Вопросы ихтиологии, 2021, T. 61, № 2, стр. 226-233

Тканевые особенности активности ферментов энергетического обмена и содержания аденозинтрифосфата у черноморского ерша Scorpaena porcus (Scorpaenidae)

А. А. Солдатов 12*, И. В. Головина 1, Е. Э. Колесникова 1, И. В. Сысоева 1, А. А. Сысоев 1, Т. А. Кухарева 1, Е. С. Кладченко 1

1 Институт биологии южных морей имени РАН − ИнБЮМ
Севастополь, Россия

2 Севастопольский государственный университет
Севастополь, Россия

* E-mail: alekssoldatov@yandex.ru

Поступила в редакцию 22.01.2020
После доработки 19.02.2020
Принята к публикации 04.03.2020

Полный текст (PDF)

Аннотация

Проведён сравнительный анализ активности цитоплазматических оксидоредуктаз (малат- и лактатдегидрогеназы) и содержания аденозинтрифосфата в тканях устойчивого к гипоксии морского ерша Scorpaena porcus. Оксифильные ткани (структуры головного мозга, жабры) скорпены преадаптированы к гипоксии: в условиях нормоксии имеют высокую активность малатдегидрогеназы и повышенный индекс малатдегидрогеназа/лактатдегидрогеназа, величина которого в 10−20 раз выше, чем в печени и белых мышцах. При этом для сравнительно “молодых” локусов мозга (средний, передний и промежуточный) характерно преобладание аэробного пути метаболизма углеводов. Содержание аденозинтрифосфата уменьшается в ряду исследованных тканей скорпены следующим образом: белые мышцы → печень → продолговатый мозг → жабры → средний, передний и промежуточный мозг. Уровень аденозинтрифосфата в белых мышцах на порядок выше, чем в оксифильных тканях, что, очевидно, служит для обеспечения бросковой стратегии охоты донного хищника.

Ключевые слова: скорпена Scorpaena porcus, мышцы, печень, жабры, мозг, малатдегидрогеназа, лактатдегидрогеназа, аденозинтрифосфат, Чёрное море.

Скорпена, или морской ёрш Scorpaena porcus, представитель донной ихтиофауны Чёрного моря, объект промыслового и любительского рыболовства, хищник-засадчик; питается мелкой рыбой, ракообразными и другими беспозвоночными; репродуктивный период продолжается с июня по сентябрь (Sahin et al., 2019). В природных условиях скорпена обитает в сравнительно широком диапазоне температуры, солёности и концентрации кислорода. Установленные для морского ерша критические и пороговые концентрации кислорода (соответственно 8.0 и 19.3% насыщения воды) являются одними из самых низких для рыб Черноморского региона (Кляшторин, 1982). Особая устойчивость скорпены к гипоксии/аноксии и другим стрессорным средовым воздействиям всегда привлекала внимание исследователей (Эмеретли, 1994; Shulman, Love, 1999; Soldatov et al., 2014; Силкин и др., 2019). Толерантность вида к условиям внешней гипоксии в значительной степени зависит от чувствительности к данному фактору, прежде всего, структур головного мозга. Обычно авторы используют для биохимического анализа мозг рыб целиком, не разделяя его на отделы (Трусевич, 1978; Lushchak et al., 1998; Panepucci et al., 2000; Tripathi, Singh, 2013). В настоящей работе впервые исследованы параметры энергетического обмена отдельных структур головного мозга костистых рыб.

Цель работы − сравнить соотношения активности ферментов энергетического обмена (малат- и лактатдегидрогеназы) и содержания аденозинтрифосфата (АТФ) в тканях с разной толерантностью к дефициту кислорода (продолговатый, средний, передний и промежуточный отделы головного мозга, жабры, печень, белые мышцы) в условиях нормоксии.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Объектом исследования служили 17 половозрелых особей черноморского ерша длиной 15–17 см, массой 90–110 г. Рыб отловили в июле ставным неводом в акватории Севастополя (Крым) и доставили в лабораторию в пластиковых баках (объём 60 л) с аэрацией. Для снятия стресса после отлова и транспортировки ершей выдерживали в течение 7 сут в проточном аквариуме; температура воды составляла 21–22°С, концентрация кислорода − 4.5–6.7 мг O2/л. Ершей кормили рыбным фаршем. Для оценки параметров энергетического обмена в органах и тканях морского ерша в условиях нормоксии использовали только подвижных и активно питающихся особей.

Препарирование тканей, гомогенизацию и центрифугирование проводили при охлаждении (0 ± 4°С). Исследовали белые мышцы (под спинным плавником), печень, жаберные лепестки 1-й жаберной дуги (далее − жабры), средний, передний, промежуточный (СППМ) и продолговатый (ПМ) мозг (рис. 1). Пробы тканей до анализа хранили при температуре –80°С в морозильной камере Farma 900 Series (“Termo Scientific”, США).

Рис. 1.

Мозг скорпены Scorpaena porcus, вид сверху (а) и снизу (б): 1 – продолговатый мозг, 2 – мозжечок, 3 – средний мозг, 4 – передний мозг, 5 – обонятельная луковица, 6 – спинной мозг с 1-й парой спинномозговых нервов, 7 – гипофиз, 8 – промежуточный мозг, r – ромбовидная ямка, sv – сосудистый мешок (saccus vasculosus); черепно-мозговые нервы: V – тройничный, VII – лицевой, VIII – слуховой, IX – языкоглоточный, X – блуждающий.

Активность цитоплазматических оксидоредуктаз – малатдегидрогеназы (L-малат: НАД-оксидоредуктаза; МДГ, 1.1.1.37) и лактатдегидрогеназы (лактат: НАД-оксидоредуктаза; ЛДГ, 1.1.1.27) − измеряли спектрофотометрически при 340 нм и 25°C по скорости окисления восстановленной формы кофермента НАДН, используя в качестве среды выделения 0.2 М трис-HCl-буфер, рН 7.5 (Мильман и др., 1974). Субстратом для определения активности ЛДГ служил пируват, для МДГ – оксалоацетат. Удельную активность ферментов выражали в мкмолях НАДН/ мин·мг белка супернатанта; содержание белка определяли микробиуретовым методом. Содержание АТФ в тканях регистрировали хемилюминисцентным методом с применением ATP-Luminometer (LKB-1250, Швеция) (Holm-Hansen, Booth, 1966) и выражали в нг АТФ/мг сырой массы ткани. Средняя масса пробы белых мышц составляла 200 мг, печени – 50 мг, жабр – 38 мг, СППМ – 28 мг, ПМ – 12 мг.

Результаты представлены в виде среднего значения и его ошибки (M ± m). Статистически сравнения выполнены на основе t-критерия Стьюдента. Нормальность распределения проверена при помощи критерия Пирсона.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Активность МДГ (рис. 2а). В СППМ и ПМ зарегистрирована самая высокая удельная активность МДГ − соответственно 4.70 ± 0.21 и 3.95 ± ± 0.60 мкмоль НАДН/мин·мг белка. В белых мышцах и жабрах активность фермента была многократно ниже (в 6–21 раз, p < 0.001) − соответственно 0.22 ± 0.03 и 0.62 ± 0.15 мкмоль НАДН/мин·мг белка; различия между мышцами и жабрами достоверны (p < 0.05). Минимальная активность МДГ установлена в печени – 0.0026 ± ± 0.0006 мкмоль НАДН/мин·мг белка (p < 0.001). Исследованные ткани по снижению активности МДГ распределяются в следующем порядке: СППМ ≥ ПМ > жабры > белые мышцы > печень.

Рис. 2.

Активность малатдегидрогеназы, МДГ (а) и лактатдегидрогеназы, ЛДГ (б), а также содержание АТФ (в) и индекс МДГ/ЛДГ (г) в тканях скорпены Scorpaena porcus: 1 – белые мышцы, 2 – печень, 3 – жабры, 4 – продолговатый мозг, 5 – средний, передний и промежуточный мозг; (◼) – средние значения, (I) – ошибка среднего.

Активность ЛДГ (рис. 2б). Максимальная удельная активность ЛДГ выявлена в белых мышцах − 2.69 ± 0.66 мкмоль НАДН/мин·мг белка. Высокая активность этого фермента отмечена также в СППМ и ПМ – 2.09 ± 0.22 и 2.00 ± 0.41 мкмоль НАДН/мин·мг белка. В сравнении с мозгом активность ЛДГ в жабрах в 10.5 раза ниже – 0.19 ± ± 0.04 мкмоль НАДН/мин·мг белка (p < 0.001). Минимальная активность ЛДГ зарегистрирована в печени – 0.0091 ± 0.0028 мкмоль НАДН/мин·мг белка (p < 0.001). Активность ЛДГ снижается в ряду: белые мышцы ≥ СППМ = ПМ > жабры > печень.

Соотношение активности ферментов (рис. 2г). Величина индекса МДГ/ЛДГ нарастает в ряду: белые мышцы < печень < ПМ ≤ СППМ ≤ жабры. В оксифильных тканях (жабры, ПМ, СППМ) индекс МДГ/ЛДГ варьирует в пределах 2.31–3.50, что в 10–20 раз выше, чем в печени и белых мышцах (p < 0.001). Индекс МДГ/ЛДГ в печени в три раза выше, чем в белых мышцах (p < 0.01).

Содержание АТФ (рис. 2в). Максимальное содержание АТФ зафиксировано в белых мышцах, минимальное – в СППМ: 10.40 ± 3.15 против 0.74 ± 0.17 нг АТФ/мг сырой массы ткани (p < < 0.001). В сравнении с белыми мышцами в печени содержание АТФ в четыре раза ниже – 2.52 ± ± 1.40 нг АТФ/мг сырой массы ткани (p < 0.01) и значительно не отличается от такового в жабрах и мозгу. Различия между ПМ и СППМ по содержанию АТФ достоверны (p < 0.05). Содержание АТФ уменьшается в ряду тканей следующим образом: белые мышцы > печень ≥ ПМ ≥ жабры ≥ ≥ СПМ.

Корреляционные отношения (рис. 3). Положительная корреляционная связь отмечена между активностью МДГ и ЛДГ в жабрах (r = 0.75, p < 0.05) и в ПМ (r = 0.74, p < 0.05). Высокие значения коэффициентов корреляции отмечены также для систем активность МДГ−содержание АТФ (СППМ, r = = 0.91, p < 0.01), активность ЛДГ−содержание АТФ (СППМ, r = 0.70, p ≤ 0.05) и МДГ/ЛДГ−содержание АТФ (ПМ, r = 0.77, p < 0.05).

Рис. 3.

Корреляция между активностью ферментов и содержанием АТФ в тканях скорпены Scorpaena porcus: а – малатдегидрогеназа (МДГ)–лактатдегидрогеназа (ЛДГ), б – АТФ–МДГ, в – АТФ–ЛДГ, г – АТФ–МДГ/ЛДГ; () – мышцы, (◼) – печень, () – жабры, () – продолговатый мозг, (◻) − средний, передний и промежуточный мозг.

ОБСУЖДЕНИЕ

Основополагающими процессами достижения метаболического гомеостаза и образования АТФ у позвоночных животных являются два метаболических пути: аэробный синтез АТФ (тканевое дыхание) и анаэробный – гликолиз (Хочачка, Сомеро, 1977). Аэробные пути продуцируют в 15 раз больше АТФ, чем анаэробные (Hochachka, Somero, 2002). Вместе с тем гликолиз характеризуется высокой максимальной скоростью образования АТФ, однако этот процесс ограничивается возможностью использования и запасания углеводов. Оценку параметров энергетического обмена, его интенсивности и направления составляющих его частей обычно проводят на основании определения активности маркерных ферментов аэробного и анаэробного метаболизма – МДГ (НАД+-оксидоредуктаза) и ЛДГ (L-лактат: НАД-оксидоредуктаза). Соотношение активности цитоплазматической МДГ и ЛДГ используется как показатель интенсивности и направленности окислительных процессов в тканях (Хочачка, Сомеро, 1977; Panepucci et al., 2000).

Мозг − наиболее сложный, чувствительный к содержанию кислорода орган, состоящий из множества структурных и функциональных компонентов с заметно различающимися и независимо регулируемыми уровнями функциональной и метаболической активности. Он отличается крайне высокой чувствительностью к гипоксии, которая определяется аэробным путём окисления основного субстрата мозга – глюкозы. На высокую метаболическую активность мозга рыб, а также почек и жабр указывает тот факт, что в тканях этих органов используется 60–90% глюкозы, потребляемой организмом (Polakof et al., 2011).

К особенностям мозга рыб следует отнести использование лактата (помимо глюкозы) как дополнительного энергетического субстрата в условиях, требующих неотложных энергетических затрат (Soengas, Aldegunde, 2002; Tseng et al., 2014). Транспорт и утилизацию лактата объясняют гипотезой астроцитарно-нейронального лактатного шунта (Tseng et al., 2014), описанной для центральной нервной системы млекопитающих. Согласно этой гипотезе лактат транспортируется из астроцитов в нейроны, где происходит его превращение в пируват с помощью ЛДГ1. В дальнейшем пируватдегидрогеназа (E1) катализирует превращение пирувата в ацетилкофермент А (ацетил-КоА), который поступает в цикл Кребса и принимает участие в синтезе АТФ. Утилизация лактата в ткани мозга костистых рыб обеспечивает источник альтернативного энергетического топлива, прежде всего, в таких глюкозозависимых областях мозга, как гипоталамус и задний мозг (Polakof et al., 2007; Polakof, Soengas, 2008).

Мозг костистых рыб ихтиопсидного типа является ведущим центром рефлекторной деятельности, в котором выделяют пять основных отделов – передний, промежуточный, средний, продолговатый мозг и мозжечок. Наиболее старым в эволюционном отношении является продолговатый отдел мозга, который регулирует в первую очередь совокупность базовых кардиореспираторных рефлексов, обеспечивающих выживание в условиях флуктуации растворённого в воде кислорода. У рыб отделы мозга, составляющие СППМ, включают центры обоняния, зрения, слуха и осуществляют интегрирование и регуляцию функций организма, координируют сложные движения.

Опираясь на вышесказанное, при разделении мозга скорпены на отдельные структуры мы учитывали их эволюционный возраст и функции отделов мозга, полагая, что это может быть сопряжено с особенностями энергетического запроса и, соответственно, с разной устойчивостью анализируемых структур к колебаниям поступления основного участника энергетического метаболизма – кислорода.

Самый высокий уровень активности МДГ среди исследованных тканей скорпены зарегистрирован в СППМ и ПМ, что отражает интенсивность энергетического метаболизма мозга по сравнению с другими органами и тканями. Высокая активность МДГ в условиях дефицита кислорода обычно характерна для рыб, толерантных к гипоксии/аноксии (Almeida-Val et al., 1995). Цитоплазматическая фракция МДГ сопряжена с гликолитическими процессами через фосфоенолпируваткарбоксикиназу (Skorkowski, 1988), трансформирующую фосфоенолпируват в оксалоацетат. МДГ восстанавливает оксалоацетат до малата, который затем посредством малатсукцинатного переносчика направляется в митохондрии и доводится ферментами ветви цикла Кребса при участии митохондриальной МДГ до сукцината. Подобная ориентация метаболизма ограничивает поток углеводных субстратов в направлении лактата, исключая его чрезмерное накопление, и одновременно поддерживает энергетический статус ткани.

Определённый интерес представляет тот факт, что ткани мозга скорпены по уровню активности ЛДГ занимают вторую позицию после белых мышц. По данным Хоулихана с соавторами (Houlihan et al., 1993), сокращения белых мышц обеспечиваются энергией АТФ, образуемой преимущественно анаэробным путём в оксифильной ткани мозга. Присущая ему изоформа ЛДГ, обладая высоким сродством к молочной кислоте, переводит её в пировиноградную, стремясь поднять концентрацию пирувата для включения его в цикл трикарбоновых кислот. Выявленная нами повышенная активность ЛДГ в структурах мозга указывает на «анаэробизацию» путей энергетического метаболизма и может служить признаком потенциала адаптационных механизмов скорпены, которые поддержат продукцию макроэргов и немедленно компенсируют нехватку энергии даже при незначительном изменении содержания кислорода в придонных слоях воды. Сравнительно высокую активность ЛДГ можно объяснить и с позиции астроцитарно-нейронального лактатного шунта (Tseng et al., 2014).

Жабры. Уровни анализируемых показателей жаберной ткани близки к таковым структур головного мозга: повышенная активность МДГ, высокие значения индекса МДГ/ЛДГ при низком уровне АТФ.

Жаберный аппарат морского ерша, как и у других бентосных видов рыб, обладает относительно небольшой площадью по сравнению с активными, быстро плавающими рыбами (Gray, 1954). С точки зрения цитоморфологии, жаберный эпителий рыб представляет собой мозаику респираторных, слизистых и содержащих большое количество митохондрий хлорсекретирующих клеток-ионоцитов (Payan et al., 1984). Респираторные клетки напрямую связаны не только с газообменом в жаберном аппарате, но и с регуляцией кислотно-щелочного баланса, выделением аммония и других продуктов азотного катаболизма (Mommsen, 1984б).

При насыщенной воздухом окружающей воде ~58% общего количества кислорода потребляется тканями жабр из перфузирующей крови, в то время как 42% кислорода попадают в жаберные ткани непосредственно из окружающей воды (Johansen, Pettersson, 1981). В покое жаберная ткань потребляет ~27% кислорода, что составляет лишь 3.9% массы тела (Daxboeck et al., 1982), это позволяет отнести её к категории оксифильных тканей. При высокой окислительной способности ткани жабр наиболее важными источниками углерода в них служат глюкоза и лактат (Mommsen, 1984a). Лактат активно поглощается тканями жабр из венозного русла, являясь важным окислительным субстратом (Mommsen, 1984b; Ip, Low, 1990).

По нашим данным, жаберная ткань скорпены обладает существенно более низкими показателями активности ферментов аэробного и анаэробного метаболизма, чем ткани СППМ и ПМ, однако вследствие относительно высокой функциональной активности МДГ её следует отнести к аэробным/оксифильным тканям. Самое высокое соотношение МДГ/ЛДГ в жаберной ткани на фоне низкой активности ЛДГ указывает на высокую интенсивность аэробных окислительных процессов, обеспечивающую её многочисленные функции, которые при как при максимальном насыщении воды кислородом, так и при его существенном дефиците ориентированы на аэробную продукцию АТФ за счёт сохранения высокого пульсового давления и интенсивной перфузии ламелл (Sollid, Nilsson, 2006).

Белые мышцы отличаются от остальных тканей наиболее высоким содержанием АТФ, повышенной активностью ЛДГ и низкими значениями индекса МДГ/ЛДГ. Белые мышцы составляют приблизительно половину массы тела рыб и вносят существенный вклад в общий уровень метаболизма (Houlihan et al., 1993; Kawal et al., 2002). Основное предназначение белых мышц – обеспечение «взрывной» работы большой мощности во время бросковых движений, что связывают с преобладанием энергетических субстратов, ферментных систем и метаболитов, обеспечивающих высокий уровень углеводного обмена (Shulman, Love, 1999). Малоподвижные рыбы получают достаточную компенсацию за малый объём двигательной активности в виде ориентации метаболизма на углеводный катаболизм (гликогенолиз и гликолиз), осуществляемый преимущественно анаэробным путём, который в белых мышцах реализуется на фоне низкой плотности капиллярной сети и, как следствие, значительных диффузионных расстояний (Shulman, Love, 1999; Soldatov, 2006). У морского ерша красная мускулатура составляет <2% массы тела (Shulman, Love, 1999). У таких видов рыб белые мышцы способны дополнительно активно участвовать в аэробном обмене, хотя основным путём энергообеспечения работы белых мышц всё же является анаэробный, что согласуется с установленными нами самым высоким среди тканей показателем активности ЛДГ и низким индексом МДГ/ЛДГ. Высокий уровень АТФ также отражает эту закономерность.

Печень среди исследованных тканей характеризуется минимальной активностью МДГ и ЛДГ при высоком значении индекса МДГ/ЛДГ и повышенном уровне АТФ.

Для рыб характерна высокая метаболическая активность печени (Shulman, Love, 1999). За счёт выраженных депонирующей и трансформационной функций относительная масса печени (гепатосоматический индекс) у малоактивных рыб выше, чем у активных: 3.5–5.0% у морского ерша против 1.5–2.2% у ставриды Trachurus mediterraneus ponticus. Превращение печени в основное энергетическое депо облегчает и ускоряет мобилизацию биохимических субстратов и делает их метаболизм более эффективным. Налицо видовое разнообразие метаболических стратегий у рыб, связанное с характером двигательной активности, что в случае морского ерша характеризует стратегию с низкими затратами энергии при использовании нелипидных субстратов (прежде всего, гликогена и глюкозы) в анаэробном обмене (Leibson, Plisetskaya, 1968). Активность ЛДГ печени достоверно ниже у малоподвижных видов (включая скорпену), чем у рыб средней и высокой функциональной активности (Эмеретли, 1994). В среднем этот показатель скорпены на один–два порядка ниже таковой в мышцах, что определяется разной функциональной активностью органов и их потребностями в макроэргических соединениях (Эмеретли, 1994; Lushchak et al., 1998).

В оксифильных тканях скорпены (жабры, ПМ, СППМ) индекс МДГ/ЛДГ в 10–20 раз выше, чем в печени и белых мышцах. Аналогичные результаты были получены для белых мышц и мозга большеносого сома Rhinelepis strigosa (Panepucci et al., 2000). Предполагается, что высокие значения соотношения МДГ/ЛДГ могут свидетельствовать об ослаблении преобразования пирувата в лактат, что, как следствие, направляет метаболизм углеводов в сторону их наиболее полного окисления (Almeida-Val, Hochachka, 1995).

АТФ. Поддержание гомеостаза АТФ, особенно в тканях головного мозга, является важнейшим компонентом выживания рыб в условиях варьирующего насыщения воды кислородом (Lutz, 1992; Hochachka et al., 1996; Nilsson, Östlund-Nilsson, 2008).

Помимо интенсивности метаболизма уровень АТФ отражает двигательною активность рыб. Так, у пелагической атлантической трески Gadus morhua morhua по сравнению с малоподвижной донной морской камбалой Pleuronectes platessa концентрация АТФ в белых мышцах выше (Овчинникова, Тимакова, 2008). В летний период содержание АТФ в белых мышцах и мозгу у скорпены в два раза меньше, чем у быстроплавающей ставриды (Трусевич, 1978); при этом в белых мышцах скорпены содержание АТФ в семь раз меньше, чем в мозгу, что согласуется с нашими данными.

Анализ корреляционных связей (МДГ−ЛДГ, МДГ/ЛДГ−АТФ) выделяет ПМ и жаберную ткань в специфическую функциональную группу структур – источников первичных защитных кардиореспираторных рефлексов, которые обеспечивают выживание животного в условиях гипоксии/аноксии за счёт регуляции этих рефлексов и поддержания кислотно-щелочного гомеостаза. Очевидно, другим феноменом положительных корреляционных связей (МДГ−АТФ, ЛДГ−АТФ) следует считать обеспечение макроэргами эволюционно молодых отделов мозга (СППМ) с представленными в них высшими интегративными центрами, которые особо нуждаются в них и зависят, прежде всего, от аэробного синтеза АТФ.

Таким образом, условно оксифильные ткани скорпены (отделы головного мозга и жабры) интенсивно используют оба пути образования АТФ; судя по данным исследования, анаэробный путь создаёт дополнительные преимущества для осуществления функций этих тканей у вида, толерантного к дефициту кислорода. При этом для сравнительно молодых локусов СППМ более характерен аэробный путь метаболизма углеводов. В слабооксифильных белых мышцах скорпены реализуются преимущественно процессы анаэробного гликолиза, которые позволяют достичь максимального уровня продукции АТФ (эффект Пастера). Печень скорпены сохраняет соотношение МДГ/ЛДГ на оптимальном для адаптационных возможностей уровне, обеспечивающем полноценное функционирование органа как в условиях нормоксии, так и гипоксии.

Список литературы

  1. Кляшторин Л.Б. 1982. Водное дыхание и кислородные потребности рыб. М.: Лег. и пищ. пром-сть, 168 с.

  2. Мильман Л.С., Юровецкий Ю.Г., Ермолаева Л.П. 1974. Определение активности важнейших ферментов углеводного обмена // Методы биологии развития. М.: Наука. С. 346–364.

  3. Овчинникова С.И., Тимакова Л.И. 2008. Исследование сезонных, половых и видовых особенностей биоэнергетического состояния белых мышц трески и морской камбалы // Вестн. МГТУ. Т. 11. № 3. С. 432–437.

  4. Силкин Ю.А., Силкина Е.Н., Черняева В.Н., Василец В.Е. 2019. Исследование размерных характеристик и морфологических особенностей эритроцитов у некоторых черноморских рыб разного эволюционного положения и экологической специализации // Вопр. ихтиологии. Т. 59. № 1. С. 87–93.  https://doi.org/10.1134/S004287521901017X

  5. Трусевич В.В. 1978. Фосфорный обмен при плавании рыб // Элементы физиологии и биохимии общего и активного обмена у рыб. Киев: Наук. думка. С. 145–167.

  6. Хочачка П., Сомеро Дж. 1977. Стратегия биохимической адаптации. М.: Мир, 398 с.

  7. Эмеретли И.В. 1994. Зависимость активности ферментов энергетического обмена черноморских рыб от температуры в различные периоды годового цикла // Вопр. ихтиологии. Т. 34. № 3. С. 395–399.

  8. Almeida-Val V.M., Hochachka P.W. 1995. Air-breathing fishes: metabolic biochemistry of the first diving vertebrates // Biochemistry and molecular biology of fishes. V. 5 / Eds. Hochachka P.W., Mommsen T. Amsterdam: Elsevier. P. 45–55. https://doi.org/10.1016/S1873-0140(06)80029-9

  9. Almeida-Val V.M., Farias I.P., Silva M.N. et al. 1995. Biochemical adjustments to hypoxia by Amazon cichlids // Braz. J. Med. Biol. Res. V. 28. № 11–12. P. 1257–1263.

  10. Daxboeck C., Davie P.S., Perry S.F., Randall D.J. 1982. Oxygen uptake in a spontaneously ventilating, blood-perfused trout preparation // J. Exp. Biol. V. 101. P. 35−45.

  11. Gray I.E. 1954. Comparative study of the gill area of marine fishes // Biol. Bull. V. 107. P. 219–225.

  12. Hochachka P.W., Somero G.N. 2002. Biochemical adaptation: mechanism and process in physiological evolution. Oxford: Oxford Univ. Press, 356 p.

  13. Hochachka P.W., Buck L.T., Doll C.J., Land S.C. 1996. Unifying theory of hypoxia tolerance: molecular/metabolic defense and rescue mechanisms for surviving oxygen lack // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. V. 93. P. 9493–9498. https://doi.org/10.1073/pnas.93.18.9493

  14. Holm-Hansen O., Booth C.R. 1966. The measurement of adenosine triphosphate in the Ocean and its ecological significance // Limnol. Oceanogr. V. 11. №. 4. P. 510–519.

  15. Houlihan D.F., Mathers E.M., Foster A. 1993. Biochemical correlates of growth rate in fish // Fish ecophysiology / Eds. Rankin J.C., Jensen F.B. London: Springer. P. 45–71.

  16. Ip Y.K., Low W.P. 1990. Lactate production in the gills of the mudskipper Periophthalmodon schlosseri exposed to hypoxia // J. Exp. Zool. V. 253. № 1. P. 99–101. https://doi.org/10.1002/jez.1402530113

  17. Johansen K., Pettersson K. 1981. Gill O2 consumption in a teleost fish, Gadus morhua // Respir. Physiol. V. 44. P. 277–284. https://doi.org/10.1016/0034-5687(81)90023-2

  18. Kawal H.G., Torres J.J., Sidell B.D., Somero G.N. 2002. Metabolic cold adaptation in Antarctic fishes: evidence from enzymatic activities of brain // Mar. Biol. V. 140. P. 279–286. https://doi.org/10.1007/s002270100695

  19. Leibson L., Plisetskaya E.M. 1968. Effect of insulin on blood sugar level and glycogen content in organs of some cyclostomes and fish // Gen. Comp. Endocrinol. V. 11. № 2. P. 381–392. https://doi.org/10.1016/0016-6480(68)90095-6

  20. Lushchak V.I., Bahnjukova T.V., Storey K.B. 1998. Effect of hypoxia on the activity and binding of glycolytic and associated enzymes in sea scorpion tissues // Braz. J. Med. Biol. Res. V. 31. № 8. P. 1059–1067. https://doi.org/10.1590/s0100-879x1998000800005

  21. Lutz P.L. 1992. Mechanisms for anoxic survival in the vertebrate brain // Ann. Rev. Physiol. V. 54. P. 601–618. https://doi.org/10.1146/annurev.ph.54.030192.003125

  22. Mommsen T.P. 1984a. Metabolism of the fish gill // Fish physiology. V. 10B / Eds. Hoar W.S., Randall D.J. N.Y.: Acad. Press. P. 203–238.

  23. Mommsen T.P. 1984b. Biochemical characterization of the rainbow trout gill // J. Comp. Physiol. V. 154. № 2. P. 191–198.

  24. Nilsson G.E., Östlund-Nilsson S. 2008. Does size matter for hypoxia tolerance in fish? // Biol. Rev. V. 83. P. 173–189. https://doi.org/10.1111/j.1469-185X.2008.00038.x

  25. Panepucci L., Fernandes M.N., Sanches J.R., Rantin F.T. 2000. Changes in lactate dehydrogenase and malate dehydrogenase activities during hypoxia and after temperature acclimation in the armored fish, Rhinelepis strigosa (Siluriformes, Loricariidae) // Rev. Bras. Biol. V. 60. № 2. P. 353–360. https://doi.org/10.1590/s0034-71082000000200021

  26. Payan P., Girard J.P., Mayer-Gostan N. 1984. Branchial ion movements in teleosts: the role of respiratory and chloride cells // Fish physiology. V. 10B / Eds. Eds. Hoar W.S., Randall D.J. N.Y.: Acad. Press. P. 39–63. https://doi.org/10.1016/S1546-5098(08)60181-8

  27. Polakof S., Soengas J.L. 2008. Involvement of lactate in glucose metabolism and glucosensing function in selected tissues of rainbow trout // J. Exp. Biol. V. 211. P. 1075–1086. https://doi.org/10.1242/jeb.014050

  28. Polakof S., Míguez J.M., Soengas J.L. 2007. In vitro evidences for glucosensing capacity and mechanisms in hypothalamus, hindbrain, and Brockmann bodies of rainbow trout // Amer. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. V. 293. P. R1410–R1420. https://doi.org/10.1152/ajpregu.00283.2007

  29. Polakof S., Mommsen T.P., Soengas J.L. 2011. Glucosensing and glucose homeostasis: from fish to mammals // Comp. Biochem. Physiol. V. 160. P. 123–149. https://doi.org/10.1016/j.cbpb.2011.07.006

  30. Sahin C., Erbay M., Kalayci F. et al. 2019. Life-history traits of the black scorpionfish (Scorpaena porcus) in southeastern Black Sea // Turk. J. Fish. Aquat. Sci. V. 19. № 7. P. 571–584. https://doi.org/10.4194/1303-2712-v19_7_04

  31. Shulman G.E., Love R.M. 1999. The biochemical ecology of marine fishes // Advances in marine biology. V. 36. San Diego: Acad. Press, 351 p.

  32. Skorkowski E.F. 1988. Mitochondrial malic enzyme from crustacean and fish muscle // Comp. Biochem. Physiol. V. 90B. P. 19–24.

  33. Soengas J.L., Aldegunde M. 2002. Energy metabolism of fish brain // Comp. Biochem. Physiol. Biochem. Mol. Biol. V. 131. № 3. P. 271–296. https://doi.org/10.1016/s1096-4959(02)00022-2

  34. Soldatov A.A. 2006. Organ blood flow and vessels of microcirculatory bed in fish (review) // J. Evol. Biochem. Physiol. V. 42. № 3. P. 243–252. https://doi.org/10.1134/S002209300603001X

  35. Soldatov A.A., Andreeva A.Yu., Novitskaya V.N., Parfenova I.A. 2014. Coupling of membrane and metabolic function in nucleated erythrocytes of Scorpaena porcus under hypoxia in vivo and in vitro // Ibid. V. 50. № 5. P. 409–415. https://doi.org/10.1134/S0022093014050056

  36. Sollid J., Nilsson G.E. 2006. Plasticity of respiratory structures – adaptive remodeling of fish gills induced by ambient oxygen and temperature // Respir. Physiol. Neurobiol. V. 154. P. 241–251. https://doi.org/10.1016/j.resp.2006.02.006

  37. Tripathi G., Singh H. 2013. Impact of alphamethrin on biochemical parameters of Channa punctatus // J. Environ. Biol. V. 34. P. 227–230.

  38. Tseng Y.C., Liu S.T., Hu M.Y. et al. 2014. Brain functioning under acute hypothermic stress supported by dynamic monocarboxylate utilization and transport in ectothermic fish // Front. Zool. V. 11. Article № 53. https://doi.org/10.1186/s12983-014-0053-1

Дополнительные материалы отсутствуют.