена в сравнении с выборками с шельфа Гренландского моря (Madsen et al., 2016), которые могли возникнуть в результате изоляции популяций после реколонизации отдельных фьордов в течение последнего ледникового минимума.

Цель настоящего исследования – с помощью информативных микросателлитных маркеров проанализировать генетическую изменчивость и дифференциацию выборок сайки, собранных в 2014 и 2017 гг. в трёх арктических морях России, расширив тем самым географию популяционно-генетических исследований этого вида.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Материал для исследования сайки собран в 129-м рейсе НИС “Профессор Штокман” (2014 г.) и 69-м рейсе НИС “Академик Мстислав Келдыш” (2017 г.). Положение станций и число отловленных рыб приведены на рис. 1 и в табл. 1. Всего обследовано 288 экз., объединённых в четыре выборки – из Карского моря (2014 и 2017 гг.), моря Лаптевых и Восточно-Сибирского моря.

Таблица 1.  

Координаты станций и объём выборок (n) сайки Boreogadus saida, использованных для анализа генетической изменчивости

Море Станция Координаты Дата лова Орудие лова n, экз.
с.ш. в.д.
Карское 64 72°31.98′ 64°57.30′ 28.09.2014 Сеть Бонго 8
  65 72°31.98′ 64°12.36′ 28.09.2014 То же 12
  78 72°57.48′ 67°04.50′ 30.09.2014 » 24
  80 73°05.40′ 66°48.96′ 30.09.2014 » 4
  5649 75°25.8′ 64°20.12′ 26.09.2017 РТАКСА 101
Лаптевых 5590 77°10.71′ 114°41.33′ 30.08.2017 Сеть Бонго 32
  5592 75°49.82′ 130°26.16′ 02.09.2017 То же 32
  5624 76°50.0′ 126°40.0′ 15.09.2017 » 32
Восточно-Сибирское 5604 74°04.54′ 158°21.15′ 06.09.2017 » 1
  5605 74°52.35′ 160°09.29′ 06.09.2017 » 3
  5606 75°38.86′ 161°59.80′ 07.09.2017 » 2
  5612 74°23.26′ 168°08.72′ 08.09.2017 РТАКСА 5
  5613 73°20.01′ 166°47.90′ 08.09.2017 Сеть Бонго 18
  5615 72°20.83′ 165°26.34′ 08.09.2017 То же 8
  5617 71°21.61′ 164°19.21′ 09.09.2017 » 1
  5619 70°26.66′ 165°05.54′ 09.09.2017 » 5

Тотальную ДНК выделяли из фрагментов кожи и белых мышц с помощью коммерческого набора Diatom Prep100 (OOO “Лаборатория Изоген”, Россия). Анализировали изменчивость семи микросателлитных локусов, один из которых содержит динуклеотидный повтор, два – тринуклеотидные, остальные тетранукдеотидные (табл. 2). При выборе локусов руководствовались наибольшими оценками полиморфизма и соответствием распределения генотипов равновесному соотношению Харди–Вайнберга, приведёнными в работе Нельсона с соавторами (Nelson et al., 2013). Полимеразную цепную реакцию (ПЦР) проводили по следующей схеме: предварительное плавление ДНК при 94°С в течение 4 мин, далее 7 циклов: плавление – 94°С, 1 мин, отжиг праймеров – 30 с, синтез ДНК – 72°С, 30 с; 25 циклов: плавление – 94°С, 30 с, отжиг праймеров – 20 с, синтез ДНК – 72°С, 15 с; окончательная достройка цепей – 72°С, 7 мин.

Таблица 2.  

Характеристики микросателлитных локусов, использованных для анализа генетической изменчивости сайки Boreogadus saida из трёх арктических морей России

Локус Мотив T, °C HO/HE А FST Источник информации
Bsa6 CA 53 0.641/0.672 16 0.004 Nelson et al., 2013
Bsa14 GATA 55 0.605/0.603 10 0.001 Тот же
Bsa60 TGAA 55 0.716/0.724 8 0.012* »
Bsa101 GATA 55 0.756/0.770 9 0.002 »
GmoC18 ACA 56 0.875/0.906 17 0 Stenvik et al., 2006
GmoC102 TCA 55 0.857/0.874 15 0.009* Delghandi et al., 2008
Tch14 GAA 55 0.930/0.936 26 0.001 O’Reilly et al., 2000

Примечание. T – температура отжига праймеров, A – число аллелей, Ho/HE – наблюдаемая/ожидаемая гетерозиготность, FST – оценка дифференциации выборок; * уровень значимости оценок FSTp < 0.01.

Полученную матрицу мультилокусных генотипов тестировали на наличие нуль-аллелей и ошибок считывания в программе MICROCHECKER version 2.2.3 (van Oosterhout et al., 2004). Показатели генетического разнообразия в выборках (наблюдаемой (HO) и ожидаемой (HE) гетерозиготности (генного разнообразия)), среднего числа аллелей на локус (А), числа аллелей (Â) и числа приватных (уникальных) аллелей на локус (Apr), скорректированных по минимальному размеру выборки, а также коэффициент инбридинга (FIS) получали с помощью программ FSTAT 2.9.3.2 (Goudet, 2001) и HP-rare (Kalinowski, 2005). Различия между выборками по показателям генетического разнообразия оценивали с помощью непараметрического анализа вариансы Фридмана (Friedman ANOVA) в программе Statistica 8.0 (StatSoft Inc., США). Проверку соответствия генотипических частот в выборках равновесному соотношению Харди−Вайнберга, а также проверку неравновесия по сцеплению между всеми парами локусов проводили в программе GENEPOP 4 (Raymond, Rousset, 1995); уровень значимости скорректирован для множественных тестов. Значимость различий между выборками в аллельных и генотипических частотах по каждому локусу оценивали также в GENEPOP с помощью комбинированного теста Фишера, имеющего наибольшую статистическую мощность при анализе данных об изменчивости микросателлитных маркеров (Ryman et al., 2006). Для определения статистической мощности теста Фишера с имеющимся набором микросателлитных локусов и с данной численностью выборок были проведены симуляции в программе POWSIM 4.0 (Ryman, Palm, 2006). Для каждой симуляции определяли долю значимых (p < 0.05) тестов при разных FST (0.001, 0.005 и 0.010) на основе 1000 повторов. Значимость парных и глобальной оценок дифференциации FST (Weir, Cockerham, 1984) между выборками тестировали методом “складного ножа” в FSTAT c помощью 500 пермутаций. Степень генетических различий между выборками представлена графически с помощью результатов многомерного факторного анализа матрицы индивидуальных мультилокусных генотипов в программе GENETIX (Belkhir et al., 2004). Уровень генетической миграции оценивали с помощью метода приватных аллелей (Barton, Slatkin, 1986) в GENEPOP.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Проверка матрицы полученных генотипов в программе MICROCHECKER не обнаружила признаков присутствия нуль-аллелей или ошибок считывания ни в одном из локусов. Проверка неравновесия по сцеплению между локусами обнаружила отклонение только в четырёх парных тестах из 84, что ниже статистически значимого 5%-ного порога достоверности. Тесты на соответствие распределения генотипов в выборках равновесному соотношению Харди–Вайнберга не выявили достоверных различий после коррекции уровня значимости для множественных тестов (28 тестов; $\alpha _{{0.05}}^{'}$ = 0.002). Статистически значимые различия между выборками по показателям генетической изменчивости по каждому локусу и их средним значениям (табл. 3) не обнаружены (результаты Friedman ANOVA (n = 7, df = 3) для Â: χ2 = 1.45, p = = 0.692; Apr: χ2 = 3.0, p = 0.391; HО: χ2 = 3.22, p = = 0.359; HE: χ2 = 4.57, p = 0.207), хотя число уникальных аллелей в Карском море несколько выше, чем в двух других морях.

Таблица 3.  

Показатели генетического разнообразия в выборках сайки Boreogadus saida

Выборка Â Apr FIS Среднее
HO/HE
HO/HE
Bsa6 Bsa14 Bsa60 Bsa101 GmoC18 GmoC102 Tch14
Карское море:                      
2014 г. 10.2 0.6 0.0036 0.766/0.753 0.770/0.755 0.483/0.476 0.694/0.683 0.768/0.754 0.880/0.866 0.854/0.841 0.913/0.899
2017 г. 10.7 0.8 0.0121 0.785/0.781 0.670/0.666 0.603/0.600 0.761/0.756 0.771/0.767 0.906/0.900 0.854/0.848 0.933/0.927
Море Лаптевых 10.8 0.4 0.0154 0.782/0.778 0.649/0.645 0.620/0.617 0.732/0.728 0.758/0.754 0.904/0.898 0.876/0.871 0.937/0.932
Восточно-Сибирское море 10.5 0.4 0.0282 0.786/0.776 0.712/0.702 0.592/0.584 0.670/0.663 0.795/0.784 0.908/0.894 0.896/0.883 0.933/0.920

Примечание. Â и Apr – число аллелей и число приватных (уникальных) аллелей на локус, скорректированное по минимальному размеру выборки; FIS – коэффициент инбридинга; ост. обозначения см. в табл. 2.

В результате симуляционного анализа мощности комбинированного теста Фишера для детекции генетических различий в программе POWSIM были получены оценки 0.310 (FST = 0.001), 0.998 (FST = 0.005) и 1.000 (FST = 0.010). Таким образом, объём обследованных выборок и число примененных локусов можно считать достаточными для того, чтобы выявить даже самую слабую генетическую структуру. Уровень значимости α, которым оценивается вероятность обнаружить значимую генетическую дифференциацию в случае, когда реальная оценка FST = 0, соответствовал 5% во всех симуляциях.

Достоверность различий в аллельных частотах после коррекции уровня значимости для множественных тестов (42 парных теста; $\alpha _{{0.05}}^{'}$ = 0.0012) сохранилась только по локусу GmoC102 между выборками Карского моря 2014 и 2017 гг. и между последней выборкой и выборкой из Восточно-Сибирского моря. Комбинированные тесты Фишера показали, тем не менее, достоверные различия аллельных частот между всеми выборками, за исключением пары выборок из моря Лаптевых и Восточно-Сибирского моря. Генотипические частоты не различались значимо между выборками из моря Лаптевых и Восточно-Сибирского моря и выборкой из последнего и Карского моря 2014 г.

Парные оценки дифференциации FST между выборками сильно варьировали (табл. 4). Средняя оценка пространственной дифференциации FST (между выборками из трёх морей) оказалась небольшой – всего 0.004, но также статистически достоверной. Наибольшую разрешающую способность для дифференциации популяций показали только два маркера из нашего набора – Bsa60 и GmoC102 (табл. 2).

Таблица 4.  

Межвыборочные оценки генетической дифференциации у сайки Boreogadus saida

Выборка Карское море 2017 г. Море Лаптевых Восточно-Сибирское море
Карское море 2014 г. 0.0109 0.0036 0
Карское море 2017 г.   0.0019 0.0099
Море Лаптевых     0.0022

Примечание. Полужирным шрифтом выделены статистически значимые оценки (p < 0.05).

Небольшие различия между популяциями подтверждаются результатами многомерного анализа матрицы мультилокусных генотипов, которые приведены на рис. 2. Очевидно значительное перекрывание пулов индивидуальных генотипов из обследованных выборок. Согласно оценкам, полученным с помощью метода приватных аллелей, в выборках 2017 г. величина генетической миграции после коррекции по размеру выборки составила не менее 12.3 особей, а доля мигрантов равна 0.34. Если исключить сильно отличающуюся выборку 2014 г., корреляция между генетическими (FST/(1 – FST)) и географическими расстояниями сайки из трёх арктических морей в тесте Мантела оказывается очень высокой, хотя и недостоверной из-за малого числа наблюдений (r = = 0.883, p = 0.311).

Рис. 2.

Результаты анализа главных компонент изменчивости матрицы мультилокусных генотипов по семи микросателлитным локусам сайки Boreogadus saida. Выборки: (◼) – Карское море 2014 г., (◻) – Карское море 2017 г., (⚫) – море Лаптевых, (△) – Восточно-Сибирское море; каждый символ соответствует индивидуальному генотипу.

ОБСУЖДЕНИЕ

Генетические различия по микросателлитным маркерам между выборками сайки из трёх арктических морей России оказались очень небольшими, хотя и статистически значимыми. Полученная величина пространственной генетической дифференциации (в терминах FST = 0.004) соответствует оценкам, наблюдаемым на сравнимой географической шкале в работе Нельсона и Бушар (Nelson, Bouchard, 2013): например, между выборками из моря Бофорта и восточного побережья Гренландии (FST = 0.0039). В этой работе, охватывающей значительную часть ареала (рис. 1), глобальная оценка FST равняется 0.01, а межвыборочные оценки варьируют на внутри- и межрегиональном уровнях в пределах от 0 до 0.0127; бóльшая их часть статистически недостоверна (т.е. не отличается значимо от нуля). В атлантическом секторе (у северо-восточного побережья Гренландии и у Шпицбергена) вычисленные по микросателлитным маркерам оценки FST варьируют в гораздо большем диапазоне – 0.008–0.032 (Madsen et al., 2016), а между группами выборок с шельфа и из фьордов равняется 0.016. Так же, как и в работе Нельсона и Бушар (Nelson, Bouchard, 2013), в нашем исследовании проявляется тенденция к возрастанию генетических различий с географическими расстояниями между выборками (так называемый эффект изоляции расстоянием).

Низкие оценки пространственной дифференциации ожидаемы у видов с потенциально высокой интенсивностью генетического обмена, например, у морских рыб, которые обитают в среде, где отсутствуют физические барьеры для миграции либо на ранних стадиях развития, либо на протяжении всего жизненного цикла (Ward et al., 1994). Но и среди экологически и эволюционно близких видов подсемейства Gadinae сайка, по всей видимости, отличается наименьшими оценками генетической дифференциации. Например, у атлантической трески средняя межвыборочная FST = 0.03, а наибольшее её значение (0.11) наблюдается между подвидами (географическими расами) (O’Leary et al., 2007). Сходные с полученными нами оценки отмечаются на локальной шкале, например: между выборками у побережья Норвегии FST = 0.0023 (Knutsen et al., 2003), Ньюфаундленда – 0.0039–0.0053 (Ruzzante et al., 2001) и Исландии – 0.0030 (Pampoulie et al., 2006). У тихоокеанской трески G. macrocephalus на её ареале в Северной Пацифике и сопредельных морях усреднённая FST составляет 0.028 (Canino et al., 2010). Только у минтая Theragra chalcogramma (в цитируемой работе – Gadus chalcogrammus) значения FST приближаются к таковым у сайки и оказываются < 0.008 (O’Reilly et al., 2004).

Причины пространственной генетической гомогенности морских видов уже неоднократно обсуждались: среди них интенсивная миграция в отсутствие физических барьеров, недавнее расселение по ареалу в послеледниковье и небольшой возраст популяций, их большая численность и отсутствие в демографической истории “бутылочных горлышек” (Ward et al., 1994; Pogson et al., 2001; Pálsson et al., 2009). В первую очередь, слабая пространственная дивергенция предполагает генетический обмен между удалёнными друг от друга популяциями, который у сайки может достигаться за счёт пассивного рассеяния по всему обширному панарктическому ареалу благодаря некоторым особенностям экологии и жизненного цикла. Ранние этапы развития в сравнении с другими тресковыми у сайки, выметывающей икру под лёд, более растянуты (Craig et al., 1982; Bradstreet et al., 1986; Graham, Hop, 1995), и всё это время икра и личинки перемещаются вместе с дрейфующими льдами: например, в море Бофорта дрейф вдоль Аляски в сторону Чукотского моря может занять около 4–5 мес. (Мельников, Чернова, 2013). В дальнейшем молодые особи могут продолжить свой путь и, следуя генеральной циркуляции льда (рис. 1), пересечь центральную часть Арктического бассейна и уже к наступлению половой зрелости, т.е. через 3–4 года, пополнить нерестовую часть популяций Северной Атлантики у Гренландии и Шпицбергена (Мельников, Чернова, 2013; David et al., 2016). Таким образом, трансарктическая миграция может занять всего лишь одно поколение. Миграции к местам размножения на шельфы также происходят вместе со льдами антициклонического круговорота Бофорта, полный оборот в котором занимает от 4 до 10 лет (Мельников, Чернова, 2013).

Однако слабая межпопуляционная дифференциация по селективно нейтральным молекулярным маркерам необязательно имеет причиной интенсивный обмен генами, а может быть связана с недавним обособлением популяций, особенно если они имеют большую эффективную численность, которая замедляет достижение равновесия дрейф–миграция и максимальных оценок FST (Crow, Aoki, 1984). Учитывая, что современный ареал сайки полностью освободился от ледниковой толщи относительно поздно, а численность её популяций очень велика, не удивительно, что по нейтральным микросателлитам оценки FST у неё оказываются ближе к 0, чем у остальных тресковых видов, а значимые оценки регистрируются только на самой крупной географической шкале. Исходя из этого, к интерпретации наблюдаемой пространственной генетической гомогенности по нейтральным маркерам следует отнестись внимательно, в особенности если на ареале наблюдается экологическая и морфологическая неоднородность, противоречащая гипотезе о высоком уровне межпопуляционного обмена (Carvalho, Pitcher, 1995). Лучшим решением для уточнения масштаба миграции будет поиск популяционно-генетического маркера, непосредственно связанного с адаптивными морфофизиологическими характеристиками и, следовательно, испытывающего сильное давление отбора (Andre et al., 2010; Гордеева, 2012). У тресковых рыб таким эффективно идентифицирующим популяции маркером, по которому показан положительный (разнообразящий) отбор, является последовательность гена пантофизина (PanI); индексы FST по этому локусу намного превышают оценки по нейтральным маркерам (Canino, Bentzen, 2004; Pogson, Mesa, 2004; Canino et al., 2005). Изменчивость PanI в популяциях атлантической трески связана с занимаемыми биотопами – фьордовыми и океаническими (Pogson, Fevolden, 2003; Pampoulie et al., 2011), а у минтая – со среднегодовой температурой воды (Canino et al., 2005).

Нельзя исключать, что морфоэкологическая дифференциация, которая наряду с родственными видами тресковых рыб свойственна и сайке, хотя, возможно, в меньшей степени, служит основой для репродуктивной изоляции популяций, не обнаруженной пока в популяционно-генетических исследованиях. Например, в российском секторе арктической акватории выделяют две формы сайки, различающиеся по времени созревания, форме тела и окраске личинок и взрослых рыб – прибрежную и океаническую; последняя совершает продолжительные миграции, связана в своём распространении со льдами и доходит до самых высоких широт (Москаленко, 1964). На остальной части ареала также отмечались различия в темпах роста (Falk-Petersen et al., 1986) и внешней морфологии (Световидов, 1948). В арктических морях период вылупления личинок сайки проявляет связь с температурой и солёностью приповерхностного подлёдного слоя воды: в районах, подверженных сильному влиянию речного стока (сибирские моря, Гудзон, море Бофорта), высокая температура поверхностного слоя воды ускоряет эмбриональное развитие и способствует раннему вылуплению личинок – уже в январе, тогда как в отсутствие речного стока первые генерации личинок появляются только с прогревом верхнего слоя воды в мае–июле (Bouchard, Fortier, 2011).

Требует дополнительного рассмотрения причина значительных различий между выборками, взятыми всего лишь в 270 км друг от друга, но в разные годы в Карском море (в материковом прибрежье в 2014 г. и возле Новой Земли в 2017 г.), которые оказались на порядок выше, чем между выборками, взятыми в ходе одной экспедиции из разных морей. Интересно, что в предыдущих работах также были сделаны подобные наблюдения. В частности, различия в частотах гаплотипов cyt b мтДНК между выборками, взятыми в море Бофорта на примыкающих друг к другу полигонах в 2008 и 2011 гг., значимо отличалась от нуля (FST = 0.023), в отличие от различий между выборками из моря Бофорта, Чукотского моря и зал. Св. Лаврентия (Talbot et al., 2014). Также стоит отметить, что наибольшие различия обнаруживаются между выборками, взятыми в разные годы, в уже упоминавшихся работах (Nelson, Bouchard, 2013; Madsen et al., 2016). Сходным образом намного бóльшая компонента временнóй изменчивости относительно пространственной (0.55 против 0.09%) показана у минтая (O’Reilly et al., 2004). Как предполагают авторы, значительные межгодовые различия в частотах аллелей обусловлены случайными факторами (дрейфом генов) из-за очень низкой генетически эффективной численности по отношению к цензовой (различия оцениваются в тысячи–сотни тысяч раз), что, вероятнее всего, связано с большой вариансой репродуктивного успеха. Такие же генетико-демографические процессы могут иметь место в популяциях сайки, для которой отмечаются резкие, порой критические колебания численности (Ajiad et al., 2011).

Таким образом, у сайки арктических морей России найдены очень низкие, хотя и по большей части достоверно отличающиеся от нуля, оценки пространственной генетической дифференциации по нейтральным микросателлитным маркерам. Значительная генетическая гомогенность может быть обусловлена интенсивной миграцией, однако масштаб реального генетического обмена нужно уточнить с помощью сравнения изменчивости селективно-нейтральных маркеров и локусов под сильным положительным отбором. Также в задачи будущих исследований входит определение величины временнóй изменчивости относительно пространственной с помощью серий повторно взятых выборок.

Экспедиционные работы и лабораторный анализ проведены в рамках проекта Российского научного фонда № 14-50-00095 и темы государственного задания № 0149-2014-0050; первичная обработка материала и видовая идентификация – на средства гранта РФФИ № 16-04-00380.

Список литературы

  1. Антонов Н.П., Кузнецов В.В., Кузнецова Е.Н. и др. 2016. Cайка Boreogadus saida (Gadiformes, Gadidae) как ключевой вид и потенциальный объект рыбного промысла в Карском море // Вопр. рыболовства. Т. 17. № 2. С. 203–212.

  2. Боркин И.В. 2013. Особенности питания личинок сайки Boreogadus saida, Lepechin, 1774) в связи с их распределением на востоке Баренцева моря // Вестн. КамчатГТУ. №. 25. С. 35–41.

  3. Боркин И.В., Журавлева Н.Г. 1995 Ихтиопланктон прибрежных вод // Среда обитания и экосистемы Новой Земли (архипелаг и шельф). Апатиты: Изд-во КНЦ РАН. С. 100–121.

  4. Гордеева Н.В. 2012. Высокие оценки дифференциации популяций горбуши Oncorhynchus gorbuscha по локусу главного комплекса гистосовместимости МНС I-A1 поддерживают гипотезу “локальных стад” // Вопр. ихтиологии. Т. 52. № 1. С. 72–81.

  5. Мельников И.А., Чернова Н.В. 2013. Характеристика подлёдных скоплений сайки Boreogadus saida (Gadidae) в центральном арктическом бассейне // Там же. Т. 53. № 1. С. 22–30.

  6. Москаленко Б.К. 1964. О биологии полярной трески (сайки) (Boreogadus saida, Lepechin, 1774) // Там же. Т. 4. Вып. 3. С. 433–443.

  7. Световидов А.Н. 1948. Фауна СССР. Рыбы. Трескообразные. Т. IX. Вып. 4. М.; Л.: Изд-во АН СССР, 185 с.

  8. Парин Н.В., Евсеенко С.А., Васильева Е.Д. 2014. Рыбы морей России: аннотированный каталог. М.: Т-во науч. изд. КМК, 733 с.

  9. Ajiad A., Oganin I.A., Gjøsæter H. 2011. Polar cod // The Barents Sea: ecosystem, resources, management: half a century of Russian-Norwegian Cooperation. Trondheim, Norway: Tapir Acad. Press. P. 315–329.

  10. Andre C., Larsson L.C., Laikre L. et al. 2010. Detecting population structure in a high gene-flow species, Atlantic herring (Clupea harengus): direct, simultaneous evaluation of neutral vs putatively selected loci // Heredity. V. 106. № 2. P. 270–280. doi 10.1038/hdy.2010.71

  11. Barton N.H., Slatkin M. 1986. A quasi-equilibrium theory of the distribution of rare alleles in a subdivided populations // Ibid. V. 56. P. 409–415.

  12. Belkhir K., Borsa P., Chikhi L. et al. 2004. GENETIX, logiciel sous WindowsTM pour la génétique des populations. France, Montpellier: Univ. Montpellier II. (http://www.univ-montp2.fr/~genetix/ genetix/genetix.htm)

  13. Benoit D., Simard Y., Fortier L. 2008. Hydroacoustic detection of large winter aggregations of Arctic cod (Boreogadus saida) at depth in ice-covered Franklin Bay (Beaufort Sea) // J. Geophys. Res. V. 113. C06S90. doi 10.1029/2007JC004276

  14. Bouchard C., Fortier L. 2011. Circum-arctic comparison of the hatching season of polar cod Boreogadus saida: a test of the freshwater winter refuge hypothesis // Progr. Oceangr. V. 90. № 1. P. 105–116. doi 10.1016/j.pocean.2011.02.008

  15. Bradstreet M.S.W., Finley K.J., Sekerak A.D. et al. 1986. Aspects of the feeding biology of Arctic cod (Boreogudus saida) and its importance in Arctic marine food chains // Can. Tech. Rept. Fish. Aquat. Sci. № 1491. 193 p.

  16. Canino M.F., Bentzen P. 2004. Evidence for positive selection at the pantophysin (PanI) locus in walleye pollock, Theragra chalcogramma // Mol. Biol. Evol. V. 21. P. 1391–1400.

  17. Canino M.F., O’Reilly R.T., Hauser L., Bentzen P. 2005. Genetic differentiation in walleye pollock (Theragra chalcogramma) in response to selection at the pantophysin (PanI) locus // Can. J. Fish. Aquat. Sci. V. 62. P. 2519–2529.

  18. Canino M.F., Spies I.B., Cunningham K.M. et al. 2010. Multiple ice-age refugia in Pacific cod, Gadus macrocephalus // Mol. Ecol. V. 19. P. 4339–4351. doi 10.1111/j.1365-294X.2010.04815.x

  19. Carvalho G.R., Pitcher T.J. (eds.). 1995. Molecular genetics in fisheries. London: Chapman & Hall, 142 p. doi 10.1007/ 978-94-011-1218-5

  20. Craig P.C., Griffiths W.B., Haldorson L., McElderry H. 1982. Ecological studies of Arctic cod (Boreogadus saida) in Beaufort Sea coastal waters // Can. J. Fish. Aquat. Sci. V. 39. P. 395–406.

  21. Crawford R.E., Jorgenson J.K. 1996. Quantitative studies of Arctic cod (Boreogadus saida) schools: important energy stores in the Arctic food web // Arctic. V. 49. № 2. P. 181–193.

  22. Crow J.F., Aoki K. 1984. Group selection for a polygenic behavioral trait: estimating the degree of population subdivision // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. V. 81. P. 6073–6077.

  23. David C., Lange B., Krumpen T. et al. 2016. Under-ice distribution of polar cod Boreogadus saida in the central Arctic Ocean and their association with sea-ice habitat properties // Polar Biol. V. 39. № 6. P. 981–994. doi 10.1007/s00300-015-1774-0

  24. Delghandi M., Stenvik J., Nilsen F. et al. 2008. Identification and characterisation of nine new gene-associated microsatellite markers for Atlantic cod (Gadus morhua L.) // Conserv. Genet. V. 9. P. 747–749.

  25. Falardeau M., Robert D., Fortier L. 2014. Could the planktonic stages of polar cod and Pacific sand lance compete for food in the warming Beaufort Sea? // ICES J. Mar. Sci. V. 71. P. 1956–1965.

  26. Falk-Petersen I.B., Frivoll V., Gulliksen B., Haug T. 1986. Occurrence and size/age relations of polar cod, Boreogadus saida (Lepechin), in Spitzbergen coastal waters // Sarsia. V. 71. P. 235–245.

  27. Fevolden S.E., Christiansen J.S. 1997. Allozymic and scnDNA homogeneity in polar cod (Boreogadus saisa) (Gadiformes: Gadidae) // Cybium. V. 21. № 4. P. 411–414.

  28. Fevolden S.E., Martinez I., Christiansen J.S. 1999. RAPD and scnDNA analyses of polar cod, Boreogadus saida (Pisces, Gadidae), in the North Atlantic // Sarsia. V. 84. P. 99–103.

  29. Gaston A.J., Woo K., Hipfner J.M. 2003. Trends in forage fish populations in Northern Hudson Bay since 1981, as determined from the diet of nestling thick-billed murres Uria lomvia // Arctic. V. 56. P. 227–233.

  30. Goudet J. 2001. FSTAT, a program to estimate and test gene diversities and fixation indices. Version 2.9.3. (http:// www.unilch/izea/softwares/fstat.html)

  31. Graham M., Hop H. 1995. Aspects of reproduction and larval biology of Arctic cod (Boreogadus saida) // Arctic. V. 48. № 2. P. 130–135.

  32. Hop H., Gjøsæter H. 2013. Polar cod (Boreogadus saida) and capelin (Mallotus villosus) as key species in marine food webs of the Arctic and the Barents Sea // Mar. Biol. Res. V. 9. P. 878–894.

  33. Kalinowski S.T. 2005. HP-Rare 1.0: a computer program for performing rarefraction on measures of allelic richness // Mol. Ecol. V. 5. P. 187–189.

  34. Knutsen H., Jorde P.E., Andre C., Stenseth N.C. 2003. Fine-scaled geographical population structuring in a highly mobile marine species: the Atlantic cod // Ibid. V. 12. P. 385–394.

  35. Lønne O.J., Gulliksen B. 1989. Size, age and diet of polar cod, Boreogadus saida (Lepechin 1774), in ice covered waters // Polar Biol. V. 9. P. 187–191.

  36. Madsen M.L., Nelson R.J., Fevolden S.-E. et al. 2016. Population genetic analysis of Euro-Arctic polar cod Boreogadus saida suggests fjord and oceanic structuring // Ibid. V. 39. № 6. P. 969–980. doi 10.1007/s00300-015-1812-y

  37. McNicholl D.G., Walkusz W., Davoren G.K. et al. 2016. Dietary characteristics of co-occurring polar cod (Boreogadus saida) and capelin (Mallotus villosus) in the Canadian Arctic, Darnley Bay // Ibid. V. 39 (6). P. 1099–1108. doi 10.1007/s00300-015-1834-5

  38. Mecklenburg C., Steinke D. 2015. Ichthyofaunal baselines in the Pacific Arctic region and RUSALCA study area // Oceanography. V. 28. P. 158–189.

  39. Mueter F.J., Nahrgang J., Nelson R.J., Berge J. 2016. The ecology of gadid fishes in the circumpolar Arctic with a special emphasis on the polar cod (Boreogadus saida) // Polar Biol. V. 39. № 6. P. 961–967. doi 10.1007/s00300-016-1965-3

  40. Nelson R.J., Bouchard C. 2013. Arctic cod (Boreogadus saida) population structure and connectivity as examined with molecular genetics // Final Rept. NPRB Project 1125. 39 p.

  41. Nelson R.J., Bouchard C., Madsen M. et al. 2013. Microsatellite loci for genetic analysis of the Arctic gadids Boreogadus saida and Arctogadus glacialis // Conserv. Genet. Resour. V. 5. P. 445–448. doi 10.1007/s12686-012-9824-1

  42. O’Leary D.B., Coughlan J., Dillane E. et al. 2007. Microsatellite variation in cod Gadus morhua throughout its geographic range // J. Fish. Biol. V. 70. P. 310–335.

  43. O’Reilly P.T., Canino M.F., Bailey K.M., Bentzen P. 2000. Isolation of twenty low stutter di- and tetranucleotide microsatellites for population analyses of walleye pollock and other gadoids // Ibid. V. 56. P. 1074–1086.

  44. O’Reilly P.T., Canino M.F., Bailey K.M., Bentzen P. 2004. Inverse relationship between FST and microsatellite polymorphism in the marine fish, walleye pollock (Theragra chalcogramma): implications for resolving weak population structure // Mol. Ecol. V 13. P. 1799–1814. doi 10.1111/ j.1365-294X.2004.02214.x

  45. Osuga D.T., Fenney R.E. 1978. Antifreeze glycoproteins from Arctic fish // J. Biol. Chem. № 253. P. 5338–5343.

  46. Pálsson S., Källman T., Paulsen J., Árnason E. 2009. An assessment of mitochondrial variation in Arctic gadoids // Polar Biol. V. 32. P. 471–479. doi 10.1007/s00300-008-0542-9

  47. Pampoulie C., Ruzzante D.E., Chosson V. et al. 2006. The genetic structure of Atlantic cod (Gadus morhua) around Iceland: insight from microsatellites, the Pan I locus, and tagging experiments // Can. J. Fish. Aquat. Sci. V. 63. P. 2660–2674. doi 10.1139/f06-150

  48. Pampoulie C., Daníelsdottír A.K., Storr-Paulsen M. et al. 2011. Neutral and nonneutral genetic markers revealed the presence of inshore and 513 offshore stocks components of Atlantic cod in Greenland waters // Trans. Amer. Fish. Soc. V. 140. № 2. P. 307–319. org/10.1080/00028487.2011.567850

  49. Pogson G.H., Fevolden S.-E. 2003. Natural selection and the genetic differentiation of coastal and Arctic populations of the Atlantic cod in northern Norway: a test involving nucleotide sequence variation at the pantophysin (Pan I) locus // Mol. Ecol. V. 12. P. 63–74.

  50. Pogson G.H., Mesa K.A. 2004. Positive Darwinian selection at the pantophysin PanI locus in marine gadid fishes // Mol. Biol. Evol. V. 21. P. 65–75.

  51. Pogson G.H., Taggart C.T., Mesa K.A., Boutilier R.G. 2001. Isolation by distance in the Atlantic cod, Gadus morhua, at large and small geographic scales // Evolution. V. 55. № 1. P. 131–146.

  52. Raymond M., Rousset F. 1995. GENEPOP (Version 3.3): population genetics software for exact tests and ecumenicism // Heredity. V. 86. P. 248–249.

  53. Renaud P.E., Berge J., Varpe Ø. et al. 2012. Is the poleward expansion by Atlantic cod and haddock threatening native polar cod, Boreogadus saida? // Polar Biol. V. 35. P. 401–412.

  54. Ruzzante D.E., Taggart C.T., Doyle R.W., Cook D. 2001. Stability in the historical pattern of genetic structure of Newfoundland cod (Gadus morhua) despite the catastrophic decline in population size from 1964 to 1994 // Conserv. Genet. V. 2. P. 257–269.

  55. Ryman N., Palm S. 2006. POWSIM: a computer program for assessing statistical power when testing for genetic differentiation // Mol. Ecol. Notes. V. 6. № 3. P. 600–602. org/10.1111/j.1471-8286.2006.01378.x

  56. Ryman N., Palm S., Andre C. et al. 2006. Power for detecting genetic divergence: differences between statistical methods and marker loci // Mol. Ecol. V. 15. № 8. P. 2031–2045. org/10.1111/j.1365-294X.2006.02839.x

  57. Stenvik J., Wesmajervi M.S., Fjalestad K.T. et al. 2006. Development of 25 gene-associated microsatellite markers of Atlantic cod (Gadus morhua L.) // Mol. Ecol. Notes. V. 6. P. 1105–1107. org/10.1111/j.1471-8286.2006.01450.x

  58. Talbot S.L., Sage G.K., Sonsthagen S.A., Fowler M.C. 2014. Arctic cod pilot genomics study: preliminary results from analyses of mitochondrial DNA // OCS Study BOEM 2014–050. 19 p.

  59. Van Oosterhout C., Hutchinson W.F., Wills D.P.M., Shipley P. 2004. MICROCHECKER: software for identifying and correcting genotyping errors in microsatellite data // Mol. Ecol. Notes. V. 4. P. 535–538.

  60. Ward R.D., Woodwark M., Skibinski D.O.F. 1994. A comparison of genetic diversity levels in marine, freshwater, and anadromous fishes // J. Fish Biol. V. 44. P. 213–232.

  61. Weir B.S., Cockerham C.C. 1984. Estimating F-Statistics for the analysis of population structure // Evolution. V. 38. P. 1358–1370.

  62. Welch H.E., Bergmann M.A., Siferd T.D. et al. 1992. Energy flow through the marine ecosystem of the Lancaster Sound Region, Arctic Canada // Arctic. V. 45. P. 343–357.

Дополнительные материалы отсутствуют.