Известия РАН. Серия биологическая, 2019, № 4, стр. 389-399

Дифференциация группировок трески Gadus morhua (Gadidae) Северной Атлантики: ограничения применения модели изоляции расстоянием

А. Н. Строганов 1*, А. М. Орлов 23456, А. В. Семенова 1, С. Ю. Орлова 2, К. И. Афанасьев 7

1 Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова
119231 Москва, Ленинские горы, 1, стр. 12, Россия

2 Всероссийский научно-исследовательский институт рыбного хозяйства и океанографии
107140 Москва, ул. Верхняя Красносельская, 17, Россия

3 Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН
119071 Москва, Ленинский просп., 33, Россия

4 Дагестанский государственный университет
367000 Махачкала, ул. Гаджиева, 43а, Россия

5 Прикаспийский институт биологических ресурсов ДНЦ РАН
367000 Махачкала, ул. Гаджиева, 45, Россия

6 Томский государственный университет
634050 Томск, просп. Ленина, 36, Россия

7 Институт общей генетики им. Н.И. Вавилова РАН
119991 Москва, ул. Губкина, 3, Россия

* E-mail: andrei_str@mail.ru

Поступила в редакцию 09.02.2018
После доработки 22.03.2018
Принята к публикации 15.11.2018

Полный текст (PDF)

Аннотация

Проведен сравнительный анализ изменчивости морфобиологических и генетических характеристик в выборках из крупнейших стад атлантической трески из акваторий Северо-Восточной и Северо-Западной Атлантики. С помощью результатов попарной оценки генетической дифференциации, выполненной по исследованным микросателлитным локусам, установлено, что выборка из акватории шельфа Новой Англии достоверно отличалась от трески исландско-гренландского и лофотено-баренцевоморского стад. Отмечено, что выборки трески из акваторий Восточной и Западной Гренландии и трески из акваторий Норвежского и Баренцева морей, несмотря на значительную географическую разобщенность, демонстрировали высокий уровень идентичности. Рассмотрены особенности применения модели изоляции расстоянием при изучении механизмов формирования структуры популяций.

Атлантическая треска Gadus morhua в пределах Северной Атлантики и прилежащих акваторий представлена рядом репродуктивно самостоятельных группировок, освоивших прибрежные акватории европейского и североамериканского побережий, крупнейшие из которых – арктическое и исландско-гренландское стада – населяют наиболее северные, прилежащие к полярным фронтам, воды Северо-Восточной (СВА) и Северо-Западной (СЗА) Атлантики. Более южные акватории бореальной области занимают менее многочисленные, но также имеющие важное народно-хозяйственное значение группировки: североморская, лабрадорско-ньюфаундлендская, шельфа Новой Шотландии и др. (Марти, 1962).

Разработка генетических методик идентификации стад – важный и перспективный способ совершенствования стратегии эффективной эксплуатации рыбных запасов. В течение полувека с использованием различных методик проводились сравнительные генетические исследования в различных группировках атлантической трески (Jorstad, 1984; Mork, Giever, 1999; Ruzzante et al., 1999; Skarstein et al., 2007; Макеенко и др., 2014; Stroganov, 2015; Зеленина и др., 2016). При этом полученные результаты в определенной степени различались. Так, исследования генетической изменчивости по аллозимным маркерам не выявили значимых различий между выборками из регионов Северной Атлантики, хотя два из исследованных локусов демонстрировали высокий уровень гетерогенности (Mork et al., 1985). В работе Погсона (Pogson, 2001) по пантофизину выявлен сложный характер изменчивости в выборках трески из СВА и СЗА. RFLP-маркеры демонстрировали высокий уровень генной дифференциации между выборками трески из СВА (Баренцево и Северное моря, воды Исландии) и СЗА (шельфы Ньюфаундленда и Новой Шотландии) (Pogson et al., 2001). Ранее по пяти микросателлитным локусам показаны низкие значения FST между выборками трески Баренцева моря и Восточной Гренландии (O’Leary et al., 2007). При этом FST между выборками Западной Гренландии, шельфа Новой Шотландии и Баренцева моря были достоверно значимыми.

Исследование дифференциации группировок атлантической трески на ареале имеет важное практическое, теоретическое, фундаментальное значение с точки зрения особенностей становления морфобиологической, генетической изменчивости, факторов и механизмов ее формирования в экологическом и историческом аспектах у морских видов с широким ареалом и высоким уровнем межрегиональных контактов.

Цель работы – оценка степени дифференциации группировок атлантической трески из акваторий СВА и СЗА с использованием микросателлитных маркеров.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Выборки из группировок атлантической трески были получены как в нерестовый, так и в нагульный периоды в ходе научно-исследовательских экспедиций Бергенского института морских исследований (Norwegian Institute of Marine Research, Bergen, Norway) в 2003 г., Гренландского института природных ресурсов (Greenland Institute of Natural Resources, Nuuk, Greenland) на борту научно-исследовательского судна “Паамиут” (RV “Paamiut”) в 2013 г., на судне Национальной администрации по океанам и атмосфере “Генри Б. Бигелоу” (NOAA Ship “Henry B. Bigelow”, USA) в 2015 г., кафедры ихтиологии МГУ в 2012 г. У пойманных рыб измеряли длину и массу тела, определяли возраст, соотношение полов, степень зрелости гонад. Для генетических исследований отбирали фрагменты грудного плавника, которые фиксировали в этиловом спирте. Сведения об объеме и характеристиках собранного материала представлены в табл. 1.

Таблица 1.  

Характеристика материала, использованного в статье

Индекс Характеристика выборок атлантической трески N
  Исландско-гренландская  
EG1 Восточная Гренландия; 65°37′ с.ш., 29°35′ з.д.; 17.08.2013; l = 87.16 см, SD = 19.24; m = 7.41кг, SD = 4.31 48
EG2 Восточная Гренландия; 61°17′ с.ш., 41°35′ з.д.; 27.08.2013 50
WG1 Западная Гренландия; 62°18′ с.ш., 51°10′ з.д.; 29.08.2013; h = 160–165 м; t = 4.3–4.5°С 52
WG2 Западная Гренландия; 64°16′ с.ш., 53°32′ з.д.; 17.08.2013; h = 230-236 м; t = 4.3–4.5°С 13
  Лофотено-баренцевоморская  
NS1 Норвежское море, Лофотенские о-ва; март–апрель 2003 г.; 68°11′ с.ш., 14°23′ в.д.; l = 68.11 см, SD = 11.22; m = 3.41 кг, SD = 1.60 90
NS2 Норвежское море, Смола; 63°33′ с.ш., 07°52′ в.д.; апрель 2003 г.; l = 61.94 см, SD = 7.31 50
BS Баренцево море, Восточный Кильдин; 69°19′ с.ш., 34°21′ в.д.; h = 15–20 м; апрель 2012 г.; l = 84.22 см, SD = 12.59 34
  Шельф Новой Англии  
5Z Банка Джорджес, южная оконечность; 41°01′ с.ш., 69°01′ з.д.; 29.09.2015; h = 44–81 м; l = 41.25 см, SD = 4.71; m = 0.96 кг, SD = 0.69 50

Примечание. N – число проб в выборке, l – средняя длина, m – средняя масса, SD – стандартное отклонение, h – глубина вылова, t – температура воды.

Ареалы стад атлантической трески и локализация анализируемых выборок представлены на рис. 1. Основные морфобиологические и экологические характеристики рассматриваемых группировок атлантической трески представлены в табл. 2 и на рис. 2.

Рис. 1.

Распространение трески в Северной Атлантике и прилегающих морях Северного Ледовитого океана (Марти, 1980) и локализация анализируемых выборок (обозначения выборок такие же, как в табл. 1): 1 – лофотено-баренцевоморская, 2 – североморская, 3 – балтийская, 4 – исландско-гренландская, 5 – лабрадорско-ньюфаундлендская, 6 – шельфа Новой Шотландии и Новой Англии.

Таблица 2.  

Обобщенные морфобиологические и экологические показатели атлантической трески из СВА и СЗА

Показатель Треска из шельфа Новой Англии
(Джорджес банка)
Лофотено-баренцевоморская (Норвежское и Баренцево моря) треска Исландско-гренландская
(Западная и Восточная Гренландия) треска
lmax, см 130 (ICES, 2005) 180 (Световидов, 1948) 108 (Hansen, 1987)
mmax, кг 25–30 (ICES, 2005) 40 (Пономаренко, 2006) 9–16 (Яржомбек, 1998)
Средняя длина в уловах, см 60–70 (ICES, 2005) 43–80 (Бирюков, 1970) 60–70 (ICES, 2005)
Продолжительность жизни, лет 18 (ICES, 2005) до 30 (Бирюков, 1970) >18 (Storr-Paulsen et al., 2004)
Возраст половозрелости, лет 2–3 (ICES, 2005) 5–8 (Бирюков, 1970; Бойцов и др., 2003) 4–6 (ICES, 2005)
Число позвонков 52–53 (Шмидт, 1947) 52–53 (Шмидт, 1947) 53.5 (Шмидт, 1947)
Плодовитость, млн. шт. 11.6 при l = 120 см (ICES, 2005) 19.2 (Бойцов и др., 2003) при m = 31 кг 4.1 при l = 100 см (ICES, 2005)
Время нереста Март–май (ICES, 2005) Январь–июнь (Бирюков, 1970) Март–июнь (ICES, 2005)
Температура и соленость в местах нереста 2–10°С, 34‰ (ICES, 2005) 2–7°С, 34‰ (Бойцов и др., 2003; Пономаренко, 2006)
оптимум 5°С (Wise, 1958)
2–6°С, 34‰ (Buch et al., 2004; Stein, 2004; ICES, 2005)
Глубина нереста, м 70–100 (ICES, 2005) 200 (Бирюков, 1970) 120–400 (ICES, 2005)
Длина при созревании, см 39–41 (Lough, 2004) Массовое созревание 80–90 (Бойцов и др., 2003) 35–66 (ICES, 2005)
Глубина
обитания, м
70–100 (ICES, 2005) 100–300 до 600 (Бойцов и др. 2003) 120–400 (ICES, 2005)
Температура и соленость в местах обитания 8°С, 34‰ (Brander, 1994) 4°С (Brander, 1994),
35 ‰ (Бойцов и др., 2003)
3–5°С, 34‰ (Buch et al., 2004; Stein, 2004)

Примечание. lmax – максимальная длина, mmax – максимальная масса.

Рис. 2.

Темп роста атлантической трески различных стад. 1 – треска из шельфa Новой Англии (Brander, 1994); 2 – лофотено-баренцевоморская (наши данные); 3 – исландско-гренландская (Brander, 1994).

Анализ микросателлитной ДНК, демонстрирующей для трески достаточно высокий уровень полиморфизма, стабильность и воспроизводимость получаемых результатов, проводили по стандартным методикам (Маниатис и др., 1984; Строганов и др., 2011) с использованием микросателлитных локусов Gmo19, Gmo-G12, PGmo32, Gmo8, Gmo-G18, Gmo34, Gmo35, Gmo3 (Jakobsdottir et al., 2006; Wesmajervi et al., 2007).

С использованием программного пакета GDA (Lewis, Zaykin, 2001) определяли число аллелей на локус (A), соответствие распределению Харди–Вайнберга, гетерозиготность ожидаемую (HE) и наблюдаемую (HO), индекс фиксации (f), генетическую идентичность (I) и генетические дистанции (D) (Nei, 1978), коэффициент генетической дифференциации популяций (θ аналог FST) (Weir, 1996). Интенсивность генных потоков (Nm – число мигрантов на поколение) рассчитывали методом, основанным на анализе генетической дифференциации с использованием уравнения Райта (Wright, 1951): Nm = (1/ FST – 1)/4.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Распределение генотипов в исследованных микросателлитных локусах достоверно удовлетворяло распределению Харди–Вайнберга при p > 0.05. Только по локусу Gmo-G12 в выборке исландско-гренландской трески (WG2) распределение генотипов было равновесным при 0.05 > p > > 0.01 и в выборке трески Восточный Кильдин, Баренцево море (BS), распределение генотипов было равновесным при 0.01 > p > 0.001, что, возможно, связано с состоянием проб (табл. 3). Достоверных различий между HE и HO не обнаружено, за исключением локусов Gmo-G18 и Gmo3 в выборке WG2, причиной чему может служить малый объем этой выборки. Малочисленность выборки сопровождалась также пониженным аллельным разнообразием.

Таблица 3.  

Генетическая изменчивость в выборках атлантическлй трески по микросателлитным локусам

Локус, показатель Выборки
5Z EG1 EG2 WG1 WG2 NS1 NS2 BS
Gmo19
n 46 48 48 48 13 90 45 34
A 22 21 20 21 11 22 21 18
HE 0.935 0.928 0.918 0.931 0.916 0.930 0.933 0.917
HO 0.978 0.958 0.958 0.937 0.846 0.944 0.955 0.882
f –0.045 –0.031 –0.043 –0.006 0.080 –0.014 –0.023 0.038
p >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05
Gmo-G12
n 46 48 48 48 13 87 48 34
A 9 6 7 8 6 11 8 6
HE 0.774 0.772 0.790 0.791 0.803 0.804 0.771 0.768
HO 0.717 0.791 0.812 0.750 0.769 0.758 0.729 0.617
f 0.075 –0.024 -0.027 0.052 0.043 0.057 0.055 0.198
p >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.01 >0.05 >0.05 >0.001
PGmo32
n 46 48 48 48 13 83 49 34
A 4 5 5 5 3 5 4 4
HE 0.346 0.445 0.428 0.347 0.280 0.379 0.225 0.541
HO 0.326 0.479 0.437 0.333 0.307 0.349 0.244 0.529
f 0.059 –0.076 –0.020 0.041 –0.103 0.079 –0.085 0.023
p >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05
Gmo8
n 46 48 48 46 12 89 50 33
A 18 23 25 21 13 27 28 20
HE 0.929 0.921 0.926 0.924 0.934 0.934 0.932 0.922
HO 0.956 0.916 0.916 0.978 0.916 0.988 0.940 0.969
f –0.029 0.005 0.010 –0.059 0.020 –0.058 –0.008 –0.052
p >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05
Gmo-G18
n 46 48 48 48 13 89 50 34
A 2 3 2 2 3 3 3 4
HE 0.436 0.515 0.504 0.501 0.556 0.508 0.513 0.518
HO 0.413 0.520 0.541 0.500 0.692 0.426 0.540 0.705
f 0.054 –0.010 –0.074 0.003 –0.255 0.160 –0.051 –0.369
p >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05
Gmo34
n 46 48 48 48 13 82 39 34
A 4 5 5 4 4 4 7 5
HE 0.599 0.249 0.196 0.248 0.347 0.151 0.630 0.337
HO 0.586 0.250 0.208 0.270 0.384 0.134 0.564 0.294
f 0.021 –0.001 –0.062 –0.089 –0.111 0.112 0.106 0.129
p >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05
Gmo35
n 45 48 48 48 13 81 42 34
A 8 7 9 9 6 8 7 10
HE 0.822 0.832 0.838 0.822 0.830 0.834 0.839 0.862
HO 0.777 0.812 0.895 0.812 0.923 0.864 0.904 0.882
f 0.054 0.024 –0.069 0.011 –0.116 –0.036 –0.078 –0.023
p >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05
Gmo3
n 46 48 48 48 13 83 50 34
A 7 5 5 5 3 4 4 2
HE 0.355 0.121 0.195 0.158 0.335 0.115 0.170 0.057
HO 0.413 0.104 0.166 0.166 0.153 0.120 0.160 0.058
f –0.162 0.142 0.150 –0.048 0.551 –0.039 0.059 –0.015
p >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05 >0.05

Примечание. n – объем выборки, А – число аллелей на локус, НЕ и НО– ожидаемая и наблюдаемая гетерозиготность,  f – индекс фиксации, p – вероятность равновесия распределения Харди–Вайнберга.

Построенная по генетическим дистанциям Нея (Nei, 1978) UPGMA-дендрограмма проанализированных выборок атлантической трески позволяет выявить два кластера, первый из которых представлен треской шельфа Новой Англии, а второй объединяет треску выборок из Баренцева и Норвежского морей, прибрежных вод Восточной и Западной Гренландии (рис. 3).

Рис. 3.

UPGMA-дендрограмма генетических расстояний (по восьми микросателлитным локусам) между выборками, построенная по стандартным генетическим дистанциям (Nei, 1978). Числа – значения генетических дистанций Нея.

Попарный анализ с использованием генетических характеристик между репродуктивно самостоятельными группировками атлантической трески (исландско-гренландской треской, лофотено-баренцевоморской треской и треской шельфа Новой Англии) подтверждает правомерность выделения двух кластеров (табл. 4). При этом наиболее высокая идентичность и низкое недостоверное значение генной дифференциации выявлены в паре исландско-гренландская треска–лофотено-баренцевоморская треска (I = 0.94–0.99, θ = –0.12%). Напротив, треска из шельфа Новой Англии на достоверном уровне дифференцировалась не только от лофотено-баренцевоморской трески (θ = 2.72%), но и от исландско-гренландской (θ = 2.98%): выявленные значения генетической дифференциации соответствуют группировкам с умеренной генетической подразделенностью (Животовский, 1991).

Таблица 4.

Оценки генетической идентичности (I) (над диагональю) и генетической дифференциации (θ, в %) (под диагональю) по восьми микросателлитным локусам

Выборки Исландско-
гренландская треска*
Треска из шельфа Новой Англии* Лофотено- баренцевоморская треска
1 2 3
1   0.905–0.941 0.94–0.99
2 2.98 (1.01–6.89)   0.883–0.933
3 –0.12 (–0.52–0.15) 2.72(1.37–4.91)  

Примечание. * В скобках – 95%-ный доверительный интервал.

Материал, полученный на выборках атлантической трески, представляющих различные репродуктивно самостоятельные субъединицы в Северной Атлантике (исландско-гренландская, из шельфа Новой Англии, лофотено-баренцевоморская), с применением генетических маркеров, рассмотрением биологических и климатоокеанологических характеристик, позволяет оценить степень их генетической дифференциации и генной миграции между ними.

Жизненный цикл атлантической трески лофотено-баренцевоморского стада проходит на акваториях Норвежского и Баренцева морей в ходе масштабных онтогенетических миграций в струях северо-восточного ответвления Северо-Атлантического течения – Норвежского Атлантического течения и его производных. Ареал лофотено-баренцевоморской трески подвержен периодическим изменениям в соответствии с изменениями интенсивности и широты распределения вод течения (Бойцов и др., 2003; Berg, Albert, 2003; ICES, 2005).

Исландско-гренландское стадо трески обитает в акваториях СВА и СЗА, прилежащих к Исландии, Восточной и Западной Гренландии. Эта группировка осуществляет масштабные онтогенетические миграции, происходящие в струях северо-западного ответвления Северо-Атлантического течения – течения Ирмингера и его производных, а также в водах сопряжения с арктическим Восточно-Гренландским течением. Характерная особенность трески исландско-гренландского стада – изменения нерестового ареала, в более холодные периоды охватывающего воды шельфа Исландии, а при потеплениях (в том числе современный период) распространяющегося также и на воды шельфа и материкового склона Восточной и Западной Гренландии (Серебряков, 1962, 1967; Rätz, 1994; Wieland, Hovgard, 2002; Stein, 2004, 2007; Storr-Paulsen et al., 2004).

В отличие от двух предыдущих группировка атлантической трески шельфа Новой Англии таких протяженных миграций не совершает и представлена комплексом фиордовых, прибрежных, баночных популяций, распределенных в смешанных водах субарктического и субтропического происхождения. Другая особенность состоит в том, что в силу более южной локализации этой группировки экстремально высокая температура вод Гольфстрима (в пределах 20°С) лимитирует ее распределение, “прижимая” эти популяции трески к североамериканскому материку (Марти, 1962; Ruzzante et al., 1998; ICES, 2005).

Выделение на основе генетических данных двух кластеров подтверждается также биологическими и экологическими характеристиками. Обращаясь к представленным в табл. 2 и на рис. 2 материалам, можно отметить, что сходство между исландско-гренландской и лофотено-баренцевоморской треской обнаруживается по ряду биологических и экологических характеристик: числу позвонков, темпу роста, возрасту достижения половозрелости, температурно-соленостным условиям нагула и нереста. Треска Новой Англии отличается от двух других группировок более высоким темпом роста, более ранним созреванием, максимальными размерно-весовыми показателями. Такие повышенные характеристики являются, видимо, результатом высокотемпературного фона вод, соседствующих с Гольфстримом и находящихся под его отепляющим воздействием. В слое до глубины 100 м, где проходит жизненный цикл этой группировки атлантической трески, августовские температуры составляют 5–15°С, февральские – 2–15°С (Атлас…, 1977).

Предполагая применение комплексного подхода при анализе популяционной структуры (Carr, Crutcher, 1998), учитывая генетическую идентичность, отсутствие достоверной генетической дифференциации, сходство биологических показателей, лофотено-баренцевоморское и исландско-гренландское стада атлантической трески, несмотря на их географическую и репродуктивную разобщенность, могут рассматриваться как комплекс с идентичным генетическим пулом. Основой для поддержания генетического сходства трески лофотено-баренцевоморского и исландско-гренландского стад может служить высокий уровень генной миграции Nm (табл. 5), реализуемый в системе ветвей Северо-Атлантического течения.

Таблица 5.

Уровень дифференциации трески (по восьми микросателлитным локусам) на основных уровнях иерархии популяций

Статистика Исландско-гренландская треска + лофотено-баренцевоморская треска Исландско-гренландская треска + лофотено-баренцевоморская треска/треска шельфа Новой Англии Треска шельфа Новой Англии
Уровень дифференциации, θ, % 0.678 2.932 0.105
95%-ный доверительный бутстреп-интервал [0.012; 1.83] [1.228; 6.07] [1.099; 0.187]
Наиболее дифференцирующие локусы PGmo32 (1.668)
Gmo-G12 (1.268)
Gmo34 (13.613)
Gmo-G18 (6.667)
Gmo3 (5.561)
Gmo35 (0.886)
Число мигрантов на поколение 37.06 8.27 237.84

Таким образом, выделение двух кластеров на основе данных генетических маркеров подтверждается также биологическими и экологическими характеристиками. Полученные нами результаты демонстрируют сходство с полученными ранее данными других исследователей. Так, например, Бентзен с соавт. (Bentzen et al., 1996) показали высокий уровень генной дифференциации (FST = 3.7%) между пробой из Баренцева моря и демонстрировавшими генетическое сходство выборками из акваторий СЗА (всего 11 выборок от банки Гамильтон на севере до шельфа Новой Англии на юге). Карр и Кратчер (Carr, Crutcher, 1998) также выявили два кластера: в первом объединялись выборки из норвежско-баренцевоморского региона (Баренцево и Норвежское моря, фиорды Норвегии), во втором – выборки из СЗА (от Лабрадора до шельфа Новой Англии и о. Лонг-Айленд). Брэдбери с соавт. (Bradbury et al., 2013) показали высокий уровень генной дифференциации между треской из Баренцева моря и СЗА (от Ньюфаундленда до банки Джорджес), при этом низкая дифференциация была с пробами из Исландии и оз.Тариярусик (Tariujarusiq) на Баффиновой Земле.

Основываясь на полученных нами результатах и данных из литературных источников, можно прийти к заключению, что генофонд атлантической трески в Северной Атлантике представлен двумя основными генетическими пулами. Первый пул формируется атлантической треской из шельфовых акваторий Северного, Норвежского и Баренцева морей, прибрежий Исландии, Восточной и Западной Гренландии, жизненный цикл которой осуществляется в северо-западном и северо-восточном ответвлениях Северо-Атлантического течения. Второй пул поддерживается комплексом баночных, прибрежных, фиордовых группировок атлантической трески североамериканских акваторий на протяжении от Лабрадора до Новой Англии. Генетическое сходство внутри пулов поддерживается за счет генной миграции.

Представляют интерес исследования причин и механизмов формирования того или иного уровня генетической дифференциации между популяциями атлантической трески. Ранее были рассматрены особенности влияния на формирование генной дифференциации среднегодовых температур придонных вод (Bradbury et al., 2010). Несомненна перспективность такого подхода, так как атлантическая треска как представитель бореальной ихтиофауны, адаптированный к довольно широкому диапазону значений температур, имеет область оптимальных предпочитаемых значений данного фактора среды. Сложность состоит именно в выборе значений температур, используемых в анализе. Среднегодовые показатели в данном случае мало подходят, так как треска – активный мигрант – имеет возможность оптимизации температурного воздействия. Другая сложность состоит в том, что на разных стадиях онтогенеза и в разные сезоны года значения предпочитаемых треской температур меняются по многим причинам (Laurence, Rogers, 1976; Бойцов и др., 2003; Brix et al., 2004; Søren et al., 2004). Так как ранее (Bradbury et al., 2010) не была приведена методика выбора авторами значений температур, то это в значительной степени ставит под сомнение валидность результатов проведенного анализа.

Известно, что генная миграция – один из важных механизмов формирования определенного уровня генетической дифференциации. В ряде работ (Pogson et al., 1995, 2001; O’Leary et al., 2007) при обсуждении результатов для выборок из географически разобщенных стад трески в Северной Атлантике применялась модель изоляции расстоянием (Wright, 1943), отражающая, в частности, уровень воздействия на генофонд отдельных группировок трески миграции генов. Применение данного подхода к изучению механизмов формирования генетической подразделенности у атлантической трески демонстрирует отклонения как в сторону резкого роста генной дифференциации (в форме скачка), так и практически отсутствия генной дифференциации на ареалах с большой протяженностью. Обе ситуации демонстрируют данные, представленные О’Лири с соавт. (O’Leary et al., 2007). Так, проба трески из Балтики демонстрирует высокое значение генной дифференциации по отношению к выборкам североморского региона. Подобный эффект отмечен также в других работах (Bradbury et al., 2010, 2013; Строганов и др., 2013). Представляет интерес выявить причину высоких значений FST при попарном анализе по отношению к треске Балтийского моря. Известно, что балтийская треска не только отдельный таксон, но и представитель другого фаунистического комплекса (Никольский, 1980). При адаптации к водам Балтийского моря, коренным образом отличающихся от вод Атлантики, треска прошла череду биологических, морфологических и физиологических преобразований, закрепившихся на генетическом уровне. Глубина адаптаций балтийской трески к специфическим условиям Балтики препятствует ее успешному воспроизводству в океанической солености североатлантических вод (Westin, Nissling, 1991; Nissling et al., 1994; Nissling, Westin, 1997). Таким образом, введение в общий анализ атлантических популяций балтийской трески нарушает принцип применимости модели изоляции расстоянием, распространяющийся на межпопуляционные сравнения внутри одного и того же таксона.

Другой феномен, отмечаемый как в более ранних исследованиях, так и в представляемых нами материалах, – отсутствие значимой генной дифференциации в ареалах с большой протяженностью у атлантической трески. В нашем случае это касается двух стад: лофотено-баренцевоморского и исландско-гренландского. Как отмечалось выше – это две группировки, осуществляющие в струях северо-западной и северо-восточной ветвей Северо-Атлантического течения масштабные онтогенетические миграции (в том числе денатантное расселение на огромные расстояния). Эта особенность их биологии входит в противоречие с идеологией модели изоляции расстоянием, построенной на представлениях о том, что миграции отдельных особей происходят на расстояния, значительно меньшие протяженности ареала большой популяции (Wright, 1943; Алтухов и др., 2004). В нашем случае этот принцип нарушается атлантической треской вышеупомянутых стад именно за счет того, что ранний онтогенез проходит в струях ветвей порожденного Гольфстримом Северо-Атлантического течения и приводит к тому, что продолжительность миграций отдельных особей становится сравнимой с протяженностью ареала популяции. Все это накладывает ограничение на применимость модели изоляции расстоянием для мигрирующих стад атлантической трески. Таким образом, именно мощные течения обеспечивают перенос на огромные расстояния и с высокими скоростями генетического материала атлантической трески, что, соответственно, приводит к поддержанию генетического сходства географически разделенных популяций. В случае с обсуждаемым нами материалом – это высокий уровень генетической идентичности, демонстрируемый на колоссальных акваториях СВА и СЗА атлантической треской лофотено-баренцевоморского и исландско-гренландского стад.

А.М. Орлов и С.Ю. Орлова признательны Гренландскому институту природных ресурсов за возможность участия в рейсе на НИС “Паамиут” и сбора материалов, использованных в данной статье. Авторы выражают благодарность Якубу Киркуну (Jakub Kircun, NOAA Fisheries, Woods Hole, USA) за предоставленые сборы трески из вод Новой Англии и выражают благодарность за многолетнее плодотворное сотрудничество К. Йорстаду (Institute of Marine Research, Bergen, Norway). Авторы чтят память заслуженного профессора МГУ Г.Г. Новикова – вдохновителя и организатора исследований атлантической трески.

Работа выполнена при частичной финансовой поддержке РФФИ (гранты 15-29-02448 (полевой сбор материала), 16-05-00317 (камеральная обработка, подготовка сводных таблиц, рукописи)), госбюджетной темы 01 2001 17418. Лабораторный анализ образцов выполнен за счет средств Российского научного фонда (грант “Научные основы создания национального банка-депозитария живых систем” № 14-50-00029).

Список литературы

  1. Алтухов Ю.П., Салменкова Е.А., Курбатова О.Л., Победоносцева Е.Ю., Политов Д.В., Евсюков А.Н., Жукова О.В., Захаров И.А., Моисеева И.Г., Столповский Ю.А., Пухальский В.А., Поморцев А.А., Упелниек В.П., Калабушкин Б.А. Динамика популяционных генофондов при антропогенных воздействиях. М.: Наука, 2004. 619 с.

  2. Атлас океанов. Атлантический и Индийский океаны. М.: ГУНО МО СССР, 1977. 306 с.

  3. Бирюков Н.П. Балтийская треска. Калининград: АтлантНИРО, 1970. 168 с.

  4. Бойцов В.Д., Лебедь Н.И., Пономаренко В.П., Пономаренко И.Я., Терещенко В.В., Третьяк В.Л., Шевелев М.С., Ярагина Н.А. Треска Баренцева моря: биология и промысел. 2-е изд. Мурманск: Изд-во ПИНРО, 2003. 296 с.

  5. Животовский Л.А. Популяционная биометрия. М.: Наука, 1991. 276 с.

  6. Зеленина Д.А., Макеенко Г.А., Волков А.А., Мюге Н.С. Полиморфизм митохондриальной ДНК трески Баренцева и Белого морей // Изв. РАН. Сер. биол. 2016. № 3. С. 286–294.

  7. Макеенко Г.А., Волков А.А., Мюге Н.С., Зеленина Д.А. Полиморфизм локуса Pan I в популяциях северо-восточной арктической трески Gadus morhua L. (Gadiformes: Gadidae) в Баренцевом море и смежных водах // Генетика. 2014. Т. 50. № 12. С. 1425–1439.

  8. Маниатис Т., Фрич Э., Cэмбрук Дж. Молекулярное клонирование. М.: Мир, 1984. 480 с.

  9. Марти Ю.Ю. Некоторые сходства и различия в условиях существования бореальных видов рыб в северо-восточных и северо-западных районах Атлантики // Советские рыбохозяйственные исследования в северо-западной части Атлантического океана. М.: ВНИРО, 1962. С. 57–68.

  10. Марти Ю.Ю. Миграции морских рыб. М.: Пищ. пром-сть, 1980. 248 с.

  11. Никольский Г.В. Структура вида и закономерности изменчивости рыб. М.: Пищ. пром-сть, 1980. 184 с.

  12. Пономаренко В.П. Тихоокеанская треска Gadus macrocephalus Tilesius, 1810 // Промысловые рыбы России / Под. ред. Гриценко О.Ф., Котляра А.Н., Котенева Б.Н. М.: Изд-во ВНИРО, 2006. Т. 1. С. 386–387.

  13. Световидов А.Н. Трескообразные. Фауна СССР. Рыбы. Т. 9. Вып. 4. М.; Л.: Изд-во АН СССР, 1948. 221 с.

  14. Серебряков В.П. К изучению ихтиопланктона района Ньюфаундленда и Лабрадора // Советские рыбохозяйственные исследования в северо-западной части Атлантического океана. М.: ВНИРО-ПИНРО, 1962. С. 227–233.

  15. Серебряков В.П. Размножение трески в Северо-Западной Атлантике// Тр. ПИНРО. 1967. Т. 20. С. 205–242.

  16. Строганов А.Н., Блейл М., Оберст Р.М., Винклер Х., Семенова А.В. О дифференциации группировок трески (Gadus morhua L.) Балтийского моря // Генетика. 2013. Т. 49. № 9. С. 1079–1087.

  17. Строганов А.Н., Афанасьев К.И., Иорстад К.Е., Сторр-Паулсен М., Орлов А.М., Рубцова Г.А., Ракицкая Т.А. Данные по изменчивости микросателлитных локусов у гренландской трески Gadus ogac Richardson 1836: сравнение с представителями рода Gadus (Gadidae) // Вопр. ихтиологии. 2011. Т. 51. № 6. С. 770–777.

  18. Шмидт П.Ю. Миграции рыб. М.; Л.: Изд-во АН СССР, 1947. 362 с.

  19. Яржомбек А.А. Справочные материалы по росту рыб: Тресковые рыбы. М.: Изд-во ВНИРО, 1998. 44 с.

  20. Bentzen P., Taggart C.T., Ruzzante D.E., Cook D. Microsatellite polymorphism and the population structure of Atlantic cod (Gadus morhua) in the northwest Atlantic // Can. J. Fish. Aquat. Sci. 1996. V.53. P. 2706–2721.

  21. Berg E., Albert O.T. Cod in fjords and coastal waters of North Norway: distribution and variation in length and maturity at age // ICES J. Mar. Sci. 2003. V. 60. P. 787–797.

  22. Bradbury I.R., Hubert S., Higgins B., Borza T., Bowman S., Paterson I.G., Snelgrove P.V.R., Morris C.J., Gregory R.S., Hardie D.C., Hutchings J.A., Ruzzante D.E., Taggart C.T., Bentzen P. Parallel adaptive evolution of Atlantic cod in the eastern and western Atlantic Ocean in response to ocean temperature // Proc. Roy. Soc. London B: Biol. Sci. 2010. V. 277. P. 3725–3734.

  23. Bradbury I.R., Hubert S., Higgins B., Bowman S., Borza T., Paterson I.G., Snelgrove P.V.R., Morris C.J., Gregory R.S., Hardie D.C.,Hutchings J.A., Ruzzante D.E., Taggart C.T., Bentzen P. Genomic islands of divergence and their consequences for the resolution of spatial structure in an exploited marine fish // Evol. Appl. 2013. V. 6. P. 450–461.

  24. Brander K. Pattern of distribution, spawning and growth in North Atlantic cod: the utility of inter-regional comparisons // ICES J. Mar. Sci. 1994. V. 198. P. 238–245.

  25. Brix O., Thorkildsen S., Colosimo A. Temperature acclimation modulates the oxygen binding properties of the Atlantic cod (Gadus morhua L.) genotypes –HbI*1/1, HbI*1/2, and HbI*2/2 – by changing the concentrations of their major hemoglobin components (results from growth studies at different temperatures) // Comp. Biochem. Physiol. 2004. Pt A. V. 138. P. 241–251.

  26. Buch E., Pedersen S.A., Ribergaard M.H. Ecosystem variability in West Greenland waters // J. Northw. Atl. Fish. Sci. 2004. V. 34. P. 13–28.

  27. Carr S.M., Crutcher D.C. Population genetic structure in Atlantic cod (Gadus morhua) from the North Atlantic and Barents Sea: contrasting or concordant patterns in mtDNA sequence and microsatellite data? // The Implications of Localized Fishery Stocks / Eds Hunt von Herbing I., Kornfield I., Tupper M., Wilson J. Ithaca; N.Y.: Northeast Regional Agricultural Engineering Service, 1998. P. 91–103.

  28. Hansen H.H. Changes in size-at-age of Atlantic Cod (Gadus morhua) off West Greenland, 1979–84 // NAFO Sci. Coun. Stud. 1987. V. 11. P. 37–42.

  29. ICES. Spawning and life history information for North Atlantic cod stocks // ICES Coop. Res. Rept. 2005. №  274. 152 p.

  30. Jakobsdottir K.B., Jorundsdottir D.D., Skirnisdottir S., Hjorleifsdottir S., Hreggvidsson G.O., Danielsdottir A.K., Pampoulie C. Nine new polymorphic microsatellite loci for the amplification of archived otolith DNA of Atlantic cod, Gadus morhua L. // Mol. Ecol. Notes. 2006. V. 6. P. 337–339.

  31. Jorstad K.E. Genetic analyses of cod in northern Norway// The propagation of cod Gadus morhua L. An International Symposium, Arendal, 14–17 June 1983. Flodevigen rapportser /Eds Dahle E., Danielssen D.S., Moksness E. Norway, Bergen: IMR, 1984. P. 745–760.

  32. Laurence G.C., Rogers C.A. Effects of temperature and salinity on comparative embryo development and mortality of Atlantic cod (Gadus morhua L.) and haddock (Melanogrammus aeglefinus (L.)) // J. Cons. Int. Explor. Mer. 1976. V. 36. № 3. P. 220–228.

  33. Lewis P.O., Zaykin D. Genetic Data Analysis: Computer program for the analysis of allelic data. Version 1.0 (d16c). 2001. Free program distributed by the authors over the Internet from http://lewis.eeb.uconn.edu/lewishome/software.html.

  34. Lough R.G. Atlantic cod, Gadus morhua life history and habitat characteristics off West Greenland. USA, Massachusets: NOAA, 2004. 104 p.

  35. Mork J., Giever M. Genetic structure of cod along the coast of Norway: Results from isozyme studies // Sarsia. 1999. V. 84. P. 157–168.

  36. Mork J., Ryman N., Ståhl G., Utter F., Sundnes G. Genetic variation in Atlantic cod (Gadus morhua) throughout its range // Can. J. Fish. Aquat. Sci. 1985. V. 42. № 10. P. 580–1587.

  37. Nei M. Estimation of average heterozygosity and genetic distance from a small number of individuals // Genetics. 1978. V. 89. P. 583–590.

  38. Nissling A., Westin L. Salinity requirements for successful spawning of Baltic and Belt Sea cod and the potential for cod stock interactions in the Baltic Sea // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1997. V. 152. P. 261–271.

  39. Nissling A., Kryvi H., Vallin L. Variation in egg buoyancy of Baltic cod Gadus morhua and its implications for egg survival in prevailing conditions in the Baltic Sea // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1994. V. 110. P. 67–74.

  40. O’Leary D.B., Coughlan J., Dillane E., McCarthy T.V., Cross T.F. Microsatellite variation in cod Gadus morhua throughout its geographic range // J. Fish Biol. 2007. V. 70. P. 310–335.

  41. Pogson G.H. Nucleotide polymorphism and natural selection at the pantophysin (Pan I) locus in the Atlantic cod, Gadus morhua (l.) // Genetics. 2001. V. 157. P. 317–330.

  42. Pogson G.H., Mesa K.A., Boutilier R.G. Genetic population structure and gene flow in the Atlantic cod Gadus morhua: A comparison of allozyme and nuclear RFLP loci // Genetics. 1995. V. 139. P. 375–385.

  43. Pogson G.H., Taggart C.T., Mesa K.A., Boutilier R.G. Isolation by distance in the Atlantic cod, Gadus morhua, at large and small geographic scales // Evolution. 2001. V. 55. № 1. P. 131–146.

  44. Rätz H.-J. Assessment of the migration of Atlantic cod (Gadus morhua L.) between the stocks off West and East Greenland in 1984–86 by means of otolith typing // J. Northw. Atl. Fish. Sci. 1994. V. 16. P. 7–18.

  45. Ruzzante D.E., Taggart C.T., Cook D. A nuclear DNA basis for shelf and bank-scale population structure in NW Atlantic cod (Gadus morhua): Labrador to Georges Bank // Mol. Ecol. 1998. V. 7. P. 1663–1680.

  46. Ruzzante D.E., Taggart C.T., Cook D. A review of the evidence for genetic structure of cod (Gadus morhua) populations in the NW Atlantic and population affinities of larval cod off Newfoundland and the Gulf of St. Lawrence // Fish. Res. 1999. V. 43. P. 79–97.

  47. Skarstein T.H., Westgaard J.-I., Fevolden S.-E. Comparing microsatellite variation in North East Atlantic cod (Gadus morhua L.) to genetic structuring as revealed by pantophysin (Pan I) locus // J. Fish Biol. 2007. V. 70. P. 271–290.

  48. Søren E.B., Pedersen A., Ribergaard M.H. Ecosystem variability in West Greenland waters // J. Northw. Atl. Fish. Sci. 2004. V. 34. P. 13–28.

  49. Stein M. Transport of Juvenile cod (Gadus morhua) and haddock (Melanogrammus aeglefinus) from Iceland to Greenland – is there environmental forcing? // NAFO SCR Doc. 04/4. Ser. № N4946. 2004. P. 1–15.

  50. Stein M. Warming Periods off Greenland during 1800–2005: Their potential influence on the abundance of cod (Gadus morhua) and haddock (Melanogrammus aeglefinus) in Greenlandic waters // J. Northw. Atl. Fish. Sci. 2007. V. 39. P. 1–20.

  51. Storr-Paulsen M., Wieland K., Hovgard H., Ratz H.-J. Stock structure of Atlantic cod (Gadus morhua) in West Greenland waters: implications of transport and migration // ICES J. Mar. Sci. 2004. V. 61. P. 972–982.

  52. Stroganov A.N. Genus Gadus (Gadidae): Composition, distribution, and evolution of forms // J. Ichthyol. 2015. V. 55. № 3. P. 319–336.

  53. Weir B.S. Genetic Data Analysis II. Methods for discrete population genetic data. Massachusets: Sinauer Ass. Sunderland, 1996. 445 p.

  54. Wesmajervi M.S., Tafese T., Stenvik J., Fjalestad K.T., Damsgard B., Delghandi M. Eight new microsatellite markers in Atlantic cod (Gadus morhua L) derived from an enriched genomic library // Mol. Ecol. Notes. 2007. V. 7. P. 138–140.

  55. Westin L., Nissling A. Effects of salinity on spermatozoa motility, percentage of fertilized eggs and egg development of Baltic cod (Gadus morhua), and implications for cod stock fluctuations in the Baltic // Mar Biol. 1991. V. 108. P. 5–9.

  56. Wieland K., Hovgard H. Distribution and drift of Atlantic Cod (Gadus morhua) eggs and larvae in Greenland offshore waters // J. Northw. Atl. Fish. Sci. 2002. V. 30. P. 61–76.

  57. Wise J.P. Cod and hydrography: a review. Washington, D.C.: U.S. Dept. Interior, Fish and Wildlife Service, 1958. 16 p.

  58. Wright S. Isolation by distance // Genetics. 1943. V. 28. P. 114–138.

  59. Wright S. The genetical structure of populations // Ann. Eugenics. 1951. V. 15. P. 323–354.

Дополнительные материалы отсутствуют.