Вопросы ихтиологии, 2020, T. 60, № 2, стр. 209-218

Показатели осмотической и ионной регуляции у рыб Белого моря

В. И. Мартемьянов *

Институт биологии внутренних вод РАН – ИБВВ РАН
Ярославская область, Борок, Россия

* E-mail: martem@ibiw.ru

Поступила в редакцию 03.04.2019
После доработки 12.07.2019
Принята к публикации 18.07.2019

Полный текст (PDF)

Аннотация

У трески Gadus morhua определены значения осмотической концентрации, содержания натрия, калия, общей, свободной, связанной фракций воды в плазме, интерстициальной, спинномозговой жидкости, в мозгу, мышцах, печени и эритроцитах, характерные для рыб в природной среде. У речной камбалы Platichthys flesus, зубатки Anarhichas minor, пинагора Cyclopterus lumpus и керчака Myoxocephalus scorpius в состоянии стресса реализуется защитная реакция, препятствующая обезвоживанию тканей за счёт повышения осмотической концентрации в интерстициальной жидкости. Осмотическая концентрация, обусловленная неорганическими ионами, в мышцах, печени и эритроцитах трески достоверно ниже по сравнению с внутренней средой. Недостаток ионов в тканях компенсируется накоплением органических осмолитов. Сходные закономерности наблюдаются у эвригалинных видов при акклимации к морской среде, а у пресноводных рыб в зоне критической солёности. Значения осмотической концентрации, содержания натрия и калия в плазме крови и тканях беломорских рыб входят в соответствующие диапазоны регуляции, полученные для эвригалинных и пресноводных рыб в интервале солёности, совместимой с жизнедеятельностью.

Ключевые слова: треска Gadus morhua, речная камбала Platichthys flesus, ершоватка Limanda limanda, зубатка Anarhichas minor, пинагор Cyclopterus lumpus, керчак Myoxocephalus scorpius, скат Raja clavata, плазма, интерстициальная и спинномозговая жидкость, мозг, мышцы, печень, эритроциты, осмотическая концентрация, натрий, калий, фракции воды.

Морские костистые рыбы гипоосмотичны по отношению к среде обитания. Наличие осмотического градиента способствует перемещению воды из организма в наружную среду. Основная потеря воды происходит из крови, протекающей через капиллярную систему жабр. Для противодействия обезвоживанию рыбы пьют морскую воду. В пищеварительной системе различные транспортные структуры осуществляют трансэпителиальный перенос ионов натрия и хлора из жидкости в кровь. Вслед за этими ионами перемещается вода. Структуры и механизмы переноса ионов и воды в кишечнике морских и эвригалинных рыб интенсивно изучаются и изложены в ряде обзоров (Grosell, 2006, 2013; Marshall, Grosell, 2006; Wood, Bucking, 2010; Whittamore, 2012).

Значительная часть ионов, главным образом натрия и хлора, поступает по концентрационным градиентам из внешней среды в кровь через жаберный эпителий. Избыток солей, который поступает в кровь из кишечника за счёт диффузии из внешней среды, выводится ионоцитами эпителия жабр. Структуры и механизмы трансэпителиального переноса ионов в жабрах морских и эвригалинных рыб изложены ранее (Evans et al., 2005; Marshall, Grosell, 2006; Hwang, Lee, 2007; Kaneko et al., 2008; Hwang et al., 2011; Whittamore, 2012; Hwang, Lin, 2013).

В результате согласованной работы транспортных структур пищеварительной системы и жабр содержание воды и отдельных ионов во внутренней среде и клетках разных органов и тканей организма морских рыб поддерживается на определённых стабильных уровнях. Данные по осмотической концентрации и содержанию разных ионов в плазме крови получены для ряда морских рыб в природной среде (Gordon et al., 1962; Ogawa et al., 1995; Becker et al., 2011) и лабораторных условиях (Umminger, 1970; Turner et al., 1985; Gaumet et al., 1995), а также для эвригалинных видов, акклимированных к пресной и морской воде (Renfro, Hill, 1971; Schmidt-Nielsen, 1977; Fugelli, Zachariassen, 1976; Stanley, Fleming, 1977; Assem, Hanke, 1979; Barton, 1979; Hegab, Hanke, 1986; Hwang et al., 1989; Altinok et al., 1998; Lundgreen et al., 2008).

У рыб осмотические и ионные взаимодействия осуществляются не только между организмом и внешней средой, но и между внутренней средой (плазма, интерстициальная, спинномозговая жидкость) и внутриклеточной жидкостью разных органов и тканей. Осмоляльность внутренней среды организма и физиологических растворов определяется, как правило, методом криоскопии, который позволяет оценить общий вклад в осмотическую концентрацию неорганических электролитов и органических осмолитов. Однако этот метод не удаётся применить для измерения осмоляльности в разных органах и тканях организма. Вследствие этого нет данных по осмоляльности в тканевых жидкостях организма. Для определения осмотической концентрации во внутренней среде, эритроцитах, разных тканях и органах рыб предлагается использовать метод кондуктометрии, который позволяет оценить вклад неорганических ионов (Мартемьянов, 2014а; Мартемьянов, Васильев, 2018).

Цель работы – определить осмотическую концентрацию, содержание натрия, калия и воды (общей, свободной и связанной фракций) в плазме, интерстициальной и спинномозговой жидкости, в мозгу, мышцах, печени и эритроцитах трески Gadus morhua Белого моря; а также оценить влияние отлова и транспортировки на показатели регуляции осмотического и ионного обмена речной камбалы Platichthys flesus, ершоватки Limanda limanda, зубатки Anarhichas minor, пинагора Cyclopterus lumpus, керчака Myoxocephalus scorpius и ската Raja clavata.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Материал для исследования собран 26.06–05.07.2017 г. на Беломорской биостанции “Картеш” ЗИН РАН. Осмотическая концентрация морской воды составляла 900 мОсм/л (26.7 г/л), содержание натрия ̶ 395.5 ммоль/л, калия ̶ 4 ммоль/л; температура воды − 12−13°С. Треску общей длиной (TL) 18−24 см ловили крючковой снастью с лодки. Сразу после отлова у рыбы отбирали кровь из каудального сосуда в пластиковые пробирки, которые помещали в поролоновый штатив, находящийся в термосе со льдом. После взятия крови рыб складывали в полиэтиленовый пакет, чтобы исключить удаление влаги из тела. Речную камбалу (TL 20–38 см), ершоватку (18–23 см), зубатку (32−42 см), пинагора (19–36 см), керчака (15–21 см) и ската (50 см) отловили сетью и доставили живыми в лабораторию, где от рыб взяли пробы крови.

Кровь центрифугировали при 3000 об/мин в течение 10 мин. После этого пипеткой брали определённый объём плазмы и помещали в чистые пластиковые пробирки. Остальную часть плазмы вместе с верхним слоем лейкоцитов и эритроцитов отбрасывали. Дополнительно эритроциты промокали фильтровальной бумагой для удаления остаточной плазмы. Однако, несмотря на такие процедуры, поверхность эритроцитов захватывает определённый объём (2.8 ± 0.15%) плазмы (Houston, Smeda, 1979). Пробы эритроцитов (90−120 мг) помещали на плотную обеззоленную бумагу и взвешивали.

Для взятия плазмы, интерстициальной (ИЖ) и спинномозговой жидкости (СМЖ) использовали полоски 5 × 10 мм обеззоленной фильтровальной бумаги. Чтобы исключить потерю жидкости при контакте проб с какой-либо поверхностью до полного их высыхания в подвешенном состоянии на воздухе, использовали отрезки тонкой медной проволоки длиной 3 см, загнутые с двух сторон в виде крючков. До взятия пробы полоски бумаги и крючки маркировали и определяли их массу. Полоску фильтровальной бумаги, подвешенную на крючке, окунали в пробирку с плазмой. После насыщения бумаги жидкостью пробу подвешивали на плечики весов за противоположный крючок проволоки. После взвешивания пробу подвешивали на растянутую проволоку, закреплённую с двух сторон за стойки.

После вскрытия черепа полоску фильтровальной бумаги, подвешенную на крючке, окунали в СМЖ и затем взвешивали. ИЖ отбирали ранее предложенным методом (Andreeva et al., 2007). На боковой поверхности рыбы ножницами рассекали кожу в виде лоскута; кожу пинцетом отслаивали от мышц; под кожу помещали полоску фильтровальной бумаги с крючком. Бумагу насыщали в течение 5 мин жидкостью, после чего её сразу взвешивали, как и в случае с плазмой и СМЖ. Пробы мышечной ткани (150–200 мг) препарировали в области 2–4-го рёбер, центральную часть мозга (100–150 мг) и пробу печени (150–200 мг) помещали на плотную обеззоленную бумагу и взвешивали. Использовали аналитические весы ВЛР-200 с точностью измерения 0.05 мг.

Высушенные на воздухе пробы поместили в пластиковые контейнеры и доставили в ИБВВ РАН. Пробы высушивали в сушильном шкафу при 105°С. Спустя неделю пробы по очереди доставали из шкафа и быстро взвешивали в горячем состоянии. Затем пробы не менее трёх недель находились в помещении, впитывая влагу до определённого постоянного веса (влажная проба). Тотальную фракцию воды определяли по разности между общей массой и горячей пробой, свободную долю воды – по разности между общей массой и влажной пробой. Связанная фракция представляет разность между тотальной и свободной фракциями воды. Методика определения разных фракций воды в организме и тканях гидробионтов изложена ранее (Мартемьянов, 2014а). Содержание разных фракций воды в тканях выражали в процентах. Фракция свободной воды в биологических жидкостях является растворителем для осмотически активных веществ, поэтому осмотическую концентрацию выражали в мОсм/кг свободной воды, а содержание натрия и калия – в ммоль/кг свободной воды.

Сухие пробы помещали в пластиковые пробирки и приливали по 10 мл дистиллированной воды. Спустя 1 сут пробы встряхивали и определяли общую концентрацию ионов кондуктометрическим методом (Хлебович, 1974). Затем измеряли концентрацию натрия и калия на пламенном спектрофотометре Flapho-4 (“Carl Zeiss, Iena”, Германия).

Результаты представлены средними значениями и их ошибками. Достоверность различий оценивали с помощью коэффициента Стьюдента при p ≤ 0.05.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Отлов, транспортировка, различные манипуляции (хендлинг) вызывают стресс у морских (Beamish, 1966; Umminger, 1970; Wardle, 1972; Fletcher, 1975; Swift, 1983; Bourne, 1986; Robertson et al., 1988; Fletcher, 1992; Tort et al., 2001; Plante et al., 2003) и пресноводных рыб (Мартемьянов, 2014б; Наточин и др., 1991), который в течение определённого периода времени сопровождается существенными изменениями различных показателей в крови и тканях организма. У трески пробы брали сразу после отлова удочкой – в течение 1 мин. За такой короткий промежуток показатели не успевают существенно измениться, т.е. полученные для трески данные отражают состояние рыб в природных условиях. Плазма, ИЖ и СМЖ составляют внутреннюю среду организма. Осмотическая концентрация в плазме, ИЖ, СМЖ трески достоверно не различалась, составляя в среднем 414.5 ± 4.1 мОсм/кг свободной воды (табл. 1).

Таблица 1.  

Показатели осмотической концентрации, содержания натрия, калия, общей, свободной и связанной фракций воды в тканях исследованных видов рыб Белого моря

Вид n, экз. Проба Осмоляльность, мОсм/кг свободной воды Концентрация ионов, ммоль/кг свободной воды Вода, %
натрий калий общая свободная связанная
Треска Gadus morhua     9 Плазма 421.3 ± 6.0 202.9 ± 3.3 7.8 ± 0.4 92.1 ± 0.3 90.5 ± 0.2 1.59 ± 0.11
6 ИЖ 419.1 ± 5.9 132.4 ± 9.5* 82.2 ± 4.5* 87.0 ± 0.7* 83.1 ± 0.8 3.20 ± 0.19
6 СМЖ 399.9 ± 7.5 157.9 ± 3.3* 40.4 ± 2.5* 92.1 ± 0.6 91.1 ± 0.5 1.00 ± 0.11
6 Мозг 401.5 ± 5.6 121.7 ± 4.3 82.4 ± 3.3 82.6 ± 0.2 81.2 ± 0.2 1.42 ± 0.07
6 Мышцы 311.5 ± 7.0* 50.2 ± 3.6 105.5 ± 2.5 81.5 ± 0.1 79.8 ± 0.1 1.70 ± 0.15
  6 Печень 239.2 ± 9.2* 49.4 ± 1.8 70.1 ± 4.9 68.0 ± 1.1 82.4 ± 3.3 1.52 ± 0.16
  8 Э 360.8 ± 7.1* 107.2 ± 2.7 70.0 ± 3.7 82.5 ± 1.0 80.6 ± 1.1 1.91 ± 0.15
Камбала-ершоватка Limanda limanda 3 Плазма 383.2 ± 12.3 184.5 ± 6.7 7.1 ± 1.5 91.4 ± 1.0 90.4 ± 1.0 1.02 ± 0.06
3 Э 387.0 ± 7.0 101.6 ± 0.7 91.8 ± 3.2 75.6 ± 1.3 72.9 ± 1.3 2.79 ± 0.15
Речная камбала Platichthys flesus 10 Плазма 403.5 ± 11.6 197.7 ± 6.2 3.2 ± 0.2 91.8 ± 0.3 90.6 ± 0.3 1.18 ± 0.07
9 ИЖ 518.0 ± 12.2* 235.8 ± 6.4* 23.2 ± 2.3* 89.4 ± 0.7* 87.8 ± 0.7 1.86 ± 0.10
10 Э 392.4 ± 12.4 106.3 ± 4.9 92.6 ± 2.6 76.3 ± 0.7 73.7 ± 0.8 2.47 ± 0.19
Зубатка Anarhichas minor 4 Плазма 453.0 ± 11.1 219.1 ± 5.4 7.7 ± 0.3 88.0 ± 0.4 86.1 ± 0.4 1.96 ± 0.10
3 ИЖ 527.7 ± 5.2* 244.1 ± 3.9* 19.8 ± 3.1* 88.2 ± 0.3 85.9 ± 0.5 2.39 ± 0.14
3 Э 417.7 ± 5.2 113.6 ± 3.9 95.3 ± 5.9 75.7 ± 1.0 73.3 ± 1.1 2.67 ± 0.08
Пинагор Cyclopterus lumpus 4 Плазма 439.2 ± 10.4 215.0 ± 4.7 4.6 ± 0.6 93.8 ± 0.5 91.9 ± 0.6 1.40 ± 0.08
3 ИЖ 477.0 ± 11.4 222.5 ± 9.0 11.0 ± 2.5* 92.0 ± 0.9 91.6 ± 0.9 0.39 ± 0.09
3 Э 483.0 ± 7.1* 168.0 ± 3.6 73.5 ± 3.7 78.9 ± 1.4 76.3 ± 1.5 2.31 ± 0.16
Керчак Myoxocephalus scorpius 3 Плазма 499.5 ± 18.9 243.8 ± 9.0 6.0 ± 0.6 89.1 ± 1.1 87.4 ± 1.2 1.61 ± 0.11
3 ИЖ 577.6 ± 4.3* 276.4 ± 3.4* 12.5 ± 1.8* 88.2 ± 0.7 87.9 ± 0.7 0.35 ± 0.05
3 Э 451.5 ± 6.6 126.3 ± 1.9 99.5 ± 4.4 79.9 ± 1.2 77.7 ± 1.3 2.15 ± 0.08
Скат Raja clavata   1 Плазма 684.5 335.9 6.3 88.61 86.15 2.46
1 ИЖ 751.8 360.1 15.8 87.91 86.38 1.53
1 Э 545.3 192.2 75.6 78.54 77.08 1.46

Примечание. СМЖ − спинномозговая жидкость, ИЖ – интерстициальная жидкость, Э – эритроциты; *отличия от плазмы достоверны при p ≤ 0.05.

У речной камбалы, зубатки, пинагора и керчака осмотическая концентрация в ИЖ выше, чем в плазме крови соответственно на 114.5, 74.7, 37.8 и 78.1 мОсм/кг свободной воды, а концентрация натрия − на 38.1, 25, 7.5, 32.6 ммоль/кг свободной воды. Эти рыбы пойманы сетью. У рыб, попавших в сеть, запускается стресс-реакция, в ходе которой в начальный период в течение нескольких часов показатели водно-солевого гомеостаза изменяются. Манипуляции, осуществляемые с морской камбалой Pleuronectes platessa в лабораторных условиях, вызывали в первые 7 ч существенное усиление выхода меченой воды из крови во внешнюю среду, обезвоживая организм на 1.6% (Fletcher, 1992). Этот процесс повреждает водный и осмотический гомеостаз организма. Показано, что стрессор, с одной стороны, стремится дестабилизировать параметры гомеостаза, вызывая ряд повреждений и нарушений, с другой – усиливает защитные функции, связанные с общим адаптационным синдромом, которые направлены на восстановление повреждаемых процессов (Мартемьянов, 2002). Более высокая по отношению к плазме крови осмотическая концентрация в ИЖ рыб, отловленных сетью, препятствует переходу воды из тканей в кровь, предотвращая их обезвоживание при стрессе. Следовательно, процесс, обеспечивающий превышение осмотической концентрации в ИЖ морских рыб в начальный период стресса, является адаптивной реакцией против обезвоживания тканей.

При сравнительном анализе какого-либо показателя между особями разных видов или особями одного вида, находящимися в разных условиях, обычно используют результаты, полученные на выборках животных, отловленных в природной среде или акклимированных к лабораторным условиям. На основе такого анализа делают формальный вывод о наличии или отсутствии различий. В реальности у любого вида животных в ареале в ходе годового цикла во всём переносимом интервале того или иного фактора среды (температура, солёность) различные показатели гомеостаза поддерживаются в определённых диапазонах (Мартемьянов, 2001; Martemyanov, Poddubnaya, 2019). Более объективный анализ получается при сравнении у разных видов диапазонов регуляции параметров гомеостаза.

На основе собственных и литературных данных мы рассчитали диапазоны регуляции осмотической концентрации, содержания натрия, калия, хлора и воды в плазме крови ряда морских, эвригалинных и пресноводных рыб (табл. 2). У гренландской трески Gadus ogac значения этих показателей входят в соответствующие диапазоны, полученные для атлантического томкода Microgadus tomcod (Gadidae). Осмотическая концентрация и содержание натрия в плазме крови беломорской трески (табл. 1) несколько меньше соответствующих нижних границ томкода. Пределы регуляции показателей осмотического и ионного гомеостаза для G. morhua не определены. Следует ожидать, что эти диапазоны в определенной степени будут перекрываться с таковыми тресковых и других видов рыб. Значения осмотической концентрации, содержания натрия и калия в плазме крови керчака, отловленного нами в Белом море (табл. 1), входят в соответствующие диапазоны, полученные для этого вида (табл. 2). При этом диапазоны регуляции осмотической концентрации и содержания натрия в плазме крови M. scorpius и M. brandti фактически полностью перекрываются. Следует отметить, что соответствующие диапазоны регуляции показателей осмотического и ионного гомеостаза тресковых и керчаковых морских рыб существенно перекрываются, характеризуя родство по данным признакам между далёкими по таксономическому положению видами.

Таблица 2.  

Диапазоны (выделены полужирным шрифтом) регуляции осмотической концентрации, содержания натрия, калия, хлора в плазме крови морских, эвригалинных и пресноводных видов рыб, рассчитанные по данным литературы

Вид Солёность,
г/л
Температура,
°С
Осмолярность, мОсм/кг Концентрация ионов, ммоль/кг свободной воды Источник информации
натрий калий хлор
Морские              
Гренландская треска Gadus ogac 34 –1.7 505.0 ± 10.0 216.0 ± 4.0 5.5 ± 1.4 243.0 ± 19.0 Gordon et al., 1962
Атлантический томкод Microgadus tomcod 34 4.0 440.0 ± 10.0 231.0 ± 3.0 5.1 ± 1.4 142.0 ± 2.0       
  34 –1.5 525.0 ± 5.0 246.0 ± 2.0 8.3 ± 0.3 166.0 ± 3.0       
Диапазон 34 –1.7…+4.0 430.0–530.0 228.0–248.0 3.7–8.6 140.0–169.0  
Керчак Myoxocephalus scorpius 34 4.0 450.0 ± 5.0 276.0 ± 2.0 6.4 ± 0.3 184.0 ± 2.0 Gordon et al., 1962
  34 –1.7 672.0 ± 15.0 216.0 ± 4.0 4.3 ± 1.7 234.0 ± 3.0       
  6     179.0 ± 2.2 3.1 ± 0.3 164.0 ± 3.1 Oikari, 1978
  33     216.0 ± 6.8 2.8 ± 0.3 208.0 ± 7.6       
Диапазон 6−33   445.0–687.0 176.8–278.0 2.5–6.7 160.9–237  
Снежный керчак M. brandti 34 Лето 422.2 ± 3.9 161.8 ± 2.0     Ogawa et al., 1995
  34 Зима 851.8 ± 14.8 212.2 ± 6.2           
Диапазон 34 Лето–зима 418.3–866.6 159.8–218.4      
Тюрбо Scophthalmus maximus 10   329.9 ± 2.1 156.2 ± 0.8   127.3 ± 0.5 Gaumet et al., 1995
  19   331.0 ± 2.4 157.5 ± 0.8   131.9 ± 0.6       
  27   328.4 ± 2.3 155.2 ± 1.0   133.6 ± 0.9       
  35   335.7 ± 3.7 157.5 ± 1.9   135.8 ± 0.7       
Диапазон 10–35   326.1–339.4 154.2–159.4   126.8–136.5  
Эвригалинные              
Речная камбала Platichthys flesus 0   287.0 ± 18.0 147.3 ± 3.0 3.1 ± 0.5 120.9 ± 9.0 Fugelli, Zachariassen, 1976
  34   329.0 ± 10.0 168.5 ± 8.0 3.7 ± 0.4 142.4 ± 4.0       
  0   275.9 ± 4.5 133.8 ± 1.2 3.2 ± 0.1 114.2 ± 2.7 Macfarlane, 1974
  34   335.0 ± 2.2 165.6 ± 2.8 3.6 ± 0.1 145.6 ± 2.6       
  0–35   270.0–360.0 112.0–145.0   107.0–148.0 Lundgreen et al., 2008
Диапазон 0–34   269.0–360.0 112.0–176.8 2.6–4.1 107.0–148.2  
Полосатая камбала Liopsetta pinnifasciata 34 Лето 525.7 ± 22.0 183.6 ± 3.0     Ogawa et al., 1995
  34 Зима 740.3 ± 109.8 224.6 ± 18.6           
Диапазон 34 Лето–зима 503.7–850.1 180.6–243.2      
Пресноводные              
Карась Carassius auratus 0.2   252.7 ± 2.7 144.8 ± 4.3 4.8 ± 0.3   Мартемьянов, Васильев, 2018
  11.5   364.6 ± 1.7 191.7 ± 8.1 5.5 ± 0.5         
Диапазон 0.2–11.5   250.0–366.3 140.5–199.8 4.5–6.0    
Карп Cyprinus carpio 0.4   262.8 ± 2.4 134.2 ± 1.6   100.7 ± 1.9 Hegab, Hanke, 1982
  11.0   414.0 ± 1.6 195.8 ± 3.2   178.9 ± 4.5       
Диапазон 0.4–11.0   260.4–415.6 132.6–199.0   98.8–184.4  
  0.2     130.0 ± 1.5 2.6 ± 0.2   Мартемьянов, 2017
  12.0     205.6 ± 1.3 3.0 ± 0.4         
Диапазон 0.2–12.0     128.5–206.9 2.4–3.4    

Осмотическая концентрация и содержание натрия в плазме крови речной камбалы P. flesus и ершоватки L. limanda, отловленных в Белом море (табл. 1), достоверно не различаются, но выше верхнего предела диапазонов регуляции этих показателей у особей речной камбалы, акклимированных к лабораторным условиям (табл. 2). Вероятно, более высокие уровни осмотической концентрации и натрия в плазме крови беломорской речной камбалы и ершоватки обусловлены стрессом, который возник у рыб вследствие нахождения в сетях и последующей транспортировки в лабораторию. Показано, что после отлова тралом концентрация натрия, калия и хлора в плазме крови морской камбалы P. platessa существенно повышается в течение 4−10 ч, а затем в ходе акклимации восстанавливается до исходных уровней (Bourne, 1986).

Диапазоны регуляции осмотической концентрации, содержания натрия и хлора в плазме крови тюрбо Scophthalmus maximus полностью входят в соответствующие пределы для эвригалинной речной камбалы P. flesus, отражая родство между этими двумя видами отряда камбалообразных (табл. 2). Зона регуляции осмотической концентрации и содержания натрия в плазме крови полосатой камбалы Liopsetta pinnifasciata сдвинута в сторону более высоких значений по отношению к верхним границам соответствующих диапазонов тюрбо и речной камбалы, указывая на отсутствие родства по этим признакам с другими камбалообразными. Диапазоны регуляции осмотической концентрации, содержания натрия, калия и хлора в плазме крови карпа Cyprinus carpio и карася Carassius auratus перекрываются между собой и с соответствующими пределами, полученными для эвригалинной речной камбалы и морского тюрбо.

Сравнение показывает, что диапазоны регуляции осмотической концентрации, содержания разных ионов в плазме крови морских, эвригалинных и пресноводных рыб в той или иной степени перекрываются, указывая на общего предка. Межвидовые различия имеют отношение к ширине диапазона и смещению нижних и верхних границ в ту или иную сторону.

Отсутствие достоверных различий между осмотической концентрацией в плазме крови и мозгу трески (табл. 1) указывает на осмотическое равновесие между внутренней средой и внутриклеточной жидкостью мозга. Осмотическая концентрация, обусловленная неорганическими ионами, в мышцах, печени и эритроцитах трески достоверно ниже по сравнению с внутренней средой − соответственно на 103.0, 175.3 и 53.7 мОсм/кг свободной воды. Следовательно, для достижения осмотического равновесия с внутренней средой эти ткани наряду с неорганическими ионами дополнительно используют органические осмолиты. Поддержание структуры и функции макромолекул, включая белки, совместимой с жизнедеятельностью клетки, может осуществляться только в узких диапазонах внутриклеточной концентрации неорганических ионов (Somero, 1986). Внутриклеточное накопление электролитов для компенсации осмотической концентрации внутренней среды ограничено (Martemyanov, Poddubnaya, 2019). В связи с этим более высокую осмотическую концентрацию внутренней среды клетки организма компенсируют дополнительно за счёт накопления органических молекул.

При перемещении эвригалинных рыб из пресной в морскую воду осмотическая концентраци внутренней среды повышается в среднем на 27−170 мОсм/кг воды за счёт ионов натрия и хлора (Renfro, Hill, 1971; Ahokas, Duerr, 1975; Vislie, Fugelli, 1975; Fugelli, Zachariassen, 1976; Ahokas, Sorg, 1977; Vislie, 1980; Hwang et al., 1989; Altinok et al., 1998). Приспособление клеток организма к повышению осмоляльности внутренней среды осуществляется за счёт накопления ионов натрия, калия и хлора до концентраций, не оказывающих вредного эффекта на внутриклеточные процессы. При недостатке электролитов клетки организма используют для достижения осмотического равновесия с внутренней средой органические осмолиты.

В ходе акклимации тиляпии Oreochromis mossambicus к морской воде наблюдали усиление экспрессии гена, кодирующего переносчик таурина в различных тканях организма. Это приводило к увеличению количества молекул белка-переносчика на мембранах и активации поглощения таурина из внутренней среды в клетки (Takeuchi et al., 2001, 2002). У особей этого вида, акклимированных к морской среде, содержание свободных аминокислот в мышцах, печени, жабрах, сердце, почках увеличивается в среднем в два раза за счёт распада белков (Venkatachari, 1974). При адаптации угря Anguilla anguilla (Huggins, Colley, 1971), камбалы P. flesus, трёхиглой колюшки Gasterosteus aculeatus (Lange, Fugelli, 1965), мозамбикской тиляпии Sarotherodon mossambicus (Assem, Hanke, 1983), Fundulus diaphanus (Ahokas, Sorg, 1977) к морской воде в мышцах существенно повышается концентрация различных свободных аминокислот. В опытах in vivo (Vislie, Fugelli, 1975) и in vitro (Vislie, 1980) клеточный объём сердечной мышцы эвригалинной речной камбалы P. flesus в гиперосмотических условиях регулируется путём увеличения внутриклеточной концентрации ионов калия и аминокислоты таурина. При перемещении двух эвригалинных видов рыб − бородатой кефали Crenimugil labrosus и камбалы Paralichthys lethosligma − из пресной воды в морскую среду содержание аминокислот в мышцах увеличивается соответственно на 82 и 66% (Lasserre, Gilles, 1971).

У пресноводных гидробионтов в зоне критической солёности происходит повышение осмотической концентрации внутренней среды (Davis, Simco, 1976; Hegab, Hanke, 1982; Christensen et al., 2016; Мартемьянов, 2017; Мартемьянов, Васильев, 2018). При этом у карасей, акклимированных к солёности 11.5 г/л, осмотическая концентрация в плазме крови увеличивается за счёт электролитов на 44.3%, тогда как в эритроцитах, мышцах, печени, СМЖ и мозгу – соответственно на 36.3, 20.6, 29.2, 28.4 и 26.2% (Мартемьянов, Васильев, 2018). Недостаток ионов в этих тканях компенсируется органическими осмолитами. В мышцах и печени карпа при критической солёности повышается концентрация глицина, гистидина, аланина, таурина и глутамата (Hegab, Hanke, 1983). У жаб Bufo viridis и B. boreas в зоне критической солёности компенсация внутриклеточной осмотической концентрации мышц за счёт органических веществ достигает соответственно 53 и 57% (Gordon, 1965). В опытах in vitro мышечные волокна краба Hemigrapsus edwardsi в гипертоническом растворе NaCl (550 ммоль/л) регулируют объём путём увеличения внутриклеточной концентрации аминокислот (Leader, Bedford, 1978). Аминокислоты отсутствовали в наружном растворе, поэтому был сделан вывод о том, что они образовывались вследствие распада внутриклеточных белков.

По сравнению с плазмой более высокая осмотическая концентрация в эритроцитах зарегистрирована у ряда видов пресноводных рыб, отловленных в природной среде (Мартемьянов, 2014а), и у карася, акклимированного к лабораторным условиям (Мартемьянов, Васильев, 2018). В зависимости от вида рыб различия достигают в среднем 20−49 мОсм/кг свободной воды, создавая внутри эритроцитов гидростатическое давление, которое увеличивает их объём. Такое состояние имеет адаптивное значение. Во-первых, чем больше объём эритроцита, тем больше молекул кислорода он может вместить и тем выше кислородонесущая ёмкость. Во-вторых, состояние эритроцитов в осмотическом равновесии с плазмой крови является неустойчивым: любые небольшие колебания осмотической концентрации плазмы крови сопровождаются изменением объёма эритроцитов и, как следствие, сдвигами кислородонесущей ёмкости. В гиперосмотическом состоянии объём эритроцитов в определённой степени не зависит от колебаний осмотической концентрации плазмы крови.

У пинагора осмотическая концентрация в эритроцитах была выше по отношению к плазме крови на 43.8 мОсм/кг свободной воды, создавая внутри красных кровяных клеток гидростатическое давление, которое увеличивает их объём (табл. 1). Пинагор находился в нерестовом состоянии (текучие половые продукты). В период нереста организм производителей испытывает наивысшую степень напряжения, требующего повышенных затрат энергии (Мартемьянов, 2001) и обеспечения кислородом. Эритроциты пинагора в гиперосмотическом состоянии имеют увеличенный объём. Это позволяет вместить больше молекул кислорода, повышая кислородонесущую ёмкость крови для обеспечения производителей кислородом в период нереста. У ершоватки и речной камбалы осмотическая концентрация в плазме и эритроцитах не различалась; у трески, зубатки, керчака и ската в эритроцитах была ниже, чем в плазме крови соответственно на 60.5, 35.3, 48.0 и 139.2 мОсм/кг свободной воды. Следует ожидать, что этот недостаток электролитов в эритроцитах морских рыб компенсируется накоплением органических осмолитов. У камбалы P. flesus, акклимированной к морской воде, по сравнению с особями из пресной среды в эритроцитах наблюдается существенное увеличение концентрации не только ионов калия и хлора, но и органических осмолитов таурина и γ-аминомасляной кислоты (Fugelli, Zachariassen, 1976). Повышение содержания органических осмолитов в эритроцитах морских рыб может происходить до изоосмотического равновесия либо до гиперосмотического состояния. Для решения этого вопроса необходимы дополнительные исследования.

У девяти видов пресноводных рыб, отловленных в природных условиях, диапазоны регуляции общей, свободной и связанной фракций воды поддерживались в пределах соответственно 90.13–94.40, 88.61–93.90 и 0.51–2.83% (Мартемьянов, 2014а). Значения содержания соответствующих фракций воды в плазме крови беломорских видов рыб трески, ершоватки, речной камбалы, пинагора (табл. 1) входят в таковые пресноводных рыб. Доля общей и свободной воды в плазме зубатки и керчака несколько ниже, вероятно, из-за обезвоживания крови вследствие стресса.

У трески по отношению к плазме осмотическая концентрация в СМЖ не различается (табл. 1), тогда как у карася ниже на 45.3 мОсм/кг свободной воды (Мартемьянов, Васильев, 2018). Компенсация осмотической концентрации в СМЖ карася осуществляется за счёт органических осмолитов, о чём свидетельствует доля сухого остатка в СМЖ − в среднем 11.8% (против ~8% у трески). Содержание натрия в СМЖ трески входит в соответствующий диапазон (119.9–198.2 ммоль/кг свободной воды) карася. По отношению к плазме концентрация калия в СМЖ трески выше в 5.2 раза, а у карася − в 3.0 раза (Мартемьянов, Васильев, 2018). Пресноводные и морские рыбы поддерживают значительно более высокий уровень калия в СМЖ.

Таким образом, осмотическая концентрация в плазме, ИЖ, СМЖ трески достоверно не различается, составляя в среднем 414.5 ± 4.1 мОсм/кг свободной воды. У речной камбалы, зубатки, пинагора и керчака в состоянии стресса, вызванным отловом сетью и транспортировкой рыб в лабораторию, реализуется защитная реакция, препятствующая обезвоживанию тканей за счёт превышения осмотической концентрации в ИЖ. Осмотическая концентрация, обусловленная неорганическими ионами, в мышцах, печени и эритроцитах трески достоверно ниже по сравнению с внутренней средой. Для достижения осмотического равновесия с внутренней средой мышцы, печень и эритроциты беломорских рыб, наряду с неорганическими ионами, используют органические осмолиты. Сходные закономерности наблюдаются у эвригалинных видов при акклимации к морской среде, а у пресноводных рыб в зоне критической солёности. Значения осмотической концентрации, содержания натрия и калия в плазме крови и тканях беломорских рыб входят в соответствующие диапазоны регуляции, полученные для эвригалинных и пресноводных рыб в интервале совместимой с жизнедеятельностью солёности.

Список литературы

  1. Мартемьянов В.И. 2001. Диапазоны регуляции концентрации натрия, калия, кальция, магния в плазме, эритроцитах и мышечной ткани плотвы Rutilus rutilus в природных условиях // Журн. эволюц. биохимии и физиологии. Т. 37. № 2. С. 109–113.

  2. Мартемьянов В.И. 2002. Стресс у рыб: защитные и повреждающие процессы // Биология внутр. вод. № 4. С. 3–13.

  3. Мартемьянов В.И. 2014а. Методы определения общей, свободной и связанной фракций воды в организме и тканях гидробионтов // Вода: химия и экология. № 2. С. 86–91.

  4. Мартемьянов В.И. 2014б. Динамика содержания натрия и калия в плазме, эритроцитах и мышцах пресноводных рыб при продолжительном комбинированном стрессе // Биология внутр. вод. № 4. С. 78–82. https://doi.org/10.7868/S0320965214030127

  5. Мартемьянов В.И. 2017. Механизмы регуляции клеточного объема эритроцитов карпа Cyprinus carpio (Cyprinidae) при повышении осмотической концентрации плазмы крови у рыб в зоне критической солёности // Вопр. ихтиологии. Т. 57. № 2. С. 223−229.  https://doi.org/10.7868/S004287521702014X

  6. Мартемьянов В.И., Васильев А.С. 2018. Регуляция объема эритроцитов, мышц, печени и мозга у карася Carassius auratus (Cyprinidae) в ответ на повышение осмотической концентрации в плазме крови // Там же. Т. 58. №. 4. С. 478–485. https://doi.org/10.1134/S0042875218040112

  7. Наточин Ю.В., Шахматова Е.И., Лаврова Е.А. др. 1991. Волюморегуляция клеток некоторых органов и тканей у пресноводных и проходных рыб при изменении осмоляльности и ионного состава сыворотки крови // Журн. эволюц. биохимии и физиологии. Т. 27. № 2. С. 159−166.

  8. Хлебович В.В. 1974. Критическая соленость биологических процессов. Л.: Наука, 236 с.

  9. Ahokas R.A., Duerr F.G. 1975. Salinity tolerance and extracellular osmoregulation in two species of euryhaline teleost, Culaea inconstans and Fundulus diaphanous // Comp. Biochem. Physiol. V. 52A. P. 445−448. https://doi.org/10.1016/S0300-9629(75)80063-6

  10. Ahokas R.A., Sorg G. 1977. The effect of salinity and temperature on intracellular osmoregulation and muscle free amino acids in Fundulus diaphanous // Ibid. V. 56A. P. 101−105. https://doi.org/10.1016/0300-9629(77)90448-0

  11. Altinok I., Galli S.M., Chapman F.A. 1998. Ionic and osmotic regulation capabilities of juvenile Gulf of Mexico sturgeon, Acipenser oxyrinchus de sotoi // Ibid. V. 120A. P. 609–616. https://doi.org/10.1016/S1095-6433(98)10073-9

  12. Andreeva A.M., Chalov Yu.P., Ryabtseva I.P. 2007. Peculiarities of distribution of plasma proteins between internal medium specialized compartments in the carp Cyprinus carpio // J. Evol. Biochem. Physiol. V. 43. № 6. P. 596–598. https://doi.org/10.1134/S0022093007060096

  13. Assem H., Hanke W. 1979. Volume regulation of muscle cells in the euryhaline teleost, Tilapia mossambica // Comp. Biochem. Physiol. V. 64A. P. 17–23. https://doi.org/10.1016/0300-9629(79)90423-7

  14. Assem H., Hanke W. 1983. The significance of the amino acids during osmotic adjustment in teleost fish-I. Changes in the euryhaline Sarotherodon mossambicus // Ibid. V. 74A. P. 531–536. https://doi.org/10.1016/0300-9629(83)90543-1

  15. Barton M. 1979. Serum osmoregulation in two species of estuarine blennioid fish, Anoplarchus purpurescens and Pholis ornate // Ibid. V. 64A. P. 305–307. https://doi.org/10.1016/0300-9629(79)90665-0

  16. Beamish F.W.H. 1966. Muscular fatigue and mortality in haddock, Melanogrammus aeglefinus, caught by otter trawl // J. Fish. Res. Board Can. V. 23. № 10. P. 1507–1521. https://doi.org/10.1139/f66-141

  17. Becker A.G., Gonçalves J.F., Toledo J.A. et al. 2011. Plasma ion levels of freshwater and marine/estuarine teleosts from Southern Brazil // Neotrop. Ichthyol. V. 9. P. 895–900. https://doi.org/10.1590/S1679-62252011005000039

  18. Bourne P.K. 1986. Changes in haematological parameters associated with capture and captivity of the marine teleost, Pleuronectes platessa L. // Comp. Biochem. Physiol. V. 85A. № 3. P. 435–443. https://doi.org/10.1016/0300-9629(86)90426-3

  19. Christensen E.A.F., Svendsen M.B.S., Steffensen J.F. 2016. Plasma osmolality and oxygen consumption of perch Perca fluviatilis in response to different salinities and temperatures // J. Fish Biol. V. 90. № 3. P. 834−846. https://doi.org/10.1111/jfb.13200

  20. Davis K.B., Simco B.A. 1976. Salinity effects on plasma electrolytes of channel catfish, Ictalurus punctatus // J. Fish. Res. Board Can. V. 33. P. 741–746. https://doi.org/10.1139/f76-091

  21. Evans D.H., Piermarini P.M., Choe K.P. 2005. The multifunctional fish gill: dominant site of gas exchange, osmoregulation, acid-base regulation, and excretion of nitrogenous waste // Physiol. Rev. V. 85. P. 97–177. https://doi.org/10.1152/physrev.00050.2003

  22. Fletcher C.R. 1992. Stress and water balance in the plaice Pleuronectes platessa // J. Comp. Physiol. V. 162B. № 6. P. 513–519. https://doi.org/10.1007/BF00264811

  23. Fletcher G.L. 1975. The effects of capture, “stress,” and storage of whole blood on the red blood cells, plasma proteins, glucose, and electrolytes of the winter flounder (Pseudopleuronectes americanus) // Can. J. Zool. V. 53 № 2. P. 197–206. https://doi.org/10.1139/z75-024

  24. Fugelli K., Zachariassen K.E. 1976. The distribution of taurine, gamma-aminobutyric acid and inorganic ions between plasma and erythrocytes in flounder (Platichthys flesus) at different plasma osmolalities // Comp. Biochem. Physiol. V. 55A. P. 173−177. https://doi.org/10.1016/0300-9629(76)90088-8

  25. Gaumet F., Boeuf G., Severe A. et al. 1995. Effects of salinity on the ionic balance and growth of juvenile turbot (Scophthalmus maximus) // J. Fish Biol. V. 47. № 5. P. 865–876. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.1995.tb06008.x

  26. Gordon M.S. 1965. Intracellular osmoregulation in skeletal muscle during salinity adaptation in two species of toads // Biol. Bull. V. 128. P. 218–229.

  27. Gordon M.S., Amdur B.H., Scholander P.F. 1962. Freezing resistance in some northern fishes // Ibid. V. 122. № 1. P. 52–62.

  28. Grosell M. 2006. Intestinal anion exchange in marine fish osmoregulation // J. Exp. Biol. V. 209. P. 2813−2827. https://doi.org/10.1242/jeb.02345

  29. Grosell M. 2013. Intestinal transport // The physiology of fishes. Boca Raton: CRC Press. P. 175−204.

  30. Hegab S.A., Hanke W. 1982. Electrolyte changes and volume regulatory processes in the carp (Cyprinus carpio) during osmotic stress // Comp. Biochem. Physiol. V. 71A. P. 157–164. https://doi.org/10.1016/0300-9629(82)90384-X

  31. Hegab S.A., Hanke W. 1983. The significance of the amino acids during osmotic adjustment in teleost fish. II. Changes in the stenohaline Cyprinus carpio // Ibid. V. 74A. P. 537–543. https://doi.org/10.1016/0300-9629(83)90544-3

  32. Hegab S.A., Hanke W. 1986. Electrolyte changes, cell volume regulation and hormonal influences during acclimation of rainbow trout (Salmo gairdneri) to salt water // Ibid. V. 83A. P. 47–52. https://doi.org/10.1016/0300-9629(86)90086-1

  33. Houston A.H., Smeda J.S. 1979. Thermoacclimatory changes in the ionic microenvironment of haemoglobin in the stenothermal rainbow trout (Salmo gairdneri) and eurythermal carp (Cyprinus carpio) // J. Exp. Biol. V. 80. P. 317–340.

  34. Huggins A.K., Colley L. 1971. The changes in the non-protein nitrogenous constituents of muscle during the adaptation of the eel Anguilla anguilla L. from fresh water to sea water // Comp. Biochem. Physiol. V. 38B. P. 537–541. https://doi.org/10.1016/0305-0491(71)90310-5

  35. Hwang P.P., Lee T.H. 2007. New insights into fish ion regulation and mitochondrion-rich cells // Ibid. V. 148A. P. 479–497. https://doi.org/10.1016/j.cbpa.2007.06.416

  36. Hwang P.P., Lin L.Y. 2013. Gill ionic transport, acid-base regulation, and nitrogen excretion // The physiology of fishes. Boca Raton: CRC Press. P. 205−234.

  37. Hwang P.P., Sun C.M., Wu S.M. 1989. Changes of plasma osmolality, chloride concentration and gill Na-K-ATPase activity in tilapia Oreochromis mossambicus during seawater acclimation // Mar. Biol. V. 100. P. 295−299. https://doi.org/10.1007/BF00391142

  38. Hwang P.P., Lee T.H., Lin L.Y. 2011. Ion regulation in fish gills: recent progress in the cellular and molecular mechanisms // Amer. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. V. 301. P. R28–R47. https://doi.org/10.1152/ajpregu.00047.2011

  39. Kaneko T., Watanabe S., Lee K.M. 2008. Functional morphology of mitochondrion-rich cells in euryhaline and stenohaline teleosts // Aqua-BioSci. Monogr. V. 1. P. 1–62. https://doi.org/10.5047/absm.2008.00101.0001

  40. Lange R., Fugelli K. 1965. The osmotic adjustment in the euryhaline teleosts, the flounder, Pleuronectes flesus L. and the three-spined stickleback, Gasterosteus aculeatus L. // Comp. Biochem. Physiol. V. 15. P. 283–292. https://doi.org/10.1016/0010-406X(65)90132-5

  41. Lasserre P., Gilles R. 1971. Modification of the amino acid pool in the parietal muscle of two euryhaline teleosts during osmotic adjustment // Experientia. V. 27. № 12. P. 1434–1435. https://doi.org/10.1007/BF02154273

  42. Leader J.P., Bedford J.J. 1978. Volume regulation in vitro of muscle fibres of the crab, Hemigrapsus edwardsi // J. Comp. Physiol. V. 128B. P. 153–159. https://doi.org/10.1007/BF00689479

  43. Lundgreen K., Kiilerich P., Tipsmark C.K. et al. 2008. Physiological response in the European flounder (Platichthys flesus) to variable salinity and oxygen conditions // Ibid. V. 178B. P. 909–915. https://doi.org/10.1007/s00360-008-0281-9

  44. Macfarlane N.A.A. 1974. Effect of hypophysectomy on osmoregulation in the euryhaline flounder, Platichthys flesus (L.) in seawater and in fresh water // Ibid. V. 47A. № 1. P. 201–217. https://doi.org/10.1016/0300-9629(74)90065-6

  45. Marshall W.S., Grosell M. 2006. Ion transport, osmoregulation and acid-base balance // The physiology of fishes. London: Taylor and Francis. P. 177–230.

  46. Martemyanov V.I., Poddubnaya N.Y. 2019. Volume regulation of muscle cells in the carp Cyprinus carpio in response to hypernatremia // Bratisl. Med. J. V. 120. № 1. P. 52–57. https://doi.org/10.4149/BLL_2019_008

  47. Ogawa M., Wada Y., Matsuura Y., Fukuchi M. 1995. Seasonal difference of the plasma osmolalities of some teleosts in high-latitude cold water in japan // Proc. NIPR Symp. Polar Biol. V. 8. P. 177–181.

  48. Oikari A. 1978. Aspects of osmotic and ionic regulation in two Baltic teleosts: effects of salinity on blood and urine composition // Mar. Biol. V. 44. № 4. P. 345–355. https://doi.org/10.1007/BF00390899

  49. Plante S., Audet C., Lambert Y., de la Noüe J. 2003. Comparison of stress responses in wild and captive winter flounder (Pseudopleuronectes americanus Walbaum) broodstock // Aquacult. Res. V. 34. P. 803–812. https://doi.org/10.1046/j.1365-2109.2003.00881.x

  50. Renfro J.L., Hill L.G. 1971. Osmotic acclimation in the Red River pupfish, Cyprinodon rubrofluviatilis // Comp. Biochem. Physiol. V. 40A. P. 711–714. https://doi.org/10.1016/0300-9629(71)90255-6

  51. Robertson L., Thomas P., Arnold C.R. 1988. Plasma cortisol and secondary stress responses of cultured red drum (Sciaenops ocellatus) to several transportation procedures // Aquaculture. V. 68. № 2. P. 115–130. https://doi.org/10.1016/0044-8486(88)90235-9

  52. Schmidt-Nielsen B. 1977. Volume regulation of muscle fibres in the killifish, Fundulus heteroclitus // J. Exp. Zool. V. 199. P. 411–418. https://doi.org/10.1002/jez.1401990315

  53. Somero G.N. 1986. Protons, osmolytes, and fitness of internal milieu for protein function // Amer. J. Physiol. V. 251. P. R197–R213. https://doi.org/10.1152/ajpregu.1986.251.2.R197

  54. Stanley J.G., Fleming W.R. 1977. Failure of seawater-acclimation to alter osmotic toxicity in Fundulus kansae // Comp. Biochem. Physiol. V. 58A. P. 53–56. https://doi.org/10.1016/0300-9629(77)90014-7

  55. Swift D.J. 1983. Blood component value changes in the Atlantic mackerel (Scomber scombrus L.) subjected to capture, handling and confinement // Ibid. V. 76A. № 4. P. 795−802. https://doi.org/10.1016/0300-9629(83)90143-3

  56. Takeuchi K., Toyohara H., Kinoshita M., Sakaguchi M. 2001. Ubiquitous increase in taurine transporter mRNA in tissues of tilapia (Oreochromis mossambicus) during high-salinity adaptation // Fish Physiol. Biochem. V. 23. P. 173–182. https://doi.org/10.1023/A:1007889725718

  57. Takeuchi K., Toyohara H., Kinoshita M., Sakaguchi M. 2002. Role of taurine in hyperosmotic stress response of fish cells // Fish. Sci. V. 68. P. 1177–1180. https://doi.org/10.2331/fishsci.68.sup2_1177

  58. Tort L., Montero D., Robaina L. et al. 2001. Consistency of stress response to repeated handling in the gilthead sea bream Sparus aurata Linnaeus, 1758 // Aquacult. Res. V. 32. P. 593–598. https://doi.org/10.1046/j.1365-2109.2001.00607.x

  59. Turner J.D., Schrag J.D., Devries A.L. 1985. Ocular freezing avoidance in Antarctic fish // J. Exp. Biol. V. 118. P. 121–131.

  60. Umminger B.L. 1970. Effects of subzero temperatures and trawling stress on serum osmolality in the winter flounder Pseudopleuronectes americanus // Biol. Bull. V. 139. № 3. P. 574–579. https://doi.org/10.2307/1540375

  61. Venkatachari S.A.T. 1974. Effect of salinity adaptation on nitrogen metabolism in the freshwater fish Tilapia mossambica. I. Tissue protein and amino acid levels // Mar. Biol. V. 24. P. 57–63. https://doi.org/10.1007/BF00402847

  62. Vislie T. 1980. Hyper-osmotic cell volume regulation in vivo and in vitro in flounder (Platichthys flesus) heart ventricles // J. Comp. Physiol. V. 140. № 3. P. 185–191. https://doi.org/10.1007/BF00690402

  63. Vislie T., Fugelli K. 1975. Cell volume regulation in flounder (Platichthys flesus) heart muscle accompanying and alteration in plasma osmolality // Comp. Biochem. Physiol. V. 52A. P. 415–418. https://doi.org/10.1016/S0300-9629(75)80057-0

  64. Wardle C.S. 1972. The changes in blood glucose in Pleuronectes platessa following capture from the wild: a stress reaction // J. Mar. Biol. Ass. UK. V. 52. № 3. P. 635–651. https://doi.org/10.1017/S0025315400021627

  65. Whittamore J.M. 2012. Osmoregulation and epithelial water transport: lessons from the intestine of marine teleost fish // J. Comp. Physiol. V. 182B. P. 1–39. https://doi.org/10.1007/s00360-011-0601-3

  66. Wood C.M., Bucking C. 2010. The role of feeding in salt and water balance // Fish Physiol. V. 30. P. 165–212. https://doi.org/10.1016/S1546-5098(10)03005-0

Дополнительные материалы отсутствуют.