Вопросы ихтиологии, 2023, T. 63, № 4, стр. 472-477

Структура агрессивного поведения сеголеток микижи Oncorhynchus mykiss (Salmonidae) меняется под влиянием паразитов Diplostomum pseudospathaceum (Trematoda)

В. Н. Михеев 1*, А. Ф. Пастернак 2

1 Институт проблем экологии и эволюции РАН – ИПЭЭ РАН
Москва, Россия

2 Институт океанологии РАН – ИО РАН
Москва, Россия

* E-mail: vicnikmik@gmail.com

Поступила в редакцию 26.09.2022
После доработки 11.10.2022
Принята к публикации 14.10.2022

Аннотация

Представлены результаты изучения в течение 48 суток в экспериментальной гетерогенной среде динамики агрессивного поведения сеголеток микижи Oncorhynchus mykiss, заражённых метацеркариями трематод Diplostomum pseudospathaceum. За тёмный участок дна рыбы конкурировали, используя броски, укусы, преследования и демонстрации. Резко возросшая агрессивность рыб в период, когда паразиты стали инвазионными (1.0–1.5 мес. после заражения), то есть способными заражать окончательного хозяина (рыбоядные птицы), проявлялась в повышенной частоте укусов (более чем в 20 раз по сравнению с контролем) и бросков (почти в три раза) и сопровождалась быстрыми движениями, резкими манёврами и низкой способностью конкурировать за убежище. Вклад сравнительно медленных демонстраций и преследований был значительно меньше. Стратегия манипулирования D. pseudospathaceum поведением рыбы состоит из двух этапов: 1) защита хозяина от хищников, 2) повышение уязвимости хозяина. На первом этапе резко снижается общий уровень агрессии; на втором агрессивность стремительно возрастает, но меняется соотношение разных категорий агрессии. Повышается доля категорий, делающих хозяина более заметными для хищника. Высокая активность и низкая конкурентоспособность заражённых рыб способствуют их быстрому истреблению хищниками или перемещению в другой биотоп. Такая кочёвка/миграция рыб может повышать приспособленность паразита, способствуя его расселению в водоёме.

Ключевые слова: рыбы, Oncorhynchus mykiss, трематоды, метацеркарии, Diplostomum pseudospathaceum, агрессия, модификации поведения.

Список литературы

  1. Михеев В.Н. 2006. Неоднородность среды и трофические отношения у рыб. М.: Наука, 191 с.

  2. Сливко В.М., Жохов А.Е., Гопко М.В., Михеев В.Н. 2021. Агонистическое поведение молоди окуня Perca fluviatilis: влияние размеров рыб и заражённости макропаразитами // Вопр. ихтиологии. Т. 61. № 3. С. 356–361. https://doi.org/10.31857/S0042875221030164

  3. Шигин А.А. 1986. Трематоды фауны СССР. Род Diplostomum. Метацеркарии. М.: Наука, 253 с.

  4. Arnott G., Elwood R.W. 2009. Assessment of fighting ability in animal contests // Anim. Behav. V. 77. № 5. P. 991–1004. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2009.02.010

  5. Barber I., Hoare D., Krause J. 2000. Effects of parasites on fish behaviour: a review and evolutionary perspective // Rev. Fish Biol. Fish. V. 10. № 2. P. 131–165. https://doi.org/10.1023/A:1016658224470

  6. Crowden A.E., Broom D.M. 1980. Effects of eyefluke, Diplostomum spathaceum, on the behaviour of dace (Leuciscus leuciscus) // Anim. Behav. V. 28. № 1. P. 287–294. https://doi.org/10.1016/S0003-3472(80)80031-5

  7. Cutts C., Metcalfe N.B., Taylor A.C. 1998. Aggression and growth depression in juvenile Atlantic salmon: the consequences of individual variation in standard metabolic rate // J. Fish Biol. V. 52. № 5. P. 1026–1037. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.1998.tb00601.x

  8. Dianne L., Perrot-Minnot M-J., Bauer A. et al. 2011. Protection first then facilitation: a manipulative parasite modulates the vulnerability to predation of its intermediate host according to its own developmental stage // Evolution. V. 65. № 9. P. 2692–2698. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.2011.01330.x

  9. Earley R.L., Hsu Y. 2013. Contest behaviour in fishes // Animal contests. Cambridge: Cambridge Univ. Press. P. 199–227. https://doi.org/10.1017/CBO9781139051248.012

  10. Grant J.W.A. 1997. Territoriality // Behavioural ecology of teleost fishes. Oxford: Oxford Univ. Press. P. 81–103.

  11. Grant J.W.A., Noakes D.L.G. 1987. Movers and stayers: Foraging tactics of young-of-the-year brook charr, Salvelinus fontinalis // J. Anim. Ecol. V. 56. № 3. P. 1001–1013. https://doi.org/10.2307/4962

  12. Grantner A., Taborsky M. 1998. The metabolic rates associated with resting, and with the performance of agonistic, submissive and digging behaviours in the cichlid fish Neolamprologus pulcher (Pisces: Cichlidae) // J. Comp. Physiol. B. V. 168. № 6. P. 427–433. https://doi.org/10.1007/s003600050162

  13. Huntingford F.A., Turner A.K. 1987. Animal conflict. London: Chapman and Hall, 448 p. https://doi.org/10.1007/978-94-009-3145-9

  14. Kalleberg V. 1958. Observations in a stream tank of territoriality and competition in juvenile salmon and trout (Salmo salar L. and S. trutta L.) // Rep. Inst. Freshw. Res., Drottingholm. V. 39. P. 55–98.

  15. Katano O., Iguchi K. 1996. Individual differences in territory and growth of ayu, Plecoglossus altivelis (Osmeridae) // Can. J. Zool. V. 74. № 12. P. 2170–2177. https://doi.org/10.1139/z96-245

  16. Keenleyside M.H.A., Yamamoto F.T. 1962. Territorial behaviour of juvenile Atlantic salmon (Salmo salar L.) // Behaviour. V. 19. № 1–2. P. 139–168. https://doi.org/10.1163/156853961X00231

  17. Lafferty K.D. 1999. The evolution of trophic transmission // Parasitol. Today. V. 15. № 3. P. 111–115. https://doi.org/10.1016/S0169-4758(99)01397-6

  18. Landeau L., Terborgh J. 1986. Oddity and the “confusion effect” in predation // Anim. Behav. V. 34. № 5. P. 1372–1380. https://doi.org/10.1016/S0003-3472(86)80208-1

  19. Metcalfe N.B. 1986. Intraspecific variation in competitive ability and food intake in salmonids: consequences for energy budgets and growth rates // J. Fish Biol. V. 28. № 5. P. 525–531. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.1986.tb05190.x

  20. Mikheev V.N., Adams C.E., Huntingford F.A., Thorpe J.E. 1996. Behavioural responses of benthic and pelagic Arctic charr to substratum heterogeneity // Ibid. V. 49. № 2. P. 494–500. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.1996.tb00044.x

  21. Mikheev V.N., Pasternak A.F., Tischler G., Wanzenböck J. 2005. Contestable shelters provoke aggression among 0+ perch, Perca fluviatilis // Environ. Biol. Fish. V. 73. № 2. P. 227–231. https://doi.org/10.1007/s10641-005-0558-8

  22. Mikheev V.N., Pasternak A.F., Taskinen J., Valtonen E.T. 2010. Parasite-induced aggression and impaired contest ability in a fish host // Parasites Vectors. V. 3. Article 17. https://doi.org/10.1186/1756-3305-3-17

  23. Moore J. 1995. The behaviour of parasitized animals // BioScience. V. 45. P. 89–96. https://doi.org/10.2307/1312610

  24. Moyer K.E. 1968. Kinds of aggression and their physiological basis // Commun. Behav. Biol. Pt. A. V. 2. № 2. P. 65–87.

  25. Noleto-Filho E.M., dos Santos Gauy A.C., Pennino M.G., Goncalves-de-Freitas E. 2017. Bayesian analysis improves experimental studies about temporal patterning of aggressive fish // Behav. Proc. V. 145. P. 18–26. https://doi.org/10.1016/j.beproc.2017.09.017

  26. Parker G.A., Ball M.A., Chubb J.C. et al. 2009. When should a trophically transmitted parasite manipulate its host? // Evolution. V. 63. № 2. P. 448–458. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.2008.00565.x

  27. Poulin R. 2010. Parasite manipulation of host behaviour: an update and frequently asked questions // Adv. Stud. Behav. V. 41. P. 151–186. https://doi.org/10.1016/S0065-3454(10)41005-0

  28. Seppälä O., Karvonen A., Valtonen E.T. 2005a. Impaired crypsis of fish infected with a trophically transmitted parasite // Anim. Behav. V. 70. № 4. P. 895–900. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2005.01.021

  29. Seppälä O., Karvonen A., Valtonen E.T. 2005b. Manipulation of fish host by eye flukes in relation to cataract formation and parasite infectivity // Ibid. V. 70. № 4. P. 889–894. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2005.01.020

  30. Sweeting R. 1974. Investigations into natural and experimental infections of freshwater fish by the common eye-fluke Diplostomum spathaceum Rud. // Parasitology. V. 69. № 3. P. 291–300. https://doi.org/10.1017/s0031182000062995

  31. Vøllestad L.A., Quinn T.P. 2003. Trade-off between growth rate and aggression in juvenile coho salmon, Oncorhynchus kisutch // Anim. Behav. V. 66. № 3. P. 561–568. https://doi.org/10.1006/anbe.2003.2237

  32. Voutilainen A., Taskinen J., Huuskonen H. 2010. Temperature-dependent effect of the trematode eye flukes Diplostomum spp. on the growth of Arctic charr Salvelinus alpinus (L.) // Bull. Eur. Ass. Fish Pathol. V. 30. № 3. P. 106–113.

  33. Weinreich F., Benesh D.P., Milinski M. 2013. Suppression of predation on the intermediate host by two trophically-transmitted parasites when uninfective // Parasitology. V. 140. № 1. P. 129–135. https://doi.org/10.1017/S0031182012001266

Дополнительные материалы отсутствуют.