Микробиология, 2021, T. 90, № 2, стр. 166-178

Трансформация микробных комплексов в компонентах почвенных конструкций разного генезиса (почва, торф, песок) при процессах замораживания–оттаивания

А. М. Глушакова ab, Л. В. Лысак a, А. В. Качалкин ac, А. Е. Иванова ad, А. Б. Умарова a, И. А. Абрамян a, З. С. Ежелев a, И. А. Максимова a*

a МГУ им. М.В. Ломоносова
119234 Москва, Россия

b НИИ вакцин и сывороток им. И.И. Мечникова
105064 Москва, Россия

c Институт биохимии и физиологии микроорганизмов им. Г.К. Скрябина РАН
142290 Пущино, Россия

d Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН
119071 Москва, Россия

* E-mail: maximova.irina@gmail.com

Поступила в редакцию 04.08.2020
После доработки 16.09.2020
Принята к публикации 21.10.2020

Аннотация

В модельном эксперименте исследована трансформация микробных комплексов культивируемых форм сапротрофных бактерий и дрожжевых грибов при процессах замораживания–оттаивания в компонентах специализированных почвенных конструкций, которые используются для решения задач городского озеленения и выращивания травянистых растений. Численность сапротрофных бактерий и дрожжевых грибов зависела как от типа субстрата, так и от изменений температуры при процессах замораживания–оттаивания. Был зафиксирован достоверный рост численности дрожжей на стадии охлаждения торфа и почвы (Апах) до 0 и –5°C и на последующей стадии оттаивания до 0°С. В Апах и торфе максимальная численность дрожжей составила 5.1 lg (КОЕ/г). В отличие от численности дрожжевых грибов, показатель численности сапротрофных бактерий в Апах и торфе характеризовался резким снижением, когда температура субстрата принимала отрицательные значения, и была максимальной при температуре 19–22 и 10°C. В Апах максимальная численность бактерий составила 7.5 lg (КОЕ/г), в торфе – 8.0 lg (КОЕ/г). В песке численность как сапротрофных бактерий, так и дрожжевых грибов не зависела от температуры и составила 5.0 lg (КОЕ/г) для бактерий и 3.4 lg (КОЕ/г) для дрожжевых грибов на всех этапах в циклах замораживания–оттаивания. Всего из разных компонентов почвенных конструкций было выделено 15 видов сапротрофных бактерий и 29 видов дрожжевых грибов. При максимальной температуре охлаждения в циклах до –5°С из Апах и из торфа удалось выделить три вида бактерий, обладающих как психрофильными свойствами (Flavobacterium рsychrophilum), так и способных к образованию устойчивых к различным неблагоприятным воздействиям эндоспор (Bacillus subtilis, B. megaterium). Среди дрожжевых грибов, выделенных из Апах и торфа при отрицательной температуре и также обладающих психрофильными свойствами, были виды Candida sake, Rhodotorula glutinis, Rh. mucilaginosa, Solicoccozyma terricola. В песке при отрицательных температурах обнаружены бактерии, обладающие психрофильными свойствами, Flavobacterium рsychrophilum и Pseudomonas fluorescens, и два вида бацилл – Bacillus subtilis, B. megaterium. Только один вид дрожжевых грибов, Debaryomyces hansenii, способный переживать стрессовые условия в виде аскоспор, был выделен из песка при −5°C. Изучение в модельном эксперименте влияния краткосрочных перепадов температуры на динамику численности и разнообразия сообществ одноклеточных микроорганизмов в компонентах специализированных почвенных конструкций показало, что они способны “переносить” непродолжительные стрессовые перепады температуры, характерные для весенне-осеннего периода, восстанавливая численность исходных популяций после прекращения негативного воздействия. Это также говорит в пользу способности почвенных конструкций к саморазвитию в процессе функционирования, а не быстрой деградации.

Ключевые слова: конструктоземы, почва, торф, песок, замораживание–оттаивание, дрожжи, сапротрофные бактерии, азотфиксаторы, фитогормоны

DOI: 10.31857/S002636562102004X

Список литературы

  1. Андрюков Б.Г., Сомова Л.М., Тимченко Н.Ф. Жирные кислоты как объект исследования температурных адаптационных стратегий микроорганизмов-психрофилов // Здоровье. Медицинская экология. Наука. 2015. № 3(61). С. 43–49.

  2. Вайгель А.Э. Агрофизические свойства почвенных конструкций разного строения и их трансформация в первые годы функционирования в условиях города Москвы. Автореферат дис. … канд. биол. наук. М.: МГУ, 2017. 25 с.

  3. Воробьева Л.И. Стрессоры, стрессы и выживаемость бактерий (обзор) // Прикл. биохимия и микробиология. 2004. Т. 40. С. 261–269.

  4. Vorob’eva L.I. Stressors, stress reactions, and survival of bacteria: a review // Appl. Biochem. Microbiol. 2004. V. 40. P. 217–224.

  5. Глушакова А.М., Желтикова И.Ю., Чернов И.Ю. Группировки дрожжей в домашней пыли и источники ее формирования //Микробиология. 2004. Т. 73. С. 111–117.

  6. Glushakova A.M., Zheltikova T.M., Chernov I.Y. Groups and sources of yeasts in house dust // Microbiology (Moscow). 2004. V. 73. P. 94–98.

  7. Глушакова А.М., Качалкин А.В., Желтикова Т.М., Чернов И.Ю. Устойчивость дрожжей разных экологических групп к длительному сохранению в высушенном состоянии // Микробиология. 2015. Т. 84. С. 379–387.

  8. Glushakova A.M., Kachalkin A.V., Zheltikova T.M., Chernov I.Y. Resistance of various yeast ecological groups to prolonged storage in dry state // Microbiology (Moscow). 2015. V. 84. P. 442–448.

  9. Головченко А.В., Семенова Т.А., Добровольская Т.Г., Богданова О.Ю., Кухаренко О.С. Влияние температуры на структуру микробных сообществ верхового торфяника (модельные опыты) // Вестник Томского гос. пед. ун‑та. 2010. Т. 3. № 93. С. 92–99.

  10. Гулёв С.К., Катцов В.М., Соломина О.Н. Глобальное потепление климата продолжается // Вестник PAH. 2008. Т. 78. С. 20–27.

  11. Gulev S.K., Kattsov V.M., Solomina O.N. Global warming continues // Herald of the Russian Academy of Sciences. 2008. V. 78. P. 44–50.

  12. Добровольская Т.Г. Структура бактериальных сообществ почв. М.: ИКЦ “Академкнига”, 2002. 282 с.

  13. Добровольская Т.Г., Звягинцев Д.Г., Чернов И.Ю., Головченко А.В., Зенова Г.М., Лысак Л.В., Манучарова Н.А., Марфенина О.Е., Полянская Л.М., Степанов А.Л., Умаров М.М. Роль микроорганизмов в экологических функциях почв // Почвоведение. 2015. Т. 48. № 9. С. 1087–1096.

  14. Dobrovol’skaya T.G., Zvyagintsev D.G., Chernov I.Y., Golovchenko A.V., Zenova G.M., Lysak L.V., Manucharova N.A., Marfenina O.E., Polyanskaya L.M., Stepanov A.L., Umarov M.M. The role of microorganisms in the ecological functions of soils // Euras. Soil Sci. 2015. V. 48. P. 959–967.

  15. Звягинцев Д.Г. Методы почвенной микробиологии и биохимии. M.: МГУ, 1991. 304 с.

  16. Звягинцев Д.Г., Бабьева И.П., Зенова Г.М. Биология почв. М.: МГУ, 2005. 445 с.

  17. Курбатова А.С. Ландшафтно-экологические основы формирования градостроительных структур. М.: Маджента, 2004. 400 с.

  18. Курганова И.Н., Лопес де Гереню В.О. Вклад абиотических факторов в усиление эмиссии СО2 из почв при процессах замораживания–оттаивания // Почвоведение. 2015. Т. 48. № 9. С. 1145-1152.

  19. Kurganova I.N., Lopes de Gerenyu V.O. Contribution of abiotic factors to CO2 emission from soils in the freeze–thaw cycles // Euras. Soil Sci. 2015. V. 48. P. 1009–1015.

  20. Лысак Л.В., Добровольская Т.Г., Скворцова И.Н. Методы оценки бактериального разнообразия почв и идентификация почвенных бактерий. М.: МаксПресс, 2003. 120 с.

  21. Лысак Л.В. Бактериальные сообщества городских почв. Автореферат дис. … докт. биол. наук. М.: МГУ, 2010. 46 с.

  22. Морина О.М., Холоден Е.Э., Лобанов С.А., Дербенцева А.М. Динамика температур почв при антропогенных нагрузках: учеб. пособие. Владивосток: Изд-во Дальневост. ун-та, 2008. 115 с.

  23. Намсараев Б.Б., Абидуева Е.Ю., Лаврентьева Е.В., Банзаракцаева Т.Г., Бархутова Д.Д., Буянтуева Л.Б. Экология микроорганизмов экстремальных водных сис-тем: учеб. пособие. Улан-Удэ: Изд-во Бурятского гос-университета, 2008. 94 с.

  24. Определитель бактерий Берджи. М.: Мир, 1997. Т. 1, 2. 800 с.

  25. Оценочный доклад об изменениях климата и их последствиях на территории Российской Федерации (техническое резюме). М.: Росгидромет, 2008. 89 с.

  26. Просянников Е.В., Рыженков Д.Д. Почвенные конструкции с заданными свойствами // Агрохимический вестник. 2009. № 3. С. 13–14.

  27. Смагин А.В. Теория и практика конструирования почв. М.: Изд-во Московского университета, 2012. 542 с.

  28. Смагин А.В. Садовникова Н.Б. Создание почвоподобных конструкций // Почвоведение. 2015. Т. 48. С. 1112–1123.

  29. Smagin A.V., Sadovnikova N.B. Creation of soil-like constructions // Eurasian Soil Science. 2015. V. 48. P. 981–990.

  30. Смагин А.В., Азовцева Н.А., Смагина М.В., Степанов А.Л., Мягкова А.Д. Некоторые критерии и методы оценки экологического состояния почв в связи с озеленением городских территорий // Почвоведение. 2006. Т. 39. С. 603–615.

  31. Smagin A.V., Azovtseva N.A., Smagina M.V., Stepanov A.L. Criteria and methods to assess the ecological status of soils in relation to the landscaping of urban territories // Euras. Soil Sci. 2006. V. 39. P. 539–551.

  32. Степанов А.Л., Судницын И.И., Умаров М.М., Галиманге Б. Влияние плотности почв и давления почвенной влаги на эмиссию закиси азота и диоксида углерода // Почвоведение. 1996. Т. 29. С. 1337–1340.

  33. Stepanov A.L., Sudnitsyn I.I., Umarov M.M., Galimange B. The effect of soil bulk density and moisture tension on nitrous oxide and carbon oxide emission // Euras. Soil Sci. 1996. V. 29. P. 1247–1250.

  34. Стрелецкий Р.А. Эколого-таксономические аспекты распространения фитогормональной активности среди дрожжей. Автореферат дис. … канд. биол. наук. М.: МГУ, 2017. 26 с.

  35. Строганова М.Н. Городские почвы: генезис, систематика и экологическое значение (на примере г. Москвы). Докт. дис. в форме науч. докл., 1998. 74 с.

  36. Сусленкова М.М., Умарова А.Б., Бутылкина М.А. Микроструктура почв разного генезиса и ее трансформация в составе конструктоземов в условиях г. Москвы // Почвоведение. 2018. Т. 51. С. 1265–1273.

  37. Suslenkova M.M., Umarova A.B., Butylkina M.A. Microstructure of soils of different geneses and its transformation in constructozems of Moscow // Euras. Soil Sci. 2018. V. 51. P. 1220–1228.

  38. Ткаченко О.Б. Криофильные грибы: способы адаптации к пониженным температурам // Микология и фитопатология. 2017. Т. 51. С. 15–18.

  39. Умарова А.Б., Сусленкова М.М., Бутылкина М.А., Салимгареева О.А., Кокорева А.А., Ежелев З.С., Гасина А.И. Гидросорбционные и микроструктурные характеристики почвенных субстратов разного генезиса и их изменение в составе конструктоземов // Почвоведение. 2019. Т. 52. С. 1346–1355.

  40. Umarova A.B., Suslenkova M.M., Butylkina M.A., Salimgareeva O.A., Kokoreva A.A., Ezhelev Z.S., Gasina A.I. Hydrosorption and microstructural characteristics of soil horizons of different geneses and their change in constructozems // Euras. Soil Sci. 2019. V. 52. P. 1369–1377.

  41. Феофилова Е.П. Торможение жизненной активности как универсальный биохимический механизм адаптации микроорганизмов к стрессовым воздействиям // Прикл. биохимия и микробиология. 2003. Т. 39. С. 5–24.

  42. Чернов И.Ю. Дрожжи в природе. М.: Товарищество научных изданий КМК, 2013. 336 с.

  43. Чернов И.Ю., Глушакова А.М., Качалкин А.В. Аннотированный список видов дрожжей Московского региона // Микология и фитопатология. 2013. Т. 47. С. 103–115.

  44. Черобаева А.С., Степанов А.Л., Кравченко И.К. Отклик аммонийокисляющих бактерий и архей на резкие изменения температуры в почвах разных климатических зон // Проблемы агрохимии и экологии. 2011. № 3. С. 17–24.

  45. Fell J., Blatt G. Separation of strains of the yeasts Xanthophyllomyces dendrorhous and Phaffia rhodozyma based on rDNA IGS and ITS sequence analysis // J. Ind. Microbiol. Biotech. 1999. V. 23. P. 677–681.

  46. Feng X., Nielsen L.L., Simpson M. Responses of soil organic matter and microorganisms to freeze–thaw cycles // Soil Biol. & Biochem. 2007. V. 39. P. 2027–2037.

  47. Kim D.-G., Vargas R., Bond-Lamberty B., Turetsky M.R. Effects of soil rewetting and thawing on soil gas fluxes: a review of current literature and suggestions for future research // Biogeosciences. 2012. V. 9. P. 2459–2483.

  48. Koponen H.T., Jaakkola T., Keinanen-Toivola M.M., Kaipainen S., Tuomainen J., Servomaa K., Martikainen P.J. Microbial communities, biomass, and activities in soils as affected by freeze thaw cycles // Soil Biol. Biochem. 2006. V. 38. P. 1861–1871.

  49. Kuhry P. Turunen J. The postglacial development of boreal and subarctic peatlands // Boreal Peatland Ecosystems / Eds. Wieder R.K., Vitt D.H. N.Y.: Springer, 2006. P. 25–46.

  50. Kurganova I., Teepe R., Loftfield N. Influence of freeze-thaw events on carbon dioxide emission from soil at different moisture and land use // Carbon Balance and Management. 2007. V. 2. P. 1–9.

  51. Kurganova I., Teepe R., Lopes de Gerenyu V., Loftfield N., Flessa H. Effect of contrasting changes in hydrothermic conditions on the N2O emission from forest and tundra soils // Euras. Soil Sci. 2004. V. 40. P. 795–799.

  52. Kurtzman C.P., Fell J.W., Boekhout T., Roberts V. Methods for isolation, phenotypic characterization and maintenance of yeasts // The Yeasts: A Taxonomic Study / Eds. Kurtzman C.P., Fell J.W., Boekout T. Amsterdam: Elsevier Science, 2011. P. 87–110.

  53. Kværnø S., Øygarden L. The influence of freeze–thaw cycles and soil moisture on aggregate stability of three soils in Norway // Catena. 2006. V. 67. P. 175–182.

  54. Larsen K.S., Jonasson S., Michelsen A. Repeated freeze-thaw cycles and their effect on biological processes in two arctic ecosystem types // Appl. Soil Ecol. 2002. V. 21. P. 187–195.

  55. Lopes de Gerenyu V.O., Kurganova I.N., Rozanova L.N., Kudeyarov V.N. Annual emission of carbon dioxide from soils of the Southern Taiga soils of Russia // Euras. Soil Sci. 2001. V. 34. P. 931–944.

  56. Manucharova N.A., Vlasenko A.N., Tourova T.P., Panteleeva A.N., Stepanov A.L., Zenova G.M. Thermophilic chitinolytic microorganisms of brown semidesert soil // Microbiology (Moscow). 2008. V. 77. P. 610–615.

  57. Matzner E., Borken W. Do freezethaw events enhance C and N losses from soils of different ecosystems? A review // Eur. J. Soil Sci. 2008. V. 59. P. 274–284.

  58. Männistö M.K., Tiirola M., Häggblom M.M. Effect of freeze-thaw cycles on bacterial communities of arctic tundra soil // Microb. Ecol. 2009. V. 58. P. 621–631.

  59. Misaka N., Nishizawa T., Yoshimizu M. Quantitative detection of viable Flavobacterium psychrophilum in Chum Salmon Oncorhynchus keta by colony blotting and immunostaining // Fish Pathology. 2008. V. 43. P. 117–123.

  60. Panikov N.S., Dedysh S.N. Cold season CH4 and CO2 emission from boreal peat bogs (West Siberia): Winter fluxes and thaw activation dynamics // Global Biogeochem. Cycles. 2000. V. 14. P. 1071–1080.

  61. Schuur E.A., Abbott B. Climate change: high risk of permafrost thaw // Nature. 2011. V. 480(7375). P. 32–33.

  62. Stirk W. A., Ördög V., Novák O., Rolčík J., Strnad M., Bálint P., van Staden J. Auxin and cytokinin relationships in 24 microalgal strains // J. Phycol. 2013. V. 49. P. 459–467.

  63. Streletskii R.A., Kachalkin A.V., Glushakova A.M., Yurkov A.M., Demin V.V. Yeasts producing zeatin // Peer J. 2019. V. 7. e6474.

  64. Sulkava P., Huhta V. Effects of hard frost and freeze-thaw cycles on decomposer communities and N mineralisation in boreal forest soil // Appl. Soil Ecol. 2003. V. 22. P. 225–239.

  65. Teepe R., Brumme R., Beese F. Nitrous oxide emission from soil during freezing and thawing periods // Soil Biol. Biochem. 2001. V. 33. P. 1269–1275.

  66. Teepe R., Ludwig B. Variability of CO2 and N2O emissions during freeze-thaw cycles: results of model experiments on undisturbed forest soil cores // J. Plant Nutrit. Soil Sci. 2004. V. 167. P. 153–159.

  67. Upton A.C., Nedwell D.B., Wyrr-William D.D. The selection of microbial communities by constant of fluctuating, temperatures // FEMS Microbiol. Ecol. 1990. V. 74. P. 243–252.

  68. Venäläinen A., Tuomenvirta H., Heikinheimo M., Kellomaki S., Peltola H., Strandman H., Vaisanen H. Impact of climate change on soil frost under snow cover in a forested landscape // Climate Research. 2001. V. 17. P. 63–72.

  69. Vital M., Abranches J., Hagler A., Mendonça-Hagler L. Mycocinogenic yeasts isolated from Amazon soils of the Maracá ecological station, Roraima-Brazil // Braz. J. Microbiol. 2002. V. 33. P. 230–235.

  70. Weisburg W.G., Barns S.M., Pelletier D.A., Lane D.J. 16S ribosomal DNA amplification for phylogenetic study // J. Bacteriol. 1991. V. 173. P. 697–703.

  71. Yergeau E., Kowalchuk G.A. Responses of Antarctic soil microbial communities and associated functions to temperature and freeze–thaw cycle frequence // Appl. Environ. Microbiol. 2008. V. 10. P. 2223–2235.

Дополнительные материалы отсутствуют.