Микробиология, 2021, T. 90, № 2, стр. 131-144

О возможности аэробной продукции метана пелагическими микробными сообществами моря Лаптевых

О. С. Самылина a*, И. И. Русанов a, И. Ю. Тарновецкий a, Е. В. Якушев bc, А. А. Гринько d, Е. Е. Захарова a, А. Ю. Меркель a, Т. А. Канапацкий a, И. П. Семилетов ef, Н. В. Пименов a

a Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН
117312 Москва, Россия

b Институт океанологии им. П.П. Ширшова РАН
117997 Москва, Россия

c Norwegian Institute for Water Research (NIVA)
0349 Осло, Норвегия

d Национальный исследовательский Томский политехнический университет
634050 Томск, Россия

e Тихоокеанский океанологический институт им. В.И. Ильичева Дальневосточного отделения РАН
690041 Владивосток, Россия

f Высшая школа экономики
111033 Москва, Россия

* E-mail: olga.samylina@gmail.com

Поступила в редакцию 21.10.2020
После доработки 17.11.2020
Принята к публикации 18.11.2020

Аннотация

Проведены исследования таксономического разнообразия и метаболической активности микробных сообществ водной толщи моря Лаптевых над полем метановых газовыделений и вне зоны разгрузки метановых сипов. Содержание растворенного метана в водной толще на обеих станциях имело сопоставимые значения вплоть до глубины расположения пикноклина (25 м). На этой глубине были зафиксированы локальные максимумы содержания метана с наибольшим значением (116 нМ CH4) на станции, удаленной от метанового сипа. Данные секвенирования гена 16S рРНК и измерения активности гидрогенотрофного метаногенеза свидетельствуют об отсутствии в зоне пикноклина и в других исследованных горизонтах водной толщи метаногенеза, обусловленного метаногенными археями. Филогенетическое разнообразие микроорганизмов, выявленное на основании секвенирования гена 16S рРНК, а также радиоизотопное измерение первичной продукции (ПП), активности темновой ассимиляции углекислоты (ТАУ) и скорости окисления метана (МО) указывают на функционирование в пелагиали моря Лаптевых микробного сообщества, способного в олиготрофных условиях арктического бассейна трансформировать широкий спектр органических соединений. Обсуждаются гидрохимические предпосылки и возможные микробные агенты аэробной продукции метана через деметилирование метилфосфоната и разложение диметилсульфониопропионата при использовании растворенного органического вещества, синтезируемого в ходе процессов ПП, ТАУ и МО.

Ключевые слова: море Лаптевых, пелагиаль, метановый сип, “метановый парадокс”, аэробная продукция метана

DOI: 10.31857/S0026365621020129

Список литературы

  1. Меркель А.Ю., Тарновецкий И.Ю., Подосокорская О.А., Тощаков С.В. Анализ систем праймеров на ген 16S рРНК для профилирования термофильных микробных сообществ // Микробиология. 2019. Т. 88. С. 655–654.

  2. Merkel A.Yu., Tarnovetskii I.Yu., Podosokorskaya O.A., Toshchakov S.V. Analysis of 16S rRNA primer systems for profiling of thermophilic microbial communities // Microbiology (Moscow). 2019. V. 88. P. 671–680.

  3. Пименов Н.В., Саввичев A.C., Русанов И.И., Леин А.Ю., Иванов М.В. Микробиологические процессы цикла углерода и серы на холодных метановых сипах северной Атлантики // Микробиология. 2000. Т. 69. С. 831–843.

  4. Pimenov N.V., Savvichev A.S., Rusanov I.I., Lein A.Yu., Ivanov M.V. Microbiological processes of the carbon and sulfur cycles at cold methane seeps of the North Atlantic // Microbiology (Moscow). 2000. V. 69. P. 709–721.

  5. Пименов Н.В., Меркель А.Ю., Тарновецкий И.Ю., Малахова Т.В., Самылина О.С., Канапацкий Т.А., Тихонова Е.Н., Власова М.А. Структура микробных матов в прибрежных районах Мраморной бухты // Микробиология. 2018. Т. 87. С. 561–572.

  6. Pimenov N.V., Merkel A.Y., Samylina O.S., Kanapatskii T.A., Tikhonova E.N., Vlasova M.A., Tarnovetskii I.Y., Malakhova T.V. Structure of microbial mats in the Mramornaya Bay (Crimea) coastal areas // Microbiology (Moscow). 2018. V. 87. P. 681–691.

  7. Русанов И.И., Саввичев А.С., Юсупов С.К., Пименов Н.В., Иванов М.В. Образование экзометаболитов в процессе микробного окислении метана в морских экосистемах // Микробиология. 1998. Т. 67. С. 710–717.

  8. Rusanov I.I., Savvichev A.S., Yusupov S.K., Pimenov N.V., Ivanov M.V. Production of exometabolites in the microbial oxidation of methane in marine ecosystems // Microbiology (Moscow). 1998. V. 67. P. 590–596.

  9. Berchet A., Bousquet P., Pison I., Locatelli R., Chevallier F., Paris J.-D., Dlugokencky E.J., Laurila T., Hatakka J., Viisanen Y., Worthy D.E.J., Nisbet E., Fisher R., France J., Lowry D., Ivakhov V., Hermansen O. Atmospheric constraints on the methane emissions from the East Siberian Shelf // Atmos. Chem. Phys. 2016. V. 16. P. 4147–4157.

  10. Bianchi M., Marty D., Teyssie J.L., Fowler S.W. Strictly aerobic and anaerobic bacteria associated with sinking particulate matter and zooplankton fecal pellets // Marine Ecol. Progr. Ser. 1992. V. 88. P. 55–60.

  11. Bižic M., Grossart H.-P., Ionescu D. Methane Paradox // eLS / Chichester: John Wiley & Sons, Ltd, 2020a. https://doi.org/10.1002/9780470015902.a0028892

  12. Boeuf D., Humily F., Jeanthon C. Diversity of Arctic pelagic bacteria with an emphasis on photoheterotrophs: a review // Biogeosciences. 2014. V. 11. P. 3309–3322.

  13. Born D.A., Ulrich E.C., Ju K.-S., Peck S.C., van der Donk W.A., Drennan C.L. Structural basis for methylphosphonate biosynthesis // Science. 2017. V. 358. P. 1336–1339.

  14. Brown M.V., Lauro F.M., DeMaere M.Z., Muir L., Wilkins D., Thomas T., Riddle M.J., Fuhrman J.A., Andrews-Pfannkoch C., Hoffman J.M., McQuaid J.B., Allen A., Rintoul S.R., Cavicchioli R. Global biogeography of SAR11 marine bacteria // Mol. Syst. Biol. 2012. V. 8. P. 595.

  15. Carini P., White A.E., Campbell E.O., Giovannoni S.J. Methane production by phosphate-starved SAR11 chemoheterotrophic marine bacteria // Nat. Commun. 2014. V. 5. P. 4346.

  16. Damm E., Helmke E., Thoms S., Schauer U., Nöthig E., Bakker K., Kiene R.P. Methane production in aerobic oligotrophic surface water in the central Arctic Ocean // Biogeosci. 2010. V. 7. P. 1099–1108.

  17. Damm E., Thoms S., Beszczynska-Möller A., Nöthig E., Kattner G. Methane excess production in oxygen-rich polar water and a model of cellular conditions for this paradox // Polar Sci. 2015. V. 9. P. 327–334.

  18. Ditchfield A., Wilson S., Hart M., Purdy K.J., Green D.H., Hatton A.D. Identification of putative methylotrophic and hydrogenotrophic methanogens within sedimenting material and copepod faecal pellets // Aquat. Microbial Ecol. 2012. V. 67. P. 151–160.

  19. Fadrosh D.W., Ma B., Gajer P., Sengamalay N., Ott S., Brotman R.M., Ravel J. An improved dual-indexing approach for multiplexed 16S rRNA gene sequencing on the Illumina MiSeq platform // Microbiome. 2014. V. 2. P. 6.

  20. Gruber N., Sarmiento J.L. Global patterns of nitrogen fixation and denitrification // Global Biogeochem. Cycles. 1997. V. 11. P. 235–266.

  21. Hugerth L.W., Wefer H.A., Lundin S., Jakobsson H.E., Lindberg M., Rodin S., Engstrand L., Andersson A.F. DegePrime, a program for degenerate primer design for broad-taxonomic-range PCR in microbial ecology studies // Appl. Environ. Microbiol. 2014. V. 80. P. 5116–5123.

  22. Karl D.M., Beversdorf L., Björkman K.M., Church M.J., Martinez A., DeLong E.F. Aerobic production of methane in the sea // Nat. Geosci. 2008. V. 1. P. 473–478.

  23. Kurth J.M., Op den Camp H.J.M., Welte C.U. Several ways one goal – methanogenesis from unconventional substrates // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2020. V. 104. P. 6839–6854.

  24. Metcalf W.W., Griffin B.M., Cicchillo R.M., Gao J., Janga S.C., Cooke H.A., Circello B.T., Evans B.S., Martens-Habbena W., Stahl D.A., van der Donk W.A. Synthesis of methylphosphonic acid by marine microbes: a source for methane in the aerobic ocean // Science. 2012. V. 337. P. 1104–1107.

  25. Methods of Seawater Analysis / Eds. Grashoff K., Kremling K., Ehrhard M. Weinheim-NewYork-Chichester-Brisbane-Singapore-Toronto: Wiley-VCH, 1999. 632 p.

  26. Malmstrom R.R., Kiene R.P., Cottrell M.T., Kirchman D.L. Contribution of SAR11 bacteria to dissolved dimethylsulfoniopropionate and amino acid uptake in the North Atlantic Ocean // Appl. Environ. Microbiol. 2004. V. 70. P. 4129–4135.

  27. Peschek G.A., Villgrater K., Wastyn M. “Respiratory protection” of the nitrogenase in dinitrogen-fixing cyanobacteria // Plant Soil. 1991. V. 137. P. 17–24.

  28. Pimenov N.V., Bonch-Osmolovskaya E.A. In situ activity studies in thermal environments // Methods in Microbiology, 35. Extremophiles / Eds. Rainey F.A. and Oren A. Amsterdam: Acad. Press, Elsevier, 2006. P. 29–53.

  29. Rogener M.K., Sipler R.E., Hunter K.S., Bronk D.A., Joye S.B. Pelagic methane oxidation in the northern Chukchi Sea // Limnol. Oceanogr. 2020. V. 65. P. 96–110.

  30. Savvichev A.S., Kadnikov V.V., Kravchishina M.D., Galkin S.V., Novigatskii A.N., Sigalevich P.A., Merkel A.Yu., Ravin N.V., Pimenov N.V., Flint M.V. Methane as an organic matter source and the trophic basis of a Laptev Sea cold seep microbial community // Geomicrobiol. J. 2018. V. 35. P. 411–423.

  31. Savvichev A.S., Kadnikov V.V., Rusanov I.I., Beletsky A.V., Krasnova E.D., Voronov D.A., Kallistova A.Yu., Veslopolova E.F., Zakharova E.E., Kokryatskaya N.M., Losyuk G.N., Demidenko N.A., Belyaev N.A., Sigalevich P.A., Mardanov A.V., Ravin N.V., Pimenov N.V. Microbial processes and microbial communities in the water column of the polar meromictic lake Bol’shie Khruslomeny at the White Sea coast // Front. Microbiol. 2020. V. 11. P. 1945.

  32. Semiletov I., Dudarev O., Luchin V., Shin K.-H., Tanaka N. The East-Siberian Sea as a transition zone between Pacific-derived waters and Artic shelf waters // Geophys. Res. Let. 2005. V. 32. Art. L10614/2005GL022490.

  33. Semiletov I., Pipko I., Gustafsson Ö., Anderson L.G., Sergienko V., Pugach S., Dudarev O., Charkin A., Gukov A., Bröder L., Andersson A., Spivak E., Shakhova N. Acidification of East Siberian Arctic Shelf waters through addition of freshwater and terrestrial carbon // Nature Geosci. 2016. V. 9. P. 361–365.

  34. Semiletov I.P., Pipko I.I., Shakhova N.E., Dudarev O.V., Pugach S.P., Charkin A.N., McRoy C.P., Kosmach D., Gustafsson Ö. Carbon transport by the Lena River from its headwaters to the Arctic Ocean, with emphasis on fluvial input of terrestrial particulate organic carbon vs. carbon transport by coastal erosion // Biogeosci. 2011. V. 8. P. 2407–2426.

  35. Shakhova N., Semiletov I., Leifer I., Salyuk A., Rekant P., Kosmach D. Geochemical and geophysical evidence of methane release over the East Siberian Arctic Shelf // J. Geophys. Res. 2010. V. 115. C08007.

  36. Shakhova N., Semiletov I., Sergienko V., Lobkovsky L., Yu-supov V., Salyuk A., Salomatin A., Chernykh D., Kosmach D., Panteleev G., Nicolsky D., Samarkin V., Joye S., Charkin A., Dudarev O., Meluzov A., Gustafsson Ö. The East Siberian Arctic Shelf: towards further assessment of permafrost-related methane fluxes and role of sea ice // Phil. Trans. R. Soc. A. 2015. V. 373. Article 20140451.

  37. Sosa O.A., Repeta D.J., DeLong E.F., Ashkezari M.D., Karl D.M. Phosphate-limited ocean regions select for bacterial populations enriched in the carbon–phosphorus lyase pathway for phosphonate degradation // Environ. Microbiol. 2019. V. 21. P. 2402–2414.

  38. Sun J., Todd J.D., Thrash J.C., Qian Y., Qian M.C., Temperton B., Guo J., Fowler T.K., Aldrich J.T., Nicora C.D., Lipton M.S., Smith R.D., De Leenheer P., Payne S.H., Johnston A.W.B., Davie-Martin C.L., Halsey K.H., Giovannoni S.J. The abundant marine bacterium Pelagibacter simultaneously catabolizes dimethylsulfoniopropionate to the gases dimethyl sulfide and methanethiol // Nature Microbiol. 2016. V. 1. P. 16065.

  39. Tallant T.C., Krycki J.A. Methylthiol: coenzyme M methyltransferase from Methanosarcina barkeri, an enzyme of methanogenesis from dimethylsulfide and methylmercatopropionate // J. Bacteriol. 1997. V. 179. P. 6902–6911.

  40. Tripp H.J., Kitner J.B., Schwalbach M.S., Dacey J.W.H., Wilhelm L.J., Giovannoni S.J. SAR11 marine bacteria require exogenous reduced sulphur for growth // Nature. 2008. V. 452. P. 741–744.

  41. Voget S., Wemheuer B., Brinkhoff T., Vollmers J., Dietrich S., Giebel H.-A., Beardsley C., Sardemann C., Bakenhus I., Billerbeck S., Daniel R., Simon M. Adaptation of an abundant Roseobacter RCA organism to pelagic systems revealed by genomic and transcriptomic analyses // ISME J. 2015. V. 9. P. 371–384.

  42. Zhang X.H., Liu J., Liu J., Yang G., Xue C., Curson A.R.J., Todd J.D. Biogenic production of DMSP and its degradation to DMS – their roles in the global sulfur cycle // Sci. China Life Sci. 2019. V. 62. P. 1296–1319. https://doi.org/10.1007/s11427-018-9524-y

Дополнительные материалы

скачать ESM.docx
Рисунок S1. Кривые насыщения, полученные для образцов, отобранных из водной толщи с горизонта пикноклина (АМК73-6045_25 и АМК73-6053_25) и горизонта выше пикноклина (АМК73-6045_16). Станция АМК73-6045 располагалась над метановым сипом, станция АМК73-6053 – вне зоны активных газовыделений.
 
Таблица S1. Разнообразие и относительное обилие (%) филогенетических групп прокариот в образцах воды на станциях АМК73-6045 (над метановым сипом) и АМК73-6053 (вне зоны активных газовыделений)*.