Вопросы ихтиологии, 2020, T. 60, № 3, стр. 336-340

Количественная оценка и сравнение трофических ниш чёрного Reinhardtius matsuurae, белокорого Hippoglossus stenolepis и азиатского стрелозубого Atheresthes evermanni палтусов Охотского моря по изотопному составу углерода и азота пищевых компонентов

В. В. Напазаков *

Тихоокеанский филиал Всероссийского научно-исследовательского института рыбного хозяйства и океанографии – ТИНРО
Владивосток, Россия

* E-mail: napazakov@tinro.ru

Поступила в редакцию 01.03.2019
После доработки 05.06.2019
Принята к публикации 13.06.2019

Полный текст (PDF)

Аннотация

Представлены результаты количественной оценки ширины трофических ниш чёрного Reinhardtius matsuurae, белокорого Hippoglossus stenolepis и азиатского стрелозубого Atheresthes evermanni палтусов на западнокамчатском шельфе Охотского моря с использованием данных изотопных подписей углерода (δ13C) и азота (δ15N) их жертв. По скорректированной стандартной эллиптической области ширина трофической ниши у азиатского стрелозубого палтуса составляет 11.35, у белокорого – 9.41, у чёрного – 12.36. Диапазон значений изотопных подписей δ15N (8.80–17.61) соответствует трофическому уровню 2.63–5.22. Согласно пределам варьирования δ13C (–14.99…–22.9), базовыми источниками углерода у палтусов являются планктонные, нектонные и нектобентосные группы жертв. Максимальное значение параметра нишевого перекрывания принадлежит азиатскому стрелозубому палтусу (93.25%) в нише чёрного палтуса, а минимальное, напротив, чёрному палтусу (73.19%) в нише азиатского стрелозубого палтуса. Высокая степень сходства общесистемных нишевых показателей, рассчитанных по изотопным подписям жертв палтусов, в конкретных местообитаниях нивелируется расхождением по иным параметрам: глубине, температуре и по изменчивости рационов в онтогенезе.

Ключевые слова: чёрный Reinhardtius matsuurae палтус, белокорый Hippoglossus stenolepis палтус, стрелозубый Atheresthes evermanni палтус, изотопная подпись, углерод, азот, трофическая ниша, Охотское море.

Количественное определение ширины трофических ниш долгое время было затруднено из-за отсутствия индексов, адекватно оценивающих пищевые спектры в едином масштабе (Bearhop et al., 2004; Jackson et al., 2011). В связи с этим экосистемное обобщение трофологических данных статистическими методами, в том числе у рыб, было также ограничено. Беэрхоп с соавторами (Bearhop et al., 2004) первыми предложили использовать значения дисперсии стабильных изотопов тканей в качестве меры для определения ширины трофической ниши. Использование этого метода, впоследствии модернизированного (Layman et al., 2007; Newsome et al., 2007; Jackson et al., 2011; Swanson et al., 2015), в наших трофологических исследованиях стало возможным благодаря накопленным данным по соотношениям стабильных изотопов углерода (δ13C) и азота (δ15N) в тканях массовых видов гидробионтов дальневосточных морей (Горбатенко и др., 2008, 2012, 2013, 2014, 2015). Под влиянием климатических, биологических и антропогенных факторов состав и структура ихтиоценов подвержены изменениям. В морских сообществах примеры подобных структурных перестроек многочисленны и зачастую являются следствием конкурентных отношений (Чучукало, 2006). Для прогнозирования откликов, вызванных структурными перестройками, частота которых в меняющихся климатических условиях, вероятно, будет возрастать, необходимо обобщение обширных трофологических данных для определения и анализа пищевых отношений в морских сообществах.

Цель исследования − по данным изотопных подписей жертв оценить ширину трофических ниш чёрного Reinhardtius matsuurae, белокорого Hippoglossus stenolepis и азиатского стрелозубого Atheresthes evermanni палтусов и определить степень их перекрывания с использованием новых статистических методов.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Материал по питанию палтусов собран в Охотском море на западнокамчатском шельфе (июнь−июль 2005, 2008 и 2010 гг.) из уловов донного трала ДТ 27.1 с горизонтальным и вертикальным раскрытием соответственно 16 и 4 м. Содержимое желудков исследовано количественно-весовым методом (Методическое пособие …, 1974; Руководство …, 1986). Всего собрано и исследовано 715 желудков трёх видов палтусов (табл. 1). Значения δ13C и δ15N в тканях жертв палтусов взяты из публикаций Горбатенко с соавторами (2008, 2012, 2013, 2014, 2015) и интегрированы в базу данных по питанию донных рыб.

Таблица 1.  

Объём материала, собранного в Охотском море в разные годы

Вид Год Число желудков, шт.
Чёрный палтус 2010 210
Белокорый палтус 2005 41
  2008 78
  2010 222
Азиатский стрелозубый палтус 2005 73
  2010 91
Итого   715

Для количественной оценки и сравнения трофических ниш трёх видов палтусов по изотопным подписям жертв использован пакет SIBER статистической программы R (Jackson et al., 2011; Jackson, 2017; R Core Team, 2016). В этом пакете общие площади (TA − total areas) вычисляли для выпуклых оболочек по самым внешним значениям на биплот- графике δ13C и δ15N. Стандартные площади эллипсов (SEA − standard ellipse areas) рассчитывали для 40% данных (Jackson et al., 2011; Jackson, 2017). Скорректированные стандартные площади эллипсов (SEAс − standard ellipse areas corrected) рассчитывали как стандартные площади эллипсов, скорректированные для малых выборок. Оценка перекрывания ниш выполнена в пакете nicheROVER статистической программы R, которая учитывает видоспецифичность распределения в нишевом пространстве (Lysy et al., 2014; Swanson et al., 2015; R Core Team, 2016).

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Данные трофологических проб, собранные классическим методом (Методическое пособие…, 1974), относятся к номинальному типу и имеют самую простую измерительную шкалу, что объективно ограничивает применение методов математической статистики и, соответственно, дальнейшее обобщение. Альтернативным методом изучения трофической структуры водных экосистем стало определение соотношения стабильных изотопов, как правило δ13C и δ15N, в тканях гидробионтов, так как значения изотопных подписей обеспечивают единое представление о трофических уровнях организмов в сообществе. Впервые использование изотопных подписей для количественного определения общесистемных аспектов трофической структуры было предложено Лейманом с соавторами (Layman et al., 2007). Всего авторы этой публикации представили шесть общесистемных показателей. Однако полноценное использование этих метрик стало возможным лишь после их переформулирования в байесовской структуре (Jackson et al., 2011). Как указывают Лейман с соавторами (Layman et al., 2007), новый метод не может обеспечить полного описания структуры и функционирования пищевой сети, а является одним из дополнительных инструментов для выявления специфической информации о трофической структуре сообщества.

В последние годы в нашей лаборатории проводится работа по определению изотопных подписей массовых видов гидробионтов дальневосточных морей и к настоящему времени уже получены данные для многих планктонных, нектонных и нектобентосных видов (Горбатенко и др., 2008, 2012, 2013, 2014, 2015). В соответствии с концепцией о том, что изотопная подпись может быть мерой для количественного определения общесистемных параметров трофической структуры и для актуализации имеющихся материалов, значения изотопных подписей жертв были ретроспективно внесены в базу данных по питанию рыб. В результате обновлённые материалы стали доступны для количественной оценки общесистемных нишевых характеристик рыб в ихтиоценах. Как мы полагаем, если изотопная подпись отражает интегрированную во времени диету консумента, то ширина ниши, рассчитанная по индивидуальным изотопным подписям жертв, учитывает индивидуальный вклад каждого компонента пищевого рациона.

Для исследования выбраны чёрный, белокорый и азиатский стрелозубый палтусы, которые относятся к гильдии хищников с хорошо изученной биологией (Шунтов, 1965, 1966, 1971; Фадеев, 1987; Чучукало, 2006). Общесистемные параметры их трофических ниш, рассчитанные в статистическом пакете SIBER, представлены в табл. 2.

Таблица 2.  

Трофические нишевые параметры азиатского стрелозубого Atheresthes evermanni, белокорого Hippoglossus stenolepis и чёрного Reinhardtius matsuurae палтусов, рассчитанные по значениям изотопных подписей углерода (δ13C) и азота (δ15N) пищевых компонентов

Показатель A. evermanni H. stenolepis R. matsuurae
TA 16.21 29.79 30.02
SEA 10.22 9.15 11.97
SEAc 11.35 9.41 12.36
δ15N range (NR) 8.80−15.04 10.10−17.61 8.80−16.67
δ13C range (СR) –16.08…–21.20 –14.99…–21.30 –16.08…–22.90

Примечание. TA − общая область выпуклой оболочки, SEA − стандартная эллиптическая область; SEAc − стандартная эллиптическая область, скорректированная для проб небольшого объёма; δ15N range (NR), δ13C range (СR) − расстояния между минимальными и максимальными значениями δ15N и δ13C жертв.

Границы областей выпуклых оболочек (TA) характеризуют ширину трофической ниши и вычисляются по самым внешним значениям на биплот-графике δ13C и δ15N. Оказалось, что у белокорого и чёрного палтусов значения TA близки − соответственно 29.79 и 30.02, а у стрелозубого почти в два раза меньше (табл. 2).

Стандартная эллиптическая область (SEA) является альтернативой TA. В отличие от последней вычисляется с учётом байесовской вероятности, поэтому является более надёжным показателем (Jackson et al., 2011). Расчётные значения этого параметра у трёх видов оказались более сходными между собой: для белокорого палтуса – 9.15, для азиатского стрелозубого – 10.22 и для чёрного палтуса – 11.97 (табл. 2). На рис. 1, подготовленном в пакете SIBER, сплошными линиями показаны SEA, включающие 40% исходных данных изотопных подписей δ13C и δ15N жертв. Отметим, что между собой области выпуклых оболочек так же, как и области стандартных эллипсов, сильно перекрываются, что является следствием сходства пищевых рационов.

Рис. 1.

Стандартные эллипсные области (SEA) азиатского стрелозубого Atheresthes evermanni (),белокорого Hippoglossus stenolepis () и чёрного Reinhardtius matsuurae палтуса (); SEA составляют 40% исходных данных для каждого вида.

Значения третьего параметра − скорректированной стандартной эллиптической области (SEAc) − у стрелозубого, белокорого и чёрного палтусов составили соответственно 11.35, 9.41 и 12.36 (табл. 2). Метрика δ15N range (NR), определяющая расстояние между минимальными и максимальными значениями изотопной подписи δ15N у пищевых компонентов, характеризует вертикальную структуру пищевой сети. Диапазон значений изотопных подписей по этому параметру изменяется в пределах 8.80–17.61, а в пересчёте на трофический уровень − 2.63–5.22. Следовательно, палтусам пища доступна со всех трофических уровней консументов, включая 5-й. Метрика δ13C range (CR) определяет расстояние между минимальными и максимальными значениями δ13C пищевых компонентов. По содержанию δ13C можно определить базовые источники пищи (Layman et al., 2007). Значения изотопных подписей δ13C у жертв палтусов изменяются от −14.99 до −22.9. Минимальные значения были отмечены у черного палтуса (−22.9), а максимальные у белокорого палтуса (−14.99). Таким образом, весьма широкий диапазон значений изотопных подписей жертв палтусов свидетельствует о том, что источниками углерода служат одновременно несколько экологических групп гидробионтов − планктон, нектон и нектобентос.

По данным расчёта перекрываний вероятностных нишевых областей, выполненного в пакете nicheROVER (табл. 3, рис. 2), белокорый палтус находится в нише стрелозубого с вероятностью 77.58%; максимальное значение (93.25%) метрики перекрывания принадлежит азиатскому стрелозубому палтусу в нише чёрного палтуса, а минимальное (73.19%), наоборот, – чёрного палтуса в нише азиатского стрелозубого палтуса. В целом между всеми палтусами наблюдается высокая степень перекрывания по трофической оси экологической ниши.

Таблица 3.  

Средние значения нишевых перекрываний между азиатским стрелозубым Atheresthes evermanni, белокорым Hippoglossus stenolepis и чёрным Reinhardtius matsuurae палтусами, рассчитанные в пакете niсheROVER (при заданной вероятности α = 95%)

Вид Вид
A. evermanni H. stenolepis R. matsuurae
A. evermanni   84.15 93.25
H. stenolepis 77.58   87.70
R. matsuurae 73.19 82.20  
Рис. 2.

Апостериорное распределение вероятностной метрики нишевого перекрывания для 95% нишевой области азиатского стрелозубого Atheresthes evermanni (I), белокорого Hippoglossus stenolepis (II) и чёрного Reinhardtius matsuurae (III) палтусов. Вероятность нахождения в нише другого вида отображена в направлении строка−столбец; (—) − средние значения, (- -) − 95%-ные доверительные интервалы; ост. обозначения см. на рис. 1.

Высокая степень сходства пищевых рационов палтусов по всем общесистемным метрикам предполагает острую межвидовую конкуренцию за пищевые ресурсы и расхождение экологических ниш. Факты нишевой дифференциации палтусов по двум параметрам среды (глубине и температуре местообитаний) приведены в работе Дьякова (2006). Показано, что палтусы северных районов дальневосточных морей на протяжении всего года обитают в очень широком батиметрическом диапазоне, а их сезонные миграции выражаются в основном в перераспределении плотности популяций относительно глубины. Между собой палтусы различаются широтой батиметрического и термического диапазонов встречаемости, вертикальной локализацией местообитаний и распределением плотности популяций в границах факторов среды обитания. По данным Мухаметова (2014), трофические ниши палтусов в районе северных Курильских о-вов перекрываются слабо: они обитают на разных глубинах, их пищевые рационы различаются. Осенью в Беринговом море белокорый палтус обитает в элиторали, а чёрный и стрелозубые азиатский и американский A. stomias − в мезобатиали; кроме пространственного разделения у палтусов выявлена возрастная изменчивость питания (Напазаков, Чучукало, 2001; Напазаков, 2004). Таким образом, общесистемные параметры, рассчитанные по изотопным подписям жертв, имеют высокую степень сходства, однако в конкретных местообитаниях экологические ниши палтусов расходятся по другим нишевым измерениям: глубине, температуре, онтогенетической изменчивости рационов.

Подводя итоги исследования, можно заключить, что для трёх видов палтусов пища доступна со всех трофических уровней, включая 5-й. Широкий диапазон значений изотопных подписей жертв палтусов свидетельствует о том, что базовыми источниками поступления углерода служат такие экологические группы, как планктон, нектон и нектобентос. Общесистемные нишевые параметры трёх видов палтусов, рассчитанные по изотопным подписям жертв, имеют высокую степень сходства, однако в конкретных местообитаниях их экологические ниши расходятся по другим параметрам экологической ниши: глубине, температуре и по изменению рационов в онтогенезе. Изучение трофических ниш с использованием дисперсии изотопных подписей жертв совместно с традиционным трофологическим методом прямых наблюдений даёт возможность получать общесистемные количественные метрики без потери экологической информации, необходимой для корректной интерпретации полученных результатов. Практическая ценность данного метода заключается в возможности привлечения архивных данных для проведения экосистемных исследований обобщающего плана.

Список литературы

  1. Горбатенко К.М., Кияшко С.И., Лаженцев А.Е. и др. 2008. Бенто-пелагические трофические связи в ихтиоцене шельфовой зоны западной части Берингова моря по данным анализа содержимого желудков и стабильных изотопов углерода и азота // Изв. ТИНРО. Т. 153. С. 284−295.

  2. Горбатенко К.М., Надточий В.А., Кияшко С.И. 2012. Трофический статус макробентоса шельфа западной Камчатки по данным анализа стабильных изотопов азота (δ15N) и углерода (δ13C) // Там же. Т. 171. С. 168–174.

  3. Горбатенко К.М., Кияшко С.И., Лаженцев А.Е. и др. 2013. Трофические отношения и бентопелагические связи на западнокамчатском шельфе Охотского моря по данным анализа содержимого желудков и стабильных изотопов δ13C и δ15N // Там же. Т. 175. С. 3−25.

  4. Горбатенко К.М., Лаженцев А.Е., Кияшко С.И. 2014. Сезонная динамика трофического статуса зоопланктона Охотского моря (по данным анализа стабильных изотопов δ13C и δ15N) // Там же. Т. 177. С. 25−39.

  5. Горбатенко К.М., Кияшко С.И., Лаженцев А.Е. и др. 2015. Донно-пелагические связи в глубоководной части Охотского моря по данным стабильных изотопов δ13C и δ15N // Там же. Т. 183. С. 200–216.

  6. Дьяков Ю.П. 2006. Батитермическое распределение и миграции камбалообразных рыб (Pleuronectiformes) в дальневосточных морях России // Вестн. КамчатГТУ. № 8. С. 54–84.

  7. Методическое пособие по изучению питания и пищевых отношений рыб в естественных условиях. 1974. М.: Наука, 254 с.

  8. Мухаметов И.Н. 2014. Палтусы прикурильских вод: биология, состояние запасов, перспективы промысла: Автореф. дис. … канд. биол. наук. М.: ВНИРО, 24 с.

  9. Напазаков В.В. 2004. Трофические связи рыб в донных ихтиоценах западной части Берингова моря // Изв. ТИНРО. Т. 139. С. 19−42.

  10. Напазаков В.В., Чучукало В.И. 2001. Питание и некоторые черты экологии палтусов западной части Берингова моря в летне-осенний период // Вопр. рыболовства. Т. 2. № 2 (6). С. 319−337.

  11. Руководство по изучению питания рыб. 1986. Владивосток: Изд-во ТИНРО, 32 с.

  12. Фадеев Н.С. 1987. Северотихоокеанские камбалы (распространение и биология). М.: Агропромиздат, 175 с.

  13. Чучукало В.И. 2006. Питание и пищевые отношения нектона и нектобентоса в дальневосточных морях. Владивосток: Изд-во ТИНРО-центр, 484 с.

  14. Шунтов В.П. 1965. Распределение черного и стрелозубых палтусов в северной части Тихого океана // Тр. ВНИРО. Т. 58. Изв. ТИНРО. Т. 53. С. 155−163.

  15. Шунтов В.П. 1966. Некоторые закономерности вертикального распределения черного и стрелозубых палтусов в северной части Тихого океана // Вопр. ихтиологии. Т. 6. Вып. 1. С. 32−41.

  16. Шунтов В.П. 1971 Некоторые закономерности распределения черного и стрелозубых палтусов в северной части Тихого океана // Изв. ТИНРО. Т. 75. С. 3−36.

  17. Bearhop S., Adams C.E., Waldron S. et al. 2004. Determining trophic niche width: a novel approach using stable isotope analysis // J. Anim. Ecol. V. 73. P. 1007−1012. https://doi.org/10.1111/j.0021-8790.2004.00861.x

  18. Jackson A.L. 2017. Introduction to SIBER. (https://cran.r-project.org/web/packages/SIBER/ vignettes/Introduction-to-SIBER.html)

  19. Jackson A.L., Inger R., Parnell A.C., Bearhop S. 2011. Comparing isotopic niche widths among and within communities: SIBER stable isotope Bayesian ellipses in R // J. Anim. Ecol. V. 80. P. 595−602. https://doi.org/10.1111/j.1365-2656.2011.01806.x

  20. Layman C.A., Arrington D.A., Montana C.G., Post D.M. 2007. Can stable isotope ratios provide for community-wide measures of trophic structure? // Ecology. V. 88. № 1. P. 42−48. https://doi.org/10.1890/0012-9658(2007)88[42:CSIRPF] 2.0.CO;2

  21. Lysy M., Stasko A.D., Swanson H.K. 2014. nicheROVER: (Niche) (R)egion and Niche (Over) lap metrics for multidimensional ecological niches. Version 1.0. (https://cran.r-project.org/web/packages/nicheROVER/index.html)

  22. Newsome S.D., Martinez del Rio C., Bearhop S., Phillips D.L. 2007. A niche for isotopic ecology // Front. Ecol. Environ. V. 5. № 8. P. 429−436. https://doi.org/10.1890/060150.01

  23. R Core Team. 2016. R: A language and environment for statistical computing. R foundation for statistical computing. (https://www.R-project.org)

  24. Swanson H.K., Lysy M., Power M. et al. 2015. A new probabilistic method for quantifying n-dimensional ecological niches and niche overlap // Ecology. V. 96. № 2. P. 318−324. https://doi.org/10.1890/14-0235.1

Дополнительные материалы отсутствуют.