1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Химическая физика
  4. T. 42, № 6, 2023

Химическая физика, 2023, T. 42, № 6, стр. 88-94

Энергетический барьер фотоиндуцированного разделения зарядов в реакционных центрах фотосистем 1 и 2

Д. А. Черепанов 1, 2, *, Г. Е. Милановский 2, В. А. Надточенко 1, 3, А. Ю. Семёнов 1, 2

1 Федеральный исследовательский центр химической физики им. Н.Н. Семёнова Российской академии наук
Москва, Россия

2 Научно-исследовательский институт физико-химической биологии им. А.Н. Белозерского, Московского государственного университета им. М.В. Ломоносова
Москва, Россия

3 Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова
Москва, Россия

* E-mail: tscherepanov@gmail.com

Поступила в редакцию 11.01.2023
После доработки 18.01.2023
Принята к публикации 20.01.2023

Полный текст (PDF)

Аннотация

В работе анализируется энергетика реакций фотоиндуцированного разделения зарядов между близкорасположенными молекулами хлорофилла (Хл) и феофитина (Фео). Реакционные центры фотосистем (ФС) 1 и 2 включают в себя три пары спектрально-сходных порфириновых кофакторов, структура которых допускает возможность реализации альтернативных механизмов первичного разделения зарядов. Рассматривается континуальная модель образования ион-радикальных пар в диэлектрическом окружении, основанная на рассчитанных ab initio парциальных зарядах. Модель описывает экспериментальную зависимость среднеточечных редокс-потенциалов Хл и Фео в растворах с различной диэлектрической проницаемостью. В рамках этой модели определена энергия образования первичных ион-радикальных пар для обсуждаемых в литературе альтернативных механизмов разделения зарядов в ФС 1 и ФС 2. В рассматриваемом приближении в ФС 2 первичное разделение зарядов между мономером Хл (ХлD1) и Фео (ФеоD1) является единственным энергетически допустимым механизмом. Отсутствие Фео в аналогичной позиции в реакционном центре ФС 1 приводит к тому, что в этом комплексе мономер Хл не может выступать в качестве первичного донора электрона. Стабилизация первичной ион-радикальной пары в ФС 1 может происходить за счет делокализации электронной плотности в димере специальной пары молекул Хл (Р700) и гетеродимере молекул Хл, образующих первичный акцептор А0.

Ключевые слова: фотосистема 1, фотосистема 2, хлорофилл а, феофитин а, ион-радикальная пара, первичное разделение зарядов.

1. ВВЕДЕНИЕ

Реакция разделения зарядов между близкорасположенными кофакторами в фотосинтетических белковых комплексах сходна с переходом электрона в зону проводимости в полупроводниковых материалах. Скорость реакций переноса электрона, протекающих между кофакторами фотосинтетического комплекса по адиабатическому механизму, критически зависит от тонкой регуляции редокс-потенциала, достигаемой за счет модуляции диэлектрической проницаемости белка [1]. В случае комплексов фотосистем (ФС) 1 и 2 оксигенного фотосинтеза цианобактерий и высших растений образование первичной ион-радикальной пары индуцируется поглощением кванта света, энергия которого должна превышать ширину “запрещенной зоны”. Данное термодинамическое ограничение по энергии разделенных зарядов дает возможность исключить из рассмотрения некоторые из интермедиатов, возникновение которых в качестве первичной ион-радикальной пары предполагалось на основании известной молекулярной структуры комплекса.

Первичные реакции фотоиндуцированного разделения зарядов происходят в реакционных центрах ФС 1 и ФС 2 растений, водорослей и цианобактерий с участием порфириновых кофакторов – хлорофилла (Хл) а и феофитина (Фео) а (рис. 1). Общая схема первичных реакций переноса электрона в обоих комплексах включает в себя две принципиальные стадии:

Рис. 1.

Пространственное расположение кофакторов, участвующих в первичных реакциях разделения заряда в реакционных центрах ФС 1 (а) и ФС 2 (б). Две симметричных цепи переносчиков электрона включают в себя специальную пару хлорофилла (P700 и P680), вспомогательный хлорофилл (Хл2A/2B и ХлD1/D2), терминальный порфирин (Хл3A/3B и ФеоD1/D2), а также хинонные акцепторы (QA/QB). Детально показано взаимное расположение мономеров Хл а в спецпарах Р700 (в) и Р680 (г); указано расстояние в ангстремах между атомами магния (согласно кристаллографическим структурам, pdb-коды 1jb0 и 6jlo).

Схема 1

$\left[ {{\text{RC}}} \right]{\text{*}}\,\xrightarrow{{{{k}_{1}}}}\left\{ {\begin{array}{*{20}{c}} {{\text{P}}\left[ {{{{\text{X}}}^{ + }}{{{\text{Y}}}^{ - }}} \right]} \\ {\left[ {{{{\text{P}}}^{ + }}{{{\text{X}}}^{ - }}} \right]{\text{Y}}} \end{array}} \right\}\xrightarrow{{{{k}_{2}}}}\left[ {{{{\text{P}}}^{ + }}{\text{X}}{{{\text{Y}}}^{ - }}} \right],$

где [RC]* – возбужденное состояние реакционного центра и длинноволновых форм Хл светособирающей антенны; P – структурный димер (специальная пара) симметрично расположенных молекул Хл, функционирующих как финальный донор электрона; X – ближайшая к P молекула Хл; Y – порфириновый макроцикл, выступающий как финальный акцептор электрона в рассматриваемой последовательности реакций.

В ФС 1 (рис. 1а и в) специальная пара обозначается как P700; она состоит из молекул хлорофилла PА и PB, которые структурно связаны с двумя ветвями кофакторов A и B, участвующих в переносе электрона. Мономеры X и Y в каждой из ветвей ФС 1 представлены молекулами Хл2 и Хл3 (обе ветви активны).

В ФС 2 (рис. 1б и г) специальная пара обозначается как P680; она состоит из мономеров PD1 и PD2, которые относятся к двум симметричным субъединицам D1 и D2, формирующим центральную часть фотосинтетического комплекса. В ФС 2 функционально активна только ветвь переносчиков, относящихся к субъединице D1: в качестве промежуточного порфирина выступает мономер ХлD1, а в качестве финального акцептора – ФеоD1.

В ФС 1 специальная пара P700 имеет максимум поглощения в области длин волн около 700 нм, среднеточечный редокс-потенциал окисления ${{E}_{m}}[{{{\text{P}}_{{700}}^{ + }} \mathord{\left/ {\vphantom {{{\text{P}}_{{700}}^{ + }} {{{{\text{P}}}_{{700}}}}}} \right. \kern-0em} {{{{\text{P}}}_{{700}}}}}]$ = +0.45 В [2]; максимум поглощения акцептора A0, который рассматривается как гетеродимер молекул Хл2 и Хл3 [3], находится при 686 нм [4, 5], а среднеточечный редокс-потенциал ${{E}_{m}}[{{{{{\text{A}}}_{0}}} \mathord{\left/ {\vphantom {{{{{\text{A}}}_{0}}} {{\text{A}}_{0}^{ - }}}} \right. \kern-0em} {{\text{A}}_{0}^{ - }}}]$ = –1.25 В [6] (данные приведены по водородному электроду, SHE). Функциональная роль промежуточного Хл2 (X на Схеме 1) – предмет длительных исследований, и на настоящий момент этот вопрос остается нерешенным. Согласно одной точке зрения первичным донором электрона является специальная пара P700, а первичный акцептор A0 представляет собой гетеродимер XY [7–10]. Спиновая плотность и положительный заряд в катион-радикале ${\text{P}}_{{700}}^{ + }$ делокализованы в соотношении 1 : 3 между мономерами PА и PВ в пользу PВ [11, 12]; делокализация спиновой плотности в сходном соотношении 1 : 3 между Хл2 и Хл3 наблюдается также в анион-радикале ${\text{A}}_{0}^{ - }$ [3]. Поэтому кинетический механизм разделения зарядов в этой модели представлен электронным переходом

$\left[ {{\text{RC}}} \right]{\text{*}}\xrightarrow{{{{k}_{1}}}}{{\left[ {{{{\text{P}}}_{{\text{A}}}}{{{\text{P}}}_{{\text{B}}}}} \right]}^{ + }}{{\left[ {{\text{XY}}} \right]}^{ - }}.$

Согласно альтернативной точке зрения [13, 14], после возбуждения ФС 1 с образованием возбужденного состояния [RC]* разделение зарядов происходит между Хл2 и Хл3, так что первичным донором является Хл2 (ниже – X), который далее получает электрон от специальной пары P700:

$\left[ {{\text{RC}}} \right]{\text{*}}\xrightarrow{{{{k}_{1}}}}{{{\text{X}}}^{ + }}{{{\text{Y}}}^{ - }}\xrightarrow{{{{k}_{2}}}}{{\left[ {{{{\text{P}}}_{{\text{A}}}}{{{\text{P}}}_{{\text{B}}}}} \right]}^{ + }}{{{\text{Y}}}^{ - }}.$

В ФС 2 среднеточечный редокс-потенциал специальной пары равен ${{E}_{m}}[{{{\text{P}}_{{680}}^{ + }} \mathord{\left/ {\vphantom {{{\text{P}}_{{680}}^{ + }} {{{{\text{P}}}_{{{\text{680}}}}}}}} \right. \kern-0em} {{{{\text{P}}}_{{{\text{680}}}}}}}]$ = +1.25 В [15, 16], что на 0.8 В превышает ${{E}_{m}}[{{{\text{P}}_{{700}}^{ + }} \mathord{\left/ {\vphantom {{{\text{P}}_{{700}}^{ + }} {{{{\text{P}}}_{{{\text{700}}}}}}}} \right. \kern-0em} {{{{\text{P}}}_{{{\text{700}}}}}}}].$ Столь большая разница в окислительных потенциалах ФС 1 и ФС 2 необходима, чтобы обеспечить поток электронного транспорта через ряд переносчиков сопрягающей мембраны хлоропластов, обеспечивающих генерацию NADPH и ATP – основных продуктов световой стадии фотосинтеза, необходимых для ассимиляции углекислоты и синтеза углеводов [17]. В отличие от P700 спиновая плотность в окисленном состоянии P680 локализована на мономере PD1 специальной пары. В качестве акцептора Y в ФС 2 выступает не Хл, как в ФС 1, а Фео. Как и в случае ФС 1, функциональная роль мономера X в ФС 2 остается предметом исследования. В ряде работ [18] по аналогии с бактериальным реакционным центром, предполагается, что первичным донором является PD1, первичным акцептором – мономер ХлD1 (ниже – X), который далее передает электрон на вторичный акцептор – ФеоD1 (Y):

$\left[ {{\text{RC}}} \right]{\text{*}}\xrightarrow{{{{k}_{1}}}}{\text{P}}_{{{\text{D}}1}}^{ + }{{{\text{X}}}^{ - }}\xrightarrow{{{{k}_{2}}}}{\text{P}}_{{{\text{D}}1}}^{ + }{{{\text{Y}}}^{ - }}.$

Однако в большинстве работ предполагается, что первичным донором является мономер ХлD1 (ниже – X), а первичным акцептором – ФеоD1 (Y) [19, 20]:

$\left[ {{\text{RC}}} \right]{\text{*}}\xrightarrow{{{{k}_{1}}}}{{{\text{X}}}^{ + }}{{{\text{Y}}}^{ - }}\xrightarrow{{{{k}_{2}}}}{\text{P}}_{{{\text{D1}}}}^{ + }{{{\text{Y}}}^{ - }}.$

Таким образом, несмотря на сходную структурную организацию, можно предположить, что первичная реакция разделения зарядов в ФС 1 и ФС 2 происходит между разными порфириновыми макроциклами, сильно различающимися по химическим и электрохимическим свойствам. Для выяснения механизма рассматриваемых реакций большое значение имеют термодинамические ограничения по механизму образования ион-радикальных пар порфириновых макроциклов. В данной работе проводится расчет энергии образования ион-радикальных состояний Хл+–Хл− и Хл+–Фео− в реакционных центрах ФС 1 и ФС 2 на основе данных потенциометрических измерений среднеточечных редокс-потенциалов этих соединений в растворах, квантовохимических расчетов в приближении теории функционала плотности и анализа электростатических взаимодействий в рамках континуальной модели сольватации.

2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Структуры Хл а и Фео a были рассчитаны с помощью программы Gaussian 16 [21] в приближении функционала плотности (density functional theory (DFT)) [22]. Конформации мономеров Хл и Фео с удаленными алифатическими хвостами были взяты из кристаллографических структур ФС 1 цианобактерии Synechococcus elongatus (pdb-код 1jb0 [23]) и ФС 2 из цианобактерии Thermostichus vulcanus (pdb-код 6jlo [24]). Положения атомов водорода были рассчитаны с использованием функционала B3LYP в базисе 6-31G(d). Молекулярные орбитали мономера Хл и Фео были рассчитаны на основе оптимизированной структуры с использованием гибридного функционала LC-ωPBE с учетом коррекции обменных взаимодействий на больших расстояниях [25] в базисе 6-311+G(d) для нейтрального состояния, а также для катиона и аниона.

Распределение электронной плотности в молекулах пигментов в нейтральном и заряженных состояниях аппроксимировали набором точечных парциальных зарядов δqi, приписанных атомам макроцикла. Их расчет проводился путем подгонки классического распределения электростатического потенциала (ESP), генерируемого зарядами δqi, к предварительно рассчитанному квантовомеханическому молекулярному потенциалу, рассчитанному в приближении DFT в области до 4 Å вокруг исследуемых молекул (детали см. в работе [26]). Расчет проводился с помощью программы Multiwfn [27]. При аппроксимации распределения электростатического потенциала точечными парциальными зарядами в качестве дополнительных условий использовался общий заряд молекулы (0, +1 или –1), а также, для нейтрального состояния, значения дипольного момента молекулы, полученные путем расчета ab initio. Парциальные заряды катиона и аниона определяли как разницу между заряженным и нейтральным состояниями хромофора. Для расчета энергии сольватации и электростатического взаимодействия катиона и аниона исследуемых ион-радикальных пар использовали программу Delphi 8.0 [28].

3. РЕЗУЛЬТАТЫ

Рассмотрим два порфириновых макроцикла, A и D, находящихся на расстоянии R друг от друга в однородной диэлектрической среде с проницаемостью ε. Электронное состояние фотовозбужденного гетеродимера Хл [DA]* можно описать как суперпозицию локально возбужденных экситонных состояний D*A и DA* на каждом мономере и состояния D+A– с переносом заряда [29]. Относительный вклад состояния с разделенными зарядами чувствителен к диэлектрической проницаемости растворителя [30], а также к электронному сопряжению мономеров. Термодинамическим условием реакции разделения зарядов и формирования устойчивой ион-радикальной пары: [DA]* → D+A–, является такое расположение энергетических уровней, при котором потенциометрическая ширина запрещенной зоны (т.е. разница потенциалов окисления донора D и восстановления акцептора A) оказывается меньше оптической ширины запрещенной зоны:

${{E}_{m}}\left[ {{{{{{\text{D}}}^{ + }}} \mathord{\left/ {\vphantom {{{{{\text{D}}}^{ + }}} {\text{D}}}} \right. \kern-0em} {\text{D}}}} \right] - {{E}_{m}}\left[ {{{\text{A}} \mathord{\left/ {\vphantom {{\text{A}} {{{{\text{A}}}^{ - }}}}} \right. \kern-0em} {{{{\text{A}}}^{ - }}}}} \right]{\text{ < }}h{{\nu }_{0}},$
где hν0 – энергия нижнего экситонного перехода эксимера S0 → S1.

Электростатическая энергия ион-радикальной пары в диэлектрике включает в себя три составляющих:

(1)
$\Delta {{G}_{{{\text{DA}}}}} = \left( {\Delta G_{{\text{D}}}^{{self}} + \Delta G_{{\text{A}}}^{{self}}} \right) + \Delta G_{{{\text{DA}}}}^{{Coul}} + \Delta {{G}_{{{\text{DA}}}}},$
где $\Delta G_{{\text{D}}}^{{self}}$ и $\Delta G_{{\text{A}}}^{{self}}$ – собственная энергия взаимодействия ионов D и A с диэлектриком (борновская энергия сольватации), $\Delta G_{{{\text{DA}}}}^{{Coul}}$ – суммарная кулоновская энергия взаимодействия зарядов катиона с зарядами аниона и $\Delta {{G}_{{{\text{DA}}}}}$ – энергия ион-радикальной пары в вакууме, которая определяется химической природой хромофоров. Если рассматривать ионы D и A как сферические частицы с радиусами aD и aA, соответственно, то энергию ион-радикальной пары можно записать следующим образом [31, 32]:
$\Delta {{G}_{{{\text{DA}}}}}{\text{(}}\varepsilon {\text{)}} = {{e}^{2}}\left( {\frac{1}{\varepsilon } - \frac{1}{{\varepsilon {\kern 1pt} '}}} \right)\left( {\frac{1}{{2{{a}_{{\text{D}}}}}} + \frac{1}{{2{{a}_{{\text{A}}}}}} - \frac{1}{R}} \right) + \Delta G_{{{\text{DA}}}}^{'}.$
Здесь $\Delta G_{{{\text{DA}}}}^{'}$ – энергия образования ион-радикальной пары в растворителе с диэлектрической проницаемостью ε', выбранном в качестве стандартного.

Для учета несферической формы полости, которую занимают молекулы хромофоров, а также неравномерного распределения электронной плотности по протяженной π-сопряженной системе макроцикла в окисленном и восстановленном состояниях электростатические взаимодействия ионов были рассчитаны в рамках континуальной модели. Координаты тяжелых атомов молекул Хл a и Фео a были взяты из кристаллографических структур ФС 1 [23] и ФС 2 [24]. Парциальные заряды δqi тяжелых атомов катиона и аниона порфиринового макроцикла находили аппроксимацией распределения электростатического потенциала, полученного квантовохимическими расчетами в приближении DFT (метод ESP, см. разд. 2). Порфириновые макроциклы молекул Хл и Фео моделировались как вакуумные полости с диэлектрической проницаемостью εin = 1, находящиеся в окружении с диэлектрической проницаемостью ε > 1. Полости содержали атомы порфириновых колец, их границы были проведены на ван-дер-ваальсовом расстоянии от атомов макроцикла с дополнительным слоем толщиной 1.5 Å. Распределение электростатического потенциала, индуцированного парциальными зарядами δqi на атомах макроцикла, было получено путем решения уравнения Пуассона с помощью программы DelPhi 8 [28].

Величину неэлектростатического вклада в энергию, $\Delta G_{{{\text{DA}}}}^{'},$ находили по экспериментальным данным потенциометрического титрования Хл a и Фео a в апротонных растворителях (табл. 1). Потенциометрические данные позволяют определить энергию образования пар Хл+–Хл− и Хл+–Фео− в растворителях с различной диэлектрической проницаемостью (рис. 2). Через экспериментальные точки были проведены теоретические кривые 1' и 1" в соответствии с уравнением (1), в котором кулоновское взаимодействие ионов было принято равным нулю. В этом же приближении была рассчитана энергия образования двух возможных ион-радикальных состояний: ${\text{P}}_{{{\text{D1}}}}^{ + }{{{\text{X}}}^{ - }},$ где Х – ХлD1 и X+Y−, где Y – ФеоD1 (Схема 1, кривые 2 ' и 2 " на рис. 2). Электростатическое взаимодействие ионов рассчитывалось для геометрического расположения кофакторов в кристаллографической структуре ФС 2 в приближении распределенных парциальных зарядов, полученных методом DFT (подробнее см. в разд. 2). Экстраполяция энергии к величине диэлектрической проницаемости белка в центральной части фотосинтетического комплекса: ε ≤ 4 [33] (вертикальная линия на рис. 2), показывает, что энергия образования первичной ион-радикальной пары ${\text{P}}_{{{\text{D1}}}}^{ + }{{{\text{X}}}^{ - }}$ (Хл+–Хл−) на 0.2 эВ превышает световую энергию hν0 = 1.82 эВ нижнего перехода S0 → S1 комплекса ФС 2, тогда как участие ФеоD1 (Y) в качестве первичного акцептора (ион-радикальная пара Хл+–Фео−) понижает энергию первичной ион-радикальной пары на ~0.24 эВ, что делает образование ион-радикального состояния X+Y− термодинамически устойчивым.

Таблица 1.  

Значения среднеточечных потенциалов окисления и восстановления Хл и Фео в растворителях с различной диэлектрической проницаемостью

Среда ε Em (SCE), В
Хл+/Хл Хл/Хл− Фео/Фео− источник
THF 7.6 0.81 –1.20 –0.97 [37]
BCN 20.5 0.62 –1.20 –0.94 [37]
DMF 36.7 0.60 –1.12 –0.87 [37]
DMF 36.7 0.62 –1.12 –0.90 [38]
DMF 36.7 0.59 –1.14   [39]

Примечания: THF – тетрагидрофуран, BCN – бутиронитрил, DMF – диметилформамид, SCE – стандартный каломельный электрод.

Рис. 2.

Свободная энергия образования ион-радикальных пар Хл+–Хл− (1 ′, 2  ′, 3) и Хл+–Фео− (1′′, 2 ′′) в растворе (1) и в реакционном центре ФС 2 (2, 3). Данные потенциометрического титрования Хл (кружки) и Фео (треугольники) приведены согласно табл. 1. Линией 3 показана энергия образования ион-радикальной пары Хл2(А+)–Хл3(А−) в реакционном центре ФС 1. Горизонтальная линия показывает среднюю энергию перехода S0 → S1 реакционных центров ФС 1 и ФС 2, вертикальная линия – значение диэлектрической проницаемости белка (ε ≈ 4), а вертикальная стрелка – разрешенную зону перехода.

В канонической ФС 1 отсутствует феофитин, и акцептором электрона выступает Хл. Энергия ион-радикального состояния X+Y−, рассчитанная аналогичным образом для геометрической конфигурации кофакторов в структуре ФС 1 цианобактерий (кривая 3 на рис. 2), оказывается на ~0.08 эВ ниже энергии ион-радикальной пары X+Y− в ФС 2 (за счет более близкого расположения кофакторов), однако остается на ~0.15 эВ выше световой энергии hν0 = 1.77 эВ. Таким образом, образование ион-радикального состояния X+Y−, в котором роль первичного донора выполняет мономер Хл 2, а акцептором является Хл 3, в реакционном центре ФС 1 представляется термодинамически нереализуемым.

Понижение энергии первичной ион-радикальной пары в ФС 1 может обеспечиваться сочетанием нескольких факторов. Во-первых, это делокализация электронной плотности как в димере PAPB (первичный донор P700), так и в гетеродимере Хл2/Хл3 (первичный акцептор – A0). Расчеты ab initio в том же приближении в вакууме показывают, что делокализация электронной плотности в катион-радикале ${\text{P}}_{{700}}^{ + }$ димера и анион-радикале ${\text{A}}_{0}^{ - }$ гетеродимера понижает энергию образования ион-радикальной пары на 0.26 эВ. Во-вторых, порфириновые макроциклы Хл в реакционном центре ФС 1 сильно деформированы и не являются плоскими. Энергия порфиринового макроцикла линейно возрастает при отклонении от плоской равновесной конформации, достигая максимального значения для седловидной конформации [34–36]. Сильно искаженные конформации порфириновых макроциклов P700, Хл2 и Хл3 (рис. 1в) могут быть причиной существенных сдвигов энергетических уровней относительно плоской равновесной конформации макроцикла в растворе. В-третьих, дополнительные сдвиги электронных уровней могут возникать из-за специфических химических взаимодействий Хл с белком (координация магния, образование водородных связей, локальные электростатические эффекты).

4. ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В рамках континуального приближения проведен расчет электростатической энергии фотоиндуцированного образования первичных ион-радикальных пар в системе близкорасположенных порфириновых кофакторов в реакционных центрах фотосистем 1 и 2. Модель количественно воспроизводит наблюдаемую зависимость среднеточечных редокс-потенциалов хлорофилла и феофитина в апротонных растворителях с различной диэлектрической проницаемостью. В этом же приближении рассчитана свободная энергия образования ион-радикальных пар Хл+–Хл− и Хл+–Фео− в фотосинтетических комплексах. Энергия образования ион-радикальной пары Хл+–Хл− в реакционных центрах ФС 1 и ФС 2 превышает порог в 1.8 эВ, обусловленный энергией поглощаемого кванта света. В рамках рассмотренной модели в комплексе ФС 2 первичное разделение зарядов между мономерами ХлD1 и ФеоD1 является единственным энергетически допустимым механизмом. По этой же причине мономер Хл2 в реакционном центре ФС 1 не может выступать в качестве первичного донора электрона. Стабилизация первичной ион-радикальной пары в ФС 1, вероятнее всего, происходит за счет делокализации электронной плотности в димере Р700 и гетеродимере А0, сильной структурной деформации порфириновых макроциклов и их локальных взаимодействий с белком.

Работа выполнена при поддержке грантом Российского научного фонда № 22-24-00705.

Список литературы

  1. Медведев Э.С., Котельников А.И., Горячев Н.С. и др. // Хим. физика. 2011. Т. 30. № 3. С. 71.

  2. Schenderlein M., Çetin M., Barber J. et al. // Biochim. Biophys. Acta-Bioenerg. 2008. V. 1777. № 11. P. 1400; https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2008.08.008

  3. Gorka M., Charles P., Kalendra V. et al. // iScience. 2021. V. 24. № 7. P. 102719; https://doi.org/10.1016/j.isci.2021.102719

  4. Chauvet A., Dashdorj N., Golbeck J.H. et al. // J. Phys. Chem. B. 2012. V. 116. № 10. P. 3380; https://doi.org/10.1021/jp211246a

  5. Cherepanov D.A., Shelaev I. V., Gostev F.E. et al. // Photochem. Photobiol. Sci. 2021. V. 20. № 9. P. 1209; https://doi.org/10.1007/s43630-021-00094-y

  6. Shuvalov V.A. // Biochim. Biophys. Acta-Bioenerg. 1976. V. 430. № 1. P. 113; https://doi.org/10.1016/0005-2728(76)90227-9

  7. Savikhin S. Photosystem I. Advances in Photosynthesis and Respiration. V. 24 / Ed. Golbeck J.H. Dordrecht: Springer, 2006. P. 155; https://doi.org/10.1007/978-1-4020-4256-0_12

  8. Shelaev I.V., Gostev F.E., Mamedov M.D. et al. // Biochim. Biophys. Acta-Bioenerg. 2010. V. 1797. № 8. P. 1410; https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2010.02.026

  9. Gorka M., Baldansuren A., Malnati A. et al. // Front. Microbiol. 2021. V. 12. P. 2776; https://doi.org/10.3389/fmicb.2021.735666

  10. Cherepanov D.A., Shelaev I. V., Gostev F.E. et al. // Biochim. Biophys. Acta-Bioenerg. 2017. V. 1858. № 11. P. 895; https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2017.08.008

  11. Plato M., Krauß N., Fromme P., Lubitz W. // Chem. Phys. 2003. V. 294. № 3. P. 483; https://doi.org/10.1016/S0301-0104(03)00378-1

  12. Artiukhin D.G., Eschenbach P., Neugebauer J. // J. Phys. Chem. B. 2020. V. 124. № 24. P. 4873; https://doi.org/10.1021/acs.jpcb.0c02827

  13. Müller M.G., Niklas J., Lubitz W., Holzwarth A.R. // Biophys. J. 2003. V. 85. № 6. P. 3899; https://doi.org/10.1016/s0006-3495(03)74804-8

  14. Molotokaite E., Remelli W., Casazza A.P. et al. // J. Phys. Chem. B. 2017. V. 121. № 42. P. 9816; https://doi.org/10.1021/acs.jpcb.7b07064

  15. Климов В.В., Аллахвердиев С.И., Деметер Ш., Красновский А.А. // Докл. АН СССР. 1979. Т. 49. С. 227.

  16. Tomo T., Allakhverdiev S.I., Mimuro M. // J. Photochem. Photobiol., B. 2011. V. 104. № 1–2. P. 333; https://doi.org/10.1016/j.jphotobiol.2011.02.017

  17. Кувыкин И.В., Вершубский А.В., Тихонов А.Н. // Хим. физика. 2009. Т. 28. № 4. С. 63.

  18. Nadtochenko V.A., Shelaev I. V., Mamedov M.D. et al. // Biochem. 2014. V. 79. № 3. P. 197; https://doi.org/10.1134/S0006297914030043

  19. Raszewski G., Saenger W., Renger T. // Biophys. J. 2005. V. 88. № 2. P. 986; https://doi.org/10.1529/biophysj.104.050294

  20. Novoderezhkin V.I., Romero E., Dekker J.P., Van Grondelle R. // Chem. Phys. Chem. 2011. V. 12. № 3. P. 681; https://doi.org/10.1002/cphc.201000830

  21. Frisch M.J., Trucks G.W., Schlegel H.B., Scuseria G.E., Robb M.A., Cheeseman J.R., Scalmani G., Barone V., Petersson G.A., Nakatsuji H., Li X., Caricato M., Marenich A.V., Bloino J., Janesko B.G., Gomperts R., Mennucci B., Hratchian H.P., Ortiz J.V., Izmaylov A.F., Sonnenberg J.L., Williams-Young D., Ding F., Lipparini F., Egidi F., Goings J., Peng B., Petrone A., Henderson T. // Gaussian. 16. Rev. C. 01. Wallingford CT: Gaussian Inc., 2016.

  22. Parr R.G., Weitao Y. Density-Functional Theory of Atoms and Molecules. N.Y.: Oxford Academic, 1995; https://doi.org/10.1093/OSO/9780195092769.003.0005

  23. Jordan P., Fromme P., Witt H.T. et al. // Nature. 2001. V. 411. № 6840. P. 909; https://doi.org/10.1038/35082000

  24. Britt R.D., Marchiori D.A. // Science. 2019. V. 366. № 6463. P. 305; https://doi.org/10.1126/science.aaz4522

  25. Henderson T.M., Izmaylov A.F., Scalmani G., Scuseria G.E. // J. Chem. Phys. 2009. V. 131. № 4. P. 044 108; https://doi.org/10.1063/1.3185673

  26. Черепанов Д.А., Милановский Г.Е., Айбуш А.В., Надточенко В.А. // Хим. физика. 2023.

  27. Lu T., Chen F. // J. Comput. Chem. 2012. V. 33. № 5. P. 580; https://doi.org/10.1002/jcc.22885

  28. Rocchia W., Alexov E., Honig B. // J. Phys. Chem. B. 2001. V. 105. № 28. P. 6507; https://doi.org/10.1021/jp010454y

  29. Vauthey E. // Chem. Phys. Chem. 2012. V. 13. № 8. P. 2001; https://doi.org/10.1002/cphc.201200106

  30. Kellogg M., Akil A., Muthiah Ravinson D.S. et al. // Faraday Discuss. 2019. V. 216. P. 379; https://doi.org/10.1039/c8fd00201k

  31. Krishtalik L.I. // Biochim. Biophys. Acta-Bioenerg. 2011. V. 1807. № 11. P. 1444; https://doi.org/10.1016/J.BBABIO.2011.07.002

  32. Хохлова С.С., Михайлова В.А., Иванов А.И. // Хим. физика. 2007. Т. 26. № 7. С. 27.

  33. Ptushenko V.V., Cherepanov D.A., Krishtalik L.I., Semenov A.Y. // Photosynth. Res. 2008. V. 97. № 1. P. 55; https://doi.org/10.1007/s11120-008-9309-y

  34. Lebedev A.Y., Filatov M.A., Cheprakov A.V., Vinogradov S.A. // J. Phys. Chem. A. 2008. V. 112. № 33. P. 7723; https://doi.org/10.1021/jp8043626

  35. Sazanovich I.V., Galievsky V.A., Van Hoek A. et al. // J. Phys. Chem. B. 2001. V. 105. № 32. P. 7818; https://doi.org/10.1021/jp010274o

  36. Röder B., Büchner M., Rückmann I., Senge M.O. // Photochem. Photobiol. Sci. 2010. V. 9. № 8. P. 1152; https://doi.org/10.1039/c0pp00107d

  37. Wasielewski M.R., Smith R.L., Kostka A.G. // J. Amer. Chem. Soc. 1981. V. 102. № 23. P. 358; https://doi.org/10.1021/JA00543A004/ASSET/JA00-543A004.FP.PNG_V03

  38. Kobayashi M., Ohashi S., Iwamoto K. et al. // Biochim. Biophys. Acta-Bioenerg. 2007. V. 1767. № 6. P. 596; https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2007.02.015

  39. Saji T., Bard A.J. // J. Amer. Chem. Soc. 1977. V. 99. № 7. P. 2235; https://doi.org/10.1021/ja00449a034

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Химическая физика

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал