Вопросы ихтиологии, 2022, T. 62, № 2, стр. 161-170

Особенности морфологии внутреннего уха серебряного карася Carassius gibelio (Cyprinidae)

Д. А. Павлов *

Московский государственный университет
Москва, Россия

* E-mail: dimi-pavlov@yandex.ru

Поступила в редакцию 24.03.2021
После доработки 02.06.2021
Принята к публикации 02.06.2021

Полный текст (PDF)

Аннотация

Исследованы взаимное расположение структур внутреннего уха (мембранного лабиринта) и их локализация в неврокраниуме у серебряного карася Carassius gibelio. Верхняя передняя часть лабиринта (pars superior) находится на значительном расстоянии от его нижней задней части (pars inferior). Вентральная область pars superior свободно лежит в углублении верхней части prooticum. Pars inferior, включающая саккулюс и лагену, заключена в костную капсулу basioccipitale и ограничена сверху тонкой костной мембраной (tectum basioccipitale). Структуры pars inferior, участвующие в восприятии вибраций стенки плавательного пузыря, находятся на одном уровне с элементами Веберова аппарата. Общий канал (crus communis) лабиринта продолжается в удлинённый ductus utriculus-sacculus, который входит в костную капсулу через медиальное отверстие в tectum basioccipitale. Приведена уточнённая схема внутреннего уха серебряного карася. Обсуждаются морфологические и функциональные особенности мембранного лабиринта представителей группы Otophysi.

Ключевые слова: серебряный карась Carassius gibelio, Otophysi, внутреннее ухо, морфология, pars superior, pars inferior, костная капсула basioccipitale.

Внутреннее ухо рыб – сложный комплекс мембранных каналов, мешковидных органов, кальцинированных твёрдых образований (отолитов) и сенсорных структур, в совокупности именуемый мембранным лабиринтом. На каждой стороне тела лабиринт состоит из трёх полукружных каналов и трёх отолитовых органов: утрикулюса, саккулюса и лагены, каждый из которых содержит отолит (соответственно лапиллус, сагитту и астерискус). Мембрана отолита находится в контакте с сенсорным эпителием (макулой), содержащим волосковые клетки. Утрикулюс прилегает к основанию полукружных каналов, а его макула представляет собой чашу, расположенную в его вентральной части. Саккулюс у большинства рыб лежит вентральнее утрикулюса, а лагена расположена каудальнее саккулюса; их макулы расположены на медиальных стенках. У некоторых видов рядом с утрикулюсом обнаружена небольшая макула (macula neglecta), функция которой остаётся во многом неясной. Система полукружных каналов служит для обеспечения равновесия и перемещения в трёхмерном пространстве. Каждый отолитовый орган обладает способностью к выполнению преимущественно вестибулярной или слуховой функции (Retzius, 1881; Popper et al., 2003, 2005; Kasumyan, 2004; Putland et al., 2019).

Несмотря на единый план строения, морфология внутреннего уха костистых рыб варьирует у разных видов (Retzius, 1881). Эта вариабельность затрагивает в основном саккулюс и лагену – отолитовые органы, служащие главным образом для восприятия звука и линейных ускорений. Структуры, у большинства рыб связанные с вестибулярной функцией (полукружные каналы и утрикулюс), менее изменчивы (Jones, Spells, 1963; Popper, Coombs, 1982; Popper, Edds-Walton, 1995). Взаимное расположение отолитовых органов также подвержено изменчивости. Например, у единственного изученного представителя отряда Cyprinodontiformes – Poecilia mexicana – утрикулюс прилегает к саккулюсу, и все три отолитовых органа находятся в одной плоскости (Schulz-Mirbach et al., 2011; Ladich, Schulz-Mirbach, 2016). Наибольшие межвидовые различия отмечены в относительных размерах саккулюса и лагены, в форме сагитты и астерискуса, в форме и площади сенсорного эпителия, а также в распределении, ориентации и ультраструктуре волосковых клеток. По морфологии внутреннего уха представители серии Otophysi в наибольшей степени отличаются от остальных костистых рыб (Popper, Edds-Walton, 1995; Popper et al., 2003, 2005; Ladich, Schulz-Mirbach, 2016).

Серия Otophysi надотряда Ostariophysi рассматривается как монофилетическая группа, включающая четыре отряда: Cypriniformes, Siluriformes, Characiformes и Gymnotiformes. Отряд Cypriniformes обладает наибольшим числом плезиоморфных признаков, два последних отряда считаются наиболее филогенетически продвинутыми (Briggs, 2005). Взаимоотношения между Siluriformes, Characiformes и Gymnotiformes являются предметом дискуссий (Nelson et al., 2016). Представители Otophysi доминируют в пресных водах и составляют около 27% ныне живущих видов рыб и 64% пресноводных рыб (Nelson et al., 2016).

Эволюционный успех этой группы, очевидно, связан с наличием Веберова аппарата, состоящего из серии мелких сочленяющихся косточек, соединяющих внутреннее ухо с плавательным пузырём, что даёт возможность последнему выполнять функцию резонатора и улучшать восприятие звуков внутренним ухом. Хорошо развитая слуховая рецепция способствует селективному преимуществу рыб в пресноводных водоёмах. Считается, что помимо Веберова аппарата Otophysi не обладают какими-либо существенными признаками, способствующими их чрезвычайно широкому распространению (Briggs, 2005). Близкий контакт передних выростов плавательного пузыря с левым и правым лабиринтами, увеличивающий диапазон воспринимаемых звуковых колебаний, обнаружен у ряда костистых рыб, не относящихся к Otophysi, и, в частности, у некоторых представителей семейства Cichlidae (Schulz-Mirbach et al., 2012, 2013a).

Межвидовая изменчивость структуры внутреннего уха Otophysi исследована слабо. Во многих обзорах схематичные изображения лабиринта язя Leuciscus idus (= Cyprinus idus), обыкновенного сома Silurus glanis и гольяна Phoxinus phoxinus (= Phoxinus laevis), представленные в ранних работах (Retzius, 1881; Frisch, Stetter, 1932), принимаются за стандартные для всех Otophysi. В отряде Cypriniformes изображение лабиринта в трёхмерном пространстве и/или его положение в неврокраниуме описано лишь у некоторых видов: гольяна (Cyprinidae: Leuciscinae) (Frisch, Stetter, 1932), озёрного голавля Couesius plumbeus (Cyprinidae: Leuciscinae) (Song et al., 2008) и барбуса Barbus luteus (= Carasobarbus luteus) (Cyprinidae: Barbinae) (AL-Jumaily, 2012). Наиболее подробная характеристика лабиринта приведена для ряда видов отряда Siluriformes (Chardon et al., 2003). Среди костистых рыб, не относящихся к Otophysi, с применением компьютерной томографии подробно описан лабиринт мексиканской пецилии Poecilia mexicana, Poecilia sp. (Cyprinodontiformes: Poeciliidae) (Schulz-Mirbach et al., 2011, 2013b) и некоторых представителей семейства Cichlidae (Perciformes) (Schulz-Mirbach et al., 2012, 2013a, 2013b). Топография внутреннего уха и его положение в неврокраниуме проанализированы у некоторых видов семейства Carapidae (Ophidiiformes), обладающих удлинёнными мышцами между передней частью плавательного пузыря и глазницей, служащими для генерации звуков (Parmentier et al., 2001).

Из четырёх видов рода Carassius, распространённых в Европе (золотая рыбка C. auratus, серебряный карась C. gibelio, карась мабуна C. langsdorfii, золотой карась C. carassius), два первых являются наиболее близкими (Kalous et al., 2012; Rylková et al., 2013). Серебряный карась является инвазивным видом, распространившимся из Восточной Азии (Przybył et al., 2020); существенное увеличение его численности в Среднем Поволжье наблюдается с середины 80-х гг. XX столетия (Монахов и др., 2020)11. Однако одним из основных объектов исследования вестибулярной и слуховой систем Otophysi является золотая рыбка. На примере этого вида выполнено большое число работ, посвящённых нейрофизиологии слуха (Jacobs, Tavolga, 1968; Fay, 1970, 1980; Fay, Popper, 1974; Fay et al., 1978; Hall et al., 1981; Canfield, Rose, 1996; Finneran, Hastings, 2000; Ladich, Wysocki, 2003), развитию Веберова аппарата (Watson, 1939), распределению волосковых клеток в макулах трёх отолитовых органов (Platt, 1977), морфологии и функции саккулюса, включая ультраструктуру сенсорного эпителия (Hama, 1969; Lanford et al., 2000), а также повреждению волосковых клеток саккулюса под действием шумового воздействия (Smith et al., 2006). Золотая рыбка является слуховым специалистом, способным воспринимать звук частотой свыше 3000 Гц (Popper et al., 2005)22. Лишь в некоторых из упомянутых работ (Watson, 1939; Platt, 1977; Lanford et al., 2000) приведены схематические изображения лабиринта, которые, тем не менее, не дают представления о реальной топографии его элементов.

Цель настоящей работы – описать взаимное расположение элементов внутреннего уха серебряного карася C. gibelio в соответствии со структурами неврокраниума.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Материал собирали в 2019–2020 гг. в небольшом (588 м2) озере, расположенном в Большемурашкинском районе Нижегородской области (55°43ʹ37ʹʹ с.ш. 44°38ʹ22ʹʹ в.д.). Рыб отлавливали поплавочной удочкой и вершами. Почти все особи серебряного карася были представлены самками.

Как известно, популяции серебряного карася могут состоять из диплоидных (2n = 100) и триплоидных (3n = 150–160) особей; последние обычно представлены самками, размножающимися путём гиногенеза с самцами близких видов (Васильева, 1990; Kalous et al., 2012; Przybył et al., 2020). Для оценки плоидности определяли площадь ядер эритроцитов 22 особей серебряного карася в соответствии с описанным ранее методом (Flajšhans, 1977). Для сравнения измеряли площадь ядер 11 особей золотого карася, отловленных в том же водоёме. Представители этого вида являются диплоидными (2n = 100) (Knytl et al., 2013). Соотношение площадей ядер C. gibelio и C. carassius составило в среднем 1.21. Соотношение площадей ядер эритроцитов триплоидных и диплоидных особей одного вида обычно составляет ~1.50: у европейского сома Silurus glanis – 1.56 (Flajšhans, 1977), у серебряного карася – 1.46 (Kalous et al., 2012). В условиях симпатрии площадь ядер эритроцитов диплоидных особей C. gibelio превышала таковую у C. carassius (Emiroglu et al., 2012). Таким образом, по крайней мере большинство исследованных нами особей серебряного карася являлись диплоидными. Следует отметить, что у этого вида уровень плоидности существенно не влияет на морфологические признаки (Васильева, 1990; Васильева, Васильев, 2000; Rylková et al., 2013).

Для анализа использовали преимущественно свежих наркотизированных (MS-222) особей, а также замороженные и фиксированные 4%-ным раствором формальдегида экземпляры длиной по Смитту (FL) 50–159 мм (M = 97 мм; σ = 29, n = 40). У рыб отделяли голову и удаляли верхние покровные окостенения. Замороженные экземпляры использовали для изготовления сагиттальных срезов с целью уточнения пространственного расположения элементов лабиринта. Фрагменты головы рыбы фиксировали в пластилине на чашке Петри и под бинокулярным микроскопом проводили препарирование внутреннего уха, аккуратно извлекая мозг. Окостенения неврокраниума прослежены после отделения мягких тканей у экземпляров, помещённых на несколько минут в воду температурой 90°C.

Изображения элементов внутреннего уха получали под микроскопом YEGREN TXB2-D7-DG (Китай), соединённым с цифровой камерой SKT-ML500C-125A. В некоторых случаях использовали послойные изображения с последующим совмещением слоёв в программе Adobe Photoshop. Измерения проводили с применением программы ImageJ.

Для описания морфологии элементов внутреннего уха использована терминология из ряда работ (Chardon, 1968; Chardon et al., 2003; Rodgers, 2008; AL-Jumaily, 2012; Ladich, Schulz-Mirbach, 2016). Обозначения отделов мозга, окостенений и нервов взяты из нескольких статей (Takahasi, 1952; Ito et al., 2007; Dakrory, Hussein, 2011; Akmal et al., 2020).

РЕЗУЛЬТАТЫ

Мембранный лабиринт расположен в левой и правой заднебоковых областях неврокраниума. Ушная капсула ограничена сверху frontale и parietale, снизу – basioccipitale. Внутреннее ухо чётко подразделяется на две части: переднюю верхнюю (pars superior) и заднюю нижнюю (pars inferior). Pars superior включает полукружные каналы и утрикулюс, pars inferior – саккулюс и лагену. Утрикулюс и заключённый в нём отолит (лапиллус) расположены под заднебоковой вентральной границей оптической доли среднего мозга, а общий канал (crus communis) начинается позади утрикулюса и лежит на уровне средней боковой области мозжечка (рис. 1а). Дорсальная часть переднего полукружного канала прилегает к задней латеральной части оптической доли и находится на уровне её поверхности. Дорсальная часть заднего полукружного канала лежит над поверхностями задней части мозжечка и вагусной доли продолговатого мозга. Бо́льшая часть бокового полукружного канала заключена в ткани неврокраниума.

Рис. 2.

Сагиттальное изображение области внутреннего уха Carassius gibelio (самка FL 104 мм, VI–II стадия зрелости гонад), вид с медиальной стороны: FA – fossa acustica, SC – саккулюс, (---) – область расположения саккулюса; a, p, d, v – соответственно передняя, задняя, дорсальная и вентральная стороны; ост. обозначения см. на рис. 1.

Рис. 3.

Вентральная область верхней части (pars superior) внутреннего уха Carassius gibelio (самка FL 154 мм, IV стадия зрелости гонад), частично отделённая от неврокраниума, вид с медиальной стороны, crus communis и ampulla posterior удалены: AA – ampulla anterior, AL – ampulla lateralis, DSL – боковой полукружный канал (ductus semicircularis lateralis), PROF – prooticum fossa; ост. обозначения см. на рис. 1.

Pars superior и pars inferior расположены на значительном расстоянии друг от друга как в переднезаднем, так и в дорсовентральном направлениях. У особей FL 82–109 мм (M = 96 мм; σ = 10, n = 20) расстояние между задним краем лапиллуса и передним краем астерискуса в переднезаднем направлении составляет ~2.9 мм, а расстояние между вентральным краем лапиллуса и дорсальным краем астерискуса в дорсовентральном направлении – ~6.8 мм (рис. 1б, 2). Кроме этого астерискус смещён в медиальном направлении на ~0.6 мм по отношению к медиальному краю лапиллуса. Саккулюс с наименьшим палочковидным отолитом (сагитта) и лагена с наибольшим отолитом (астерискус) заключены в костную капсулу basioccipitale. Эта капсула ограничена сверху тонкой костной мембраной, названной нами крышей basioccipitale (tectum basioccipitale). На этой мембране лежит продолговатый мозг. У некоторых особей под крышей basioccipitale просвечивают контуры астерискуса. Сагитта расположена медиально по отношению к астерискусу и слегка впереди последнего.

Вентральная область pars superior, включающая утрикулюс с заключённым в нём лапиллусом, ampulla anterior, ampulla lateralis, общий канал (crus communis) и ampulla posterior, свободно лежит в небольшом углублении верхней части prooticum (prooticum fossa) перед гребнем этой кости, вдающимся внутрь ушной капсулы (рис. 1б, 3).

Общий канал (crus communis) верхней части лабиринта продолжается в канал, соединяющий утрикулюс и саккулюс (ductus utriculus-sacculus), который идёт в дорсовентральном направлении по поверхности prooticum, а под задней границей мозжечка входит в костную капсулу basioccipitale через медиальное отверстие в крыше basioccipitale. Это отверстие расположено перед pars inferior на расстоянии (по средней линии basioccipitale) 0.7 мм от передней границы астерискуса у особи FL 96 мм и 1.2 мм − у особи FL 144 мм (рис. 1б, 4а); отверстие является общим для левого и правого ductus utriculus-sacculus. Ветви слухового нерва, иннервирующие макулы саккулюса и лагены, частично лежат внутри prooticum и входят в костную капсулу basioccipitale латерально от медиального отверстия в крыше basioccipitale. На каждой стороне неврокраниума вдоль латеральной границы ушной капсулы по поверхности basioccipitale проходит корешок блуждающего нерва.

Левая и правая части костной капсулы отделены друг от друга медиальным межатриальным гребнем basioccipitale (cartilago interatrialis), сросшимся в его верхней части (вдоль средней линии basioccipitale) с крышей basioccipitale (рис. 4б). По обе стороны от этого гребня имеются углубления, в которых лежат желудочки перилимфатического синуса (sinus impar perilymphaticus). Саккулюс смещён медиально по отношению к лагене, оболочка которой прилегает к границе костной капсулы. Сагитта представляет собой малозаметный и хрупкий отолит, который редко удаётся извлечь. Астерискус, ориентированный в сагиттальной плоскости, свободно лежит в углублении костной капсулы basioccipitale (рис. 2, 4б, 4в). Слуховая ямка (fossa acustica) находится на медиальной поверхности астерискуса и прилегает к макуле. С латеральной стороны от костной капсулы basioccipitale находится отверстие слухового отдела неврокраниума, ограниченное basioccipitale, prooticum, pteroticum и exoccipitale. Схема внутреннего уха серебряного карася представлена на рис. 5.

Рис. 4.

Нижняя часть (pars inferior) внутреннего уха Carassius gibelio: а – самка FL 144 мм, IV стадия зрелости гонад, вид сверху, головной мозг удалён; б – самка FL 84 мм, III стадия зрелости, вид сверху, tectum basioccipitale удалена, левый астерискус извлечён; в – самка FL 110 мм, IV стадия зрелости, вид с медиальной стороны, tectum basioccipitale удалена, астерискус выделен более ярким цветом; BO – basioccipitale, CASI – углубления для желудочков перилимфатического синуса (cavitatis atria sinus impairs), CI – cartilago interatrialis, DUSl – левый канал ductus utriculus-sacculus, DUSr – правый канал ductus utriculus-sacculus, EXO – exoccipitale, PAR – parasphenoideum, PTR – pteroticum, VIII – ветви nervus acusticus, X – корешок nervus vagus; ост. обозначения см. на рис. 1.

Рис. 5.

Схема внутреннего уха Carassius gibelio, вид с медиальной стороны: AP – ampulla posterior, DUS – ductus utriculus-sacculus, RU – recessus utriculi, (---) – предполагаемая граница sacculus; ост. обозначения см. на рис. 1–4.

ОБСУЖДЕНИЕ

В нашей статье впервые приведены изображения некоторых структур внутреннего уха серебряного карася, выполненные преимущественно на свежем материале. Некоторые из них не описаны у видов рода Carassius, но их можно найти на приведённых в ряде работ (см. ниже) схематических изображениях мембранного лабиринта представителей Otophysi.

Наиболее выраженные отличия структуры внутреннего уха Otophysi от остальных костистых рыб состоят в следующем: 1) камеры саккулюса и лагены имеют соответственно удлинённую и округлую форму, а объём лагены превышает объём саккулюса и утрикулюса (за исключением большинства Siluriformes, у которых объём утрикулюса больше, чем объём двух других отолитовых органов, а лапиллус превышает по размеру сагитту и астерискус); 2) сагитта имеет палочковидную (звездообразную на поперечном срезе) форму с тонкими продольными лопастями; 3) астерискус по размеру превышает сагитту, уплощён в медиолатеральном направлении, имеет округлую форму и волнистые края (Popper, Coombs, 1982; Popper, Platt, 1983; Assis, 2003; Chardon et al., 2003; Popper, Fay, 2011; Ladich, Schulz-Mirbach, 2016). Остальные синапоморфии (аутапоморфии) внутреннего уха Otophysi включают следующие признаки: 4) соединение между pars superior и pars inferior через ductus utriculus-sacculus; 5) связь между левым и правым лабиринтами посредством поперечного канала (canalis communicans transversus), имеющего задний слепой вырост – эндолимфатический синус (sinus endolymphaticus); 6) перилимфатический синус (sinus impar perilymphaticus) прилегает к эндолимфатическому синусу и раздваивается в каудальном направлении, контактируя с внешних сторон с конечными элементами Веберова аппарата (scaphii) (Chardon et al., 2003; Popper, Fay, 2011; Ladich, Schulz-Mirbach, 2016); 7) нижняя часть лабиринта (pars inferior), как правило, находится в костной капсуле (Frisch, Stetter, 1932; Chardon, Vandewalle, 1991, 1997; Chardon et al., 2003; наша статья).

Эволюционные изменения лабиринта Otophysi сопряжены с формированием элементов Веберова аппарата. В соответствии с одной из гипотез (Chardon, Vandewalle, 1997; Chardon et al., 2003), дивертикулум плавательного пузыря, соединяющийся с утрикулюсом у генерализованных Clupeiformes (сестринской группой для Ostariophysi), преобразовался в межкостные лигаменты, прикрепляющиеся к элементам передних позвонков. Последние преобразовались в структуры Веберова аппарата. Можно предположить, что эти структуры вступили в контакт с отолитовыми органами pars inferior, а pars superior приобрела относительную независимость. В связи с тем что окостенения Веберова аппарата лежат вдоль позвоночника, структуры pars inferior, участвующие в восприятии вибраций стенки плавательного пузыря, находятся на том же уровне. У сравнительно высокотелых рыб, к которым относятся представители рода Carassius, pars superior и pars inferior находятся на значительном расстоянии друг от друга, в связи с чем ductus utriculus-sacculus достигает существенной длины.

На изображениях лабиринта костистых рыб, приведённых в ряде обзорных работ (Chardon, Vandewalle, 1991, 1997; Kasumyan, 2004; Popper, Fay, 2011; Ladich, Schulz-Mirbach, 2016), представители Otophysi отличаются от остальных костистых рыб главным образом лишь относительными размерами саккулюса и лагены и соответственно формой и размером сагитты и астерискуса, а связь между эндолимфатическим и перилимфатическим синусами (вид сверху) показана весьма схематично. Канал, соединяющий pars superior и pars inferior (ductus utriculus-sacculus), как правило, изображён чрезвычайно коротким. У ряда представителей Otophysi этот канал в действительности является коротким, что подтверждают фотографии и рисунки, выполненные на следующих видах: Cplumbeus (Song et al., 2008), C. luteus (= B. luteus) (Al-Jumaily, 2012), сомик-перевёртыш Synodontis nigriventris (Siluriformes: Mochokidae) (Jensen, 1994), парчовый сом Pterygoplichthys gibbiceps (Siluriformes: Loricaridae) (Rodgers, 2008). Вместе с тем короткий ductus utriculus-sacculus изображён и на схемах внутреннего уха золотой рыбки (Platt, 1977. Fig. 1; Lanford et al., 2000. Fig. 2), что, очевидно, не соответствует реальной топографии элементов лабиринта. На одной из ранних схем (Watson, 1939. Fig. 8 ) этот канал не показан, но отмечен эндолимфатический синус, переходящий, по-видимому, в поперечный канал (canalis communicans transversus), соединяющийся с pars superior, что также не соответствует действительности.

У большинства костистых рыб, не относящихся к Otophysi, лабиринт не полностью погружён в ткани неврокраниума, а три отолитовых органа расположены свободно. Например, у видов семейства Carapidae pars superior лежит в полости, образованной prooticum и pteroticum, а pars inferior прилегает к basioccipitale и exoccipitale, причём обе последние кости соединяются, формируя для лагены и астерискуса углубление (asteriscus foramen) (Parmentier et al., 2001). Наличие костной капсулы, на поверхности которой лежит продолговатый мозг, по-видимому, является уникальной структурой Otophysi. Она упоминается лишь у некоторых видов и обычно отсутствует на схемах лабиринта. В частности, костная капсула basioccipitale описана у сомообразных рыб (Chardon et al., 2003). У большинства сомообразных утрикулюс и передняя область саккулюса лежат в prooticum, но задняя часть саккулюса и лагена находятся в костной капсуле basioccipitale. Бо́льшая часть pars inferior покрыта тонкой костной мембраной, названной мостиком exoccipitale (exoccipital bridge) (Chardon et al., 2003). В связи с тем что в формировании этой структуры, очевидно, принимает участие и basioccipitale, мы именуем её tectum basioccipitale. У представителей семейств Trichomycteridae и Callichyidae крыша basioccipitale отсутствует (редуцируется в процессе эволюции), но наблюдается частичное окостенение стенки перилимфатического синуса – структуры, аналогичной крыше basioccipitale (Chardon et al., 2003). Костная капсула, окружающая по меньшей мере лагену, изображена (но не обозначена) у гольяна (Frisch, Stetter, 1932. Fig. 2). У золотой рыбки формирование костной капсулы basioccipitale описано лишь в одной работе (Watson, 1939). У мальков длиной 11 мм спинной мозг окружён хрящевым кольцом, спереди образующим ткани неврокраниума. В утолщённом основании хряща, лежащем между хордой и спинным мозгом, формируется полость, которая распространяется вперёд и таким образом образуется крыша над полостью перилимфатического синуса. Автор отмечает, что эта структура может представлять неокостеневшее продолжение exoccipitalia, а у взрослых особей превращается в тонкую костную пластинку.

У серебряного карася ductus utriculus-sacculus, очевидно, открывается в ростральную часть саккулюса. В указанной работе (Watson, 1939) морфология эндолимфатического и перилимфатического синусов не прослежена и должна составить предмет будущих исследований. По данным литературы, у Otophysi левый и правый саккулюсы сообщаются между собой поперечным каналом (canalis communicans transversus), медиальное расширение которого именуется эндолимфатическим синусом (sinus endolymphaticus). К эндолимфатическому синусу примыкает перилимфатический синус (sinus impar perilymphaticus), в каудальном направлении разделяющийся на левый и правый желудочки (atria sinus imparis) (Frisch, Stetter, 1932: Chardon et al., 2003). У всех Otophysi, по-видимому, имеется проток, соединяющий саккулюс и лагену. В частности, наличие такого протока отмечено у P. gibbiceps. У этого вида scaphium свободно прилегает к медиальной поверхности перилимфатического синуса, а последний контактирует с эндолимфатическим синусом и внешней мембраной лагены. Движение scaphium передаётся на мембрану перилимфатического синуса и вызывает перемещение эндолимфы в лагене (Rodgers, 2008). Вместе с тем если сагитта перемещается под действием движения эндолимфы, располагаясь напротив ductus utriculus-sacculus, то лагена практически изолирована от pars superior и саккулюса. В связи с этим сагитта воспринимает волны звукового давления низкой амплитуды, а астерискус функционирует как акселерометр, воспринимая волны смещения частиц (Chardon, Vandewalle, 1991; Chardon et al., 2003).

Таким образом, у серебряного карася и, очевидно, у остальных видов рода Carassius, которые морфологически близки друг к другу (Rylková et al., 2013), верхняя часть лабиринта (pars superior) значительно обособлена от нижней (pars inferior). Ductus utriculus-sacculus проходит вдоль боковой стенки prooticum, достигает существенной длины и впадает в медиальное отверстие крыши basioccipitale. Последняя представляет собой тонкую костную мембрану, покрывающую костную капсулу basioccipitale, в которую заключена нижняя часть лабиринта (pars inferior). Межвидовая изменчивость взаимного расположения структур внутреннего уха представителей Otophysi, адаптированных к близким и различающимся экологическим нишам, является предметом последующих работ.

Список литературы

  1. Богуцкая Н.Г., Насека А.М. 2004. Каталог бесчелюстных и рыб пресных и солоноватых вод России с номенклатурными и таксономическими комментариями. М.: Т-во науч. изд. КМК, 389 с.

  2. Васильева Е.Д. 1990. О морфологической дивергенции гиногенетической и бисексуальной форм серебряного карася Carassius auratus (Cyprinidae, Pisces) // Зоол. журн. Т. 69. № 11. С. 97–110.

  3. Васильева Е.Д., Васильев В.П. 2000. К проблеме происхождения и таксономического статуса триплоидной формы серебряного карася Carassius auratus (Cyprinidae) // Вопр. ихтиологии. Т. 40. № 5. С. 581–592.

  4. Монахов С.П., Аськеев А.О., Аськеев И.В. и др. 2020. Прошлое и настоящее видов рода Carassius Средневолжского региона // Вопр. рыболовства. Т. 21. № 1. С. 5–19.

  5. Akmal Y., Dhamayanti Y., Paujiah E. 2020. Osteocranium of Tor tambroides (Cypriniformes: Cyprinidae) from Tangse River, Aceh, Indonesia // Biodiversitas. V. 21. № 2. P. 442–450. https://doi.org/10.13057/biodiv/d210203

  6. Al-Jumaily I.S. 2012. Morphological description of inner ear in Barbus luteus Heckel (Teleostei: Cyprinidae) // Ibn Al Haitham J. Pure Appl. Sci. V. 25. № 3. P. 104–112.

  7. Assis C.A. 2003. The lagenar otoliths of teleosts: their morphology and its application in species identification, phylogeny and systematics // J. Fish Biol. V. 62. № 6. P. 1268–1295. https://doi.org/10.1046/j.1095-8649.2003.00106.x

  8. Briggs J.C. 2005. The biogeography of otophysan fishes (Ostariophysi: Otophysi): a new appraisal // J. Biogeogr. V. 32. № 2. P. 287–294. https://doi.org/10.1111/j.1365-2699.2004.01170.x

  9. Canfield J.G., Rose G.J. 1996. Hierarchical sensory guidance of Mauthner-mediated escape response in goldfish (Carassius auratus) and cichlids (Haplochromis burtoni) // Brain Behav. Evol. V. 48. № 3. P. 137–146. https://doi.org/10.1159/000113193

  10. Chardon M. 1968. Anatomie comparée de l’appareil de Weber et des structures connexes chez les Siluriformes // Ann. Mus. Roy. Afr. Centr. V. 169. P. 1–277.

  11. Chardon M., Vandewalle P. 1991. Acoustico-lateralis system // Cyprinid fishes: systematics, biology and exploitation / Eds. Winfield I.J., Nelson J.S. London; N.Y.: Chapman and Hall. P. 332–352.

  12. Chardon M., Vandewalle P. 1997. Evolutionary trends and possible origin of the Weberian apparatus // Netherl. J. Zool. V. 47. № 4. P. 383–403. https://doi.org/10.1163/156854297X00076

  13. Chardon M., Parmentier E., Vandewalle P. 2003. Morphology, development and evolution of the Weberian apparatus in catfish // Catfishes / Eds. Arratia G. et al. Enfield: Sci. Publ. P. 71–120.

  14. Dakrory A.I., Hussein A.K. 2011. Anatomical studies on the cranial nerves of Mugil cephalus (family: Mugilidae). Nervus vagus // Aust. J. Basic Appl. Sci. V. 5. № 12. P. 60–74.

  15. Emiroglu Ö., Uyanoglu M., Baskurt S. 2012. Comparison of the erythrocyte sizes of Carassius gibelio and Carassius carassius species living together in Akgöl (Adapazari/Turkey) // Asian J. Anim. Vet. Adv. V. 7. № 9. P. 876–883. https://doi.org/10.3923/ajava.2012.876.883

  16. Fay R.R. 1970. Auditory frequency discrimination in the goldfish (Carassius auratus) // J. Comp. Physiol. Psychol. V. 73. № 2. P. 175–180. https://doi.org/10.1037/h0030245

  17. Fay R.R. 1980. Psychophysics and neurophysiology of temporal factors in hearing by the goldfish: amplitude modulation detection // J. Neurophysiol. V. 44. № 2. P. 312–332. https://doi.org/10.1152/jn.1980.44.2.312

  18. Fay R.R., Popper A.N. 1974. Acoustic stimulation of the ear of the goldfish (Carassius auratus) // J. Exp. Biol. V. 61. № 1. P. 243–260. https://doi.org/10.1242/jeb.61.1.243

  19. Fay R.R., Ahroon W., Orawski A. 1978. Auditory masking patterns in the goldfish (Carassius auratus): psychophysical tuning curves // Ibid. V. 74. № 1. P. 83–100. https://doi.org/10.1242/jeb.74.1.83

  20. Finneran J.J., Hastings M.C. 2000. A mathematical analysis of the peripheral auditory system mechanics in the goldfish (Carassius auratus) // J. Acoust. Soc. Am. V. 108. № 3. P. 1308–1321. https://doi.org/10.1121/1.1286099

  21. Flajšhans M. 1977. A model approach to distinguish diploid and triploid fish by means of computer-assisted image analysis // Acta Vet. Brno. V. 66. № 2. P. 101–110. https://doi.org/10.2754/avb199766020101

  22. Frisch K. v., Stetter H. 1932. Unterbuchungen über den Sitz des Géhörsinnes bei der Elritze // Z. Vergl. Physiologie. V. 17. № 4. P. 686–801. https://doi.org/10.1007/BF00339067

  23. Hall L., Patricowski M., Fay R.R. 1981. Neurophysiological mechanisms of intensity discrimination in the goldfish // Hearing and sound communication in fishes / Eds. Tavolga W.N. et al. N.Y.: Springer-Verlag. P. 179–186. https://doi.org/10.1007/978-1-4615-7186-5_9.

  24. Hama K. 1969. A study on the fine structure of the saccular macula of the gold fish // Z. Zellforsch. Mikrosk. Anat. V. 94. № 2. P. 155–171. https://doi.org/10.1007/bf00339353

  25. Ito H., Ishikawa Y., Yoshimoto M., Yamamoto N. 2007. Diversity of brain morphology in teleosts: brain and ecological niche // Brain Behav. Evol. V. 69. № 2. P. 76–86. https://doi.org/10.1159/000095196

  26. Jacobs D.W., Tavolga W.N. 1968. Acoustic frequency discrimination in the goldfish // Anim. Behav. V. 16. № 1. P. 67–71. https://doi.org/10.1016/0003-3472(68)90111-5

  27. Jensen J.C. 1994. Structure and innervation of the inner ear sensory organs in an otophysine fish, the upside-down catfish (Synodontis nigriventris David) // Acta Zool. V. 75. № 2. P. 143–160. https://doi.org/10.1111/j.1463-6395.1994.tb01118.x

  28. Jones G.M., Spells K.E. 1963. A theoretical and comparative study of the functional dependence of the semicircular canal upon its physical dimensions // Proc. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. V. 157. № 968. P. 403–419. https://doi.org/10.1098/rspb.1963.0019

  29. Kalous L., Bohlen J., Rylková K., Petrtýl M. 2012. Hidden diversity within the Prussian carp and designation of a neotype for Carassius gibelio (Teleostei: Cyprinidae) // Ichthyol. Explor. Freshw. V. 23. № 1. P. 11–18.

  30. Kasumyan A.O. 2004. The vestibular system and sense of equilibrium in fish // J. Ichthyol. V. 44. Suppl. 2. P. S224–S268.

  31. Knytl M., Kalous L., Ráb P. 2013. Karyotype and chromosome banding of endangered crucian carp, Carassius carassius (Linnaeus, 1758) (Teleostei, Cyprinidae) // Comp. Cytogen. V. 7. № 3. P. 205–213. https://doi.org/10.3897/CompCytogen.v7i3.5411

  32. Ladich F., Schulz-Mirbach T. 2016. Diversity in fish auditory systems: one of the riddles of sensory biology // Front. Ecol. Evol. V. 4. Article 28. https://doi.org/10.3389/fevo.2016.00028

  33. Ladich F., Wysocki L.E. 2003. How does tripus extirpation affect auditory sensitivity in goldfish? // Hear. Res. V. 182. № 1–2. P. 119–129. https://doi.org/10.1016/S0378-5955(03)00188-6

  34. Lanford P., Platt C., Popper A.N. 2000. Structure and function in the saccule of the goldfish (Carassius auratus): A model of diversity in the non-amniote ear // Ibid. V. 143. № 1–2. P. 1–13. https://doi.org/10.1016/s0378-5955(00)00015-0

  35. Nelson J.S., Grande T.C., Wilson M.V.H. 2016. Fishes of the World. Fifth Edition. Hoboken: John Wiley and Sons, 707 p.

  36. Parmentier E., Vandewalle P., Lagardère F. 2001. Morpho-anatomy of the otic region in carapid fishes: eco-morphological study of their otoliths // J. Fish Biol. V. 58. № 4. P. 1046–1061. https://doi.org/10.1006/jfbi.2000.1511

  37. Platt C. 1977. Hair cell distribution and orientation in goldfish otolith organs // J. Comp. Neurol. V. 172. № 2. P. 283–297. https://doi.org/10.1002/cne.901720207

  38. Popper A.N., Coombs S. 1982. The morphology and evolution of the ear in Actinopterygian fishes // Amer. Zool. V. 22. № 2. P. 311–328. https://doi.org/10.1093/icb/22.2.311

  39. Popper A.N., Edds-Walton P.L. 1995. Structural diversity in the inner ear of teleost fishes: implications for connections to the Mauthner cell // Brain Behav. Evol. V. 46. № 3. P. 131–140. https://doi.org/10.1159/000113266

  40. Popper A.N., Fay R.R. 2011. Rethinking sound detection by fishes // Hear. Res. V. 273. № 1–2. P. 25–36. https://doi.org/10.1016/j.heares.2009.12.023

  41. Popper A.N., Platt C. 1983. Sensory surface of the saccule and lagena in the ears of Ostariophysan fishes // J. Morphol. V. 176. № 2. P. 121–129. https://doi.org/10.1002/jmor.1051760202

  42. Popper A.N., Fay R.R., Platt C., Sand O. 2003. Sound detection mechanisms and capabilities of teleost fishes // Sensory processing in aquatic environments / Eds. Collin S.P., Marshall N.J. N. Y.: Springer-Verlag. P. 3–38.

  43. Popper A.N., Ramcharitar J., Campana S.E. 2005. Why otoliths? Insights from inner ear physiology and fisheries biology // Mar. Freshw. Res. V. 56. № 5. P. 497–504. https://doi.org/10.1071/MF04267

  44. Przybył A., Przybylski M., Spóz A. et al. 2020. Sex, size and ploidy ratios of Carassius gibelio from Poland // Aquat. Invasions. V. 15. № 2. P. 335–354. https://doi.org/10.3391/ai.2020.15.2.08

  45. Putland R.L., Montgomery J.C., Radford C.A. 2019. Ecology of fish hearing // J. Fish. Biol. V. 95. № 1. P. 39–52. https://doi.org/10.1111/jfb.13867

  46. Retzius G. 1881. Das Gehörorgan der Wirbelthiere: morphologische-histologische Studien. V. 1. Das Gehörorgan der Fische und Amphibien. Stockholm: Samson and Wallin, 368 p.

  47. Rodgers B.D. 2008. Morphology of the inner and peripheral ear of the loricariid catfish Pterygoplichthys gibbiceps K. // Honors college capstone experience. Thesis projects. Paper 221. http://digitalcommons.wku.edu/stu_hon_theses/221.

  48. Rylková K., Kalous L., Bohlen J. et al. 2013. Phylogeny and biogeographic history of the cyprinid fish genus Carassius (Teleostei: Cyprinidae) with focus on natural and anthropogenic arrivals in Europe // Aquaculture. V. 380–383. P. 13–20. https://doi.org/10.1016/J.AQUACULTURE.2012.11.027

  49. Schulz-Mirbach T., Heß M. Plath M. 2011. Inner ear morphology in the Atlantic molly Poecilia mexicana – first detailed microanatomical study of the inner ear of a cyprinodontiform species // PLoS ONE. V. 6. № 11. Article e27734. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0027734

  50. Schulz-Mirbach T., Metscher B., Ladich F. 2012. Relationship between swim bladder morphology and hearing abilities–a case study on Asian and African cichlids // Ibid. V. 7. № 8. Article e42292. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0042292

  51. Schulz-Mirbach T., Heß M., Metscher B.D. et al. 2013a. A unique swim bladder-inner ear connection in a teleost fish revealed by a combined high-resolution microtomographic and three-dimensional histological study // BMC Biol. V. 11. Article 75. https://doi.org/10.1186/1741-7007-11-75

  52. Schulz-Mirbach T., Heß M., Metscher B.D. 2013b. Sensory epithelia of the fish inner ear in 3D: studied with high-resolution contrast enhanced microCT // Front. Zool. V. 10. Article 63. https://doi.org/10.1186/1742-9994-10-63

  53. Smith M.E., Coffin A.B., Miller D.L., Popper A.N. 2006. Anatomical and functional recovery of the goldfish (Carassius auratus) ear following noise exposure // J. Exp. Biol. V. 209. № 21. P. 4193–4202. https://doi.org/10.1242/jeb.02490

  54. Song J., Mann D.A., Cot P.A. et al. 2008. The inner ears of Northern Canadian freshwater fishes following exposure to seismic air gun sounds // J. Acoust. Soc. Am. V. 124. № 2. P. 1360–1366. https://doi.org/10.1121/1.2946702

  55. Takahasi N. 1952. Revision of the names of head bones of Cyprinus carpio and Carassius auratus // Jpn. J. Ichthyol. V. 2. № 4–5. P. 196–205. https://doi.org/10.11369/jji1950.2.196

  56. Watson J.M. 1939. The development of the Weberian ossicles and anterior vertebrae in the goldfish // Proc. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. V. 127. № 849. P. 452–472. https://doi.org/10.1098/rspb.1939.0034

Дополнительные материалы отсутствуют.