Известия РАН. Серия биологическая, 2020, № 5, стр. 548-560

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Исследованиями охвачена Восточная Фенноскандия, включающая в себя Кольский п-ов, Финляндию, Карелию и Карельский перешеек Ленинградской обл. Ландшафты этой территории относятся в основном к зоне таежных лесов и представляют для рыжей полевки северную периферию ареала. Материалом для настоящего сообщения послужили результаты анализа репродуктивного состояния >11 тыс. добытых за все годы исследований полевок данного вида. Отлов (учет численности) зверьков проводился двумя основными методами: ловушко-линиями и ловчими канавками. Учет ловушками заключался в расстановке параллельных (на расстоянии 25 м одной от другой) линий давилок (капканчиков Геро) с приманкой из кусочков смоченного в растительном масле ржаного хлеба (по 25–50 шт. в каждой). За показатель обилия принимали число зверьков, попавших за сутки работы в 100 ловушек (на 100 ловушко-суток), и выраженную в процентах долю особей данного вида в общем улове ловушками (индекс доминирования, %). Учет и отлов канавками проводился с помощью 30-метровых траншей, имевших по три металлических конуса, сужающихся к горловине и врытых таким образом, что верхний край их находился вровень с дном канавки. Показатели обилия – число зверьков, попавших в конусы за 10 сут работы одной канавки (на 10 канавко-суток), и относительное число зверьков данного вида, выраженное в процентах общего числа добытых мелких млекопитающих всех видов (индекс доминирования, %).

У каждой исследованной полевки фиксировались пол, возраст, генеративный статус и состояние репродуктивной сферы, участие в размножении (стадия половой активности, размеры гонад, число эмбрионов и желтых тел и др.). Исследование генеративных органов проводилось по общепринятой методике (Карасева и др., 2008), а определение возраста – в соответствии с рекомендациями Тупиковой с соавт. (Тупикова и др., 1970). Разработанный этими исследователями метод позволяет по степени развития корня зуба М₂ устанавливать возраст каждой особи с точностью до 2 мес. Тем не менее в ряде случаев при отнесении зверька к той или иной возрастной группе мы испытывали определенные затруднения, поэтому помимо строения корня второго коренного зуба для уточнения возраста иногда рассматривались и другие признаки – выраженность черепных гребней и конфигурация черепа, а также развитие тимуса, масса и длина тела. При живоотлове при мечении на площадках (Ивантер и др., 2018) проводилось прижизненное исследование влагалищных мазков у самок, но главным оставался гистологический метод с микроскопированием окрашенных гемотоксилином Эрлиха срезов семенников и яичников (×400). В общей сложности изготовлено, сфотографировано и проанализировано >1.5 тыс. гистологических препаратов. Методика их обработки и анализа строго соответствовала общепринятой (Карасева и др., 2008).

При анализе разовой плодовитости и других показателей репродукции рыжей полевки и их достоверности, а также при изучении влияния экзо- и эндогенных факторов на ход и интенсивность размножения вида применялись статистические приемы, включающие в себя проверку на нормальность распределения, вычисление средних и их статистических ошибок (методы Стьюдента и Фишера) и проведение регрессионного, корреляционного и дисперсионного анализов, а также определения симметричности и асимметричности распределений (для выявления репродуктивных тенденций в микроэволюции) (Ивантер, Коросов, 1992, 2003).

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Как показало гистологическое исследование семенников и их придатков, в январе–феврале самцы рыжей полевки находятся в состоянии полового покоя (рис. 1а). Герминативный эпителий извитых канальцев у них 1–3-рядный. В нем присутствуют клетки Сертоли и сперматогонии и лишь изредка встречаются единичные сперматоциты первого порядка. Диаметр канальцев не превышает 40 мкм. В марте в зародышевом эпителии появляются признаки некоторого пролиферативного оживления. Быстро нарастает сперматогенный эпителий, появляются сперматоциты обоих порядков и сперматиды, просвет канальцев увеличивается (50–95 мкм). Это стадия пассивного сперматогенеза, не заканчивающаяся, как правило, образованием зрелых сперматозоидов (рис. 1б). Активный сперматогенез начинается в апреле (рис. 1в). Зародышевый эпителий становится многослойным, в канальцах семенника и придатка в массе появляются зрелые спермии, просветы канальцев резко увеличиваются, достигая в диаметре 110–200 мкм и даже более. В дальнейшем на протяжении всего репродуктивного периода гистологическая структура семенников и придатков у зимовавших самцов не меняется и практически все они летом активны в половом отношении. Признаки дегенерации клеточных элементов обнаруживаются только в сентябре. Пролиферация к этому времени прекращается, сертолиев симпласт разрыхляется и частично переходит в просвет семенного канала. Окончание гона легко диагностируется визуально. Семенник слегка темнеет, теряет упругость, затем приобретает форму очень узкого, вытянутого овала и еще более темную окраску. Семенные пузырьки становятся мягкими, дегенерируют, уменьшение их размеров происходит очень быстро.

Рис. 1.

Поперечные срезы канальцев семенника самца рыжей полевки. Микрофото, ×400. а – состояние покоя; б и в – пассивный и активный сперматогенез соответственно.

Проведенные исследования показали, что репродуктивный потенциал самок рыжей полевки также достаточно велик. Согласно Н.В. Башениной (1977), в яичнике молодых самок число первичных яйцеклеток достигает 40–50 тыс., у половозрелых – ~30 тыс. На одном срезе яичника взрослой размножающейся самки, как правило, можно видеть до 25 фолликулов на разных стадиях созревания. В отдельных скоплениях примордиальных яйцеклеток, образующихся под давлением растущих фолликулов, насчитывается 40–90 клеток. Овуляция же, по-видимому, спонтанная, о чем свидетельствуют случаи нахождения ложных желтых тел у прохолоставших самок, а также у молодых самок, размножение которых прерывается сезонной депрессией.

Течка рыжих полевок происходит по общей схеме. Средняя продолжительность полового цикла 5–6, максимальная ~14 сут (Ивантер и др., 1981). Характерные изменения обнаруживаются у самок и в гонадах (рис. 2).

Рис. 2.

Гистологический срез яичника и слизистой влагалища рыжей полевки. а – яичник молодой не размножающейся самки; б – влагалище взрослой самки во время эструса; в – яичник с желтым телом.

Параллельно рассмотренным процессам изменяются размеры гонад и придаточных желез (табл. 1, рис. 3). С марта по первую декаду мая происходит быстрое увеличение длины и массы семенников и размеров семенных пузырьков. Длина семенника увеличивается за это время от 5.6 до 12.1 мм, масса – от 78 до 745 мг, длина семенных пузырьков – от 0.6 до 10.4 мм. В дальнейшем в течение лета семенники и придатки у перезимовавших особей сохраняют крупные размеры, варьируя в сравнительно небольших пределах: семенники в среднем от 11.6 до 12.5 мм и от 682 до 917 мг, семенные пузырьки от 10.3 до 13.9 мм.

Рис. 3.

Изменение длины семенника, мм (а), высоты семенных пузырьков (б) и массы двух семенников, мг (в) у самцов рыжей полевки разного возраста. 1 – зимовавшие, 2 – прибылые ранних выводков (родившиеся с начала мая по конец июня), 3 – прибылые поздних выводков (родившиеся в июле и позднее). I–III – декады.

Половое созревание самцов, а значит, и доля половозрелых среди них, как и самок, связаны с их возрастом и фазой репродуктивного цикла. В мае в популяции присутствуют только перезимовавшие самцы, которые практически все участвуют в размножении (активный сперматогенез). В начале фазы интенсивной репродукции все перезимовавшие самцы по-прежнему размножаются. Молодые самцы имеют в это время наибольшую скорость полового созревания, хотя некоторые остаются неполовозрелыми. Доля их очень низка в производных и еловых лесах (~1 и 4.5% соответственно). В июне большая часть самцов продолжает активно размножаться, и только в ельниках до 20% самцов неполовозрелые. Возможно, это объясняется повышенной здесь численностью зверьков, приводящей к замедлению полового созревания самцов (Ивантер, 1975). При этом скорость их созревания в большей степени, чем у самок, связана с изменениями плотности и структуры популяции.

Во второй половине лета доля неполовозрелых самцов неуклонно растет, и в сентябре в размножении принимают участие лишь единичные особи (не более 5%), тогда как доля половозрелых самок намного выше (20 и 50% соответственно для еловых и вторичных лесов). Осенью большинство самцов раньше, чем самки, прекращают размножение (наблюдается затухание сперматогенеза и дегенерация семенников). Вполне вероятно, что наряду с сезонной обусловленностью этих явлений снижение половой активности самцов вызвано еще и более высокой чувствительностью к изменениям демографических ситуаций, и особенно к возрастанию численности. Подробнее это будет рассмотрено в сообщении 2.

Общий ход и интенсивность размножения взрослых самок показаны в табл. 2, а сроки – в табл. 3. Первые беременные самки были отловлены 20.04.1960, самая поздняя дата – 20.05.1965, средняя многолетняя – 03.05. Это свидетельствует о довольно значительных (с амплитудой ~1 мес.) колебаниях сроков начала размножения. Подобные отклонения связаны, очевидно, с фенологией весны и состоянием кормовой базы. В годы с ранней теплой и дружной весной (1963, 1966, 1973, 1979, 1989, 2003 гг.) размножение начиналось на 2–3 нед раньше, чем при позднем наступлении весенних явлений (1961, 1968, 1980, 1987, 1992, 2004 гг.). Ранее это объясняли тем, что весеннее наращивание массы – необходимое условие для размножения – начинается у рыжих полевок только после схода снега, поэтому поздние весны приводят к задержке репродукции (Fuller, 1967).

Не меньшее значение имеет численность перезимовавшего поголовья. Например, в 1960, 1966, 1973, 1979, 1982, 1989–1990, 2013 гг. при высокой плотности весенней популяции, несмотря на очень раннюю, умеренно влажную и теплую весну (разрушение снежного покрова происходило соответственно 19, 24, 27 и 17 марта, тогда как средний многолетний показатель – 8 апреля), массовый выход молодняка из нор в связи с поздним рождением, судя по началу их отлова, задержался по сравнению с обычным более чем на 1 нед. Запаздывание начала размножения в связи с высокой плотностью популяции описано для темных и красных полевок (Godfrey, 1955; Кошкина, 1957). Очевидно, это справедливо и для таежных популяций рыжей полевки. Сроки вступления в размножение отдельных самок сильно варьируют. В мае попадались самки в течке (11.5%), на разных стадиях беременности (61.5%), кормящие (15.5%), откормившие первый выводок (4%) и не закончившие лактацию, но уже вынашивающие второй выводок (7.5%). В годы с благоприятными условиями размножение бывает более интенсивным и дружным (в нем участвует до 100% созревших самок), а с неблагоприятными – отличается низкой интенсивностью, особенно в группе прибылых (среди которых доля размножающихся не превышает 20%). К тому же у перезимовавших самок оно сильно растянуто по срокам. Как отмечено выше, первые молодые полевки отлавливаются в конце мая–начале июня (табл. 3), но массовый выход молодняка приходится на вторую половину июня. К этому времени приурочены и первые случаи рождения второго выводка.

При этом общая продолжительность сезона размножения рыжей полевки в рассматриваемом регионе изменяется в довольно широких пределах. В большинстве случаев репродуктивно активные самки встречаются в течение 4–6 мес., но конкретные сроки начала и окончания размножения сильно растянуты. Первых беременных перезимовавших самок иногда отлавливали в III декаде апреля, иногда в 20-х числах мая (разница – месяц), а по средним многолетним наблюдениям – в I декаде этого месяца. Первые прибылые зверьки появляются в отловах в I декаде мая (наиболее ранние случаи) и до середины июня (самый поздний срок). Среднее многолетнее значение для разных биотопов — конец мая—начало июня, но массовый выход молодняка приходится на вторую половину июня. Сроки окончания размножения колеблются в еще большей степени, чем сроки его начала, и, как показали некоторые исследователи (Тупикова, Коновалова, 1971; Ивантер, 1975; Жигальский, 2002), помимо фенологически обусловленного снижения интенсивности размножения и полного его прекращения во второй половине лета время завершения репродукции определяется еще и численностью популяции. При высокой численности летом размножение заканчивается уже в августе, а в годы низкой численности репродуктивно активные самки встречаются и в конце сентября.

Это явление хорошо прослеживается при сравнении интенсивности размножения полевок в ельниках и в производных смешанных и лиственных лесах (рис. 4, 5). Поголовье зверьков в коренных биотопах выше, чем в производных. И хотя различия незначительны, они, вероятно, вполне достаточны для “включения” внутрипопуляционных механизмов, тормозящих размножение. Отсюда довольно существенная разница в долях размножающихся самок (21 и 50%). При этом в ельниках в 21% участвующих в размножении самок входят главным образом молодые полевки раннелетних пометов, которые размножались ранее, но не участвуют в репродукции в сентябре, а в производных лесах к ним добавляется еще и 30% зверьков позднелетних пометов, которые в сентябре беременны.

Рис. 4.

Среднестатистические значения демографических характеристик популяции рыжей полевки в ельниках-зеленомошниках. 1 – усредненный показатель, 2 – коэффициент вариации; а – перезимовавшие особи, б – в возрасте 3–6 мес., в – в возрасте 1–2 мес; для рис. 4 и 5.

Рис. 5.

Среднестатистические значения демографических характеристик популяции рыжей полевки во вторичных лиственных и смешанных лесах.

В Карелии время окончания размножения популяции определяется прибылыми самками (зимовавшие исчезают в августе). Сроки окончания репродукции варьируют по годам в еще большей степени, чем сроки начала, причем они определяются в основном плотностью популяции: по достижении определенных критических показателей численности размножение прекращается (Тупикова, Коновалова, 1971). Согласно полученным этими авторами данным, при высокой интенсивности весенне-летнего размножения, приводящей к раннему наступлению сезонного пика численности, размножение популяции резко затормаживается уже в августе. Между тем в условиях медленного нарастания численности в связи с вялым размножением период репродукции сильно растягивается, захватывая весь сентябрь.

При рассмотрении имеющихся в литературе материалов по срокам и интенсивности размножения рыжей полевки бросаются в глаза закономерные географические различия. По направлению к югу и юго-западу наблюдается удлинение периода размножения без заметного изменения его интенсивности (без увеличения доли участия в размножении молодых и числа пометов у самок). Это позволяет считать, что низкая численность вида в экстремальных северных условиях связана не столько с пониженной репродукцией, сколько с более высокой смертностью зверьков. К этому следует добавить, что различия в календарных сроках начала размножения на севере, в средней части и на юге ареала менее значительны, чем различия в ходе весенних явлений. Следовательно, северные популяции вида действительно отличаются фенологически более ранним началом размножения, как было установлено для многих субарктических популяций грызунов (Шварц, 1959, 1963).

Общую картину размножения перезимовавших полевок в Карелии можно проследить по изменению числа беременных и кормящих самок (табл. 1). Первый пик размножения приходится на середину мая: все отловленные самки беременны или кормят молодых. В конце мая намечается небольшой спад в размножении взрослых зверьков, что видно по сокращению доли беременных самок и снижению отлова молодых во второй половине июня. Однако в I декаде июня, а затем в начале июля и середине августа размножение вновь становится более интенсивным: взрослые самки в массе приносят второй (в июне) и третий (в июле–августе) выводок. Позже число беременных самок постепенно снижается и сходит на нет к началу сентября. Таким образом, сезон размножения зимовавших рыжих полевок охватывал в годы наблюдений почти весь бесснежный период и длился с конца апреля–начала мая до сентября. У большинства перезимовавших самок за это время произошло не менее двух, а у четверти – три генерации.

Исходя из продолжительности беременности, равной 18–20 сут (Свириденко, 1967), темп их размножения в обычные годы можно представить следующим образом: первое спаривание происходит в конце апреля–начале мая, рождение молодых – в III декаде месяца, выход последних из гнезд и расселение – в середине июня. Это первая генерация. Второе спаривание (оно происходит менее дружно) наблюдается, видимо, в конце мая–июне, рождение малышей – во второй половине июня–начале июля, выход и расселение их – с середины июля по I декаду августа. Третий выводок рождается в июле–августе и появляется в уловах начиная с конца июля. Участие взрослых самок в размножении практически поголовное. В мае–июле в общем числе исследованных взрослых самок (174) без следов размножения (яловых) оказались 3, или 1.7%. Небольшое увеличение этого показателя в августе связано, очевидно, с тем, что видимость плацентарных пятен у рыжих полевок часто не превышает 2 мес. (Свириденко, 1967), поэтому в группу “без следов размножения” могут попасть самки, родившие выводок в мае и после этого не размножавшиеся.

Описанный выше закономерный характер сезонных изменений интенсивности размножения взрослых полевок (наличие у них трех более или менее четких периодов активизации, связанных с рождением и выкармливанием выводков) в известной мере схематичен и условен. Неодновременное в один и тот же сезон и по годам размножение взрослых самок, различные интервалы между спариваниями и неодинаковое число пометов у отдельных зверьков – все это затушевывает общую картину размножения, поскольку максимумы его в значительной мере перекрываются и сглаживаются.

Оценивая интенсивность размножения взрослых самок по степени участия их в репродукции и числу выводков за сезон, следует учитывать изменчивость этих показателей по годам. Первый из них (доля участия в размножении) отличался наибольшей стабильностью и оставался неизменным на протяжении всех лет наблюдений. Яловые самки, т.е. вообще не размножавшиеся, среди взрослых животных практически отсутствовали. При этом число пометов каждой самки варьировало достаточно сильно. При наступлении новой беременности вскоре после рождения детенышей предыдущего выводка, в начале или середине периода их кормления, промежуток между появлением последовательных выводков сокращался до 30 сут. В этом случае доли беременных и кормящих особей будут в уловах взрослых самок очень большими. Если же, у каждой самки было 1–2 выводка, то промежутки между рождением выводков и соответственно между периодами, когда самка размножается (беременна или кормит молодых), будут увеличиваться. В результате число беременных и лактирующих самок в общем отлове зимовавших сократится и значительную долю будут составлять самки, не имевшие в момент поимки признаков беременности или лактации. Это позволяет оценивать частоту рождения выводков по числу размножающихся самок (в процентах общего числа отловленных).

В табл. 4 сопоставлены годы с разными весенними численностями полевок и степенями их нарастания к осени. После низкой весенней численности интенсивность размножения взрослых самок была наибольшей. Это, конечно, связано с тем, что большинство особей приносило в эти годы 2–3, а некоторые и 4 выводка за сезон. “Занятость” их в размножении на протяжении всего весенне-летнего периода была максимальной. Наоборот, в годы высокой весенней численности размножение взрослых самок было заторможено, причем не за счет яловости отдельных зверьков, а вследствие снижения интенсивности размножения у всех самок. В основном у самок было 1–2 выводка за лето, т.е. “занятость” их в размножении была сравнительно низкой. Нужно также иметь в виду, что в годы высокой весенней численности размножение популяции начиналось позднее обычного. Это сократило период репродукции и также обусловило снижение числа выводков у взрослых самок. Изменение интенсивности размножения зимовавших самок рыжей полевки по годам с различным уровнем весенней плотности за счет разной частоты рождения выводков наблюдали на Кольском п-ове, в Приокско-Террасном заповеднике и в Тульской обл. (Наумов, 1948; Заблоцкая, 1957; Кошкина, 1957; Панина и Мясников, 1960). Это позволяет предполагать, что отмеченная закономерность характерна для значительной части ареала. В то же время в южно-таежных лесах Кировской обл. картина несколько иная. Там в годы с высокой весенней численносттью часть взрослых самок вообще не приступает к размножению (яловые), но “начавшие размножаться делают это более интенсивно, чем в годы с низкой весенней численностью” (Тупикова, Коновалова, 1971).

Весьма показателен в этом отношении проведенный в условиях Удмуртии (оптимум ареала) многосторонний анализ динамики численности и структуры населения рыжей полевки при различных сроках начала сезонного репродуктивного цикла и процессов, определяющих вклад в формирование популяционных циклов разных сроков начала размножения (Жигальский, 2011). После 29-летних стационарных наблюдений за состоянием исследуемой популяции Жигальским была установлена характерная для оптимума ареала относительно стабильная численность при значительных колебаниях сроков начала и окончания репродуктивного периода, в результате чего возрастной состав населения в разные годы претерпел значительные изменения. В отдельные годы размножение в популяции начиналось там в декабре–январе, о чем свидетельствовала высокая доля неполовозрелых сеголеток и репродуктивно-активных самок в апрельских отловах, хотя в некоторые годы в апреле были отмечены беременные второй раз самки. Вместе с тем встречались годы, когда размножение начиналось там значительно позже, а репродуктивная активность самок оказывалась очень низкой. Проведенный анализ показал также, что численность беременных второй раз самок и доля сеголеток 3–6 мес. (рожденных в декабре предыдущего года–в январе настоящего) в апреле имеет здесь один пик спектральной плотности, близкий к трехлетнему периоду.

Причиной автоматического торможения размножения взрослых полевок в условиях высокой плотности весенней популяции могут быть внутрипопуляционные нейрогуморальные механизмы, связанные с территориальными взаимоотношениями зверьков. Их высокая весенняя численность, очевидно, приводит к дефициту подходящей для жизни территории и усилению борьбы за индивидуальные участки. Возникает “стрессовая” ситуация, все более усиливающаяся по мере размножения популяции и приводящая в конце концов к прекращению размножения части самок после рождения ими первого выводка. Этим же можно объяснить раннее прекращение размножения в годы интенсивного нарастания численности. Более подробно явления стресса у рыжих полевок лесной зоны были описаны ранее (Башенина, 1963, 1972; Шилов, 1977, 1985), а также в ряде наших предыдущих публикаций (Ивантер, 1975, 1981, 2008; Ивантер, Жигальский, 2000)