1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Вопросы ихтиологии
  4. T. 63, № 2, 2023

Вопросы ихтиологии, 2023, T. 63, № 2, стр. 199-208

Особенности питания девятииглой колюшки Pungitius pungitius (Gasterosteidae) в водоёмах северо-запада России

Н. А. Березина 1, *, Н. Н. Жгарева 2, А. П. Стрельникова 2

1 Зоологический институт РАН – ЗИН РАН
Санкт-Петербург, Россия

2 Институт биологии внутренних вод РАН – ИБВВ РАН
Ярославская область, пос. Борок, Россия

* E-mail: nadezhda.berezina@zin.ru

Поступила в редакцию 09.06.2022
После доработки 26.07.2022
Принята к публикации 27.07.2022

Полный текст (PDF)

Аннотация

Изучено питание девятииглой колюшки Pungitius pungitius двух водоёмов северо-запада России – субарктического озера Кривое (Карелия) и эстуария реки Нева (Ленинградская область). Личинки двукрылых – хирономид (Chironomidae), мокрецов (Ceratopogonidae), симулид (Simuliidae) и лимониид (Limoniidae), а также планктонные ракообразные составляли основу пищевого комка рыб, их соотношение по численности и массе различалось между изученными водоёмами. Выявлена сезонная смена доминирующих групп пищевых организмов колюшки оз. Кривое. Кроме беспозвоночных и икры рыб, которые были основой питания колюшки в зимний период, летом в её питании присутствовали водные мхи, нитчатые и диатомовые водоросли. Анализ изотопного состава азота в мышцах колюшки, окуня и в беспозвоночных выявил, что в трофической сети оз. Кривое колюшка располагается в пределах третьего трофического уровня, приближаясь по величинам δ15N (5.2–8.6‰) к хищным рыбам. Особенностью питания P. pungitius является переход от разнообразного рациона в летне-осенний период к монотрофному животному питанию (личиками хирономид и икрой рыб) в подлёдный зимне-весенний период.

Ключевые слова: Pungitius pungitius, спектр питания, состав пищевого комка, изотопный анализ, трофическая позиция, оз. Кривое, эстуарий р. Нева.

Девятииглая колюшка Pungitius pungitius (L.) – циркумполярный вид, широко распространённый в озёрах, морях и реках бассейнов Атлантического, Северного Ледовитого и Тихого океанов (Атлас …, 2003). Эта мелкая (5–9 см) стайная рыба обитает в прибрежных биотопах пресных и морских экосистем. В последние годы девятииглая колюшка активно расширяет свой ареал в России (Аськеев и др., 2010; Клевакин и др., 2011). Она практически не имеет промыслового значения, человек её не употребляет в пищу, а рыболовы зачастую считают сорной рыбой. Вместе с тем девятииглая колюшка входит в рацион промысловых рыб, водных млекопитающих и околоводных птиц. Например, она отмечена в питании арктического гольца Salvelinus alpinus (L.), кижуча Oncorhynchus kisutch (Walbaum) (Бугаев и др., 2007), речного окуня Perca fluviatilis L. (Березина и др., 2021), стерха Grus leucogeranus (Pallas) (Дегтярев и др., 2013), уток (Mergus merganser (L.) и M. serrator (L.)) (Бойко, Бианки, 2009), куликов (Pluvialis fulva (Gmelin), Calidris melanotos (Vieillot)) (Бобырь, Антипин, 2017; Антипин, 2018) и беломорской кольчатой нерпы Pusa hispida Schreber (Светочев, Светочева, 2015).

Основой питания девятииглой колюшки являются организмы планктона и бентоса (Thorman, Wiederholm, 1983). Причём преобладание в её питании какой-либо одной группы организмов является вполне обычным, так как, по мнению некоторых исследователей (Черешнев, 2008), эти рыбы, вероятно, потребляют в первую очередь пищевые объекты, образующие скопления в местах их обитания. В связи с этим спектр питания вида очень вариабелен. Так, в питании девятииглой колюшки, обитающей на мелководных участках эстуария р. Брёлвен (западное побережье Швеции) и в прибрежье Ботнического залива Балтийского моря, обнаружены организмы инфауны, эпибентические животные и зоопланктон (Thorman, Wiederholm, 1983). В нижнем течении р. Большая (Камчатка) девятииглая колюшка питалась многочисленными в этом водоёме бокоплавами (Amphipoda), мизидами (Mysida) и кумовыми (Cumacea) ракообразными (Максименков, Токранов, 1994). По данным Введенской (2008), в пище этого вида из бассейна р. Таловка (Северо-Западная Камчатка) отмечены ветвистоусые ракообразные – босмины (Bosmina), хидорусы (Chydorus), дафнии (Daphnia), а также остракоды (Ostracoda). В оз. Киси бассейна р. Ола (Магаданская область) девятииглая колюшка в основном потребляла моллюсков (47% массы) и остракод (24%), в меньшей степени – личинок хирономид (Chironomidae) и ручейников (Trichoptera): соответственно 13.5 и 15% (Хаменкова, 2011). В оз. Халактырское (побережье Авачинского залива) доля (по массе) личинок хирономид в её питании составляла 41–47% (Погорелова и др., 2020). Нередко эта колюшка потребляла икру и молодь рыб (Максименков, Токранов, 1994). Таким образом, обладая гибкостью в пищевых предпочтениях, девятииглая колюшка при высокой численности может конкурировать за пищевые ресурсы с молодью промысловых рыб. В связи с этим изучение её роли в трофической сети водоёмов имеет немаловажное значение.

О питании девятииглой колюшки в разнотипных водоёмах северной части Европы сравнительно немного данных, которые касаются субарктических озёр (Cameron et al., 1973) и заливов Балтийского моря (Thorman, Wiederholm, 1983; Науменко и др., 2020). В эвтрофном эстуарии р. Нева (бассейн Балтийского моря) недавно было проведено детальное изучение трофических связей рыб прибрежной зоны (Demchuk et al., 2021), но поскольку девятииглая колюшка входила в группу второстепенных видов, её питанию было уделено мало внимания.

Цель работы – выявить спектр питания девятииглой колюшки в субарктическом олиготрофном оз. Кривое (Карелия) и эвтрофном эстуарии р. Нева (Ленинградская область), определить по изотопному составу азота в мышцах позицию этой рыбы в трофической сети оз. Кривое в разные периоды года, сравнить полученные данные с составом питания этого вида в разнотипных водоёмах (озёрах и эстуариях рек) других регионов России для выявления возможных общих закономерностей.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Изученные местообитания

Озеро Кривое – небольшое субарктическое озеро в Северной Карелии (общая площадь 0.5 км2), расположенное на берегу губы Чупа Белого моря у м. Картеш (табл. 1). Начиная с первых лет исследований этого озера (Winberg et al., 1973) оно сохраняет черты олиготрофной экосистемы с низким содержанием питательных веществ и первичной продукции фитопланктона, а также слабым развитием макрофитов. Прибрежная зона (глубина 0–3 м) составляет 20% общей площади озера. Донные отложения в профундали состоят из серого и бурого ила, глин, минеральных и органических веществ, в то же время для литорали типичны илистый песок, камни и детрит.

Таблица 1.  

Некоторые характеристики воды на станциях отлова девятииглой колюшки Pungitius pungitius в оз. Кривое ( 1) и в эстуарии р. Нева (2–5)

Станция № Координаты,
с.ш./в.д. 		Концентрация в воде
сумма солей, г/л общий фосфор, мкг/л
1. Оз. Кривое 66°21′/33°38′ 0.07–0.08 18−25
2. Приморск 60°20′/28°43′ 1.98−2.03 88−125
3. Ольгино 59°59′/30°05′ 0.05−0.07 23−80
4. Устье р. Систа 59°48′/28°54′ 2.82−3.30 45−50
5. Графская бухта 59°58′/29°12′ 2.00–2.30 100−148

Эстуарий р. Нева расположен в восточной части Балтийского моря, его условно разделяют на пресную (Невскую губу), с содержанием солей в воде 0.05–0.07 г/л, и солоноватоводную (внешний эстуарий, 0.3–5 г/л) части. В последние десятилетия в эстуарии происходит эвтрофирование прибрежной зоны из-за поступления фосфора и азота с водами впадающей Невы. На хорошо прогреваемых мелководьях высока продукция прибрежных растений и нитчатых водорослей, а достигабщая 800–900 г С/м2 в год (Berezina et al., 2005). Две станции отлова колюшки (Ольгино, устье р. Систа) располагались в опреснённой части (табл. 1, рис. 1). Для них характерно высокое развитие зарослей тростника Phragmites sp. и рдестов Potamogeton spp. Также были отловлены рыбы на двух точках в солоноватой части эстуария (станции Графская бухта и Приморск) в зоне нитчатых водорослей Cladophora glomerata (Linnaeus) Kützing и Ulva intestinalis Linnaeus. Субстрат в литорали, где отлавливали рыб, состоял из песка, ила, гальки и валунов.

Рис. 1.

Карта-схема расположения станций (△) отлова девятииглой колюшки Pungitius pungitius в оз. Кривое (а) и эстуарии р. Нева (б). Станции: 1 – оз. Кривое, 2 – Приморск, 3 – Ольгино, 4 – устье р. Систа, 5 – Графская бухта; ББС ЗИН РАН – Беломорская биологическая станция Зоологического института РАН; (→) – направление течения.

Сбор материала

Отлов рыб для анализа состава пищевого комка проводили в оз. Кривое в июне, сентябре 2019 г. и феврале, апреле 2020 г.; в эстуарии р. Нева – в июле 2019 г. Летом и осенью отлов проводили в прибрежной зоне (глубины 0.1–0.8 м) сачком (диаметр входного отверстия 30 см) и мальковой волокушей с размером ячеи 4–6 мм, в зимний период – в сублиторали озера (креветочными ловушками в виде зонтика-верши с шестью входными отверстиями). Отловленных рыб фиксировали 4%-м формалином, последующие измерения и анализ желудков проводили в лаборатории. Общая длина проанализированных рыб была в пределах 16–60 мм (табл. 2).

Таблица 2.  

Объём материала и биологические характеристики девятииглой колюшки Pungitius pungitius из оз. Кривое (июнь и сентябрь) и эстуария р. Нева (июль) в 2019 г.

Показатель Локальность, станция (месяц)
оз. Кривое эстуарий р. Нева
1 (VI) 1 (IX) 2 (VII) 3 (VII) 4 (VII) 5 (VII)
Число рыб, экз. 12 10 10 10 9 11
Общая длина, мм $\frac{{16{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 35}}{{23.4 \pm 7.6}}$ $\frac{{30{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 46}}{{36.0 \pm 4.9}}$ $\frac{{45{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 60}}{{50.8 \pm 5.5}}$ $\frac{{40{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 55}}{{44.1 \pm 3.9}}$ $\frac{{42{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 55}}{{49.0 \pm 3.5}}$ $\frac{{40{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 54}}{{45.9 \pm 4.0}}$
Масса рыбы, г $\frac{{0.03{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 0.20}}{{0.14 \pm 0.05}}$ $\frac{{0.30{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 0.90}}{{0.50 \pm 0.17}}$ $\frac{{0.40{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 1.30}}{{0.90 \pm 0.30}}$ $\frac{{0.50{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 1.90}}{{0.90 \pm 0.40}}$ $\frac{{0.50{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 2.00}}{{1.10 \pm 0.50}}$ $\frac{{0.40{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 0.90}}{{0.70 \pm 0.16}}$
Индекс наполнения желудка, ‱ $\frac{{96{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 160}}{{102.9 \pm 14.5}}$ $\frac{{47{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 333}}{{90.0 \pm 58.5}}$ $\frac{{55{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 114}}{{62.0 \pm 13.0}}$ $\frac{{35{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 90}}{{51.0 \pm 17.2}}$ $\frac{{60{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 167}}{{144.0 \pm 26.6}}$ $\frac{{0{\kern 1pt} --{\kern 1pt} 161}}{{41.7 \pm 13.0}}$

Примечание. Над чертой – пределы варьирования показателя, под чертой – среднее значение и его ошибка. Здесь и в табл. 3: местоположение станций см. в табл. 1.

Для анализа трофической позиции (оз. Кривое) отбирали колюшку общей длиной 30‒40 мм и окуня (16‒18 см), по 4‒6 экз. каждого вида рыб, и по 20 экз. беспозвоночных – личинок хирономид и подёнок (Ephemeroptera). После отбора всех животных помещали на поднос со льдом и отправляли в лабораторию, где были немедленно отобраны образцы тканей спинных мышц рыб. Беспозвоночных предварительно очищали от ила и детрита, обмывали дистиллированной водой и отбирали по 3‒4 экз. в одну пробу. Все образцы высушивали 48 ч в термостате при температуре 55°С.

Анализ питания рыб

Измерение рыб и обработку содержимого желудков проводили по общепринятой методике (Методическое пособие …, 1974). Для оценки интенсивности питания использовали общий индекс наполнения желудка – выраженное в продецимилле отношение общей массы потреблённых организмов к массе рыбы. Из содержимого желудка выбирали всех животных и растений, объединяли их по крупным таксонам, просчитывали и определяли массу. Дальнейшую идентификацию беспозвоночных до вида или рода проводили под микроскопом. В связи с этим в тексте статьи указаны видовые таксоны, а в сводной табл. 3 представлены суммированные данные по крупным таксонам на уровне семейств и отрядов, в которые были объединены отдельные виды при взвешивании. Рассчитывали процентные доли массы (M, %) основных групп беспозвоночных в общей массе пищевого комка. Учитывали число всех пищевых компонентов (N, экз.) в содержимом желудка, а затем для каждой группы объектов питания рассчитывали средние доли численности (% общего числа компонентов). Средние величины указывали со стандартной ошибкой средних.

Таблица 3.  

Состав пищи девятииглой колюшки Pungitius pungitius по численности (N, %) и массе (M, %) в летний период в изученных водоёмах в 2019 г.

Компонент пищи Станция
1 2 3 4 5
N M N M N M N M N M
Oligochaeta 4 1 4 1 5 3        
Bivalvia 4 7                
Gastropoda             5 6    
Copepoda 5 4 8 2 15 3 11 1 32 10
Cladocera 5 9 8 1            
Ostracoda     8 4            
Hydrachnidiae im. 2 1 8 3     5 4    
Cybaeide         7 3        
Odonata lv. 4 5                
Plecoptera lv.     2 4            
Ephemeroptera lv. 9 9 4 5     9 6    
Trichoptera lv.             5 13    
Crambidae lv., im. 4 4 8 4     5 5    
Coleoptera lv., im. 9 6         5 2 26 26
Chironomidae lv., pp. 18 38 12 37 28 40 9 18 22 54
Ephydridae lv., im. 4 1     10 21        
Simuliidae, lv., pp. 4 2 4 4     19 10    
Ceratopogonidae lv. 9 2 12 15 19 17 10 24    
Corixidae im.     8 9            
Limoniidae lv., im. 9 4 8 8 15 11 12 6    
Икра рыб 5 5         5 5 20 10
Прочие 5 2 6 3 1 2        

Примечание. lv. – личинки, im. – imago (взрослые насекомые), pp. – куколки.

Анализ стабильных изотопов азота

Ткани рыб (колюшки и окуня) и беспозвоночных (по 200‒300 мкг) помещали в оловянные капсулы на аналитические весы Mettler Toledo MX5 (“Mettler Toledo”, США) с точностью ± 1 мкг. Определение изотопного состава тканей беспозвоночных и мышц рыб проводили в Центре коллективного пользования Института проблем экологии и эволюции РАН (г. Москва) на комплексе, состоящем из изотопного масс-спектрометра Thermo Delta V Plus (“Thermo Scientific”, США) и элементарного анализатора Thermo Flash EA 1112. Изотопный состав азота выражали в тысячных долях отклонения (‰) от международного стандарта δNi = [(Ni − Nst)/Nst] × 1000, где N – атомное соотношение тяжёлого и лёгкого изотопов азота в пробе (i) и стандарте (st). Для азота стандартом служит N2 атмосферного воздуха.

Величины δ15N представлены в виде арифметических средних со стандартными отклонениями. Для оценки роли рыб в трофической сети озера рассчитывали их трофическую позицию (TL) по значениям δ15N (Post, 2002): TL = (δ15Nf − δ15Nb)/3.4 + 2, где δ15Nf – соотношение изотопов азота в колюшке или окуне, а δ15Nb – в первичных консументах (личинки хирономид). Для выявления влияния сезона на величины δ15N применяли однофакторный дисперсионный анализ Краскела–Уоллиса. Оценку значимости различий полученных величин между сезонами года проводили в статистическом пакете Statistica 8.0 с использованием критерия Манна–Уитни.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Состав пищи девятииглой колюшки в изученных водоёмах

Состав пищи в летний период, наиболее продуктивный в изученных водоёмах, демонстрирует наибольшее разнообразие пищевого спектра колюшки. В этот период средние индексы наполнения желудков рыб из оз. Кривое составили 102.9‱, а у особей с различных станций в эстуарии р. Нева варьировали от 42 до 144‱ (табл. 2). Индексы наполнения желудков рыб со станции 5 (Графская бухта) в среднем были наименьшими, у одной особи желудок был пуст (табл. 2). В рационе колюшки оз. Кривое и эстуария р. Нева отмечена 21 группа водных животных (табл. 3). Значимой разницы между количеством и массой различных компонентов питания рыб, отловленных на разных станциях в эстуарии р. Нева и оз. Кривое, не обнаружено (тест Краскела–Уоллиса, p > 0.05), при этом значение разных групп беспозвоночных в питании рыб существенно различалось. В пище колюшки оз. Кривое и со всех станций эстуария р. Нева доминировали личинки хирономид, составляя 18‒54% общей массы пищи (табл. 3). Доля по численности этих организмов также была высока (9‒22%), в желудке одной рыбы регистрировали до 23 экз. личинок хирономид. Среди них у рыб из обоих водоёмов доминировали несколько видов: Cryptochironomus viridulus Fabricius, Polypedilum nubeculosum Meigen, Endochironomus albipennis Meigen и Tanytarsus gregarius Kieffer. Другие виды (Anatopynia plumipes (Fries), Micropsectra praecox (Meigen) и Pagastiella orophila Edwards) были единичны. В среднем по обоим водоёмам доля хирономид (по массе) в пище колюшки составила 37.1 ± 5.8%, эта группа составляет основу питания колюшки (табл. 4). Личинки мокрецов также были значимы в питании девятииглой колюшки, составляя в среднем 11.6 ± 4.6%. Наиболее часто встречающимся видом среди мокрецов был Palpomyia lineate (Meigen).

Таблица 4.  

Общий состав пищи девятииглой колюшки Pungitius pungitius по численности (N, %) и массе (M, %) и значимость пищевых компонентов в изученных водоёмах

Группа пищевых компонентов N SE M SE Значимость
Chironomidae 15.8 2.3 37.1 5.8 Д
Ceratopogonidae 8.0 2.1 11.6 4.6 Д
Cladocera + Copepoda 16.6 6.4 5.8 3.5 Суб Д
Ephemeroptera 4.4 2.0 4.0 1.7 Суб Д
Coleoptera 8.0 4.8 6.9 4.9 Суб Д
Limoniidae 8.8 2.5 5.7 1.8 Суб Д
Ephydridae 2.2 1.4 4.3 4.1 Суб Д
Икра рыб 6.0 3.7 4.0 1.9 Суб Д
Trichoptera 1.0 1.0 3.2 3.2 Р
Crambidae 3.4 1.5 2.6 1.0 Р
Oligochaeta 4.6 2.7 1.5 1.1 Р
Mollusca 2.0 1.8 2.5 2.5 Р
Simuliidae 5.4 3.5 3.2 1.8 Р
Corixidae 1.6 1.6 1.7 1.7 Р
Ostracoda 1.6 1.6 0.8 0.8 Ед
Hydrachnidiae 3.0 1.5 1.6 0.8 P
Cybaeide 1.4 1.4 0.7 0.7 Ед
Odonata 0.8 0.8 1.0 1.0 P
Plecoptera 0.4 0.4 0.8 0.8 Ед
Прочие 5.0 2.5 1.0 0.6 P

Примечание. SE – стандартная ошибка среднего. Значимость компонентов в питании (по доле пищи, % массы): “Д” (доминант) – >10%, “Суб Д” (субдоминант) – 4–10%, “Р” (редкий) – 1.0–3.9%, “Eд” (единичный) – <1%.

Представители водных насекомых, таких как подёнки, лимонииды (Limoniidae), жуки Coleoptera и эфидриды (Ephydridae), входили в группу субдоминантных компонентов, составляя в пище рыб в среднем 4–7% её массы (табл. 4). В пище колюшки оз. Кривое отмечены личинки подёнок Nigrobaetis niger (L.) и Caenis undosa Tiensuu и лимониид Dicranota bimaculata (Schummel), личинки и имаго жуков Helophorus aquaticus L. и Rhantus fennicus Hulden. Икра рыб также в среднем составляла 4% массы пищевого комка девятииглой колюшки.

Важный вклад в питание колюшки вносили и планктонные ракообразные – копеподы семейств Chydoridae и Bosminidae и кладоцеры Macrocyclops и Cyclops sp., они доминировали по численности (17 ± 6.4%) и достигали 5.7% массы пищевого комка. Планктонные ракообразные Macrocyclops albidus (Jurine), Cyclops kolensis Lilljeborg, Mesocyclops crassus (Fischer) и Acanthocyclops viridis (Jurine) преобладали в пище колюшки, отловленной на наиболее эвтрофной станции в эстуарии р. Нева – станции 5 (табл. 3).

Остальные представители насекомых (Trichoptera, Crambidae, Simuliidae и Corixidae) были второстепенными компонентами в питании колюшки, хотя у рыб с отдельных станций в эстуарии р. Нева их доля по массе была высока (например, личинок и куколок мошек на станции 4). Гусеницы и взрослые особи бабочек семейства Crambidae: прудовая Nymphula nitidulata (Hufnagel), кувшинковая Elophila nymphaeata (L.) и телорезовая Paraponyx stratiotata L. огнёвки встречались в пище колюшки оз. Кривое. Редкими компонентами её питания были мелкие двустворчатые моллюски семейства Sphaeriidae и брюхоногие моллюски семейства Bithyniidae, а также олигохеты Tubifex tubifex (O.F. Müller) у рыб из эстуария р. Нева и Lumbriculus variegates (Muller) у особей из оз. Кривое. Единично и только у колюшки с отдельных станций в эстуарии р. Нева отмечены личинки веснянок (Isoperla diffomis Klapalek), ручейников (Agraylea multipunctata Curtis), ракушковые рачки и изоподы Asellus aquaticus L. В пище колюшки обнаружены также случайно попадающие в воду наземные насекомые – муравьи семейства Formicidae и мухи семейства Muscidae. В вегетационный период в пище колюшек были отмечены растительные остатки (мхи, диатомовые и нитчатые водоросли).

Сезонная динамика состава пищи колюшки (оз. Кривое)

Питание колюшки оз. Кривое в осенний период (сентябрь) и тем более в зимний период (подо льдом) было менее разнообразно, чем летом (рис. 2). Осенью в питании уменьшалась доля личинок и куколок хирономид (с 38 до 22% массы), но возрастала доля других двукрылых (мошек Simuliidae) (28%) и планктонных ракообразных (22%). Также несколько увеличивалась доля личинок бабочек семейства Crambidae и водяных клещей. В феврале и апреле в пище колюшек были представлены в основном личинки хирономид Sergentia coracina (Zetterstedt) и икра/личинки ряпушки Coregonus albula (L.).

Рис. 2.

Сезонные изменения состава пищи девятииглой колюшки Pungitius pungitius оз. Кривое: 1 – Chironomidae, 2 – Diptera, 3 – зоопланктон, 4 – Bivalvia, 5 – Ephemeroptera, 6 – Coleoptera, 7 – Lepidoptera, 8 – Hydrachnidiae, 9 – икра/личинки рыб, 10 – прочие.

Трофическая позиция колюшки

Средние величины δ15N в мышцах девятииглой колюшки оз. Кривое варьировали от 5.2 до 8.6‰, значимо (H = 13.8, р = 0.003) возрастая гидрологической зимой, т.е. в подлёдный период (рис. 3). Между этим и летним периодом различия были недостоверны (p > 0.05), в то время как разница между величинами δ15N в сентябре и в подлёдный период (февраль и апрель), согласно критерию Манна–Уитни, была значимой (p = 0.03). Величины δ15N у первичных консументов (личинок хирономид и подёнок) в течении года варьировали от 1.4 до 2.8‰. Рассчитанная для колюшки позиция в трофической сети была сходной в течение тёплого сезона (лето–осень) – 3.1 и несколько повышалась в холодный сезон (подо льдом) – 3.8. Таким образом, колюшку можно отнести к типичным зоофагам, её позиция в трофической сети соответствовала третьему уровню. В зимний период она потребляла хирономид и икру ряпушки, по величинам δ15N приближаясь к хищнику второго порядка – окуню (δ15N 9.1‰, TL 3.85).

Рис. 3.

Сезонные изменения изотопного состава азота (средние значения δ15N) мышц девятииглой колюшки Pungitius pungitius оз. Кривое и её трофической позиции (TL): (- - -) – δ15N, () – TL, ($ \bot - $) – стандартная ошибка.

ОБСУЖДЕНИЕ

В субарктическом олиготрофном озере девятииглая колюшка питалась преимущественно личинками (и в меньшей степени куколками) мелких двукрылых (хирономид, мокрецов, мошек) и других насекомых. Доминирование бентосных компонентов в питании субарктических рыб отмечали и ранее как характерную черту для северных озёр (Eloranta et al., 2010; Berezina et al., 2018), что зачастую связано с бедностью кормовой базы (в том числе зоопланктона) в этих водоёмах. Спектр питания девятииглой колюшки в бассейне Чебоксарского и Куйбышевского водохранилищ, а также рек Камчатки и Курильских о-вов в основном состоял из личинок мелких хирономид, мошек и других донных организмов (Пичугин и др., 2004; Травина, Введенская, 2009; Травина, Ярош, 2009; Логинов и др., 2014). Видовое разнообразие хирономид в пище было наиболее высоким и включало виды, которые доминировали в зообентосе (Травина, Ярош, 2009). Сравнение спектра питания девятииглой колюшки в эстуарии р. Чёрная (Кандалакшский залив, Белое море) с составом сообществ беспозвоночных показало, что там, где основу бентоса составляли личинки хирономид, эти организмы и доминировали в пищевом комке (Пономарев и др., 2003).

Анализ полученных результатов по питанию девятииглой колюшки в прибрежной зоне эстуариев Балтийского моря, включая наши данные по эстуарию р. Нева, в Ботническом заливе (Thorman, Wiederholm, 1983) и эвтрофном Куршском заливе (Науменко и др. 2020) свидетельствует о смешанном характере питания вида как планктонными, так и бентосными беспозвоночными. Планктонные ракообразные, главным образом веслоногие Eudiaptomus graciloides (Lilljeborg) (30% по численности), ветвистоусые Daphnia longispina (O.F. Müller) (29%) и их яйца, часто доминировали в питании колюшки Куршского залива (Науменко и др., 2020). Активное потребление колюшкой планктонных ракообразных (ветвистоусых, веслоногих) отмечено и для отдельных эвтрофных станций эстуария р. Нева. В питании колюшки рек Охотского моря (р. Большая) (Максименков, Токранов, 1994) была выявлена пространственная динамика в смене пищевых объектов – доминирование личинок хирономид в нижнем течении реки и переход на питание ракообразными (бокоплавы и мизиды) в приустьевом участке эстуария.

Отмечали также сезонное возрастание (в осенний период) доли планктонных ракообразных в пище колюшки северного озера (оз. Кривое) и других водоёмов – р. Большая, р. Малая Юнга, Куршский залив (Травина, Ярош, 2009; Логинов и др., 2014; Науменко и др., 2020). По-видимому, доминирование тех или иных групп зообентоса и зоопланктона в рационе рыб связано с их доступностью в водоёмах. Таким образом, для состава пищи девятииглой колюшки характерны существенные различия между эстуариями, реками и озёрами. Однако в большинстве водоёмов она потребляет личинок двукрылых, в меньшей степени других насекомых и планктонных ракообразных.

Доминирование личинок хирономид в питании колюшки во многих водоёмах и в разные периоды года может свидетельствовать о её пищевой избирательности этой группы водных животных. Экспериментальное исследование вкусовых предпочтений девятииглой колюшки подтверждает эту особенность (Михайлова, Касумян, 2015) – была выявлена высокая привлекательность агар-агаровых гранул со вкусом личинок хирономид для колюшки из москворецкой, беломорской и охотоморской популяций.

На основании анализа изотопного состава азота в мышцах девятииглая колюшка располагается в трофической сети водоёма в пределах третьего трофического уровня (TL 3.12‒3.82), приближаясь в зимний период к уровню хищников второго порядка (3.85). Сезонной особенностью спектра питания колюшки является переход от потребления разнообразной животной пищи с примесью растительных компонентов в тёплый летне-осенний период года к хищничеству в подлёдный период (зимой и весной), что приводит к некоторому увеличению её трофической позиции. Трофическая позиция этой мелкоразмерной рыбы (длина до 6 см) оказалась близка к другим хищным рыбам (окунь), что можно объяснить интенсивным потреблением (20–30% по массе) икры/личинок рыб (рис. 2). Икра рыб была обнаружена в питании девятииглой колюшки не только для изученных нами водоёмах, но для многих других (Введенская, 1993; Максименков, Токранов, 1994). Такая же черта характерна и для питания близкого вида – трёхиглой колюшки Gasterosteus aculeatus L. (Ярош и др., 2009).

Таким образом, в изученных нами водоёмах девятииглая колюшка, как и большинство видов рыб в водоёмах России, является зоофагом со смешанным типом питания, основу которого составляют личинки мелких двукрылых насекомых и ракообразные. Перенося вещества и энергию от первичных консументов (зоопланктон, зообентос) на другой более высокий трофический уровень (хищные рыбы, птицы, млекопитающие) этот вид может быть важным звеном трофической сети водных экосистем арктической зоны с низким богатством ихтиофауны, особенно при его высокой численности. Будучи при этом очень пластичной в питании, девятииглая колюшка может конкурировать за пищевые ресурсы с молодью промысловых рыб (окунь, ряпушка). Питание икрой рыб приближает колюшку по положению в трофической сети к высшим хищникам.

Сравнение питания колюшки разных размерных групп (в частности молоди и взрослых особей) в рамках данного исследования не проводили из-за ограниченности имеющегося материала, но в дальнейшем планируется проведение таких исследований. По крайней мере в летний период, когда был выявлен широкий спектр питания колюшки, можно ожидать различия в питании особей разного размера. В дальнейшем также необходим анализ пищевых предпочтений девятииглой колюшки в связи с составом и структурой сообществ планктона и бентоса в водоёме, что позволит выявить причины её предпочтительного питания теми или иными организмами.

Список литературы

  1. Антипин М.А. 2018. Бурокрылая ржанка Pluvialis fulva ловит и ест девятииглую колюшку Pungitius pungitius // Рус. орнитол. журн. Т. 27. № 1664. С. 4408–4409.

  2. Аськеев О.В., Аськеев И.В., Ананин А.Н., Тишин Д.В. 2010. Обнаружение девятииглой колюшки (Pungitius pungitius Linnaeus, 1758) в бассейне р. Камы // Поволж. экол. журн. № 1. С. 103–106.

  3. Атлас пресноводных рыб России. 2003. М.: Наука, 253 с.

  4. Березина Н.А., Литвинчук Л.Ф., Максимов А.А. 2021. Связь пищевого спектра рыб с составом зоопланктона и зообентоса в субарктическом озере // Биология внутр. вод. № 4. С. 406–416. https://doi.org/10.31857/S0320965221040069

  5. Бобырь И.Г., Антипин М.А. 2017. Первый зарегистрированный случай питания дутыша Calidris melanotos рыбой – девятииглой колюшкой Pungitius pungitius // Рус. орнитол. журн. Т. 26. № 1498. С. 3838–3839.

  6. Бойко Н.С., Бианки В.В. 2009. Особенности питания некоторых уток Белого моря // Рус. орнитол. журн. Т. 18. № 474. С. 540‒542.

  7. Бугаев В.Ф., Вронский Б.Б., Заварина Л.О. и др. 2007. Рыбы реки Камчатка. Петропавловск-Камчатский: Изд-во КамчатНИРО, 459 с.

  8. Введенская Т.Л. 1993. Пищевые рационы рыб в литорали оз. Дальнего // Исследования биологии и динамики численности промысловых рыб камчатского шельфа. № 2. С. 130–139.

  9. Введенская Т.Л. 2008. Некоторые черты биологии рыб бассейна р. Таловки (Северо-Западная Камчатка) // Матер. IX науч. конф. “Сохранение биоразнообразия Камчатки и прилегающих морей”. Петропавловск-Камчатский: Камчатпресс. С. 41–44.

  10. Дегтярев В.Г., Слепцов С.М., Пшенников А.Е. 2013. Ихтиофагия восточной популяции стерха (Grus leucogeranus) // Зоол. журн. Т. 92. № 5. С. 588–595. https://doi.org/10.7868/S0044513413030070

  11. Клевакин А.А., Логинов В.В., Морева О.А., Тарбеев М.Л. 2011. Биологические особенности девятииглой колюшки Pungitius pungitius (Linnaeus, 1758) локальной популяции реки Ушаковка // Рос. журн. биол. инвазий. № 2. С. 86–106.

  12. Логинов В.В., Клевакин А.А., Морева О.А. и др. 2014. Морфологическая характеристика и питание девятииглой колюшки (Pungitius pungitius Linnaeus 1758) бассейна Чебоксарского водохранилища // Рос. журн. биол. инвазий. № 2. С. 96–109.

  13. Максименков В.В., Токранов A.M. 1994. Питание девятииглой колюшки Pungitius pungitius (Gasterosteidae) в эстуарии и нижнем течении реки Большая (Западная Камчатка) // Вопр. ихтиологии. Т. 34. № 5. С. 697–702.

  14. Методическое пособие по изучению питания и пищевых взаимоотношений рыб в естественных условиях. 1974. М.: Наука, 244 с.

  15. Михайлова Е.С., Касумян А.О. 2015. Вкусовые предпочтения и пищевое поведение девятииглой колюшки Pungitius pungitius трёх географически удалённых популяций // Вопр. ихтиологии. Т. 55. № 5. С. 541–564. https://doi.org/10.7868/S0042875215050112

  16. Науменко Е.Н., Ушакова А.Ю., Голубкова Т.А. 2020. Питание сеголеток рыб Куршского залива Балтийского моря в 2016 году // Тр. ВНИРО. Т. 179. С. 60–77. https://doi.org/10.36038/2307-3497-2020-179-60-77

  17. Пичугин М.Ю., Сидоров Л.К., Стыгар В.М. 2004. Биологические и морфологические особенности девятииглых колюшек рода Pungitius (Gasterosteiformes) Курильских островов // Вопр. ихтиологии. Т. 44. № 1. С. 15–26.

  18. Погорелова Д.П., Хивренко Д.Ю., Улатов А.В. 2020. Некоторые сведения о питании рыб в литоральной зоне озера Халактырского // Матер. XXI науч. конф. “Сохранение биоразнообразия Камчатки и прилегающих морей”. Петропавловск-Камчатский: Камчатпресс. С. 106–109.

  19. Пономарев С.А., Бурковский И.В., Столяров А.П., Новиков Г.Г. 2003. Особенности питания трех- и девятииглой колюшек с учетом их микробиотопического распределения в эстуарии (Кандалакшский залив, Белое море) // Усп. соврем. биологии. Т. 123. № 6. С. 609–617.

  20. Светочев В.Н., Светочева О.Н. 2015. Питание и пищевые отношения настоящих тюленей в Белом море // Вестн. КНЦ РАН. Т. 3. № 22. С. 93–101.

  21. Травина Т.Н., Введенская Т.Л. 2009. Роль хирономид (Diptera, Chironomidae) в питании молоди лососей и других видов рыб в реке Большая (Западная Камчатка) // Евразиат. энтомол. журн. Т. 8. Прил. 1. С. 102–108.

  22. Травина Т.Н., Ярош Н.В. 2009. К вопросу о питании девятииглой колюшки Pungitus pungitius в нижнем течении р. Большая в 2007–2008 гг. // Исслед. вод. биол. ресурсов Камчатки и сев.-зап. части Тихого океана. № 15. С. 88–93.

  23. Хаменкова Е.В. 2011. Трофические взаимоотношения рыб оз. Киси бассейна реки Ола (Магаданская область) // Чтения памяти В.Я. Леванидова. Вып. 5. Владивосток: Дальнаука. С. 563–570.

  24. Черешнев И.А. 2008. Пресноводные рыбы Чукотки. Магадан: Изд-во СВНЦО ДВО РАН, 324 с.

  25. Ярош Н.В., Травина Т.Н., Введенская Т.Л. 2009. Питание трехиглой колюшки Gasterosteus aculeatus (Leiurus) в нижнем течении реки Большая // Исслед. вод. биол. ресурсов Камчатки и сев.-зап. части Тихого океана. № 15. С. 94–102.

  26. Berezina N.A., Golubkov S.M., Gubelit J.I. 2005. Grazing effects of alien amphipods on macroalgae in the littoral zone of the Neva Estuary (eastern Gulf of Finland, Baltic Sea) // Oceanol. Hydrobiol. Stud. V. 34. Suppl. 1. P. 63–82.

  27. Berezina N.A., Strelnikova A.P., Maximov A.A. 2018. The benthos as the basis of vendace, Coregonus albula, and perch, Perca fluviatilis, diets in an oligotrophic sub-Arctic lake // Polar Biol. V. 41. № 9. P. 1789–1799. https://doi.org/10.1007/s00300-018-2319-0

  28. Cameron J.N., Kostoris J., Penhale P.A. 1973. Preliminary energy budget of the ninespine stickleback (Pungitius pungitius) in an Arctic Lake // J. Fish. Res. Board Can. V. 30. № 8. P. 1179–1189. https://doi.org/10.1139/f73-188

  29. Demchuk A.S., Uspenskiy A., Golubkov S.M. 2021. Abundance and feeding of fish in the coastal zone of the Neva Estuary, eastern Gulf of Finland // Boreal Environ. Res. № 26. P. 1–16.

  30. Eloranta A.P., Kahilainen K.K., Jones R.I. 2010. Seasonal and ontogenetic shifts in the diet of Arctic charr Salvelinus alpinus in a subarctic lake // J. Fish Biol. V. 77. № 1. P. 80–97. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.2010.02656.x

  31. Post D.M. 2002. Using stable isotopes to estimate trophic position: Models, methods, and assumptions // Ecology. № 83. № 3. P. 703–718. https://doi.org/10.2307/3071875

  32. Thorman S., Wiederholm A.-M. 1983. Seasonal occurrence and food resource use of an assemblage of nearshore fish species in the Bothnian Sea, Sweden // Mar. Ecol. Prog. Ser. V. 10. № 3. P. 223–229. https://doi.org/10.3354/meps010223

  33. Winberg G.G., Alimov A.F., Boullion V.V. et al. 1973. Biological productivity of two subarctic lakes // Freshw. Biol. V. 3. № 2. P. 177–197. https://doi.org/10.1111/J.1365-2427.1973.TB00071.X

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Вопросы ихтиологии

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал