1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Микробиология
  4. T. 89, № 5, 2020

Микробиология, 2020, T. 89, № 5, стр. 623-628

Разнообразие эукариотических микроорганизмов в дренажных водах открытого угольного карьера

Е. В. Груздев a, *, А. В. Белецкий a, В. В. Кадников a, А. В. Марданов a, М. В. Иванов b, О. В. Карначук b, Н. В. Равин a

a Институт биоинженерии, ФИЦ Биотехнологии РАН
119071 Москва, Россия

b Кафедра физиологии растений и биотехнологии, Томский государственный университет
634050 Томск, Россия

* E-mail: gruevg@yandex.ru

Поступила в редакцию 23.04.2020
После доработки 08.05.2020
Принята к публикации 30.05.2020

Полный текст (PDF)

Аннотация

Исследован состав микробиома дренажных вод открытого карьера, использовавшегося для добычи бурого угля. Вода имела рН 5.15 и содержала 1.4 г/л сульфата. В отличие от шахтных дренажей, образующихся при добыче сульфидных руд, содержание железа и тяжелых металлов было невысоко. Молекулярный анализ сообщества проводили с помощью высокопроизводительного секвенирования фрагментов генов 18S и 16S рРНК. Большинство последовательностей эукариот относилось к грибам Basidiomycota, также обнаружены представители Chytridiomycota. Доминировали базидиомицеты семейства Sporidiobolaceae, которых ранее обнаруживали в кислых дренажных водах. Среди минорных групп обнаружены простейшие (Alveolata и Amoebozoa) и зеленые водоросли Chlamydomonas. Доминирующей группой прокариот были альфа-протеобактерии Acidiphilium, также обнаружены бета-протеобактерии Sulfuriferula и Thiomonas.

Ключевые слова: ацидофилы, эукариотические микроорганизмы, кислые шахтные дренажные воды, биоразнообразие

Добыча полезных ископаемых связана с образованием большого количества шахтных дренажных вод. Классическим примером таких стоков являются широко распространенные по всему земному шару кислые шахтные дренажные воды (КШД), образующиеся в результате окисления сульфидных руд в присутствии кислорода. Характерной особенностью этих экосистем является низкое значение pH, приводящее к выведению металлов в раствор. Значения pH в КШД могут достигать 1 и даже ниже, но чаще находятся в диапазоне от 3 до 5. Обычно КШД образуются в местах добычи сульфидных руд за счет окисления оставшихся в отходах сульфидов, прежде всего, пирита (FeS2) и пирротина (Fen–Sn+ 1). Проблема КШД возникает также при добыче угля, в котором может содержаться пирит. Кислые стоки угольных шахт представляют большую экологическую проблему в некоторых регионах мира (Niсomrat et al., 2006; Brantner, Senko, 2014). Известны и примеры щелочных и нейтральных шахтных дренажей, причиной которых может быть: (1) низкое содержание сульфидных минералов; (2) присутствие моносульфидов вместо пирита; (3) большие размеры кристаллов пирита, препятствующие окислению; (4) нейтрализация образующейся кислоты карбонатными или силикатными минералами; (5) нейтрализация кислоты природными щелочными грунтовыми водами; (6) отсутствие контакта сульфидных минералов и циркулирующей воды; (7) отсутствие кислорода при восстановленных условиях и др. (Banks et al., 2002).

Интерес к организмам, способным развиваться в КШД, вызван рядом причин. Во-первых, это фундаментальные исследования механизмов адаптации к низким рН и высокому содержанию металлов. Стоит отметить, что подобные техногенным КШД биотопы формируются и в местах вулканической активности, что, по мнению ряда ученых, может отражать условия ранних этапов развития Земли (Aguilera, 2013). Второй причиной интереса к КШД является их роль как источника загрязнения окружающей среды тяжелыми металлами и мышьяком, содержание которых может достигать граммов на литр (Glukhova et al., 2018). Задача очистки таких стоков перед сбросом в водоемы актуальна для горнодобывающей промышленности. Микроорганизмы, обитающие в КШД, являются перспективными объектами для разработки новых биотехнологических подходов биоремедиации окружающей среды и извлечения ценных цветных металлов из КШД (Kaksonen et al., 2008).

Ранее считалось, что в экстремальных условиях КШД способны обитать только прокариоты, поэтому большинство исследований были сфокусированы на ацидофильных археях и бактериях. Позднее было показано, что в КШД наряду с прокариотами, присутствуют и эукариотические микроорганизмы, среди которых были обнаружены грибы, микроскопические водоросли и простейшие (Méndez-García et al., 2015; Mesa et al., 2017). Большую часть эукариотических микроорганизмов представляют грибы, относящиеся к аскомицетам (Ascomycota) и базидиомицетам (Basidiomycota), которые играют важную роль в экосистеме КШД, абсорбируя металлы. Ацидофильные грибы обладают различными механизмами устойчивости к низким рН и тяжелым металлам, что делает их модельными объектами для изучения механизмов адаптации к экстремальным условиям КШД. Они также являются перспективными объектами для разработки новых методов биоремедиации окружающей среды (Verma, Sharma, 2017).

Однако, несмотря на интерес к эукариотам в КШД, данные об их биоразнообразии весьма ограничены и в основном получены в результате исследования реки Рио Тинто (RioTinto) в Испании (Amaral Zettler et al., 2002), также имеются данные для Iron Mountain в США (Baker et al., 2004; 2009), Xiang Mountain в Китае (Hao et al., 2010), шахт Königstein в Германии (Zirnstein et al., 2012) и полиметаллических месторождений в Забайкалье (Glukhova et al., 2018; Кадников и соавт., 2019).

Несмотря на то, что основное внимание при изучении микроорганизмов КШД сосредоточено на местах добычи сульфидов металлов, угольные шахты и карьеры также представляют источник кислых вод. Стоки угольных карьеров отличаются от полисульфидных месторождений более низкими концентрациями металлов. Эукариотические обитатели угольных КШД остаются практически неизученными (Соколянская и соавт., 2020).

Целью работы является изучение состава сообщества эукариотических микроорганизмов в дренажных водах открытого карьера добычи бурого угля.

Объектом исследования был открытый водоем, образованный в результате стока дренажных вод со склонов открытого карьера, ранее использовавшегося для добычи бурого угля. Карьер является следствием непромышленной добычи угля Талды-Дюргунского буроугольного месторождения, находящегося на западной окраине Чуйской впадины в 5 км южнее села Чаган-Узун в Кош-Агачском районе Республики Алтай. Водоем периодически наполняется водой во время дождей и на момент отбора проб в августе 2019 г. представлял собой небольшое озеро площадью около 10 кв. метров и глубиной до 30 см.

Физико-химические параметры воды, pH, температуру и окислительно-восстановительный потенциал измеряли рН-метром HI183141 (“Hanna Instruments”). Элементный состав воды определяли масс-спектрометрией с индуктивно связанной плазмой как описано ранее (Mardanov et al., 2016). Физико-химические характеристики исследуемого образца воды представлены в табл. 1. Вода имела относительно низкий рН (5.15), а среди анионов был обнаружен сульфат, в меньших концентрациях присутствовали нитрат и хлорид. Высокое содержание сульфата, около 1.5 г/л, отчасти связано с присутствием в месторождении гипсовых прослоев, которые по мощности и толщине сопоставимы со слоями угля. Ранее мы зафиксировали присутствие гипса, наряду с другими вторичными сульфатами, непосредственно в пробах грунтов исследованного карьера методом дифракционного анализа (Kadnikov et al., 2018). Сульфаты также могут образовываться в результате окисления элементной серы, обнаруженной в угле (Kadnikov et al., 2018), что связано с выделением протонов и снижением рН. В отличие от многих других месторождений угля, содержание железа в пробе воды было невелико и составляло 1.23 мг/л. Низкая концентрация железа может быть связана с низким содержанием сульфидов железа в угле. Мы не обнаружили сульфидов при проведении минералогического анализа, в породах железо присутствовало в виде вторичных сульфатов или оксида гематита (Fe2O3). Однако присутствие нерастворимых вторичных сульфатов и оксидов железа является однозначным доказательством присутствия сульфидов в пластах до начала их разработки и окисления.

