1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Химическая физика
  4. T. 42, № 6, 2023

Химическая физика, 2023, T. 42, № 6, стр. 77-87

Дипольный момент перехода S0 → S1 хлорофилла a в растворителях с различным индексом рефракции

Д. А. Черепанов 1, 2, *, Г. Е. Милановский 2, А. В. Айбуш 1, В. А. Надточенко 1, 3

1 Федеральный исследовательский центр химической физики им. Н.Н. Семёнова Российской академии наук
Москва, Россия

2 Научно-исследовательский институт физико-химической биологии им. А.Н. Белозерского Московского государственного университета им. М.В. Ломоносова
Москва, Россия

3 Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова
Москва, Россия

* E-mail: cherepanov@belozersky.msu.ru

Поступила в редакцию 11.01.2023
После доработки 18.01.2023
Принята к публикации 20.01.2023

Полный текст (PDF)

Аннотация

Проведен расчет зависимости дипольного момента перехода S0 → S1 хлорофилла a от величины индекса рефракции n растворителя. Проанализированы взаимодействия между электрическим полем световой волны, электронным переходом пигмента в возбужденное состояние и диэлектрической поляризацией оптической среды. Эффект реактивного увеличения переходного дипольного момента молекулы хлорофилла a в растворителях с различной величиной индекса рефракции рассчитан в рамках нестационарной теории функционала плотности (TD–DFT) с использованием гибридного функционала LC-ωPBE и модели поляризуемого континуума. Расчеты ab initio аппроксимированы моделью реактивного поля Онзагера с эффективной поляризуемостью хлорофилла равной 21 Å3. Модель количественно описывает экспериментальную зависимость коэффициента экстинкции хлорофилла a в растворителях с индексом рефракции 1.3 < n < 1.7. В белковом окружении с индексом рефракции n = 1.4 величина дипольного момента перехода хлорофилла составляет 5.5 Д. Для этого окружения было рассчитано распределение электростатического потенциала в основном и возбужденном состояниях хлорофилла; расчеты ab initio аппроксимированы набором парциальных переходных зарядов, расположенных на тяжелых атомах π-сопряженной системы молекулы хлорофилла.

Ключевые слова: хлорофилл a, реактивное поле, сила осциллятора, дипольный момент перехода, модель континуальной поляризуемой среды, переходные парциальные заряды.

1. ВВЕДЕНИЕ

Светособирающие пигмент-белковые комплексы, участвующие в процессах оксигенного фотосинтеза, содержат десятки и сотни взаимодействующих молекул хлорофилла (Хл) а (всюду ниже – просто Хл) в совокупности которых практически невозможно выделить свойства индивидуальных пигментов. Для количественной интерпретации стационарных спектров поглощения и, тем более, дифференциальных спектров поглощения, полученных методами фемтосекундной спектроскопии при исследовании процессов миграции энергии и разделения зарядов в фотосинтетических комплексах с известной атомной структурой [1], необходимо знание коэффициентов экстинкции (сил осциллятора, дипольных моментов оптического перехода) отдельных мономеров Хл [2, 3].

Современные методы криогенной электронной микроскопии позволяют определить структуру фотосинтетических пигмент-белковых комплексов с атомным разрешением. Ключевыми параметрами в теоретическом описании являются собственная энергия возбужденного состояния мономера (энергия перехода S0 → S1), рассчитанная без учета взаимодействий пигментов друг с другом, и энергия межмолекулярных пигмент-пигментных взаимодействий, где преобладает электростатическое диполь-дипольное взаимодействие [1]. Прямое экспериментальное определение спектральных параметров отдельных хлорофиллов в белковой матрице в фотосинтетических комплексах затруднено. В частности, для их расчета необходимо знание величины дипольного момента перехода S0 → S1 хлорофилла. В литературе неоднократно проводили определение величины [4–7] и ориентации [8] вектора дипольного момента перехода на основе спектров Хл в органических растворителях. Экстраполяция зависимости наблюдаемой величины от индекса рефракции, или показателя преломления растворителя, n, к предельному значению n = 1 давала оценку дипольной силы (μ2) Хл в вакууме приблизительно в 14–20 Д2 [9, 10]. Прямые расчеты дипольного момента перехода ${\mathbf{\mu }} = \left\langle {\psi _{0}^{ * }\left| {\mathbf{M}} \right|{{\psi }_{1}}} \right\rangle $ для полосы QY поглощения Хл с помощью различных квантовохимических методов дают существенно большую оценку: μ2 ≈ 30 Д2 [3, 11, 12]. Указанное расхождение обусловлено не только неточностью квантовохимических расчетов, но и трудностями теоретического описания взаимодействий между пигментом и диэлектрическим окружением.

Переход молекулы из вакуума в диэлектрическую среду растворителя сопровождается изменением электронного спектра поглощения. Эти изменения включают в себя как сдвиг максимумов длины волны полос поглощения, так и увеличение или уменьшение наблюдаемой силы осциллятора. Ретиналь [13], хлорофилл [10] и другие хромофоры в пигмент-белковых комплексах не могут быть изучены в паровой фазе в обычных условиях, поэтому важно иметь теоретические методы, которые позволяют скорректировать полученные в растворах спектральные данные с их значениями в паровой фазе.

Цель данной работы – дать критический обзор теоретических моделей описания влияния внешней среды на дипольный момент перехода S0 → S1 хлорофилла и на основе сравнения с экспериментальными данными для Хл в органических растворителях различной полярности оценить величину дипольного момента перехода в белковой матрице.

2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Квантовохимические расчеты молекулы Хл проводили с помощью пакета программ Gaussian 16 [14] в рамках теории функционала плотности (density functional theory (DFT) для основного состояния S0 и в рамках нестационарного расширения этой теории (time-dependent density functional theory (TD-DFT)) для возбужденного состояния S1. Для расчетов ab initio в молекуле Хл формильный радикал в положении 7 хлоринового кольца и фитильный радикал были заменены метильными группами. Оптимизация геометрических параметров была выполнена с использованием гибридного функционала CAM-B3LYP [15] в базисе 6-31G(d). Расчет первого возбужденного состояния S1 проводился в приближении TD–DFT с использованием гибридного функционала LC-ωPBE [16] в базисе 6-311+G(d); рассчитывалось пять возбужденных состояний. Реактивное поле диэлектрика рассчитывалось в приближении поляризуемого континуума (polarizable continuum model (PCM)) [17] с использованием модели сольватации [18]. Переходные парциальные заряды (TrESP) тяжелых атомов Хл были рассчитаны из электростатического потенциала по методу из работы [3] с помощью программы Multiwfn 3.7 [19] (детали расчетов описаны в работе [20]).

3. ТЕОРИЯ

При описании поглощения электромагнитного излучения молекулами пигмента, распределенными в однородной диэлектрической среде (растворителе), необходимо учитывать взаимодействие пигмента с молекулами среды. Начиная с пионерской работы Чако [21], описание влияния растворителя на экстинкцию растворенного пигмента основывают на комбинации теории диэлектриков в статических полях и теории распространения электромагнитных волн в линейной дисперсионной среде с поглощением (среда Лоренца). Поскольку при поглощении света изменения электронной подсистемы можно рассматривать в приближении Борна–Оппенгеймера при фиксированном положении ядер, для анализа с хорошей степенью точности можно ограничиться моделями неполярных диэлектриков, в которых учитывается влияние только электронной поляризации.

Электростатические модели диэлектриков

Для однородного неполярного диэлектрика, состоящего из смеси молекул j-типа, которые не обладают собственным дипольным моментом и характеризуются электронной поляризуемостью в вакууме αj, имеет место общее соотношение между средним электрическим полем E и макроскопической проницаемостью ε:

(1)
$\frac{{\varepsilon - 1}}{{4\pi }}E = \sum\limits_j {{{N}_{j}}{{\alpha }_{j}}E_{{loc}}^{{(j)}}} ,$
где Nj – количество молекул j-типа в единице объема, а $E_{{loc}}^{{(j)}}$ представляет собой локальное электрическое поле, действующее на молекулы данного типа. В электростатической теории неполярных диэлектриков используется два основных метода расчета локального поля, которые восходят к модели Лорентца [22] и модели Онзагера [23].

В модели Лорентца рассматривается электрическое поле EL, действующее на одну молекулу в однородном диэлектрике. Окружение молекулы представлено диэлектрическим континуумом с макроскопической проницаемостью ε. Для расчета поля из макроскопической среды выделяют сферическую область, объем которой достаточно велик, чтобы иметь те же диэлектрические свойства, что и континуум. Взаимодействие центральной молекулы с диполями молекул внутри сферической области рассчитывается микроскопически, а взаимодействие с остальной частью образца рассматривается в континуальном приближении. В соответствии с этим локальное электрическое поле есть сумма двух слагаемых: поля виртуальной сферической полости макроскопического диаметра с центром на выбранной частице и поля, обусловленного внешней частью поляризованного диэлектрика: ${{E}_{L}} = {{E}_{{in}}} + {{E}_{{out}}}.$

Легко показать, что внутренне поле однородно поляризованного диэлектрика равно нулю [24]. Слагаемое Eout представляет собой поле внутри сферической области от всех источников, за исключением поляризации самой сферы. Однородное электрическое поле Е в диэлектрике обусловлено частично зарядами вне образца (поле Е0), а частично — поляризацией Р диэлектрика, ориентированной в противоположном направлении: $E = {{E}_{0}} - 4\pi P = {{{{E}_{0}}} \mathord{\left/ {\vphantom {{{{E}_{0}}} \varepsilon }} \right. \kern-0em} \varepsilon }.$

Чтобы рассчитать Eout, следует исключить из общей величины поля E вклад Es, обусловленный поляризацией сферической области. По определению собственное поле Es представляет собой поле внутри сферического образца с постоянной поляризацией P. Прямой электростатический расчет показывает, что ${{E}_{s}} = - \left( {{{4\pi } \mathord{\left/ {\vphantom {{4\pi } 3}} \right. \kern-0em} 3}} \right)P.$

Таким образом,

(2)
${{E}_{L}} = E - {{E}_{s}} = \frac{{\varepsilon + 2}}{3}E.$

В этом выражении отсутствует геометрический размер сферической области, что согласуется с результатом, полученным при рассмотрении диполь-дипольного взаимодействия внутри сферы. Если диэлектрик образован молекулами одного типа, то при подстановке (2) в уравнение (1) получаем известное уравнение Клаузиуса–Моссотти:

(3)
$\frac{{\varepsilon - 1}}{{\varepsilon + 2}} = \frac{{4\pi }}{3}N\alpha ,$
где N – число частиц в см3, α – скалярная поляризуемость частицы. Отсюда следует, что проницаемость можно выразить через молекулярную поляризуемость:

$\varepsilon = \frac{{1 + {{8\pi N\alpha } \mathord{\left/ {\vphantom {{8\pi N\alpha } 3}} \right. \kern-0em} 3}}}{{1 - {{4\pi N\alpha } \mathord{\left/ {\vphantom {{4\pi N\alpha } 3}} \right. \kern-0em} 3}}}.$

В модели Онзагера рассматривается электрическое поле EO в неоднородном диэлектрике: сферическая область радиуса a с диэлектрической проницаемостью εin = 1 содержит только одну молекулу, которая взаимодействует с диэлектрическим окружением, макроскопическая проницаемость которого равна ε. Электрическое поле, действующее на молекулу, является суммой электрического поля Ec, возникающего в пустой полости за счет поляризованного окружения, и реактивного поля отклика R, возникающего за счет взаимодействия между поляризованной молекулой и диэлектриком:

${{E}_{O}} = {{E}_{c}} + R.$

Поле Ес внутри сферической полости, индуцированное внешним полем Е, являющимся однородным на большом удалении от сферы, задается выражением

(4)
${{E}_{c}} = \frac{{3\varepsilon }}{{2\varepsilon + 1}}E.$

Поле отклика, возникающее как реакция среды на появление дипольного момента μ в центре сферы, равно

$R = \frac{{2(\varepsilon - 1)}}{{2\varepsilon + 1}}\frac{\mu }{{{{a}^{3}}}} = \xi \mu ,$
где ξ – фактор отклика сферической полости. Поскольку диполь μ индуцирован полем Ec, имеет место соотношение
$R = \alpha \xi ({{E}_{c}} + R),$
откуда следует
(5)
$R = \frac{{\alpha \xi }}{{1 - \alpha \xi }}{{E}_{c}}$
и

(6)
${{E}_{O}} = \frac{{3\varepsilon }}{{2\varepsilon + 1}}\frac{1}{{1 - \alpha \xi }}E.$

Таким образом, локальное поле в модели Онзагера зависит от размеров и формы молекулы; эта модель может также феноменологически учитывать локальные взаимодействия молекул растворителя (например, водородные связи), а также обобщена на случай описания полярных растворителей, молекулы которых обладают постоянным диэлектрическим моментом [25]. Если всеми перечисленными эффектами можно пренебречь, что оправдано для анализа электронной поляризуемости среды, то эффективный радиус молекулы растворителя задается соотношением $\left( {{{4\pi } \mathord{\left/ {\vphantom {{4\pi } 3}} \right. \kern-0em} 3}} \right)N{{a}^{3}} = 1.$ В этом случае, подставляя (6) в (1), вновь получаем уравнение (3) Клаузиуса–Моссотти. Таким образом, модели Лорентца и Онзагера эквиваленты для описания электронной поляризуемости неполярных неструктурированных диэлектриков.

Модель Лорентца диэлектрической дисперсии

Анализ взаимодействия света с пигментом в диэлектрической среде обычно опирается на классическую модель Лорентца для диэлектрической дисперсии, возникающей в результате резонансной поляризации [22]. Эта модель адекватно описывает дисперсию в оптической области в условиях слабых полей, когда справедлива линейная зависимость между средней молекулярной поляризуемостью и диэлектрической проницаемостью.

Рассмотрим плоскую электромагнитную волну, распространяющуюся в положительном направлении z через линейную однородную изотропную с временнóй дисперсией среду, занимающую полупространство z > 0. Пусть электрическое поле линейно поляризовано вдоль оси x, а E(z, t) обозначает x-компоненту электрического поля; влияние магнитного поля на поглощение принимается пренебрежимо малым. Поскольку электрическое поле плоской световой волны параллельно поверхности раздела фаз вакуум/диэлектрик, амплитуда поля непрерывна на границе z = 0. Диэлектрическая среда характеризуется комплексным показателем преломления

$k = n - i\unicode{230} ,$
где n соответствует показателю преломления, а $\unicode{230} $ – коэффициенту поглощения, величина которого зависит от концентрации растворенного пигмента. Коэффициент прохождения световой волны в область z > 0 определяется индексом рефракции растворителя и не зависит от наличия пигмента, поэтому амплитуда световой волны задается выражением

$\begin{gathered} E(z,t) = {{E}_{0}}\exp \left\{ {i\omega (t - {{kz} \mathord{\left/ {\vphantom {{kz} c}} \right. \kern-0em} c})} \right\} = \\ = {{E}_{0}}\exp \left( {{{ - 2\pi \unicode{230} z} \mathord{\left/ {\vphantom {{ - 2\pi \unicode{230} z} \lambda }} \right. \kern-0em} \lambda }} \right)\exp \left\{ {i(\omega t - {{2\pi nz} \mathord{\left/ {\vphantom {{2\pi nz} \lambda }} \right. \kern-0em} \lambda })} \right\}. \\ \end{gathered} $

Если концентрация пигмента равна C (моль/л), а коэффициент молярной экстинкции равен $\mathcal{E}$ (л ∙ моль–1 ∙ см–1), то из экспоненциальной зависимости поглощения exp($ - \mathcal{E}$Cz), пропорциональной квадрату амплитуды, следует соотношение

(7)
$\mathcal{E}C = {{4\pi \unicode{230} } \mathord{\left/ {\vphantom {{4\pi \unicode{230} } \lambda }} \right. \kern-0em} \lambda }.$

Задача заключается в том, чтобы в рамках дисперсионной модели определить, как показатель преломления n влияет на коэффициент поглощения $\unicode{230} .$ В литературе было рассмотрено несколько моделей локального поля, действующего на пигмент, и их предсказания детально сравнивались с экспериментальным данными.

В ранних работах [21, 26–31] оценка влияния неполярных растворителей на интенсивность электронного перехода пигмента основывалась на объединении классической теории дисперсии Лорентца [22] с диэлектрической моделью Лоренца [32]. Локальное поле в модели Лоренца связано с поляризацией соотношением

(8)
${{E}_{L}}(z,t) = E(z,t) + \frac{{4\pi }}{3}P(z,t).$

Переходя к фурье-представлению и определяя среднюю поляризацию как

$\tilde {P}(z,\omega ) = \left[ {{{N}_{0}}{{\alpha }_{0}}(\omega ) + {{N}_{1}}{{\alpha }_{1}}(\omega )} \right]{{\tilde {E}}_{L}}(z,\omega ),$
где Nj и αj(ω) – концентрация и молекулярная поляризуемость компонента j на частоте ω, из уравнения (8) и соотношения $\tilde {P}(z,\omega ) = \chi (\omega )\tilde {E}(z,\omega )$ находим частотную зависимость электрической восприимчивости:

(9)
$\chi (\omega ) = \frac{{\sum {{{N}_{j}}{{\alpha }_{j}}(\omega )} }}{{1 - ({{4\pi } \mathord{\left/ {\vphantom {{4\pi } 3}} \right. \kern-0em} 3})\sum {{{N}_{j}}{{\alpha }_{j}}(\omega )} }}.$

Поскольку $\varepsilon (\omega ) = 1 + 4\pi \chi (\omega ),$ из (9) следует формула Лорентц–Лоренца, являющаяся дисперсионным аналогом уравнения Клаузиуса–Моссотти:

(10)
$\sum {{{N}_{j}}{{\alpha }_{j}}(\omega )} = \frac{3}{{4\pi }}\frac{{\varepsilon (\omega ) - 1}}{{\varepsilon (\omega ) + 2}}.$

Молекулярную поляризуемость растворителя в области поглощения пигмента αs, можно считать действительной константой. Поляризуемость пигмента α1(ω) аппроксимируется моделью поляризации демпфированного гармонического осциллятора под действием силы Лоренца, обусловленной локальным полем ${{\tilde {E}}_{L}}(z,\omega ){\text{:}}$

(11)
${{\alpha }_{1}}(\omega ) = \frac{{{{q}^{2}}}}{m}\frac{{{{f}_{1}}}}{{\omega _{1}^{2} - {{\omega }^{2}} + i\gamma \omega }},$
где q и m – заряд и масса электрона, f1 и ω1 – сила и собственная резонансная частота осциллятора для пигмента в вакууме, γ – феноменологическая константа затухания. После подстановки αs и α1(ω) в формулу Лорентц–Лоренца получается соотношение для комплексной диэлектрической проницаемости:
(12)
$\varepsilon (\omega )\, = \,\frac{{1\, + \,({{8\pi } \mathord{\left/ {\vphantom {{8\pi } 3}} \right. \kern-0em} 3})\left[ {{{N}_{s}}{{\alpha }_{s}}\, + \,{{{{\beta }^{2}}{{N}_{1}}{{f}_{1}}} \mathord{\left/ {\vphantom {{{{\beta }^{2}}{{N}_{1}}{{f}_{1}}} {\left( {\omega _{1}^{2} - {{\omega }^{2}} + i\gamma \omega } \right)}}} \right. \kern-0em} {\left( {\omega _{1}^{2} - {{\omega }^{2}} + i\gamma \omega } \right)}}} \right]}}{{1\, - \,({{4\pi } \mathord{\left/ {\vphantom {{4\pi } 3}} \right. \kern-0em} 3})\left[ {{{N}_{s}}{{\alpha }_{s}}\, + \,{{{{\beta }^{2}}{{N}_{1}}{{f}_{1}}} \mathord{\left/ {\vphantom {{{{\beta }^{2}}{{N}_{1}}{{f}_{1}}} {\left( {\omega _{1}^{2} - {{\omega }^{2}} + i\gamma \omega } \right)}}} \right. \kern-0em} {\left( {\omega _{1}^{2} - {{\omega }^{2}} + i\gamma \omega } \right)}}} \right]}},$
где ${{\beta }^{2}} = {{{{q}^{2}}} \mathord{\left/ {\vphantom {{{{q}^{2}}} m}} \right. \kern-0em} m}.$ Диэлектрическая проницаемость и комплексный индекс рефракции связаны соотношением ε(ω) = k(ω)2; сравнивая мнимые части в этом соотношении, получаем искомую связь показателя преломления и коэффициента поглощения:
$2n\unicode{230} = \frac{{3q}}{{{{{(1 - p)}}^{2}} + {{q}^{2}}}},$
где

(13)
$p = \frac{{4\pi }}{3}\left[ {{{N}_{s}}{{\alpha }_{s}} + {{\beta }^{2}}{{N}_{1}}\frac{{{{f}_{1}}\left( {\omega _{1}^{2} - {{\omega }^{2}}} \right)}}{{{{{\left( {\omega _{1}^{2} - {{\omega }^{2}}} \right)}}^{2}} + {{\gamma }^{2}}{{\omega }^{2}}}}} \right],$
(14)
$q = \frac{{4\pi }}{3}{{\beta }^{2}}{{N}_{1}}\frac{{{{f}_{1}}\gamma \omega }}{{{{{\left( {\omega _{1}^{2} - {{\omega }^{2}}} \right)}}^{2}} + {{\gamma }^{2}}{{\omega }^{2}}}}.$

У типичных растворителей, таких как диметилсульфоксид и N,N-диметилформамид (ДМФ), молекулярная поляризуемость αs равна примерно 8 Å3, тогда как объем одной молекулы этих растворителей составляет около 130 Å3 [33], поэтому первое слагаемое в выражении (13) имеет значение порядка 0.2. Второе слагаемое для молекулы хлорофилла в растворе ДМФ при концентрации C = 10–5 моль/л в области резонанса не превышает по абсолютной величине 3 ∙ 10–4, поэтому его вкладом можно пренебречь. Такой же порядок величины имеет в области резонанса и коэффициент q, определяемый выражением (14). Если концентрация пигмента мала, можно пренебречь его влиянием на индекс рефракции и приписать n значение, равное индексу рефракции растворителя на частоте ω1. Тогда из соотношения (7) получаем

(15)
$\mathcal{E}C = \frac{{4\pi {{q}^{2}}}}{{mc}}\frac{{{{\theta }_{L}}}}{n}\frac{{{{N}_{1}}{{f}_{1}}\gamma {{\omega }^{2}}}}{{{{{\left( {\omega _{1}^{2} - {{\omega }^{2}}} \right)}}^{2}} + {{\gamma }^{2}}{{\omega }^{2}}}},$
где
(16)
${{\theta }_{L}} = \frac{{{{{({{n}^{2}} + 2)}}^{2}}}}{9}$
представляет собой поправочный коэффициент, отражающий усиление амплитуды электромагнитной волны в полости Лоренца в соответствии с выражением (2). В дальнейшем поправочный коэффициент θ будет рассчитан для различных моделей диэлектрика.

Уравнение (15) было впервые выведено Чако [21]; предсказываемая этим уравнением зависимость поглощения от индекса рефракции предполагает увеличение экстинкции пигмента при увеличении n (кривая 1 на рис. 1). Данное соотношение было экспериментально проверено в целом ряде работ [26–31] и признано всеми авторами неадекватным. На рис. 1 приведены экспериментальные данные из работ [4–6] для силы осциллятора Хл, рассчитанные по площади полосы поглощения QY в различных растворителях. На основании аналогичных эмпирических наблюдений было высказано предположение, что поправочный коэффициент θL/n лучше всего принять равным единице [26, 29].

Рис. 1.

Зависимость поправочного коэффициента усиления поля, θ/n, от показателя преломления n: 1 – формула (23) Чако, 2 – модель (24) Онзагера, 3 – приближение Нокса с соавт. (θ = 1), 4 – поляризационная модель (25) Онзагера, 5 – дипольная сила μ2 перехода S0 → S1 хлорофилла a, рассчитанная в данной работе. Кружками показаны экспериментальные значения из работ [4–6].

В работах [29, 34–38] было предложено использовать для описания взаимодействия пигмента и растворителя модель Онзагера, в которой учитывается как поле Ec поляризованного диэлектрика в сферической полости (4), так и поле отклика R, индуцированное образуемым внутри полости диполем (5). Фактор усиления поля θ для уравнения (15) в этой модели учитывает индуктивное взаимодействие пигмента с растворителем (поле отклика). После пренебрежения малыми поправками он равен [38, 39]

(17)
${{\theta }_{O}} = \frac{{9{{n}^{4}}}}{{{{{(2{{n}^{2}} + 1)}}^{2}}}}\left( {1 + \frac{{2{{\alpha }_{0}}(\omega )}}{{{{a}^{3}}}}\frac{{{{n}^{2}} - 1}}{{2{{n}^{2}} + 1}}} \right),$
где α0(ω) – электронная поляризуемость молекулы пигмента в основном состоянии в вакууме:
(18)
${{\alpha }_{0}}(\omega ) = \frac{{4\pi }}{{3h}}\sum\limits_i {\frac{{{{\omega }_{{0k}}}{{{\left| {{{\mu }_{{0k}}}} \right|}}^{2}}}}{{\omega _{{0k}}^{2} - {{\omega }^{2}}}}} ,$
a параметр a представляет собой радиус полости в диэлектрической среде, содержащей одну молекулу пигмента (в растворе он соответствует геометрическому размеру молекулы пигмента). Для Хл статическая поляризуемость в основном состоянии составляет около 17 Å3 [40], а эффективный радиус – около 4 Å, поэтому второе слагаемое в уравнении (17) заметно меньше единицы. Использование поправочного коэффициента θO/n в этом случае предполагает снижении интенсивности поглощения пигмента при увеличении индекса рефракции (кривая 2 на рис. 1).

Нокс с соавт. [10, 41, 42] предложили не учитывать отличие локального поля, действующего на пигмент, от среднего поля, индуцированного электромагнитной волной в растворителе; в этом предположении в уравнении (15) θ = 1, что означает гиперболическое уменьшение интенсивности поглощения при увеличении индекса рефракции (кривая 3 на рис. 1). Данная аппроксимация неоднократно использовалась для вычисления энергии экситонного сопряжения молекул хлорофилла в различных фотосинтетических комплексах [43–45].

Суммируя, можно заключить, что между имеющимися в литературе моделями нет даже качественного согласия в определении зависимости интенсивности поглощения от коэффициента поглощения растворителя. Причиной для такого расхождения может быть некорректное использование классических электростатических моделей для описания взаимодействия электромагнитной волны, диэлектрика и фотовозбуждаемого пигмента.

В электростатической модели Лоренца внутреннее поле однородно поляризованной макроскопической сферы равно нулю, так как вклады от всех диполей внутри сферы компенсируют друг друга [25]. Эта компенсация нарушается при волновой поляризации, поскольку диполи, расположенные на фазовых поверхностях z и (z + λ/2), ориентированы в противоположных направлениях. По этой причине модель (2) Лоренца и вытекающее из него уравнение (3) Клаузиуса–Моссотти неприменимы для описания волновой дисперсии.

Модель Онзагера лишена этого недостатка, так как размер полости в диэлектрической среде, содержащей одну молекулу пигмента, много меньше длины световой волны. Однако эта модель неприменима по другой причине. В модели Онзагера электронное состояние молекулы внутри полости не меняется, а лишь незначительно возмущается под действием внешнего электрического поля. Данная модель описывает индуктивное взаимодействие одинаково возмущенных молекул диэлектрика друг с другом и принципиально не подходит для анализа перехода пигмента в другое электронное состояние и связанного с поглощением кванта изменения самого поля. По этой причине предложение Нокса и ван Амеронгена [41] учитывать амплитуду именно среднего поля как источник энергии для электронного перехода пигмента в возбужденное состояние представляется совершенно справедливым.

4. КВАНТОВОМЕХАНИЧЕСКОЕ МОДЕЛИРОВАНИЕ

Поляризация дипольного момента перехода S0 → S1 хлорофилла

Во всех приведенных моделях опускается из рассмотрения один существенный эффект: молекула Хл обладает постоянным дипольным моментом в основном и возбужденном состояниях, поэтому взаимодействие с диэлектриком ведет к поляризации обоих состояний и тем самым вызывает изменение дипольного момента перехода пигмента. Поскольку поляризуемость Хл увеличивается при переходе в возбужденное состояние [46, 47], следует ожидать возрастания дипольного момента перехода при увеличении индекса рефракции. Увеличение дипольного момента перехода за счет реактивного поля диэлектрика может быть описано поляризационной моделью Онзагера [48], которая предсказывает следующую зависимость коэффициента усиления θ от индекса рефракции в уравнении (15):

(19)
${{\theta }_{{ref}}} = {{\left( {1 + \frac{{\alpha {\text{*}}\xi }}{{1 - \alpha {\text{*}}\xi }}} \right)}^{2}}.$
Здесь α* – поляризуемость дипольного момента перехода S0 → S1 молекулы Хл, а ξ – фактор отклика диэлектрика, окружающего молекулу. В сферическом приближении фактор отклика равен

(20)
$\xi = \frac{1}{{{{a}^{3}}}}\frac{{2({{n}^{2}} - 1)}}{{2{{n}^{2}} + 1}}.$

Форма молекулы Хл соответствует сжатому эллипсоиду, поэтому сферическое приближение (20) будет плохо аппроксимировать реактивное поле при больших значениях диэлектрической проницаемости.

Квантовохимический расчет поляризуемости α* и эффективного радиуса a был проведен в приближении TD-DFT с использованием гибридного функционала LC-ωPBE, в котором проведена коррекция обменных взаимодействий на больших расстояниях [16]. Поле отклика диэлектрического окружения молекулы Хл рассчитывалось методом PCM [17], реализованным в программе Gaussian 16. Схема расчета включала следующую последовательность шагов.

1. Геометрическая структура Хл в основном состоянии S0 была получена минимизацией энергии в приближении DFT с функционалом CAM-B3LYP в базисе 6-31G(d) (см. разд. 2). Для этой конформации был проведен расчет зависимости статического дипольного момента μ0(ε) основного состояния Хл от величины диэлектрической проницаемости в приближении DFT/PCM с функционалом LC-ωPBE и базисом 6-311+G(d) (рис. 2, ромбы). Эта зависимость была аппроксимирована уравнением

(21)
${{\mu }_{0}}(\varepsilon ) = {{\mu }_{0}}\left( {1 + \frac{{{{\alpha }_{0}}\xi }}{{1 - {{\alpha }_{0}}\xi }}} \right),$
где дипольный момент в вакууме, μ0, был равен 6.38 Д, а поляризуемость хлорофилла в вакууме, α0, была принята равной 17 Å3 в соответствии с данными из работы [40]. При этих параметрах эффективный радиус хлорофилла a получился равным 3.7 Å (кривая 1 на рис. 2).

Рис. 2.

Зависимость статического дипольного момента в основном состоянии (ромбы) и дипольного момента перехода S0 → S1 (кружки) для молекулы хлорофилла а в зависимости от диэлектрической проницаемости окружающей среды. Результаты квантовохимических расчетов (символы) аппроксимированы уравнениями (26) и (27).

2. Методом TD–DFT/PCM с теми же функционалом (LC-ωPBE) и базисом (6-311+G(d)) была рассчитана зависимость μ01(ε) для величины дипольного момента перехода S0 → S1 молекулы Хл (рис. 2, кружки). Полученная зависимость была аппроксимирована аналогичным уравнением:

(22)
${{\mu }_{{01}}}(\varepsilon ) = {{\mu }_{{01}}}\left( {1 + \frac{{\alpha {\text{*}}\xi }}{{1 - \alpha {\text{*}}\xi }}} \right),$
где радиус молекулы ХФ был фиксирован (a = = 3.7 Å), а дипольный момент перехода в вакууме μ01 = 5.2 Д и поляризуемость α* = 21 Å3 были определены подгонкой в области 1 < ε < 10 (кривая 2 на рис. 2).

Полученные таким методом параметры a = 3.7 Å и α* = 21 Å3 были использованы для расчета по формуле (19) зависимости наблюдаемой интенсивности полосы QY поглощения Хл от индекса рефракции (кривая 4 на рис. 1), которая хорошо соответствует экспериментальным данным. Слабая зависимость наблюдаемого коэффициента поглощения хлорофилла от индекса рефракции раствора является, таким образом, результатом взаимной компенсации двух факторов, входящих в поправочный коэффициент θref/n: при возрастании n в экспериментально достижимом интервале 1.3 < n < 1.7 собственная дипольная сила перехода S0 → S1 хлорофилла также возрастает практически линейно (кривая 5 на рис. 1). Поскольку индекс рефракции белков находится в интервале 1.38 < n < 1.46 [49–51], величина дипольного момента перехода ХФ в белке составляет около 5.5 Д, а дипольная сила – 30 Д2.

Для характеристики ориентации дипольного момента перехода μ01 обычно используют систему координат, в которой ось x направлена вдоль вектора NA–NC, а ось y – вдоль вектора NB–ND атомов азота молекулы Хл (рис. 3). В этих координатах азимутальный угол между μ01 и осью x составляет ~95° (т.е. повернут на ~5° в сторону четвертого пиррольного кольца порфиринового макроцикла), а полярный угол с осью z, перпендикулярной плоскости макроцикла, равен 87°. Ориентация дипольного момента перехода μ01 практически не зависит от величины диэлектрической проницаемости.

Рис. 3.

Ориентация дипольного момента перехода μ01 мономера хлорофилла. Буквами обозначены кольца макроцикла хлорофилла.

Модель распределенных монополей перехода S0 → S1 хлорофилла

Для количественного анализа стационарных спектров фотосинтетических комплексов и моделирования динамики переноса энергии и разделения зарядов необходимо проводить расчет диполь-дипольных взаимодействий экситонно-сопряженных молекул хлорофилла [52–55]. В применявшемся ранее приближении точечных диполей предполагалось, что взаимодействие мономеров описывается кулоновскими потенциалами, сфокусированными в геометрических центрах соответствующих порфириновых макроциклов. Однако такой модели недостаточно для описания взаимодействия близкорасположенных молекул Хл с протяженными сопряженными π-электронными системами. Было предложено более точное описание, основанное на аппроксимации распределения дипольного момента перехода системой точечных монополей (парциальных зарядов), приписанных атомам макроцикла молекулы Хл (модель TrESP, см. [3, 56]). Величины парциальных зарядов, рассчитанные методами ab initio в вакууме, для практического применения масштабировались в соответствии с экстраполяцией экспериментально наблюдаемой величины дипольной силы μ2 к значению индекса рефракции n = 1 [43, 55], которое для Хл принимается равным 20–21 Д2 [10]. Однако в белковом окружении за счет поляризуемости порфиринового макроцикла величина дипольной силы увеличивается до 30 Д2 (рис. 2).

С целью практического расчета энергии экситонного взаимодействия молекул Хл в фотосинтетических комплексах был проведен расчет парциальных зарядов его атомов для основного состояния S0 и перехода S0 → S1 полосы поглощения QY с учетом поляризации макроцикла в белковом окружении с индексом рефракции n = 1.4. Электростатический потенциал рассчитывался на расстояниях от 2 до 4 Å вокруг тяжелых атомов с помощью программы Multiwfn 3.7 [19] в соответствии с алгоритмом, предложенным в работе [3]. Аппроксимация распределения электростатического потенциала точечными монополями была проведена стандартным методом линейной регрессии с ограничениями, чтобы воспроизвести общий нулевой заряд молекулы и три компоненты суммарного дипольного момента, рассчитанного ab initio. Заряды атомов водорода были фиксированы равными нулю. Результаты представлены в табл. 1.

Таблица 1.

Парциальные заряды тяжелых атомов макроцикла хлорофилла a для основного состояния S0 (q00) и перехода S0 → S1 полосы поглощения QY (q01) с учетом поляризации пигмента в белковом окружении с индексом рефракции n = 1.4

Атом q00 q01 Атом q00 q01
MG 0.8946 –0.0048 C1C 0.0666 0.1959
CHA –0.3507 0.1438 C2C –0.0812 –0.0277
CHB –0.1326 –0.0356 C3C –0.1536 0.0195
CHC 0.0590 –0.1998 C4C 0.0543 –0.0385
CHD 0.1597 0.0399 CMC 0.1235 0.0072
NA –0.3811 0.0507 CAC 0.1147 0.0107
C1A 0.1958 –0.1437 CBC –0.0030 0.0054
C2A 0.0861 0.0006 ND –0.3667 0.0921
C3A 0.1907 0.0013 C1D –0.1231 –0.0817
C4A 0.0140 0.0878 C2D 0.0656 –0.0110
CMA –0.0043 0.0057 C3D –0.2348 –0.0195
CAA –0.0252 –0.0047 C4D 0.2361 –0.1450
NB –0.4691 –0.1097 CMD 0.1165 –0.0381
C1B 0.2237 0.0643 CAD 0.4895 0.0136
C2B –0.0789 0.0071 OBD –0.5284 –0.0294
C3B –0.1224 –0.0231 CBD 0.1354 –0.0241
C4B 0.1029 0.1915 CGD 0.6832 0.0006
CMB 0.1252 0.0244 O1D –0.5587 –0.0016
CAB 0.0172 0.0093 O2D –0.4841 0.0020
CBB 0.0406 0.0170 CED 0.8946 –0.0048
NC –0.4160 –0.0471      

Маджет с соавт. рассчитывали распределение парциальных зарядов дипольного момента перехода Хл в вакууме, используя функционал B3LYP без коррекции обменных взаимодействий и минимальный базис 6-31G(d) [3]. Дипольная сила μ2 в этих расчетах получилась равной 31.6 Д2. Мы проанализировали, насколько чувствительны результаты метода TD–DFT к выбору функционала плотности и размеру базиса. Аналогичные расчеты в вакууме с функционалом CAM-B3LYP, учитывающим коррекцию обменных взаимодействий на больших расстояниях, в базисе 6-31G(d) дают меньшую величину дипольной силы: μ2 = = 27.8 Д2. Переход к функционалу LC-ωPBE приводит к дополнительному уменьшению дипольной силы до 25.5 Д2. Расширение базиса до 6-311+G(d) увеличивает дипольную силу до 26.9 Д2. Наконец, наиболее существенным эффектом является поляризация молекулы Хл реактивным полем Онзагера, за счет которого в белковом окружении с диэлектрической проницаемостью ε = 2 дипольная сила перехода увеличивается до 39.1 Д2. Экспериментальная оценка, полученная на основе анализа спектральных данных [4–6], для этой диэлектрической проницаемости составляет 30 Д2 (рис. 1).

В модели Онзагера (19) не учитывается, что наличие в белке статической диэлектрической проницаемости (ε ≈ 4) ведет к поляризации статического дипольного момента основного состояния хлорофилла и к дополнительному увеличению переходного момента. Этот эффект может объяснять разброс экспериментальных данных по экстинкции Хл в растворителях с близким индексом рефракции, но различающихся по величине статической проницаемости (рис. 1).

5. ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Дипольный момент перехода S0 → S1 хлорофилла полосы поглощения QY является ключевым параметром, определяющим энергию экситонного сопряжения, форму стационарных спектров поглощения и кругового дихроизма, а также скорость переноса энергии в фотосинтетических пигмент-белковых комплексах. Математический анализ указанных явлений основывается на рассмотрении электромагнитных взаимодействий между электрическим полем световой волны, электронным переходом пигмента в возбужденное состояние и диэлектрической поляризацией оптической среды с индексом рефракции n > 1. Используемые в литературе методы определения дипольного момента перехода хлорофилла а основываются на комбинации классических моделей электростатической поляризации диэлектриков и теории распространения электромагнитных волн в линейной дисперсионной среде с поглощением (среда Лоренца), однако в них не учитывается реактивное изменение электронных состояний пигмента за счет его взаимодействия с диэлектрическим окружением. В данной работе с помощью нестационарной теории функционала плотности (TD–DFT) и модели поляризуемого континуума проанализировано увеличение переходного дипольного момента молекулы хлорофилла a в растворителях с различной величиной индекса рефракции. Расчеты ab initio аппроксимированы моделью реактивного поля Онзагера, в которой эффективная поляризуемость хлорофилла составила 21 Å3. Модель количественно описывает экспериментальную зависимость коэффициента экстинкции хлорофилла a в растворителях с индексом рефракции 1.3 < n < 1.7. Величина дипольного момента перехода хлорофилла в белковом окружении с индексом рефракции n = 1.4 равна 5.5 Д. Для этого окружения рассчитано распределение электростатического потенциала в основном и возбужденном состояниях хлорофилла; расчеты ab initio аппроксимированы набором парциальных переходных зарядов, расположенных на тяжелых атомах π-сопряженной системы молекулы хлорофилла.

Работа выполнена при поддержке грантом Российского научного фонда № 22-24-00705.

Список литературы

  1. Mirkovic T., Ostroumov E.E., Anna J.M. et al. // Chem. Rev. 2017. V. 117. № 2. P. 249; https://doi.org/10.1021/acs.chemrev.6b00002

  2. Zucchelli G., Jennings R.C., Garlaschi F.M. et al. // Biophys. J. 2002. V. 82. № 1. P. 378; https://doi.org/10.1016/S0006-3495(02)75402-7

  3. Madjet M.E., Abdurahman A., Renger T. // J. Phys. Chem. B. 2006. V. 110. № 34. P. 17268;. https://doi.org/10.1021/jp0615398

  4. Seely G.R., Jensen R.G. // Spectrochim. Acta. 1965. V. 21. № 10. P. 1835; https://doi.org/10.1016/0371-1951(65)80095-9

  5. Houssier C., Sauer K. // J. Amer. Chem. Soc. 1970. V. 92. № 4. P. 779; https://doi.org/10.1021/ja00707a007

  6. Colbow K. // BBA – Bioenerg. 1973. V. 314. № 3. P. 320; https://doi.org/10.1016/0005-2728(73)90116-3

  7. Shipman L.L., Cotton T.M., Norris J.R., Katz J.J. // J. Amer. Chem. Soc. 1976. V. 98. № 25. P. 8222; https://doi.org/10.1021/ja00441a056

  8. Linke M., Lauer A., Von Haimberger T. et al. // Ibid. 2008. V. 130. № 45. P. 14904; https://doi.org/10.1021/ja804096s

  9. Shipman L.L. // Photochem. Photobiol. 1977. V. 26. № 3. P. 287; https://doi.org/10.1111/j.1751-1097.1977.tb07486.x

  10. Knox R.S. // Ibid. 2003. V. 77. № 5. P. 492; https://doi.org/10.1562/0031-8655(2003)0770492-daosoc2.0.co2

  11. Oviedo M.B., Sánchez C.G. // J. Phys. Chem. A. 2011. V. 115. № 44. P. 12280; https://doi.org/10.1021/jp203826q

  12. Khokhlov D., Belov A. // Biophys. Chem. 2019. V. 246. P. 16; https://doi.org/10.1016/j.bpc.2019.01.001

  13. Birge R.R., Sullivan M.J., Kohler B.E. // J. Amer. Chem. Soc. 1976. V. 98. № 2. P. 358; https://doi.org/10.1021/ja00418a007

  14. Frisch M.J., Trucks G.W., Schlegel H.B., Scuseria G.E., Robb M.A., Cheeseman J.R., Scalmani G., Barone V., Petersson G.A., Nakatsuji H., Li X., Caricato M., Marenich A.V., Bloino J., Janesko B.G., Gomperts R., Mennucci B., Hratchian H.P., Ortiz J.V., Izmaylov A.F., Sonnenberg J.L., Williams-Young D., Ding F., Lipparini F., Egidi F., Goings J., Peng B., Petrone A., Henderson T. // Gaussian 16. Rev. C. 01. Wallingford CT: Gaussian Inc., 2016.

  15. Yanai T., Tew D.P., Handy N.C. // Chem. Phys. Lett. 2004. V. 393. № 1–3. P. 51; https://doi.org/10.1016/j.cplett.2004.06.011

  16. Henderson T.M., Izmaylov A.F., Scalmani G., Scuseria G.E. // J. Chem. Phys. 2009. V. 131. № 4. P. 044108; https://doi.org/10.1063/1.3185673

  17. Tomasi J., Mennucci B., Cammi R. // Chem. Rev. 2005. V. 105. № 8. P. 2999; https://doi.org/10.1021/cr9904009

  18. Marenich A. V., Cramer C.J., Truhlar D.G. // J. Phys. Chem. B. 2009. V. 113. № 18. P. 6378; https://doi.org/10.1021/jp810292n

  19. Lu T., Chen F. // J. Comput. Chem. 2012. V. 33. № 5. P. 580; https://doi.org/10.1002/jcc.22885

  20. Черепанов Д.А., Милановский Г.Е., Надточенко В.А., Семёнов А.Ю. // Хим. физика. 2023. Т. 42. № 5.

  21. Chako N.Q. // J. Chem. Phys. 1934. V. 2. № 10. P. 644; https://doi.org/10.1063/1.1749368

  22. Lorentz H.A. The Theory of Electrons. 2nd edn. Leipzig, New York: Dover, 1952.

  23. Onsagbr L. // J. Amer. Chem. Soc. 1936. V. 58. № 8. P. 1486; https://doi.org/10.1021/ja01299a050

  24. Fröhlich H. Theory of Dielectrics: Dielectric Constant and Dielectric Loss. Oxford: Clarendon Press, 1949.

  25. Böttcher C.J.F., van Belle O.C., Bordewijk P., Rip A. Theory of electric polarization. 2nd ed. V. 1. Dielectrics in static fields. Amsterdam, New York: Elsevier Scientific Pub. Co, 1974.

  26. Mulliken R.S., Rieke C.A. // Rep. Prog. Phys. 1941. V. 8. № 1. P. 231; https://doi.org/10.1088/0034-4885/8/1/312

  27. Pickett L.W., Paddock E., Sackter E. // J. Amer. Chem. Soc. 1941. V. 63. № 4. P. 1073; https://doi.org/10.1021/JA01849A051/ASSET/JA01849-A051.FP.PNG_V03

  28. Jacobs L.E., Platt J.R. // J. Chem. Phys. 1948. V. 16. № 12. P. 1137; https://doi.org/10.1063/1.1746745

  29. Neporent B.S., Bakhshiev N.G. // Opt. Spectrosc. 1958. V. 5. № 634. P. 1954.

  30. Moffitt W., Moscownz A. // J. Chem. Phys. 1959. V. 30. № 3. P. 648; https://doi.org/10.1063/1.1730025

  31. Bakhshiev N.G., Girin O.P., Libov V.S. // Opt. Spectrosc. 1963. V. 14. P. 255.

  32. Lorenz L. // Ann. Phys. 1880. V. 247. № 9. P. 70; https://doi.org/10.1002/andp.18802470905

  33. Pacak P. // J. Solut. Chem. 1987. V. 16. № 1. P. 71; https://doi.org/10.1007/BF00647016

  34. Bakhshiev N.G. // Opt. Spectrosc. 1958. V. 5. № 646. P. 1954.

  35. Schuyer J. // Recl. des Trav. Chim. des Pays-Bas. 1953. V. 72. № 11. P. 933; https://doi.org/10.1002/recl.19530721104

  36. Bakhshiev N.G., Girin O.P., Libov V.S. // Opt. Spectrosc. 1963. V. 14. P. 395.

  37. Liptay W. // Z. Naturforschg. A. 1966. V. 21. № 10. P. 1605; https://doi.org/10.1515/zna-1966-1010

  38. Weigang O.E. // J. Chem. Phys. 1964. V. 41. № 5. P. 1435; https://doi.org/10.1063/1.1726086

  39. Хохлова С.С., Михайлова В.А., Иванов А.И. // Хим. физика. 2007. Т. 26. № 7. С. 27.

  40. Karakas A., Ceylan Y., Karakaya M. et al. // Open Chem. 2018. V. 16. № 1. P. 1242; https://doi.org/10.1515/chem-2018-0134

  41. Knox R.S., van Amerongen H. // J. Phys. Chem. B. 2002. V. 106. № 20. P. 5289; https://doi.org/10.1021/jp013927+

  42. Knox R.S., Spring B.Q. // Photochem. Photobiol. 2003. V. 77. № 5. P. 497; https://doi.org/10.1562/0031-8655(2003)0770497-dsitc2.0.co2

  43. Adolphs J., Müh F., Madjet M.E.A. et al. // J. Amer. Chem. Soc. 2010. V. 132. № 10. P. 3331; https://doi.org/10.1021/ja9072222

  44. Novoderezhkin V.I., Palacios M.A., Van Amerongen H., Van Grondelle R. // J. Phys. Chem. B. 2005. V. 109. № 20. P. 10493; https://doi.org/10.1021/jp044082f

  45. Adolphs J., Müh F., Madjet M.E.A., Renger T. // Photosynth. Res. 2008. V. 95. № 2–3. P. 197; https://doi.org/10.1007/s11120-007-9248-z

  46. Krawczyk S. // BBA – Bioenerg. 1991. V. 1056. № 1. P. 64; https://doi.org/10.1016/S0005-2728(05)80073-8

  47. Altmann R.B., Haarer D., Renge I. // Chem. Phys. Lett. 1993. V. 216. № 3–6. P. 281; https://doi.org/10.1016/0009-2614(93)90095-I

  48. Хохлова С.С., Михайлова В.А., Иванов А.И. // ЖФХ. 2008. Т. 82. № 6. С. 1161.

  49. Van Manen H.J., Verkuijlen P., Wittendorp P. et al. // Biophys. J. 2008. V. 94. № 8. P. L67; https://doi.org/10.1529/biophysj.107.127837

  50. Vörös J. // Biophys. J. 2004. V. 87. № 1. P. 553; https://doi.org/10.1529/biophysj.103.030072

  51. Zölls S., Gregoritza M., Tantipolphan R. et al. // J. Pharm. Sci. 2013. V. 102. № 5. P. 1434; https://doi.org/10.1002/jps.23479

  52. Byrdin M., Jordan P., Krauss N. et al. // Biophys. J. 2002. V. 83. № 1. P. 433; https://doi.org/10.1016/S0006-3495(02)75181-3

  53. Yang M., Damjanović A., Vaswani H.M., Fleming G.R. // Ibid. 2003. V. 85. № 1. P. 140; https://doi.org/10.1016/S0006-3495(03)74461-0

  54. Akhtar P., Caspy I., Nowakowski P.J. et al. // J. Amer. Chem. Soc. 2021. V. 143. № 36. P. 14601; https://doi.org/10.1021/jacs.1c05010

  55. Kimura A., Kitoh-Nishioka H., Aota T., et al. // J. Phys. Chem. B. 2022. V. 126. № 22. P. 4009; https://doi.org/10.1021/acs.jpcb.2c00869

  56. Philipson K.D., Cheng Tsai S., Sauer K. // J. Phys. Chem. 1971. V. 75. № 10. P. 1440; https://doi.org/10.1021/J100680A013/ASSET/J100-680A013.FP.PNG_V03

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Химическая физика

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал