Известия РАН. Серия биологическая, 2019, № 4, стр. 407-418

Социальное и акустическое поведение Microtus socialis и M. paradoxus в экспериментальных условиях

М. В. Рутовская *

Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН
119071 Москва, Ленинский просп., 33, Россия

* E-mail: desmana@yandex.ru

Поступила в редакцию 16.10.2017
После доработки 15.03.2018
Принята к публикации 14.05.2018

Полный текст (PDF)

Аннотация

Изучены внутривидовые взаимоотношения двух видов общественных полевок подрода Sumeriomys: степной полевки Microtus socialis и копетдагской полевки M. paradoxus. Установлено, что в экспериментальных группировках при формировании их из однополых групп особей взаимоотношения, как правило, дружелюбные, однако совместное обитание двух и более самок подавляет размножение. Отмечено, что группы, cформированные из незнакомых особей, отличаются повышенной агрессивностью во взаимодействиях, что приводит к высокой смертности. Обнаружено, что копетдагская полевка отличается более высокой двигательной и социальной активностью, большей агрессивностью к незнакомым особям, а акустическое поведение особей обоих видов сходно. Отмечено, что 30% контактов между особями сопровождаются писками; самцы поют в межполовых взаимодействиях, но это поведение встречается редко (в менее чем 1% контактов).

Общественные полевки подрода Sumeriomys – один из важнейших компонентов степных и полупустынных экосистем Евразии (Зоренко, 2013), однако биология этих полевок, в том числе социальное поведение, изучена слабо. Мы работали с двумя видами полевок – степной Microtus (Sumeriomys) socialis Pallas, 1773 и копетдагской Microtus (Sumeriomys) paradoxus Ognev et Heptner, 1928.

Систематическое положение копетдагской полевки остается спорным. В 1928 г. она была описана как самостоятельный вид Chilotus paradoxus Ognev et Heptner (Огнев, Гептнер, 1929). Затем ей давали статус подвида (Флеров, Громов, 1934) и снова выделяли в самостоятельный вид (Зыков, Загороднюк, 1988). До сих пор не решены вопросы номенклатуры: копетдагская полевка обозначается то M. socialis (Golenishchev et al., 2002), то M. paradoxus (Зыков, Загороднюк, 1988; Зоренко, 2012; Kryštufek et al., 2012), то M. irani (Павлинов, Россолимо, 1998; Потапов и др., 1999; Маринина, 2005). В списке млекопитающих мира (Mammal…, 2005) указывают два вида: M. paradoxus, распространенный в Туркменистане и Копетдаге, и M. irani, обитающий от Израиля до восточного Ирана. Павлинов (Павлинов, 2006), напротив, объединяет эти виды в один M. (Sumeriomys) irani. Действительно, копетдагская полевка имеет большое сходство как с M. socialis, так и с M. irani, и при их скрещивании рождаются плодовитые, жизнеспособные гибриды (Golenishchev et al., 1999). Однако различия в морфологии и особенностях избирательного поведения при выборе полового партнера (Зоренко и др., 1997) позволяют рассматривать копетдагскую полевку в статусе самостоятельного вида (Зоренко, 2013).

Степная полевка заселяет открытые стации в сухих злаковых и злаково-полынных степях и полупустынях, поднимается в горы до 2000 м над у. м. (Громов, Ербаева, 1995). Копетдагская полевка населяет злаково-разнотравные степи в среднем и верхнем поясах гор (1000–2500 м над у. м.) или в нижнем полупустынном поясе (300–1000 м) по долинам рек и увлажненным ущельям на участках с глинистым и щебнистым грунтом (Нургельдыев, 1956; Зыков, Загороднюк, 1988).

Основа социальной структуры степной полевки – размножающаяся пара. Одновременное размножение двух самок в группе наблюдается крайне редко. В семейных группах действует механизм табу инцеста, ограничивающий вероятность спариваний между родственными особями (Зоренко и др., 1997).

Участки взрослых пар не перекрываются, и пара охраняет жилую нору, демонстрируя агрессивное поведение: “челночные преследования”, при которых атакуемый и атакующий меняются местами при пересечении границы участка (Громов, 2008). На участках пар в течение некоторого времени могут обитать молодые неполовозрелые и неразмножающиеся зверьки из их помета (Щипанов, Касаткин, 1996; Касаткин и др., 1998). Норы степной полевки образуют поселения площадью 5–170 м2 с кормовыми ходами и соединены между собой тропинками (Давыдов, 1961; Рогатко, 1978; Матросов и др., 2003). Взрослые степные полевки привязаны к занимаемой территории, где идет размножение (Щипанов, Касаткин, 1996). Молодые расселяющиеся особи могут образовывать временные неразмножающиеся поселения (Щипанов, Касаткин, 1996).

Большая часть суточной активности степных полевок проходит в хорошо обустроенных норах (Мамедов, 1950). Обычно полевки активны в ранние утренние и вечерние часы; зимой активны под снегом (Зоренко, 2013).

Поселения копетдагской полевки небольшие (площадью 5–12 м2), но при высокой численности особей могут быть сплошными в результате слияния отдельных нор (Нургельдыев, 1956; Маринина, 2005). Норы копетдагской полевки сложные, имеют от 9 до 30 входных отверстий. На глубине 20–25 см ходы сливаются в сложный лабиринт (Нургельдыев, 1956). На нейтральной территории полевки миролюбивы (Рутовская, 2006), но могут быть и очень агрессивны. Именно у этого вида отмечается наиболее высокий индекс укусов по сравнению с другими видами подрода в эксперименте (Зоренко и др., 1997). Таким образом, степная и копетдагская полевки образуют сходные поселения, однако степная полевка избегает биотопов с древесно-кустарниковой растительностью и влажных пойменных участков (Касаткин, 2002), а копетдагская тяготеет к более увлажненным биотопам и нередко селится по долинам рек и на участках с древесно-кустарниковой растительностью (Нургельдыев, 1956; Маринина, Бабаев, 1973).

Социальные отношения степной и копетдагской полевок были изучены ранее (Зоренко, 2013) в попарных ссаживаниях и при формировании групп из четырех особей (два самца и две самки) в садках малой площади (до 1.25 м). Формирование групп из шести особей и на большей площади позволило нам подробнее оценить особенности поведения полевок с учетом их социальных рангов. Акустическое поведение в контексте социального поведения этих видов полевок ранее не исследовали.

Цель работы – сравнительное изучение внутривидовых взаимоотношений и акустического поведения степной и копетдагской полевок в экспериментальных группах.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Изучение социальных взаимоотношений и акустического поведения общественных полевок проводили на НЭБ “Черноголовка” ИПЭЭ РАН на базе ЦКП “Живая коллекция диких видов млекопитающих”. Всего было сформировано 10 групп (258 ч наблюдений) из особей степной полевки, из зверьков виварной популяции, основатели которой были отловлены в Черноземельском районе Калмыкии, и 9 групп (276 ч наблюдений) из особей копетдагской полевки, основатели ее виварной популяции были отловлены в ущелье Ферюза, Копетдаг. Экспериментальные группы формировали по стандартизированной методике (Соколов и др., 1987). До помещения в экспериментальный вольер полевок одного пола содержали вместе с возраста ∼3 нед. Две группы из степных полевок и одна группа из копетдагских полевок были сформированы из незнакомых зверьков. Группы состояли из трех самок и трех самцов. Две группы из степных полевок и три группы из копетдагских полевок включали в себя четырех самцов и двух самок, что определялось числом зверьков, содержащихся вместе до начала эксперимента. Измененный состав экспериментальной группы не влиял на поведение полевок. Опыта размножения у зверьков не было. Полевки были индивидуально помечены выстриганием шерсти. Каждая особь участвовала в эксперименте 1 раз. За поведением зверьков визуально наблюдали в вольерах площадью 6 м2 в период наибольшей активности особей в темное время суток. В вольеры помещали семь убежищ, поилку, кормушку и ветки деревьев для усложнения пространства. Расположение элементов в вольере обеспечивало возможность визуального наблюдения и распознавания меток. В процессе наблюдений регистрировали двигательную активность вне убежищ зверьков с точностью до 1 мин методом сплошного протоколирования (Попов, Ильченко, 2008), фиксировали все взаимодействия и отмечали контакты, при которых полевки издавали звуковые сигналы. Эксперимент продолжался не менее месяца, в течение которого проводили 8–11 наблюдений средней продолжительностью 3.3 ± 0.3 ч (n = 204). В конце месяца в каждую группу 2 раза подсаживали чужаков (самку, затем самца) и регистрировали реакцию на них особей-резидентов.

Всего в эксперименте участвовало 80 степных и 70 копетдагских полевок, из которых за 60 степными полевками (28 самками и 32 самцами) и 54 копетдагскими полевками (23 самками и 31 самцами) наблюдали в течение всего эксперимента, а поведение 20 особей степных (по 10 самцов и самок) и 16 особей копетдагских (по 8 самцов и самок) регистрировали только в течение одного наблюдения в качестве “чужаков”.

За основу типологизации взаимодействий взято описание поведения зверьков рода Clethrionomys (Johst, 1967) и общественных полевок (Зоренко, 2013).

Выделяли следующие типы взаимодействий:

жесткие агрессивные контакты – преследования, нападения (выпады), клубки, укусы и боксирования;

мягкие агрессивные контакты – выпады лапами при подходе другой особи, вставания, отталкивания;

опознавательные – назоназальные, назоанальные и обнюхивания других частей тела. Это взаимодействие считалось самостоятельным взаимодействием, если после обнюхиваний зверьки расходились, не демонстрируя ни агрессивного, ни дружелюбного поведения. Однако часто взаимное обнюхивание предшествовало другому поведению, в этом случае контакт относили к тому типу поведения, которое следовало за обнюхиванием;

дружелюбное поведение – сидение рядом, груминг, следование, подлезание;

избегание контакта;

половое поведение – садки, следование в половом контексте, спаривание;

оборона убежища – взаимодействие, при котором один зверек пытается войти в убежище, а другой его не пускает. Этот тип контактов часто сопровождается писками, причем взаимодействующие зверьки имеют разные мотивации: агрессивную, исследовательскую и половую.

Экспериментальные группы делили на группы с агрессивным и дружелюбным поведением. В первом случае выделяли доминанта по соотношению инициированной им и направленной на него агрессии (Гольцман, 1983). Подчиненные особи крайне редко инициировали агрессивные контакты. В большинстве групп с дружелюбным поведением статус всех зверьков определяли как нейтральный, но в качестве потенциального доминанта (активной особи) выделяли зверьков, атаковавших чужаков. Все контакты делили на три типа партнерства: взаимодействия между самками, между самцами и между особями разного пола.

Полученные результаты обрабатывали с помощью программы Statistica 13 (StatSoft, USA). При описании использовали среднее значение ± ошибку средней. Характеристики поведения у разных видов сравнивали с помощью дисперсионного анализа ANOVA (ANalysis Of VAriance, гнездовой план), при множественном сравнении использовали Tukey post-hok test. По результатам анализа при сравнении приводили значения F (критерий Фишера) и p (уровень значимости). Различия считали достоверными при p < 0.05. Характеристики, выраженные в процентах, сравнивали по тесту χ2.

Для каждой отдельной особи длительность ее нахождения вне убежища нормировали на 1 ч за каждое отдельное наблюдение, затем считали среднюю двигательную активность особи за все дни эксперимента. Кормовую активность оценивали как долю времени в процентах, которую особь тратила на кормление, в суммарной длительности нахождения каждого зверька вне убежища. Из среднего значения двигательной активности и доли времени, потраченного особью на кормление, формировали выборки для сравнения видовых, половых и статусных особенностей двигательной и кормовой активностей полевок.

Мы рассматривали отдельно поведение полевок в первые сутки формирования группы, когда особи знакомились друг с другом; в сутки, когда подсаживали чужаков, и в сформированных группах с 3-х по 30-е сут после начала эксперимента. При сравнении социальной активности разных видов в первые сутки с помощью ANOVA (гнездовой план) сравнивали общее число контактов в группе за одно наблюдение сразу после ссаживания полевок в экспериментальный вольер с учетом половой принадлежности партнеров: самки–самки, самцы–самцы и самки–самцы, причем фактор “партнер” вкладывался в фактор “вид”. Анализ наиболее часто демонстрируемых типов взаимодействий между особями с учетом половой принадлежности партнеров проводили с помощью ANOVA (гнездовой план) для каждого вида отдельно, причем фактор “тип контакта” вкладывали в фактор “партнер”.

При сравнении социальной активности разных видов с 3-х по 30-е сут и в эксперименте с подсаживанием “чужаков” для каждой группы рассчитывали среднее значение общего числа контактов каждой особи за одно наблюдение с учетом половой принадлежности партнеров. Затем из полученных средних для каждой группы проводили анализ с помощью ANOVA (гнездовой план), причем фактор “партнер” вкладывался в фактор “вид”. Для сравнения социальной активности особей в первые сутки в эксперименте с чужаками и во время остальных наблюдений эти же выборки сравнивали с помощью ANOVA (гнездовой план), в которой фактор “тип наблюдений” вкладывали в фактор “партнеры” для каждого вида отдельно.

Поскольку выборки по группам с агрессивным поведением и группам, составленным из незнакомых особей, были малы, статистические сравнения проводили с помощью непараметрического критерия Краскела-Уоллиса ANOVA.

Для оценки акустического поведения полевок использовали понятие “акустическая активность” (Рутовская, 1990). Ее рассчитывали как отношение (в процентах) числа взаимодействий, сопровождающихся звуковыми сигналами, к общему числу всех взаимодействий между особями. Акустическую активность рассчитывали для каждой особи, а затем проводили сравнение между видами с учетом пола с помощью ANOVA (гнездовой план), в которой фактор “пол” вкладывали в фактор “вид”. Для сравнения акустической активности особей разных рангов использовали ANOVA (гнездовой план) для каждого вида отдельно, причем фактор “социальный ранг” вкладывали в фактор “пол”.

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Средняя двигательная активность (пересчитанная на 1 ч наблюдений) резидентных особей копетдагской полевки была несколько больше, однако не достигла достоверного уровня, по сравнению с двигательной активностью степной полевки (11.9 ± 0.7 мин (n = 54) и 9.9 ± 0.7 мин (n = 60) соответственно, F1, 110 = 3.56, p = 0.061). При этом двигательная активность самцов и самок одного вида была одинаковая (F2, 110 = 0.04, p = 0.957).

Двигательные активности зверьков, имеющих разные статусы, слабо различаются. Подчиненные самцы и самки степной полевки малоактивны, напротив самки, проявляющие повышенную агрессивность к “чужакам”, более активны, чем нейтральные и подчиненные самки, однако достоверного уровня различий в двигательной активности достигают только малоактивные нейтральные самки и очень активные самцы-чужаки (F8, 70 = 2.99, p = 0.006) (табл. 1). Двигательная активность копетдагской полевки также мало зависит от статуса. Наименее активны нейтральные особи обоих полов, чья активность достоверно отличается от таковой у самцов-чужаков (F8, 60 = 3.96, p = 0.008). Продолжительность кормового поведения особей у обоих видов одинаковая (F1, 110 = 2.26, p = 0.136) и составляет в среднем 6 ± 1% (n = 60), и 8 ± 0.8% (n = 54) общей длительности активности каждой особи у степной и копетдагской полевок соответственно.

Таблица 1.  

Средняя двигательная активность степных и копетдагских полевок с разным статусом, пересчитанная на 1 ч наблюдений, и доля в процентах общей активности, затраченной полевками на кормовое поведение

Пол Социальный статус особей Степная полевка Копетдагская полевка
двигательная активность, мин кормовое поведение, % двигательная активность, мин кормовое поведение, %
Cамки Нейтральные 8.9 ± 1.5а (16) 5.5 ± 1.8 (16) 9.9 ± 0.9а (16) 8 ± 1.2 (16)
Доминанты 11.2 ± 0.6аб (2) 3.3 ± 0.1(2) 13.6аб (1) 10.5 (1)
Подчиненные 4.6 ± 2.2аб (3) 2.4 ± 2.4 (3) 18.3 ± 1.4аб (2) 0.7 ± 1.1 (2)
Агрессивные к чужакам 14.8 ± 2.8аб (7) 5.4 ± 2 (7) 15 ± 5.2аб (4) 5.3 ± 2.6 (4)
Чужаки 17.8 ± 3.8аб (10) 0.8 ± 0.6 (10) 15.7 ± 5.2аб (8) 1.1 ± 0.6 (8)
Самцы Нейтральные 9.4 ± 1.5аб (16) 6.3 ± 2.3 (16) 9.5 ± 0.9а (14) 7.8 ± 1.3 (14)
Доминанты 14.1 ± 2.1аб (3) 2.8 ± 2 (3) 15.8 ± 3.1аб (3) 5.8 ± 3.2 (3)
Подчиненные 7.6 ± 1.4аб (6) 11.2 ± 4.6 (6) 14.4 ± 1.7аб (7) 12.8 ± 4.6 (7)
Агрессивные к чужакам 11.2 ± 1.3аб (7) 6 ± 2 (7) 13.5 ± 1.3аб (7) 7.8 ± 1.1 (7)
Чужаки 18.9 ± 3.9б (10) 1.0 ± 0.8 (10) 20.5 ± 3.3б (8) 9.6 ± 2.4 (8)
Сравнение
по ANOVA
(гнездовой план)
По полу F1, 70 = 0.13,
p = 0.716
F1, 70 = 1.14,
p = 0.289
F1, 60 = 0.01,
p = 0.903
F1, 60 = 3.5,
p = 0.066
По статусу F8, 70 = 2.99,
p = 0.006
F8, 70 = 1.62,
p = 0.136
F8, 60 = 3.96,
p = 0.008
F8, 60 = 1.81, p = 0.091

Примечание. ANOVA (гнездовой план) дисперсионный анализ. Разные буквенные индексы в столбцах обозначают достоверно различающиеся значения по тесту Tukey post-hok; для табл. 1, 2, 6, 7. В скобках даны значения n – число наблюдений. F – критерий Фишера и p – уровень значимости; для табл. 1, 2, 6–8. Жирным шрифтом выделены достоверные значения; для табл. 1–8.

У обоих видов полевок в группах, которые формировали ссаживанием субгрупп полевок одного пола, до эксперимента содержащихся вместе, иерархическая структура не устанавливалась. Была одна группа из особей степной и две из особей копетдагской полевок, в которых была зафиксирована агрессия между зверьками. Таким образом, все экспериментальные группы разделились на три типа: I – группы с дружелюбным поведением между особями (семь групп степных полевок и шесть групп копетдагских полевок); II − группы с агрессивным поведением между некоторыми особями (одна группа степных полевок и две группы копетдагских полевок); III – группы, сформированные из незнакомых особей (две группы степных полевок и одна группа копетдагских полевок).

В группах с дружелюбным поведением в первые сутки копетдагская полевка показала более высокую социальную активность, чем степная (F1, 33 = = 5.25, p = 0.028). В среднем за одно наблюдение копетдагская полевка продемонстрировала 56.5 ± ± 14.9 контакта, n = 6 (групп), а степная только 22.1 ± 3.1 контакта, n = 7 (групп). Большая социальная активность копетдагской полевки была связана с большим числом взаимодействий между самцами и самками (34.8 ± 14.9 контакта, n = 6) по сравнению со степными полевками (11.3 ± 2.8 контакта, n = 7, F4, 33 = 3.07, p = 0.028) (табл. 2). Степные полевки достоверно больше демонстрировали в первые сутки оборону убежища, когда самец пытался зайти к самке, по сравнению со всеми остальными типами контактов (F19, 132 = 3.82, p = 0.001). Особи копетдагской полевки чаще обнюхивались и демонстрировали дружелюбные взаимодействия между самцами и самками (F19, 110 = = 5.10, p = 0.001).

Таблица 2.  

Среднее число контактов за один период наблюдений (3 ч) при разных условиях в группах с дружелюбным поведением, сформированных из особей степных (n = 7) и копетдагских полевок (n = 6)

Полевка Тип партнеров Тип наблюдений Сравнение
1-е сут 3-и−30-е сут с чужаком
Степная Самка–самка 4.1 ± 2.1a 1.8 ± 1a 24.4 ± 8.7аc По типу партнеров
F2, 54 = 3.78,
p = 0.029;

по типу наблюдений
F6, 54 = 15.3,
p = 0.001
Самец–самец 6.7 ± 2.6a 1.8 ± 0.5a 39.9 ± 9.3c
Самец–самка 11.3 ± 3.1ad 4.3 ± 1.3a 48.2 ± 6.2c
Копетдагская Самка–самка 4.5 ± 2.8a 2.4 ± 0.8a 19.7 ± 6.2ac По типу партнеров
F2, 45 = 5.44,
p = 0.008;

по типу наблюдений
F6, 45 = 3.28,
p = 0.009
Самец–самец 17.2 ± 2.7ad 7.5 ± 1.6ab 36.7 ± 8.9ac
Самец–самка 34.8 ± 14.9de 13.2 ± 2.8be 32.4 ± 6.7ce
Сравнение По виду F1, 33 = 5.25, p = 0.028 F1, 33 = 19.6,
p = 0.001
F1, 33 = 1.52,
p = 0.226
ANOVA
(гнездовой план)
По типу партнеров F4, 33 = 3.07,
p = 0.03
F4, 33 = 7.44,
p = 0.001
F4, 33 = 1.84,
p = 0.143

После первых суток число контактов между особями несколько уменьшалось, но эти различия не достигали достоверного уровня (табл. 2). При этом число контактов у копетдагских полевок было больше таковых у степных полевок (F1, 33 = = 19.6, p = 0.001). У обоих видов в этот период превалировали опознавательные и дружелюбные контакты между всеми типами партнеров.

При подсаживании чужаков социальная активность резидентных полевок резко повышалась (F4, 33 = 7.44, p = 0.001) (табл. 2) как у обоих видов, так и у разных типов партнеров (F1, 33 = 1.52, p = = 0.226 и F4, 33 = 1.84, p = 0.143). Взаимодействия между самцами у обоих видов были преимущественно агрессивными, а между разными полами − опознавательными.

В группах с агрессивным поведением в первые сутки число взаимодействий между копетдагскими полевками было больше (82 ± 12 контактов, n = 2), чем у степных полевок (29 контактов, хотя из-за маленького объема выборки статистические различия недостоверны) (табл. 3). Самки степных полевок в первые сутки активно исследовали и обороняли убежища или избегали взаимодействий. Копетдагские полевки демонстрировали опознавательные и дружелюбные взаимодействия. В последующие дни (3-и–30-е сут наблюдений) число контактов уменьшалось (не достигая достоверного уровня) у обоих видов, хотя социальная активность копетдагских полевок была выше (табл. 3).

Таблица 3.  

Среднее число контактов за один период наблюдений (3 ч) при разных условиях в группах с агрессивным поведением, сформированных из особей степных (n = 1) и копетдагских полевок (n = 2)

Полевка Тип партнеров Тип наблюдений Сравнение
по типу наблюдений
1-е сут 3-и−30-е сут с чужаком
Степная Самка–самка 11 1.2 58
Cамец–самец 2 2.2 28
Cамец–самка 16 3.6 42.5
Копетдагская Cамка–самка 9.0 ± 4.0 6.9 ± 1.1 24.2 ± 10.3 H(2, N = 6) = 3.43,
p = 0.18
Cамец–самец 21 ± 2 6 ± 0.6 37 ± 11 H(2, N = 6) = 4.57,
p = 0.102
Cамец–самка 52 ± 12 7 ± 1 57 ± 42 H(2, N = 6) = 3.43,
p = 0.18
Cравнение между видами H(1, N = 9) = 2.4,
p = 0.121
H(1, N = 9) = 5.45,
p = 0.019
H(1, N = 9) = 0.6,
p = 0.438
Краскел–Уоллис ANOVA

Примечание. “–” – отсутствие наблюдений или сравнений из-за малого числа наблюдений, H – критерий Краскела–Уоллиса; для табл. 3, 4.

При подсаживании чужаков активность резидентных полевок возрастает у обоих видов (не достигая достоверного уровня). Контакты преимущественно носят агрессивный характер: преследования, оборона убежища и избегания взаимодействий.

В первые сутки в группах, сформированных из незнакомых особей, число взаимодействий между самцами копетдагских полевок (170 контактов, n = 1) было больше таковых у степных полевок (60.0 ± 11.5 контакта, n = 2), хотя из-за маленького объема выборки статистические различия недостоверны. В первые сутки у обоих видов взаимодействия носили агрессивный характер и часто регистрировали оборону убежища, а взаимодействия между полами были дружелюбные и опознавательные.

В уже сформированных группах число контактов уменьшалось, причем социальная активность копетдагских полевок была достоверно выше (табл. 4); в результате жестких агрессивных взаимодействий уже на 5-е сут четыре особи копетдакских полевок погибли и наблюдение прекратили. Между особями степной полевки остаются преимущественно дружелюбные контакты. При подсаживании чужаков в группы степных полевок число контактов, в частности агрессивность резидентных самцов, увеличилось (хотя из-за маленького объема выборки статистические различия недостоверны).

Таблица 4.  

Среднее число контактов за один период наблюдений (3 ч) при разных условиях в группах, сформированных из незнакомых особей степной (n = 2) и копетдагской полевок (n = 1)

Полевка Тип пар Тип наблюдений Сравнение
по типу наблюдений
1-е сут 3-и−30-е сут c чужаком
Степная Cамка–самка 12.5 ± 11.5 4 ± 4 24.3 ± 17.7 H(2, N = 6) = 2.57,
p = 0.277
Cамец–самец 24 ± 4 2.7 ± 0.9 13 ± 6.5 H(2, N = 6) = 3.43,
p = 0.180
Cамец–самка 23.5 ± 0.5 3.8 ± 2 28.3 ± 10.5 H(2, N = 6) = 4.57,
p = 0.102
Копетдагская Cамка–самка 10 8
Cамец–самец 92 8
Cамец–самка 68 19.5
Cравнение между видами H(1, N = 9) = 1.08,
p = 0.299
H(1, N = 9) = 4.45,
p = 0.034
Краскел–Уоллис ANOVA

В группах с дружелюбным поведением смертность особей за все время проведения эксперимента у обоих видов составила 7–8% (n = 42 и 36). Однако в группах с агрессивным поведением смертность особей была достоверно больше (табл. 5). Смертность была значительно выше в группах, составленных из незнакомых зверьков, причем у копетдагских полевок больше, чем у степных полевок.

Таблица 5.  

Смертность особей в экспериментальных группах разного типа, сформированных из особей степной и копетдагской полевок, %

Полевка I II III Сравнение между типами групп
Степная 7 (42) 17 (6) 33 (12) χ2 = 7.088,
p = 0.008
Копетдагская 8 (36) 25 (12) 67 (6) χ2 = 15.413, p = 0.001
Сравнение между видами χ2 = 0.136,
p = 0.712
χ2 =3.413,
p = 0.065
χ2 =52.284,
p = 0.001
ANOVA
(гнездовой план)

Примечание. I группы с дружелюбным поведением; II − группы с агрессивным поведением; III группы, сформированные из незнакомых особей; для табл. 5, 8. В скобках дано n – общее число особей в группах разного типа на начало эксперимента; для табл. 5–8.

В группах степных полевок с дружелюбным поведением успешного размножения зарегистрировано не было, однако 71% (n = 24) самок забеременели и родили выводки после рассаживания их из группы, независимо от числа самцов, проживающих с ними. У копетдагских полевок после рассаживания групп с дружелюбным поведением размножилось 73% (n = 15) самок. В группах с агрессивным поведением размножились две самки из трех степных полевок и две самки из четырех копетдагских полевок. При этом у копетдагских полевок в двух группах было зафиксировано успешное размножение одной из самок в присутствии второй, не размножающейся самки. В группах, сформированных из незнакомых зверьков, у степных полевок также размножились две самки из трех, а у копетдагских полевок выжила единственная самка, но она не размножилась и после эксперимента.

Акустическое поведение полевок в группах представлено двумя сигналами: писком, встречающимся во многих взаимодействиях и имеющим широкую изменчивость по интенсивности, и пением, которое демонстрируют самцы при ухаживании за самками. Общая акустическая активность степной полевки в группах была высока и составляла 31.3% для писков и 0.1% для пения (n = 2752, где n − общее число взаимодействий между особями, зарегистрированное у этого вида), у копетдагской полевки − 30.1% для писков и 1% для пения (n = 3146). Акустическая активность особей у обоих видов не различается (F1, 145 = 0.001, p = 0.967), но самки у обоих видов пищат чаще, чем самцы (F2, 145 = 3.75, p = 0.026). Так, акустическая активность самок степной полевки составляла 27.4 ± 4.4% (n = 37), копетдагской полевки − 24.1 ± 4.0% (n = 31) по сравнению с самцами этих видов (14.4 ± 3.1% (n = 42) и 17.2 ± 4.0% (n = 39) соответственно).

Наиболее акустически активны были подчиненные особи и чужаки у обоих видов, наименьшая акустическая активность отмечалась у особей, проявляющих агрессию к чужакам, и у нейтральных особей (табл. 6).

Таблица 6.  

Акустическая активность (%) особей степной и копетдагской полевок с разными статусами

Статус собей Полевки
cтепная копетдагская
самки самцы самки самцы
Нейтральные 13.5 ± 3.3а (15) 1.8 ± 0.6а (16) 11.8 ± 2.4а (13) 4.7 ± 1.5а (19)
Доминанты 10.7 ± 1.8а (4) 5 ± 1.8аc (4) 10.7 ± 3.8а (2) 1.7 ± 0.8а (2)
Подчиненные 59.1 ± 8.2b (4) 24.9 ± 5.2c (7) 36.8 ± 12.4b (3) 43.1 ± 8.8b (3)
Активные против чужаков 3.5 ± 0.9а (4) 3.1 ± 1.2а (6) 10.2 ± 3.8а (5) 1.8 ± 0.6а (7)
Чужаки 51.7 ± 8.5b (10) 40.1 ± 7.9c (9) 51.6 ± 7.4b (8) 54.5 ± 8.4b (8)
Сравнение по полу F1, 69 = 10.88, p=0.002 F1, 60 = 0.55, p = 0.459
Сравнение по статусу особи F8, 69 = 14.75, p = 0.001 F8, 60 = 20.16, p = 0.001

Примечание. Сравнение проводили с использованием ANOVA (гнездовой план).

Акустическая активность особей при разных типах взаимодействий различается, но одинакова у разных видов (табл. 7). Наиболее часто писки зверьки издают при обороне убежища. Часто пищат зверьки, избегающие контакта, или те, на которых напали. В меньшей степени писки издают самки при мягкой агрессии (отталкивании лапами) и при половых взаимодействиях. При других взаимодействиях частота встречаемости писков обычно не превышает 5%.

Таблица 7.  

Акустическая активность (%) особей степной и копетдагской полевок при разных типах взаимодействий

Тип взаимодействий Поведение
особи
Полевки
cтепная копетдагская
Агрессия Особь, инициирующая контакт 1.1 ± 1.1а (46) 0.2 ± 0.1а (43)
Особь атакованная 37.7 ± 4.8b (56) 47.1 ± 5.1b (46)
Оборона убежища Особь, пытающаяся войти в убежище 3.4 ± 1.8acf (65) 4.1 ± 1.6ac (60)
Особь, не пускающая партнера в убежище 83.4 ± 3.5d (59) 78.1 ± 4.2d (62)
Избегание контакта Убегающая особь 36.4 ± 5eb (55) 38 ± 6.4eb (43)
Опознавание Оба партнера 1.7 ± 0.6acf (67) 3.3 ± 1acf (69)
Дружелюбные
взаимодействия
Потревоженный партнер 5 ± 2.1ach (68) 10.2 ± 2.3acfh (69)
Мягкая агрессия Отталкивание лапами 18.9 ± 4.7acg (50) 19.8 ± 4.4cehg (50)
Половые взаимодействия Самки, за которыми следует самец 25 ± 25abcefhg (4) 31.2 ± 11.7behg (13)
Сравнение ANOVA (гнездовой план) По виду
F1, 907 = 0.95,
p = 0.329
По типу взаимодействий
F16, 907 = 62.4,
p = 0.001

Акустическая активность зверьков разных видов в группах с разным поведением была одинаковая (табл. 8). Пение самцов в дружелюбных взаимодействиях было отмечено только в двух группах с дружелюбным поведением степных полевок (из десяти групп) и в пяти группах копетдагских полевок (из девяти групп).

Таблица 8.  

Акустическая активность (%) зверьков из разных типов групп, сформированных из степных и копетдагских полевок

Тип групп Полевки Сравнение по виду
степная копетдагская
I 17.7 ± 3.2 (56) 18 ± 3.3 (48) F1, 143 = 0.01, p = 0.934
II 23.2 ± 7.4 (8) 23.6 ± 6.6 (16)
III 29.1 ± 6 (15) 29.7 ± 10.5 (6)
Сравнение по типу групп F4,143 = 1.11, p = 0.357 ANOVA (гнездовой план)

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Степные и копетдагские полевки имеют практически одинаковые двигательную и кормовую активности особей, которые не различаются ни между видами, ни между полами. Небольшие различия активности можно отметить у особей разного статуса. Особенно высокой двигательной активностью отличаются “чужаки”, что логично, поскольку они находятся на незнакомой территории и исследуют ее. Небольшую активность показывают нейтральные особи. Надо отметить, что подчиненные и самцы, и самки степной полевки также малоактивны в группе, напротив, у копетдагской полевки они очень активны, хотя достоверных различий не получено, так как полевок со статусом подчиненная особь в группах обоих видов мало.

В группах с дружелюбным поведением социальная активность (число контактов) особей невелика, но у копетдагских полевок она выше, чем у степных. Эта активность резко повышается при подсаживании чужаков. По характеру взаимоотношений в первые сутки, когда самцы знакомились с самками, у степных полевок чаще встречались контакты, при которых самец пытался проникнуть в убежище, а самка его не пускала, в то время как копетдагские полевки демонстрировали чаще дружелюбные и опознавательные контакты.

В группах с агрессивным поведением и в группах, сформированных из незнакомых особей, прослеживалась та же тенденция: социальная активность у копетдагских полевок была выше, чем у степных. У обоих видов число контактов в первые сутки было больше и при подсаживании чужаков, однако из-за малого объема выборки различия не достигали достоверного уровня.

В группах, в которых регистрировали агрессию между зверьками, доля погибших зверьков значительно увеличивалась. Увеличение смертности в экспериментальных группах было показано ранее при увеличении плотности популяции у рыжих полевок Clethrionomys glareolus, что, по мнению автора, могло быть результатом социального давления и повышенного стресса у животных (Галанина, 1990). Связь увеличения плотности населения и повышения секреции гормонов стресса была отмечена и в природе на примере водяной полевки Arvicola terrestris (Moshkin et al., 2003). В наших экспериментах повышение смертности может свидетельствовать о том, что жизнь в группе, особенно с агрессивными взаимоотношениями, не является оптимальной для этих видов. Действительно, оба вида общественных полевок имеют большую склонность к моногамии (Зоренко, 2013).

Социальная структура поселений степных полевок представляет собой семейные группы с явно выраженным территориальным консерватизмом (Громов, 2008), с высоким уровнем родительской заботы не только самок, но и самцов, но социальные связи между родителями и потомками быстро ослабевают (Громов, 2013). Также не было отмечено формирования иерархической структуры в группировках общественных полевок. Особенностью социальной структуры степных полевок оказалось отсутствие успешного размножения в присутствии двух и более самок. Подавление размножения у самок-дочерей было отмечено и ранее (Зоренко, 2013). Более 70% самок, участвовавших в эксперименте, размножились после рассаживания их парами с другими самцами или если в группе оставляли одну самку с несколькими самцами. Таким образом, для успешного размножения самок степных полевок необходимо было именно разделение самок, а не формирование моногамной пары. Наличие нескольких самцов не подавляет размножение, и множественное отцовство возможно. Например, в вольерной популяции степных полевок дважды отмечались спаривания самок с несколькими самцами (Громов, 2003). Отсутствие успешного размножения в присутствии других самок было выявлено и для копетдагских полевок. В эксперименте и после рассадки в пары с самцами размножились 65% самок и только две (10%) из них успешно размножились в группе в присутствии неразмножающейся дочери. Эта особенность отличает общественных полевок от других полевок подсемейства Arvicolinae, в том числе от наиболее родственных им полевок группы “arvalis” (Bannikova et al., 2010), в которых несколько самок могут одновременно размножаться в одной группировке и даже устраивать совместные гнезда (Boyce, Boyce, 1988).

Социальная структура популяций копетдагских полевок по сравнению со степными менее изучена. Исследования показали, что копетдагские полевки по сравнению со степными отличаются большими двигательной и социальной активностями, а также агрессивностью. Более жесткие отношения приводили к большей смертности зверьков в группах, особенно составленных из незнакомых особей.

Общественные полевки осваивали сухие биотопы степей и полупустынь (Зоренко, 2013). Необходимость больших энергетических затрат на строение нор может стать критическим фактором для выживания и размножения полевок, живущих в таких условиях. Например, полигиния и коммунальное размножение китайской полевки могут быть связаны с уменьшением временных и энергетических затрат на строительство новой норы в условиях низкотравной степи (Сморкачева, Орлова, 2011). При этом китайская полевка Lasiopodomys mandarinus более специализированный землерой, с выраженным подземным образом жизни, с некоторыми признаками эусоциальности (Smorkatcheva, Lukhtanov, 2014).

Однако у общественных полевок, также живущих в степях и полупустынях более жаркого и сухого климата, не получили своего развития коммунальные отношения, а сформировалась моногамия с доминированием размножения одной пары животных (Зоренко, 2013). Многолетнее использование одних и тех же норных систем позволяет уменьшить интенсивность рытья нор, но в период активного размножения у общественных полевок вероятна конкуренция за них. Недостаток свободных нор может объяснять и формирование временных поселений у степных полевок M. socialis, в которых размножения не происходит (Щипанов, Касаткин, 1996) из-за высокого социального давления в присутствии других половозрелых самок.

Другой вид, живущий в сходных условиях, − полевка Брандта Lasiopodomys brandti − формирует колонии и ведет дневной образ жизни (Хрусцелевский, Копылова, 1957; Авирмэд, 1981; Grosse et al., 1984). Семья полевки Брандта состоит из 1−2 перезимовавших самцов, 1−3 перезимовавших самок, 2−4 примкнувших к размножению самок весеннего помета и молодых зверьков нескольких выводков (Zhang, Zhong, 1981; Fang, Sun, 1991), образуя в конце сезона крупные сообщества, в состав которых могут войти особи из соседних семей (Wan et al., 2002). Для этого вида социальное давление не приводит к подавлению размножения самок.

И китайская полевка, и полевка Брандта имеют хорошо развитую акустическую сигнализацию (Никольский, 1979; Рутовская, 2011, 2012). В отличие от них у общественных полевок акустическая сигнализация слабо развита. Она включает в себя эмоциональный сигнал (писк, характерный для многих грызунов) и сигнал ухаживания – пение. При этом акустическое поведение, как репертуар звуков, так и акустическая активность особей в разных ситуациях, у обоих исследованных видов не отличается.

У самцов полевок разных видов подсемейства Arvicolinae нередко отмечено вальсирование и “сексуальное пение” (Зоренко 1990; Зоренко, Рутовская, 2006; Рутовская, Никольский, 2014). Однако вероятность проявления этого паттерна при спаривании полевок неодинакова у разных видов. По мнению Зоренко, пение – новое приобретение в эволюции полевок (Зоренко, 2013). У самцов видов Blanfordimys и Neodon пение не отмечено. В подродах Sumeriomys, Terricola Miсrotus (группа “arvalis”) доля поющих самцов невелика (0−25%). Напротив, в роде Alexandromys пение отмечено у большинства самцов (50−100% в зависимости от вида). У видов из родов Lasiopodomys и Chionomys пение демонстрируют еще больше самцов (75−100%) (Зоренко, 2013). У общественных полевок песня была зафиксирована в 30% опытов с M. paradoxus, у 20% самцов M. socialis (Зоренко, 1990). Вероятно, низкий уровень использования пения связан с тем, что общественные полевки преимущественно моногамы. Когда пара уже создана, для спаривания самцу необходимо только оценить физиологическое состояние самки и не требуется преодоления мотивации страха и синхронизации поведения.

Автор благодарит Ю.М. Ковальскую за предоставление животных для экспериментов.

Работа выполнена при финансовой поддержке Российского научного фонда (проект № 16-14-10269).

Список литературы

  1. Авирмэд Д. Экология полевки Брандта и ее роль в степном биогеоценозе: Автореф. дис. канд. биол. наук. Улан-Батор: Национальный университет Монголии, 1981. 30 с.

  2. Галанина Т.М. Социальные отношения рыжих полевок в экспериментальных группах. Дис. ... канд. биол. наук. М.: ИЭМЭЖ, 1990. 283 с.

  3. Гольцман М.Е. Социальный контроль поведения млекопитающих: ревизия концепции доминирования // Итоги науки и техники, серия зоология позвоночных. Т. 12. Проблемы этологии наземных позвоночных. М.: ВИНИТИ, 1983. С. 71−150.

  4. Громов В.С. Социальная структура семейных групп общественной полевки (Microtus socialis Pall) в условиях лабораторного и вольерного содержания // Зоол. журн. 2003. Т. 82. № 1. С. 1−10.

  5. Громов В.С. Пространственно-этологическая структура популяций грызунов. М.: КМК, 2008. 581 с.

  6. Громов В.С. Забота о потомстве у грызунов. Физиологические, этологические и эволюционные аспекты. М.: КМК, 2013. 338 с.

  7. Громов И.М., Ербаева М.А. Млекопитающие фауны России и сопредельных территорий. Зайцеобразные и грызуны. СПб.: ЗИН РАН, 1995. 522 с.

  8. Давыдов Г.С. К распространению и экологии общественной полевки в Таджикистане // Первое совещ. по млекопитающим. М.: Изд-во МГУ, 1961. С. 91−93.

  9. Зоренко Т.А. Этологический анализ в систематике грызунов на примере полевок трибы Microtini фауны СССР: Дис. докт. биол. наук. Л.: ЗИН АН СССР, 1990. 341 с.

  10. Зоренко Т.А. Таксономический статус общественной полевки из Копетдага // Актуальные проблемы современной териологии: Матер. конф. 18−22 сентября 2012. Новосибирск: ООО “Сибрегион Инфо”, 2012. С. 51.

  11. Зоренко Т.А. Общественные полевки подрода Sumeriomys систематика, биология и поведение. Саарбрюккене: Palmarium Acad. Publ., 2013. 548 с.

  12. Зоренко Т.А., Рутовская М.В. Социальное поведение и звуковые сигналы дальневосточных полевок Microtus fortis (Rodentia, Arvicolinie) // Зоол. журн. 2006. Т. 85. № 8. С. 983−997.

  13. Зоренко Т.А., Голенищев Ф.Н., Скиндерская И.А. Особенности поведения общественных полевок подрода Sumeriomys (Arvicolinae, Microtus) при гибридизации // Baltic Lab. Anim. Sci. 1997. V. 7. № 2. P. 77−102.

  14. Зыков А.Е., Загороднюк И.В. О систематическом положении общественной полевки (Mammalia, Rodentia) из Копетдага // Вестн. зоологии. 1988. № 5. С. 46−52.

  15. Касаткин М.В. Особенности биологии и популяционная структура общественной полевки (Microtus socialis Pall.): Сб. науч. трудов гос. биол. музея им. К.А. Тимирязева. М.: Эрудит-К, 2002. С. 103−142.

  16. Касаткин М.В., Исаев С.И., Савицкая Л.Е. Некоторые особенности экологии общественной полевки (Microtus socialis) в районе черных земель Калмыкии в период нарастания численности // Зоол. журн. 1998. Т. 77. № 5. С. 582−592.

  17. Мамедов С.И. Некоторые наблюдения над миграцией и гибелью полевки (Microtus socialis Pallas) // Изв. АН АзербССР. 1950. № 1. С. 49−56.

  18. Маринина Л.С. Иранская полевка (Microtus irani Thomas, 1921) // Зайцеобразные и грызуны пустынь Средней Азии. М.: ГЕОС, 2005. С. 191−197.

  19. Маринина Л.С., Бабаев Х. К экологии общественной полевки (Microtus socialis paradoxus Ognev et Hepner, 1928) в Туркмении // Изв. АН ТуркмССР. Сер. биол. наук. 1973. № 6. С. 60−63.

  20. Матросов А.Н., Кузнецов А.А., Слудский А.А., Попов Н.В., Козлова Т.А., Голосовский С.М., Манжиева В.С., Ким Т.С., Синцов В.К., Ерофеев А.В. Экологические особенности и эпизоотологическое значение общественной полевки в Прикаспийском песчаном очаге чумы // Поволж. экол. журн. 2003. № 2. С. 147−157.

  21. Никольский А.А. Параллелизмы предупреждающего об опасности сигнала большой песчанки Rhombomys opimus и полевки Брандта Micrоtus brandti (Cricetidae) // Зоол. журн. 1979. Т. 58. № 7. С. 1047−1054.

  22. Нургельдыев О.Н. К географическому распространению и экологии общественной полевки (Microtus socialis paradoxus Ognev et Heptn.) в Туркмении // Тр. Ин-та биологии АН ТуркмССР. 1956. № 4. С. 36−44.

  23. Огнев С.И., Гептнер В.Г. Млекопитающие среднего Копет-Дага и прилежащей равнины // Тр. Науч.-исслед. ин-та зоологии. 1929. Т. 3. № 1. С. 45−172.

  24. Павлинов И.Я. Систематика современных млекопитающих: Тр. Зоол. музея МГУ. М.: Изд-во МГУ, 2006. Т. 47. 206 с.

  25. Павлинов И.Я., Россолимо О.Л. Систематика млекопитающих СССР. Дополнения. М.: Изд-во МГУ, 1998. 190 с.

  26. Попов С.В., Ильченко О.Г. Методические рекомендации по этологическим наблюдениям за млекопитающими в зоопарках: Руководство по научным исследованиям в зоопарках. М.: Мос. зоопарк, 2008. С. 3−66.

  27. Потапов С.Г., Орлов В.Н., Ковальская Ю.М., Малыгин В.М., Рысков А.П. Генетическая дифференциация полевок трибы Arvicolini (Cricetidae, Rodentia) методами таксопринтного анализа и полимеразной цепной реакции со случайными праймерами // Генетика. 1999. Т. 35. № 4. С. 484−492.

  28. Рогатко И.В. К экологии общественной полевки, обитающей в Черноморском государственном заповеднике // 50 лет Черноморскому гос. Заповеднику: Мат. Респуб. совещ. Киев: Наук. думка, 1978. С. 132−134.

  29. Рутовская М.В. Звуковая сигнализация лесных полевок (р. Сlethrionomys): Дис. канд. биол. наук. М.: ИЭМЭЖ, 1990. 170 с.

  30. Рутовская М.В. Социальная структура общественной полевки Microtus paradoxus в экспериментальных группах // Современные проблемы популяционной экологии: Матер. 9 междунар. науч.-практ. экол. конф. 2−5 октября 2006. Белгород: БГУ, 2006. С. 173−175.

  31. Рутовская М.В. Звуковая коммуникация китайской полевки (Lasiopodomys mandarinus, Rodentia) // Зоол. журн. 2011. Т. 90. № 2. С. 232−239.

  32. Рутовская М.В. Звуковые сигналы полевки Брандта (Lasiopodomys brandti) // Сенсор. системы. 2012. Т. 26. № 1. С. 31−38.

  33. Рутовская М.В., Никольский А.А. Звуковая сигнализация узкочерепной полевки (Microtus gregalis Pall.) // Сенсор. системы. 2014. Т. 28. № 2. С. 76−83.

  34. Сморкачева А.В., Орлова Д.В. Влияние полигинии на репродуктивный успех самок китайской полевки (Microtus mandarinus, Rodentia, Arvicolinae) // Зоол. журн. 2011. Т. 90. № 1. С. 71−81.

  35. Соколов В.Е., Галанина Т.М., Сербенюк М.А. Вариабельность социальных отношений половозрелых самцов рыжих полевок в экспериментальных условиях // Докл. АН СССР. 1987. Т. 294. № 3. С. 757−760.

  36. Флеров К.К., Громов И.М. Млекопитающие долины Сумбара и Чандыря // Труды Каракалинской и Кзыл-Атрекской паразитологической экспедиции 1931 года и материалы по фауне Туркмении. М.: Изд-во АН СССР и Наркомиздат Туркмении, 1934. № 6. С. 291–372.

  37. Хрусцелевский В.П., Копылова О.А. Материалы по экологии полевки Брандта. Сообщ. 5. Особенности сезонной и суточной активности // Изв. Иркутск. науч.-исслед. Противочум. ин-та Сибири и ДВ. 1957. Т. 16. С. 66−67.

  38. Щипанов Н.А., Касаткин М.В. Общественная полевка (Microtus socialis) в измененных ландшафтах Южного Дагестана: популяционный аспект выживания // Зоол. журн. 1996. Т. 75. № 9. С. 1412−1426.

  39. Bannikova A.A., Lebedev V.S., Lissovsky A., Matrosova V., Abramson N.J., Obolenskaya E.V., Tesakov A.S. Molecular phylogeny and evolution of the Asian lineage of vole genus Microtus (Rodentia: Arvicolinae) inferred from microchondrial cytochrom b sequence // Biol. J. Linn. Soc. 2010. V. 99. P. 595−613.

  40. Boyce C.C.K., Boyce J.L. III Population biology of Microtus arvalis // J. Anim. Ecol. 1988. V. 57. P. 711−754.

  41. Fang J., Sun R. Seasonal dynamics of the spatial patterns of Brandt’s voles //Acta Ecol. Sinica. 1991. V. 11. P. 111−116.

  42. Golenishchev F.N., Sablina O.V., Borodin P.M., Gerasimov S. Taxonomy of voles of the subgenus Sumeriomys Argyropulo, 1993 (Rodentia, Arvicolinae, Microtus) // Russ. J. Theriol. 2002. V. 1. № 1. P. 43−55.

  43. Golenishchev F.N., Malikov V.G., Arbobi M., Bulatova N.Sh., Sablina O.V., Polyakov A.V. Some new data on taxonomy of the genus Microtus (Rodentia, Arvicolinae) from Iran // Proc. Zool. Inst. Ras. 1999. V. 281. P. 15−20.

  44. Grosse W.R., Stubbe A., Schuh J., Dawaa N. Zum Raum-Zeit-Verhalten von Microtus brandti und Alticola argentatus // Erforsch. Biol. Ress. MVR, Halle (Saale). 1984. № 4. P. 124−131.

  45. Johst V. Vergleichende undersuchung des agonistischen verhaltens einiger Arten von Clethrionomys // Z. Tierpsychol. 1967. Bd 24. № 5. P. 558−579.

  46. Kryštufek B., Zorenko T., Buzan E. New insights into taxonomy and phylogeny of social voles inferred from mitochondrial cytochrome b sequences // Mamm. Biol. 2012. V. 77. P. 178–182.

  47. Mammal Species of the World. A Taxonomic and geographic reference / Eds Wilson D.E., Reeder D.M. (3rd ed.). Baltimore: Johns Hopkins Univ. Press, 2005. V. 2. 142 p.

  48. Moshkin M.P., Gerlinskaya L.A., Zajalov E.L., Kolosova I.E., Rogovin K.A., Randall J.A. Stress and nutrition in the wild // Recent Adv. Animal Nutrition Australia. 2003. V. 14. P. 11–22.

  49. Smorkatcheva A.V., Lukhtanov V.A. Evolutionary association between subterranean lifestyle and female sociality in rodents // Mamm. Biol. – Zeitsch. Saugetierkunde. 2014. V. 79. № 2. P. 101−109.

  50. Wan X., Wang M., Wang G., Liu W., Zhong W. The adaptive pattern in social behavior between adult and sub-adult Brandt’s voles (Microtus brandti) to photoperiod // Acta Teriol. Sinica. 2002. V. 22. P. 116−122.

  51. Zhang J., Zhong W. On colonial structure of Brandt’s vole in burrow units // Acta Theriol. Sinica. 1981. V. 1. № 1. P. 51−56.

Дополнительные материалы отсутствуют.