Таблица 1.  

Физико-химический состав пробы воды

Характеристика Значение
Температура, °С 21
pH 5.15
Eh, mV +190
Содержание элементов и основных анионов в мг/л:
Ca 322
Mg 135
Na 52.9
K 15.2
Mn 3.22
Si 3.16
Fe 1.23
Al 1.00
Zn 0.25
Ni 0.23
Cu 0.014
SO4 1411.3
NO3 117.9
Cl 15.5

Для характеристики состава микробного сообщества отбирали пробу воды (5 л), микроорганизмы концентрировали фильтрацией через мембранный фильтр с размером поры 0.22 мкм. Фильтр с зафиксированной на нем биомассой растирали в жидком азоте. Для выделения суммарной ДНК использовали набора DNeasy Power Soil kit (“Qiagen”), следуя протоколам производителя.

Состав эукариотического сообщества определяли на основании анализа последовательностей вариабельного региона V4 гена 18S рРНК, амплифицированного с помощью ПЦР с использованием праймеров V4_1F (5'-CCA GCA SCY GCG GTA ATW CC) и TAReukREV3 (5'-ACT TTC GTT CTT GAT YRA) (Bass et al., 2016). Полученные ПЦР-фрагменты использовали для приготовления библиотеки для секвенирования с помощью наборов Nextera XT DNA Library Prep Kit (“Illumina”, США) по протоколам производителя. Полученные библиотеки секвенировали на MiSeq (“Illumina”) с использованием наборов MiSeq Reagent Kit V3 (в формате парных чтений 2 × 300 нт). Полученные пересекающиеся чтения объединяли с помощью программы FLASH v 1.2.11 (Magoč, Salzberg, 2011), в результате получено 32504 последовательностей V4 районов 18S рРНК. Эти последовательности кластеризовали в оперативные таксономические единицы (ОТЕ) на уровне 97% идентичности и удаляли химеры с помощью программы Usearch. Таксономическую идентификацию ОТЕ проводили с помощью классификатора SINA по базе последовательностей рРНК SILVA с параметрами по умолчанию (Pruesse et al., 2012). Также для таксономической идентификации ОТЕ проводили поиск ближайших последовательностей генов 18S рРНК в GenBank с помощью BLASTN. Аналогичным образом определяли состав сообщества прокариот, для амплификации вариабельного участка V3–V4 гена 16S рРНК использовали “универсальные” праймеры PRK341F (5'-CCT ACG GGR BGC ASC AG-3') и PRK806R (5'-GGA CTA CYV GGG TAT CTA AT-3').

Нуклеотидные последовательности фрагментов генов 18S рРНК и 16S рРНК депонированы в базу данных Sequence Read Archive NCBI под номерами SRX8286754 и SRX8286755 соответственно (BioProject PRJNA630849).

Разнообразие эукариотического сообщества было низкое, обнаружено всего 20 ОТЕ (табл. 2). Необходимо отметить, что в отличие от анализа состава прокариотических сообществ, доли отдельных ОТЕ в общем числе определенных последовательностей фрагментов генов 18S рРНК дают лишь приблизительную оценку относительной численности различных групп эукариот, поскольку число копий генов рРНК в геномах эукариот велико и может отличаться у разных таксонов.

Таблица 2.

  Относительная численность и таксономическая классификация ОТЕ эукариот

ОТЕ Доля, %* Ближайшая последовательность 18S рРНК из GenBank** Номер в GenBank Идентичность, % Таксономия
1 78.9 Rhodosporidium toruloides*** DQ647614 99.52 Fungi; Basidiomycota; Sporidiobolaceae
20 0.9 Rhodotorula araucariae KJ708435 99.28 Fungi; Basidiomycota; Sporidiobolaceae
5 0.9 Slooffia cresolica KJ708365 98.80 Fungi; Basidiomycota; Chrysozymaceae
12 0.5 Aecidium kalanchoes DQ354524 99.28 Fungi; Basidiomycota; Puccinialesincertaesedis
18 0.3 Cystobasidium laryngis MH047192 99.28 Fungi; Basidiomycota; Cystobasidiaceae
16 0.2 Phaeotremella sp. strain GaoanC191 MN450768 98.55 Fungi; Basidiomycota; Phaeotremellaceae
3 4.1 Fimicolochytrium alabamae HQ901748 99.29 Fungi; Chytridiomycota; Powellomycetaceae
8 0.7 Geranomyces variabilis AH009023 99.52 Fungi; Chytridiomycota; Powellomycetaceae
9 0.5 Spizellomyces pseudodichotomus GQ499384 99.76 Fungi; Chytridiomycota; Spizellomycetaceae
19 0.3 Rhizophlyctis rosea GQ160454 97.85 Fungi; Chytridiomycota; Rhizophlyctidaceae
2 4.1 Platyophrya bromelicola EU039905 97.79 Alveolata; Ciliophora; Platyophryidae
13 0.04 Leptopharynx costatus EU286811 99.01 Alveolata; Ciliophora; Microthoracidae
10 3.3 Tubulinea group 04 JQ271789 88.24 Amoebozoa; Tubulinea; unclassified Tubulinea
17 0.6 Micriamoeba sp. strain BSA-02190017 MH643883 83.75 Amoebozoa; Tubulinea; Echinamoebida
7 0.2 Chlamydomonas pitschmannii LC412910 99.28 Viridiplantae; Chlorophyta; Chlamydomonadaceae
14 0.7 Lactuca ludoviciana KT179675 98.80 Viridiplantae; Streptophyta; Asteraceae
15 1.2 Bdellidae sp. 2 KG-2006 DQ648874 89.69 Metazoa; Arthropoda
4 1.7 Uncultured soil eukaryote clone h737 MK946030 76.68  
6 0.7 Uncultured cercozoan clone G2_18E_51 EF441984 97.56  
11 0.1 Uncultured soil eukaryote clone h737 MK946030 81.41  

 * Доля ОТЕ от всех последовательностей генов 18S рРНК.  ** Ближайший изолят, при отсутствии последовательностей с идентичностью выше 80% указана ближайшая последовательность из GenBank. *** Такой же уровень идентичности с 18S рРНК Rhodotorula sinensis AS2.1389 и Rhodosporidiobolus sp. strain MCA5570.

Абсолютное большинство полученных последовательностей генов 18S рРНК (87.3%) относилось к грибам, в основном филума Basidiomycota (81.7%), также были обнаружены Chytridiomycota (5.6%). Базидиомицеты были представлены родами Rhodosporidium, Rhodotorula, Slooffia, Aecidium, Cystobasidium и Phaeotremella, хитридиомицеты – родами Fimicolochytrium, Geranomyces, Spizellomyces и Rhizophlyctis. Примерно по 4% последовательностей приходилось на представителей простейших – Alveolata (в основном род Platyophrya) и Amoebozoa (в основном род Tubulinea). Около 0.24% последовательностей представляли зеленые водоросли рода Chlamydomonas. Две ОТЕ относились к почвенным клещам семейства Bdellidae (1.18%) и высшим растениям (0.73%). Вероятнее всего, биоматериал этих организмов попал в водоем при стоке воды со склонов карьера. Около 2.5% последовательностей относилось к трем ОТЕ, филогенетически далеким от известных эукариот.

Доминирующей таксономической группой эукариот в исследуемом сообществе являются дрожжи рода Rhodosporidium (ОТЕ1, 78.9% последовательностей генов 18S рРНК), еще 0.9% представляла ОТЕ20 рода Rhodotorula того же семейства Sporidiobolaceae. Известно, что представители Sporidiobolaceae являются эврибионтами, в том числе и экстремофилами, устойчивыми к низким значения pH (Su et al., 2019). Представители Rhodotorula были обнаружены в водах реки RioTinto в условиях умеренно низкого рН (Gadanho et al., 2006). В RioTinto также были обнаружены последовательности, близкие к найденным нами водорослям рода Chlamydomonas (ОТЕ7) и к ОТЕ6, представляющую удаленную от известных изолятов филогенетическую линию Cercozoa (Rhizaria; Cercozoa). Присутствие Chlamydomonas описано и в других КШД (Das et al., 2009). Обычно ацидофильные Chlamydomonas выступают в качестве первичных продуцентов, однако в исследованном нами образце их доля в сообществе мала. Другие ацидофильные организмы, родственные обнаруженным нами базидиомицетам рода Phaeotremella, были обнаружены в кислых водах из пещеры Морассина–Шмидефельд, Германия (Burow et al., 2019).

Некоторые из обнаруженных в исследуемом образце эукариотических микроорганизмов потенциально могут участвовать в процессах очистки шахтных вод. Описано, что представители Rhodotorula могут участвовать в процессе удаления из воды ионов Cd(II), способного образовывать токсичные соединения (Roşca et al., 2018). Устойчивость к повышенному содержанию Cr(VI), Cd(II) и Cu(II) описана и у представителей рода Cystobasidium (Martorell et al., 2019).

В результате молекулярного анализа сообщества прокариот было установлено, что в нем доминируют альфа-протеобактерии рода Acidiphilium (44% последовательностей генов 16S рРНК). Бактерии этого рода – аэробные хемоорганотрофы (Okamura et al., 2015), часто встречающихся в КШД с умеренно низкими рН (2–5) и не экстремально высоким содержанием металлов (Méndez-García et al., 2015). Бета-протеобактерии родов Sulfuriferula и Thiomonas составляли, соответственно, 15 и 4% сообщества. Эти серо-окисляющие хемолитоавтотрофные бактерии ранее обнаруживали в КШД (Méndez-García et al., 2015). Также были найдены протеобактерии семейств Beijerinckiaceae, Acetobacteraceae, Nitrosomonadaceae, Rhodanobacteraceae.

Таким образом, анализ состава сообщества эукариот исследованного КШД показал присутствие в нем как организмов, обнаруженных в КШД из других географически удаленных регионов, так и групп, ранее не описанных в КШД. Состав эукариот указывает на то, что они представляют гетеротрофную часть всего микробного сообщества, поскольку доля единственной автотрофной группы, Chlamydomonas, в сообществе невелика. Среди прокариот также преобладали гетеротрофы. По-видимому, в этой экосистеме органические вещества в основном поступают извне вместе с притоком воды, также оно может образовываться в результате деятельности хемолитоавтотрофных серо-окисляющих бактерий.

Список литературы

  1. Кадников В.В., Груздев Е.В., Ивасенко Д.А., Белецкий А.В., Марданов А.В., Данилова Э.В., Карначук О.В., Равин Н.В. Селекция микробного сообщества при формировании кислого шахтного дренажа // Микробиология. 2019. Т. 88. С. 309–317.

  2. Kadnikov V.V., Gruzdev E.V., Beletsky A.V., Mardanov A.V., Ravin N.V., Ivasenko D.A., Karnachuk O.V., Danilova E.V. Selection of a microbial community in the course of formation of acid mine drainage // Microbiology (Moscow). 2019. V. 88. P. 292–299.

  3. Соколянская Л.О., Иванов М.В., Иккерт О.П., Калинина А., Евсеев В.А., Глухова Л.Б., Карначук О.В. Осаждение меди в нерастворимые оксалаты термофильными Aspergillus spp., выделенными из горящих отходов добычи угля // Микробиология. 2020. Т. 89. C. 493−497. Sokolyanskaya L.O., Ivanov M.V., Ikkert O.P., Kalinina A.E., Evseev V.A., Glukhova L.B., Karnachuk O.V. Copper precipitation as insoluble oxalates by thermotolerant Aspergillus spp. from burning wastes of coal mining // Microbiology (Moscow). 2020. V. 89. P. 498−501.

  4. Aguilera A. Eukaryotic organisms in extreme acidic environments, the Río Tinto case // Life (Basel). 2013. V. 3. P. 363–374.

  5. Amaral Zettler L.A., Gómez F., Zettler E., Keenan B.G., Amils R., Sogin M.L. Microbiology: eukaryotic diversity in Spain’s River of Fire // Nature. 2002. V. 417. P. 137.

  6. Baker B.J., Lutz M.A., Dawson S.C., Bond P.L., Banfield J.F. Metabolically active eukaryotic communities in extremely acidic mine drainage // Appl. Environ. Microbiol. 2004. V. 70. P. 6264–6271.

  7. Baker B.J., Tyson G.W., Goosherst L., Banfield J.F. Insights into the diversity of eukaryotes in acid mine drainage biofilm communities // Appl. Environ. Microbiol. 2009. V. 75. P. 2192–2199.

  8. Banks D., Parnachev V.P., Frengstad B., Holden W., Vedernikov A.A., Karnachuk O.V. Alkaline mine drainage from metal sulphide and coal mines: examples from Svalbard and Siberia // Mine Water Hydrogeology and Geochemistry / Eds. Younger P.L, Robins N.S. London: Geological Society, 2002. P. 287–296.

  9. Bass D., Silberman J.D., Brown M.W., Pearce R.A., Tice A.K., Jousset A., Geisen S., Hartikainen H. Coprophilic amoebae and flagellates, including Guttulinopsis, Rosculus and Helkesimastix, characterise a divergent and diverse rhizarian radiation and contribute to a large diversity of faecal-associated protists // Environ. Microbiol. 2016. V. 18. P. 1604–1619.

  10. Brantner J.S., Senko J.M. Response of soil-associated microbial communities to intrusion of coal mine-derived acid mine drainage // Environ. Sci. Technol. 2014. V. 48. P. 8556–8563.

  11. Burow K., Grawunder A., Harpke M., Pietschmann S., Ehrhardt R., Wagner L., Voigt K., Merten D., Büchel G., Kothe E. Microbiomes in an acidic rock-water cave system // FEMS Microbiol. Lett. 2019. V. 366. pii: fnz167. https://doi.org/10.1093/femsle/fnz167

  12. Das B.K., Roy A., Koschorreck M., Mandal S.M., Wendt-Potthoff K., Bhattacharya J. Occurrence and role of algae and fungi in acid mine drainage environment with special reference to metals and sulfate immobilization // Water Res. 2009. V. 43. P. 883–894.

  13. Gadanho M., Libkind D., Sampaio J.P. Yeast diversity in the extreme acidic environments of the Iberian Pyrite Belt // Microb. Ecol. 2006. V. 52. P. 552–563.

  14. Glukhova L.B., Frank Y.A., Danilova E.V. Avakyan M.R., Tuovinen O.H. Karnachuk O.V. Isolation, characterization, and metal response of novel, acid tolerant Penicillium spp. from extremely metal-rich waters at a mining site in Transbaikal (Siberia, Russia) // Microb. Ecol. 2018. V. 76. P. 911–924.

  15. Hao Ch., Wang L., Gao Ya., Zhang L., Dong H. Microbial diversity in acid mine drainage of Xiang Mountain sulfide mine, Anhui Province, China // Extremophiles. 2010. V. 14. P. 465–474.

  16. Kadnikov V.V., Mardanov A.V., Ivasenko D.A., Antsiferov D.V., Beletsky A.V., Karnachuk O.V., Ravin N.V. Lignite coal burning seam in the remote Altai Mountains harbors a hydrogen-driven thermophilic microbial community // Sci. Rep. 2018. V. 8. Art. 6730. https://doi.org/10.1038/s41598-018-25146-9

  17. Kaksonen A.H., Dopson M., Karnachuk O., Tuovinen O.H., Puhakka J.A. Biological iron oxidation and sulfate reduction in the treatment of acid mine drainage at low temperatures // Psychrophiles: From biodiversity to biotechnology / Eds. Margesin R., Schinner F., Marx J.C., Gerday C. Berlin, Heidelberg: Springer-Verlag, 2008. P. 429–454.

  18. Magoč T., Salzberg S.L. FLASH: fast length adjustment of short reads to improve genome assemblies // Bioinformatics. 2011. V. 27. P. 2957–2963.

  19. Mardanov A.V., Panova I.A., Beletsky A.V., Avakyan M.R., Kadnikov V.V., Antsiferov D.V., Banks D., Frank Y.A., Pimenov N.V., Ravin N.V., Karnachuk O.V. Genomic insights into a new acidophilic, copper-resistant Desulfosporosinus isolate from the oxidized tailings area of an abandoned gold mine // FEMS Microbiol. Ecol. 2016. V. 92. pii. fiw111.

  20. Martorell M.M., Ruberto L.A.M., de Castellanos L.I.F., Mac Cormack W.P. Bioremediation abilities of Antarctic fungi // Fungi in extreme environments: ecological role and biotechnological significance / Eds. Tiquia-Arashiro S.M., Grube M. Cham, Switzerland: Springer, 2019. P. 517–534.

  21. Mendez-Garcia C., Pelaez A.I., Mesa V., Sanchez J., Golyshina O.V., Ferrer M. Microbial diversity and metabolic networks in acid mine drainage habitats // Front. Microbiol. 2015. V. 29. Art. 475.

  22. Mesa V., Gallego J.L.R., González-Gil R., Lauga B., Sánchez J., Méndez-García C., Peláez A.I. Bacterial, Archaeal, and Eukaryotic diversity across distinct microhabitats in an acid mine drainage // Front. Microbiol. 2017. V. 8. Art. 1756.

  23. Nicomrat D., Dick W.A., Tuovinen O.H. Microbial populations identified by fluorescence in situ hybridization in a constructed wetland treating acid coal mine drainage // J. Environ. Qual. 2006. V. 35. P. 1329–1337.

  24. Okamura K., Kawai A., Wakao N., Yamada T., Hiraishi A. Acidiphilium iwatense sp. nov., isolated from an acid mine drainage treatment plant, and emendation of the genus Acidiphilium // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2015. V. 65. P. 42–48.

  25. Pruesse E., Peplies J., Glöckner F.O. SINA: accurate high-throughput multiple sequence alignment of ribosomal RNA genes // Bioinformatics. 2012. V. 28. P. 1823–1829.

  26. Roşca M., Hlihor R.M., Cozma P., Drăgoi E.N., Diaconu M., Silva B., Tavares T., Gavrilescu M. Comparison of Rhodotorula sp. and Bacillus megaterium in the removal of cadmium ions from liquid effluents // Green Process. Synth. 2018. V. 7. P. 74–88.

  27. Su X., Zhou M., Hu P., Xiao Y., Wang Z., Mei R., Hashmi M.Z., Lin H., Chen J., Sun F. Whole-genome sequencing of an acidophilic Rhodotorula sp. ZM1 and its phenol-degrading capability under acidic conditions // Chemosphere. 2019. V. 232. P. 76–86.

  28. Verma N., Sharma R. Bioremediation of toxic heavy metals: a patent review // Recent Pat. Biotechnol. 2017. V. 1. P. 171–187.

  29. Zirnstein I., Arnold T., Krawczyk-Barsch E., Jenk U., Bernhard G., Roske I. Eukaryotic life in biofilms formed in a uranium mine // MicrobiologyOpen. 2012. V. 1. P. 83–94. https://doi.org/10.1002/mbo3.17

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Микробиология

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал