1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Вопросы ихтиологии
  4. T. 60, № 2, 2020

Вопросы ихтиологии, 2020, T. 60, № 2, стр. 244-248

Возрастная динамика заражённости гельминтами длиннокрылой широколобки Cottocomephorus inermis (Cottidae)

Д. Р. Балданова 1, *, Т. Р. Хамнуева 1, М. Ц. Цырендылыкова 1, 2, В. В. Коновалова 1, 2, Ж. Н. Дугаров 1

1 Институт общей и экспериментальной биологии Сибирского отделения РАН − ИОЭБ СО РАН
Улан-Удэ, Россия

2 Байкальский филиал Всероссийского научно-исследовательского института рыбного хозяйства и океанографии – БайкалНИРО
Улан-Удэ, Россия

* E-mail: darima_baldanova@mail.ru

Поступила в редакцию 15.04.2019
После доработки 03.07.2019
Принята к публикации 05.07.2019

Полный текст (PDF)

Аннотация

Впервые приводятся данные о заражённости гельминтами длиннокрылой широколобки Cottocomephorus inermis Баргузинского залива (оз. Байкал). Всего обнаружены восемь видов паразитов, относящихся к пяти классам. Выявлены различия в составе гельминтофауны длиннокрылой широколобки разного возраста.

Ключевые слова: длиннокрылая широколобка Cottocomephorus inermis, гельминты, Nematoda, Cestoda, возраст хозяина, Байкал.

Длиннокрылая широколобка Cottocomephorus inermis − эндемик Байкала, распространённый во всех районах открытой части озера в диапазоне глубин от 10–15 до 1000 м (Талиев, 1955). Этот придонно-пелагический вид является важным элементом пелагической трофической системы Байкала: молодь составляет пищу омуля Coregonus migratorius, а взрослые особи – сига Coregonus baicalensis, осетра Acipenser baerii и байкальской нерпы Phoca sibirica (Сиделева, Козлова, 1989). Среди байкальских пелагических рыб экология и биология длиннокрылой широколобки наименее изучены, что связано с трудностью сбора: вид редко встречается в траловых и сетных уловах (Дзюба и др., 2000). Это касается и изученности паразитофауны длиннокрылой широколобки. Известны всего две работы, в которых рассматривается фауна её паразитов: исследованы 18 экз. из северного Байкала и Малого моря (Заика, 1965) и 15 экз. из Лиственничного залива (Русинек, 2007).

Цель данной работы – изучить видовой состав гельминтов длиннокрылой широколобки в нерестовый период в Баргузинском заливе и выявить изменения заражённости гельминтами в размерно-возрастном ряду хозяина.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Длиннокрылая широколобка была отловлена в Баргузинском заливе (53°27′ с.ш. 108°45′ в.д.) ставными жаберными сетями в апреле 2018 г. на глубине 50−100 м. Рыб заморозили, доставили в лабораторию и исследовали с использованием общепринятых паразитологических методик (Быховская-Павловская, 1985). Измеряли стандартную длину (SL), возраст определяли по отолитам (Правдин, 1966). Для оценки варьирования длины тела рыб использован коэффициент вариации (CV). Видовую идентификацию паразитов проводили с использованием определителей (Определитель …, 1985, 1987). Всего исследовали 118 особей.

Для количественной оценки заражённости использовали показатели экстенсивности инвазии (ЭИ, %), интенсивности инвазии, представленной лимитами (ИИ, экз.) и индекса обилия (ИО, экз.) (Bush et al., 1997); данные представлены в виде среднего значения и его стандартной ошибки (M ± s.e.). Распределение паразитов отклоняется от нормального, поэтому использован модуль “Непараметрическая статистика”. Сравнение заражённости разных возрастных групп длиннокрылки отдельными видами гельминтов по индексу обилия проводили с помощью непараметрического критерия Манна–Уитни. Для анализа различий экстенсивности инвазии использован точный критерий Фишера.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Длина исследованных особей длиннокрылой широколобки варьировала в пределах 61–131 (96 ± 1.9) мм, среди них преобладали рыбы SL 71−80 мм (17.0%) и 110−120 мм (21.2%). Масса особей варьировала в пределах 1.9−26.1 (10.4 ± ± 0.66) г. Выборка представлена рыбами в возрасте от 1 до 3 лет, с преобладанием 2-годовиков. Годовики имели SL 61−108 мм (CV 12.4), особи в возрасте 2 года − 75−124 мм (CV 10.8), 3 года – 112−131 мм (CV 4.9). Соотношение самцы : самки составило 1.79 : 1.00.

У длиннокрылой широколобки обнаружены восемь видов паразитов, относящихся к пяти классам: Monogenea, Cestoda, Trematoda, Nematoda и Acanthocephala (табл. 1); из них три эндемичных вида и один эндемичный подвид (50%). Доминантным видом по индексу обилия является Proteocephalus longicollis, субдоминантными видами – Contracaecum osculatum baicalensis, Comephoronema werestschagini и Gyrodactylus baicalensis; обычными – Triaenophorus nodulosus и Ichthyobronema hamulatum, редкими – Crepidostomum baicalensis и Echinorhynchus salmonis. Доминанты по экстенсивности инвазии – C. o. baicalensis, P. longicollis и C. werestschagini; обычные виды – T. nodulosus, G. baicalensis и I. hamulatum, редкие – E. salmonis и C. baicalensis. Распределение большинства доминантных, субдоминантных и обычных видов подчиняется негативно-биномиальному распределению, редких видов – случайному.

Таблица 1.  

Показатели заражённости гельминтами длиннокрылой широколобки Cottocomephorus inermis (M ± s.e.)

Таксон ЭИ, % ИИ, экз. ИО
I. Monogenea      
1. Gyrodactylus baicalensis Bogolepova, 1950 7.63 ± 2.65 1–61 1.57 ± 0.74
II. Cestoda      
2. Triaenophorus nodulosus (Pallas, 1781) 8.50 ± 2.78 1–22 0.42 ± 0.20
3. Proteocephalus longicollis (Zeder, 1800) 41.50 ± 4.93 1–104 6.20 ± 1.44
III. Trematoda      
4. Crepidostomum baicalensis Layman, 1933 0.85 ± 0.92 11 0.09 ± 0.09
IV. Nematoda      
5. Comephoronema werestschagini Layman, 1933 22.90 ± 4.20 1–37 1.75 ± 0.46
6. Ichthyobronema hamulatum (Moulton, 1931) 4.24 ± 2.02 1–31 0.80 ± 0.25
7. Contracaecum osculatum baicalensis Mozgovoi et Ryjikov, 1950 60.20 ± 4.51 1–22 2.95 ± 0.43
V. Acanthocephala      
8. Echinorhynchus salmonis Mȕller, 1784 2.54 ± 1.60 1 0.03 ± 0.02

Примечание. ЭИ − экстенсивность инвазии, ИИ– интенсивность инвазии, ИО − индекс обилия; здесь и в табл. 2: M ± s.e. – среднее значение и его стандартная ошибка.

В составе гельминтофауны годовиков обнаружены четыре вида, наиболее сильно они заражены P. longicollis (табл. 2). У рыб в возрасте 2 года зарегистрированы семь видов гельминтов, по ЭИ доминирует C. o. baicalensis, по ИО − P. longicollis. Заражённость всеми видами паразитов, кроме редких видов, значительно увеличивается, она достоверно выше для G. baicalensis, T. nodulosus, P. longicollis (p < 0.05), C. werestschagini и C. o. baicalensis (p < 0.001). У рыб в возрасте 3 года отмечены шесть видов гельминтов. По сравнению с 2-годовиками доля заражённых рыб всеми видами увеличивается, однако достоверные различия показателей ЭИ (p < 0.001) и ИО (p < 0.05) выявлены только для C. o. baicalensis.

Таблица 2.  

Заражённость гельминтами особей длиннокрылой широколобки Cottocomephorus inermis разного возраста (M ± s.e.)

Вид Возраст, лет (число рыб, экз.) Уровень значимости различий (p)
1 (47) 2 (54) 3 (27) 1–2 2–3
Gyrodactylusbaicalensis $\frac{0}{0}$ $\frac{{11.1 \pm 4.3}}{{0.8 \pm 0.4}}$ $\frac{{17.7 \pm 9.3}}{{8.4 \pm 4.8}}$ $\frac{{{\mathbf{0}}.{\mathbf{020}}}}{{{\mathbf{0}}.{\mathbf{019}}}}$ $\frac{{0.36}}{{0.363}}$
Triaenophorus nodulosus $\frac{0}{0}$ $\frac{{3.7 \pm 2.6}}{{0.6 \pm 0.4}}$ $\frac{{23.5 \pm 10.3}}{{0.8 \pm 0.5}}$ $\frac{{{\mathbf{0}}.{\mathbf{020}}}}{{{\mathbf{0}}.{\mathbf{019}}}}$ $\frac{{0.19}}{{0.200}}$
Proteocephalus longicollis $\frac{{16.7 \pm 5.4}}{{4.6 \pm 2.5}}$ $\frac{{37.0 \pm 6.6}}{{7.8 \pm 2.2}}$ $\frac{{47.1 \pm 12.1}}{{5.7 \pm 2.4}}$ $\frac{{{\mathbf{0}}.{\mathbf{021}}}}{{{\mathbf{0}}.{\mathbf{027}}}}$ $\frac{{0.19}}{{0.540}}$
Crepidostomum baicalensis $\frac{{2.1 \pm 2.1}}{{0.2 \pm 0.2}}$ $\frac{0}{0}$ $\frac{0}{0}$ $\frac{{0.470}}{{0.643}}$ $\frac{{0.763}}{{0.424}}$
Comephoronema werestschagini $\frac{0}{0}$ $\frac{{48.2 \pm 6.8}}{{2.1 \pm 0.5}}$ $\frac{{58.8 \pm 12.0}}{{5.4 \pm 2.5}}$ $\frac{{{\mathbf{0}}{\mathbf{.001}}}}{{{\mathbf{0}}{\mathbf{.001}}}}$ $\frac{{0.361}}{{0.331}}$
Ichthyobronema hamulatum $\frac{0}{0}$ $\frac{{5.6 \pm 2.0}}{{0.3 \pm 0.2}}$ $\frac{{11.8 \pm 7.8}}{{0.1 \pm 0.1}}$ $\frac{{0.160}}{{0.103}}$ $\frac{{0.367}}{{0.439}}$
Contracaecum osculatum baicalensis $\frac{{6.3 \pm 3.5}}{{0.1 \pm 0.1}}$ $\frac{{81.5 \pm 5.3}}{{4.3 \pm 0.7}}$ $\frac{{94.1 \pm 5.7}}{{6.4 \pm 1.3}}$ $\frac{{{\mathbf{0}}{\mathbf{.001}}}}{{{\mathbf{0}}{\mathbf{.001}}}}$ $\frac{{{\mathbf{0}}{\mathbf{.001}}}}{{{\mathbf{0}}{\mathbf{.049}}}}$
Echinorhynchus salmonis $\frac{{2.1 \pm 2.1}}{{0.02 \pm 0.02}}$ $\frac{{3.7 \pm 2.6}}{{0.1 \pm 0.03}}$ $\frac{0}{0}$ $\frac{{0.558}}{{0.103}}$ $\frac{{0.586}}{{0.439}}$

Примечание. Над чертой − экстенсивность инвазии, %; под чертой – индекс обилия; полужирным шрифтом выделены значения p при достоверных различиях.

По данным Талиева (1955), нерест длиннокрылой широколобки проходит в феврале–марте подо льдом на глубине 10–40 м; по другим данным (Рыбы …, 2007), − в марте−апреле на глубинах от 10 до 50−80 м. Наша выборка собрана 4 апреля, т.е. в конце нерестового периода. Многие рыбы имели гонады IV−V стадии зрелости.

Различия в паразитофауне отражают изменения в питании хозяина. Сведения о качественном составе пищевого комка длиннокрылой широколобки впервые приводит Базикалова с соавторами (1937). Отрывочные данные о питании в разных районах Байкала в разные сезоны года имеются в работе Талиева (1955) и ряде других публикаций. В них количественные показатели состава пищи указаны в основном для разновозрастных рыб. По данным Сорокина и Сорокиной (1988), основу пищи молоди длиннокрылой широколобки составляет мезозоопланктон, в основном Episсhura baicalensis (97–100% массы); пища взрослых особей преимущественно состоит из Macrohectopus branickii (84.5%) и молоди пелагических Cottoidei (15%), значение донных амфипод и насекомых невелико (соответственно 5.00 и 0.01%). В рационе особей SL ≥ 150 мм значительно увеличивается доля рыбы – до 95.6% (Дзюба, 2004). Взрослые особи потребляют в основном макропланктон (M. branickii) и пелагическую молодь Cottoidei: Cottocomephorus grewingkii, Comephorus baicalensis, C. dybovski и своего вида. Иногда в пище встречаются донные формы Gammaroidea (Зубин, 1992).

Изучен видовой состав отдельных групп паразитов длиннокрылой широколобки (Аннотированный список …, 2001; Балданова, Пронин, 2001; Бурдуковская, Пронин, 2013). К настоящему времени у длиннокрылой широколобки отмечено 24 вида паразитов, из них 18 видов гельминтов (Русинек, 2007).

В нашем исследовании обнаружены восемь видов паразитов (табл. 1). Доминантным видом является P. longicollis. Он появляется у самых мелких рыб (SL 61–70 мм). Цестода имеет сложный жизненный цикл со сменой промежуточного (веслоногие рачки) и окончательного (преимущественно Salmonoidei) хозяев. В Байкале промежуточным хозяином P. longicollis является массовый планктонный вид – эпишура E. baikalensis. По данным Дзюбы с соавторами (2000), в пищевом комке молоди длиннокрылой широколобки преобладает эпишура. Естественная заражённость эпишуры цестодой P. longicollis составляет 0.02–1.11%, достигая в отдельных пробах в осенне-зимний период 60% (Динамика …, 1991). В нашей выборке заражённость рыб P. longicollis постепенно возрастает от 17% у самых мелких особей до 50% − у самых крупных экземпляров, хотя Зубин (1992) указывает, что в питании у 3-леток эпишура исчезает. Вероятно, длиннокрылая широколобка экологически достаточно пластична, чтобы при недостатке предпочитаемой добычи (макрогектопус и молодь рыб) питаться эпишурой.

C. o. baicalensis – эндемичный подвид, паразитирует у костистых рыб на стадии личинки 3-й стадии. Личинки обнаруживаются в соединительнотканной капсуле в серозной оболочке пилорических придатков и желудка, а также свободно в полости тела. Жизненный цикл этой нематоды может быть завершён с участием необязательного паратенического хозяина – беспозвоночного и только одного промежуточного хозяина – рыбы (Køie, Fagerholm, 1995). Дефинитивным хозяином C. o. baica-lensis является байкальская нерпа Phoca sibirica. Жизненный цикл нематоды в Байкале не изучен, предполагается, что её первым промежуточным хозяином является M. branickii (Динамика …, 1991), а вторым промежуточным хозяином – 16 видов рыб (Пугачев, 2004). Заражение широколобки, вероятно, также происходит прямо при контакте с личинками 3-й стадии. C. o. baicalensis появляется у особей широколобки SL 71–80 мм, и у самых крупных рыб экстенсивность инвазии достигает 93.8%.

Жизненный цикл эндемичной нематоды C. werestschagini не изучен (Пугачев, 2004). Промежуточными хозяевами родственного вида С. oschmarini являются гаммарусы Pallasea quadrispinosa, Echinogammarus baicalensis. Вероятно, в Байкале промежуточным хозяином также являются амфиподы, возможно, пелагический вид M. branickii, так как в пище взрослых особей длиннокрылой широколобки наиболее часто встречается именно эта пелагическая амфипода (Сиделева, Механикова, 1990; Зубин, 1992; Сиделева, Козлова, 2010). Нематода C. werestschagini обычно локализуется в желудке широколобки. Впервые она отмечена у широколобки SL 81−90 мм; доля заражённых рыб и индекс обилия увеличиваются с размером и возрастом, достигая соответственно 62.5% и 6.8 экз.

Первыми промежуточными хозяевами T. nodulosus являются веслоногие рачки (Определитель …, 1987; Пугачев, 2004). Длиннокрылая широколобка является вторым промежуточным хозяином T. nodulosus, цестода чаще всего обнаруживается в печени. Дефинитивным хозяином является обыкновенная щука Esox lucius. В Байкале вторыми промежуточными хозяевами T. nodulosus являются 15 видов рыб (Динамика …, 1991). В открытой части Байкала, где очень низка численность щуки, циркуляция цестоды идёт в основном через керчаковых рыб (Динамика …, 1991). T. nodulosus отмечен в группах SL 111−120 и 121−130 мм. Крупные особи широколобки мало потребляют зоопланктон, поэтому можно предположить, что они инвазируются при поедании заражённой молоди рыб, доля которой увеличивается с ростом и возрастом (Зубин, 1992; Дзюба, 2004).

G. baicalensis – эндемичный вид. По его биологии и экологии данных нет (Пугачев, 2004). У длиннокрылой широколобки он отмечается у 2-годовиков, у 3-годовиков его относительная численность значительно увеличивается.

Жизненный цикл I. hamulatum не изучен. Предполагается, что роль первых промежуточных хозяев выполняют бентосные беспозвоночные (Diptera, Epheroptera) (Пугачев, 2004). Низкая заражённость длиннокрылой широколобки I. hamulatum объясняется её обитанием преимущественно в пелагиали, на мелководье она заходит только на нерест. I. hamulatum отмечается в кишечнике хозяина.

C. baicalensis обнаружен только у одной рыбы в желудочно-кишечном тракте. В настоящее время многие авторы сводят C. baicalensis в синоним C. fa-rionis (Определитель …, 1987; Пугачев, 2004), хотя Заика (1965) приводит доводы в пользу сохранения валидности вида для трематод керчаковых рыб. Первые промежуточные хозяева C. farionis – моллюски родов Pisidium и Sphaerium, вторые – Gammarus pulex и личинки подёнок (Определитель …, 1987; Пугачев, 2004), промежуточные хозяева C. baicalensis не определены, но можно предполагать, что ими являются также моллюски и гаммариды. Длиннокрылая широколобка, по-видимому, заражается при потреблении гаммарид.

Скребни E. salmonis развиваются с участием одного промежуточного хозяина, доказано развитие скребней во многих видах амфипод. В Байкале E. salmonis найден в донных гаммаридах (Балданова, Пронин, 2001). Планктонофаги, к числу которых относится длиннокрылая широколобка, мало инвазированы этим гельминтом. В трёх рыбах обнаружено по одному скребню. Это объяснимо, так как значение в пище широколобки донных амфипод невелико (5% массы пищевого комка) (Дзюба, 2004).

Численность гельминтов у длиннокрылой широколобки определяется в основном их отношениями с промежуточными хозяевами. Наиболее высока численность гельминтов со сложным циклом, промежуточными хозяевами которых являются планктонные организмы, и гельминтов с прямым циклом. Численность гельминтов, связанных в своём развитии с бентосными организмами, очень низка. Экстенсивность инвазии и индекс обилия гельминтов позволяет предполагать наличие трофических связей длиннокрылой широколобки с видами, которые не выявляются в пищевом комке при стандартных исследованиях питания.

Список литературы

  1. Аннотированный список фауны озера Байкал и его водосборного бассейна (в двух томах). 2001. Озеро Байкал. Т. 1. Кн. 1 / Под ред. Тимошкина О.А. и др. Новосибирск: Наука, 832 с.

  2. Базикалова А.Я., Калинникова Т.Н., Михин В.С., Талиев Д.Н. 1937. Материалы к познанию бычков Байкала // Тр. Байкал. лимнол. станции. Т. VII. С. 109–212.

  3. Балданова Д.Р., Пронин Н.М. 2001. Скребни (тип Acanthocephala) Байкала: морфология и экология. Новосибирск: Наука, 158 с.

  4. Бурдуковская Т.Г., Пронин Н.М. 2013. Веслоногие ракообразные (Crustacea: Copepoda) – паразиты рыб Байкала и его бассейна. Новосибирск: Наука, 156 с.

  5. Быховская-Павловская И.Е. 1985. Паразиты рыб. Л.: Наука, 120 с.

  6. Дзюба Е.В. 2004. Исследование пищевых стратегий пелагических рыб Байкала: Автореф. дис. … канд. биол. наук. Борок: ИБВВ РАН, 24 с.

  7. Дзюба Е.В., Мельник Н.Г., Наумова Е.Ю. 2000. Спектры питания молоди длиннокрылой широколобки Cottocomephorus inermis (Cottidae) в озере Байкал // Вопр. ихтиологии. Т. 40. № 3. С. 421–424.

  8. Динамика зараженности животных гельминтами. 1991 / Под ред. Пронина Н.М. и др. Улан-Удэ: Изд-во БНЦ СО АН СССР, 202 с.

  9. Заика В.Е. 1965. Паразитофауна рыб оз. Байкал. М.: Наука, 106 с.

  10. Зубин А.А. 1992. Питание байкальских бентопелагических подкаменщиковых рыб Scorpaeniformes (Cottоidei) // Вопр. ихтиологии. Т. 32. Вып. 1. С. 147−151.

  11. Определитель паразитов пресноводных рыб фауны СССР. 1985. Т. 2. Паразитические многоклеточные (первая часть). Л.: Наука, 425 с.

  12. Определитель паразитов пресноводных рыб фауны СССР. 1987. Т. 3. Паразитические многоклеточные (вторая часть). Л.: Наука, 583 с.

  13. Правдин И.Ф. 1966. Руководство по изучению рыб. М.: Пищ. пром-сть, 376 с.

  14. Пугачев О.Н. 2004. Каталог паразитов пресноводных рыб Северной Азии. Нематоды, скребни, пиявки, моллюски, ракообразные, клещи. СПб.: Изд-во ЗИН РАН, 250 с.

  15. Русинек О.Т. 2007. Паразиты рыб озера Байкал (фауна, сообщества, зоогеография, история формирования). М.: Т-во науч. изданий КМК, 571 с.

  16. Рыбы озера Байкал и его бассейна. 2007. Улан-Удэ: Изд-во БурятНЦ СО РАН, 284 с.

  17. Сиделева В.Г., Козлова Т.А. 1989. Специализация коттоидных рыб (Cottoidei) к обитанию в пелагиали Байкала // ДАН СССР. Т. 309. № 6. С. 1499−1501.

  18. Сиделева В.Г., Козлова Т.А. 2010. Сравнительное изучение эндемичных коттоидных рыб (Cottidae, Comephoridae) в связи с их приспособлением к обитанию в пелагиали озера Байкал // Тр. ЗИН РАН. Т. 314. № 4. С. 433−447.

  19. Сиделева В.Г., Механикова И.В. 1990. Пищевая специализация и эволюция керчаковых рыб (Cottoidei) озера Байкал // Тр. ЗИН АН СССР. Т. 222. С. 144–161.

  20. Сорокин В.Н., Сорокина А.А. 1988. Биология молоди промысловых рыб Байкала. Новосибирск: Наука, 216 с.

  21. Талиев Д.Н. 1955. Бычки-подкаменщики Байкала. М.; Л.: Изд-во АН СССР, 602 с.

  22. Bush A.O., Lafferty R.D., Lotz J.M., Shostak A.W. 1997. Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. Revisited // J. Parasitol. V. 83. № 3. P. 575−583.

  23. Køie M., Fagerholm H.P. 1995. The life cycle of Contracaecum osculatum (Rudolphi, 1802) sensu stricto (Nematoda, Ascaridoidea, Anisakidae) in view of experimental infections // Parasitol. Res. V. 81. № 6. P. 481−489.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Вопросы ихтиологии

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал