Микробиология, 2021, T. 90, № 4, стр. 421-429

Fervidicoccus fontis 3639Fd – первая кренархеота, способная расти на липидах

А. И. Карасева ab, А. Г. Ельченинов b, А. А. Перевалова b, К. С. Заюлина b, Т. В. Кочеткова b*, И. В. Кубланов b

a Московский физико-технический институт, Физтех-школа биологической и медицинской физики
141700 Долгопрудный, Россия

b Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН
119071 Москва, Россия

* E-mail: kochetkova.tatiana.v@gmail.com

Поступила в редакцию 11.12.2020
После доработки 13.03.2021
Принята к публикации 15.03.2021

Аннотация

К настоящему времени способность прокариот расти на липидах показана только для представителей бактерий. Единственным исключением является Thermococcus sibiricus, представитель филума Euryarchaeota, выделенный из высокотемпературной нефтедобывающей скважины и способный расти на оливковом масле. В данной работе из горячего источника Камчатки нами была выделена чистая культура строгой анаэробной археи, штамм 3639Fd (=VKM B-3509, =KCTC 25228), растущей на различных липидах (трибутирине, триолеине, кунжутном, хлопковом и подсолнечном маслах) при 70°С и рН 5.5–6.0. При росте на трибутирине образуется бутират, углекислый газ и водород. Согласно анализу последовательности гена 16S рРНК, а также ДНК–ДНК гибридизации in silico, выделенный микроорганизм является штаммом вида Fervidicoccus fontis, представителя филума Crenarchaeota. В геномах F. fontis 3639Fd и типового штамма этого вида, Kam940T, были обнаружены гены α/β-гидролаз, ближайшими охарактеризованными гомологами которых являются различные карбоксилэстеразы (КФ 3.1.1) – ферменты, ответственные за гидролиз липидов. Таким образом, F. fontis является первой кренархеотой, способной получать энергию за счет гидролиза липидных субстратов.

Ключевые слова: термофильные археи, экстремофилы, липазы, эстеразы, разложение липидов, Crenarchaeota, триглицериды, сложные эфиры, Fervidicoccus fontis

DOI: 10.31857/S0026365621040078

Список литературы

  1. Anobom C.D., Pinheiro A.S., De-Andrade R.A., Aguieiras E.C., Andrade G.C., Moura M.V., Almeida R.V., Freire D.M. From structure to catalysis: recent developments in the biotechnological applications of lipases // BioMed Res. Int. 2014. V. 2014. P. 684506.

  2. Antipov D., Korobeynikov A., McLean J.S., Pevzner P.A. HybridSPAdes: an algorithm for hybrid assembly of short and long reads // Bioinformatics. 2016. V. 32. P. 1009–1015.

  3. Arefiev V., Kovalenko G., Frant M., Chumachenko T., Polyvianna Y., Pivnenko S., Bolotin V., Mayboroda O., Solodiankin O., Tarasov O., Bezyemenni M., Lyon C., Redlinger M., Sapachova M., Mezhenskyi A.A., Ducluzeau A., Bortz E., Gerilovych A., Drown D.M., Bezyemenni M. Complete genome sequence of Salmonella enterica subsp. enterica serovar Kottbus Strain Kharkiv, isolated from a commercial pork production facility in Ukraine // Microbiol. Resour. Announc. 2020. V. 9. e01171-20.

  4. Bornscheuer U.T. Microbial carboxyl esterases: classification, properties and application in biocatalysis // FEMS Microbiol. Rev. 2002. V. 26. P. 73–81.

  5. Cabrera M.Á., Blamey J.M. Biotechnological applications of archaeal enzymes from extreme environments // Biol. Resh. 2018. V. 51. https://doi.org/10.1186/s40659-018-0186-3

  6. Chandra P., Singh E.R., Arora P.K. Microbial lipases and their industrial applications: A comprehensive review // Microbial Cell Factories. 2020. V. 19. P. 169. https://doi.org/10.1186/s12934-020-01428-8

  7. Delgado-García M., Rodríguez J.A., Mateos-Díaz J.C., Aguilar C.N., Rodríguez-Herrera R., Camacho-Ruíz R.M. Halophilic archaeal lipases and esterases: activity, stability, and food applications // Enzymes in Food Technology. Singapore: Springer, 2018. P. 243–262.

  8. Hotta Y., Ezaki S., Atomi H., Imanaka T. Extremely stable and versatile carboxylesterase from a hyperthermophilic archaeon // Appl. Environ. Microbiol. 2002. V. 68. P. 3925–3931.

  9. Huddleston S., Yallop C.A., Charalambous B.M. The identification and partial characterization of a novel inducible extracellular thermostable esterase from the archaeon Sulfolobus shibatae // Biochem. Biophys. Res. Commun. 1995. V. 216. P. 495–500.

  10. Jiang Z., Li P., Jiang D., Dai X., Zhang R., Wang Y., Wang Y. Microbial community structure and arsenic biogeochemistry in an acid vapor-formed spring in Tengchong geothermal area, China // Publ. Library Sci. 2016. V. 11. P. e0146331.

  11. Katoh K., Standley D.M. MAFFT multiple sequence alignment software version 7: improvements in performance and usability // Mol. Biol. Evol. 2013. V. 30. P. 772–780.

  12. Kim M., Oh H.S., Park S.C., Chun J. Towards a taxonomic coherence between average nucleotide identity and 16S r-RNA gene sequence similarity for species demarcation of prokaryotes // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2014. V. 64. P. 346–351.

  13. Konstantinidis K.T., Tiedje J.M. Towards a genome-based taxonomy for prokaryotes // J. Bacteriol. ASM. 2005. V. 187. P. 6258–6264.

  14. Lebedinsky A.V., Mardanov A.V., Kublanov I.V., Gumerov V.M., Beletsky A.V., Perevalova A.A., Bidzhieva S.Kh., Bonch-Osmolovskaya E.A., Skryabin K.G., Ravin N.V. Analysis of the complete genome of Fervidococcus fontis confirms the distinct phylogenetic position of the order Fervidicoccales and suggests its environmental function // Extremophiles. 2014. V. 18. P. 295–309.

  15. Lechner M., Findeiß S., Steiner L., Marz M., Stadler P.F., Prohaska S.J. Proteinortho: Detection of (Co-)orthologs in large-scale analysis // BMC Bioinform. 2011. V. 12. P. 124.

  16. Littlechild J.A. Archaeal enzymes and applications in industrial biocatalysts // Archaea. 2015. V. 2015. P. 10.

  17. Lõpez-Iglesias M., Gotor-Fernández V. Recent advances in biocatalytic promiscuity: Hydrolase-catalyzed reactions for nonconventional transformations // Chem. Rec. 2015. V. 15. P. 743–759.

  18. Lv X., Yu J., Fu Y., Ma B., Qu F., Ning K., Wu H. A meta-analysis of the bacterial and archaeal diversity observed in wetland soils // Sci. World J. 2014. Art. 437684.

  19. Makarova K.S., Wolf Y.I., Koonin E.V. Towards functional characterization of archaeal genome dark matter // Biochem. Soc. Trans. 2019. V. 19. P. 389–398.

  20. Mandrich L., Pezzullo M., Rossi M., Manco G. SSoNΔ and SsoNΔlong: two thermostable esterases from the same ORF in the archaeon Sulfolobus solfataricus? // Archaea. 2007. V. 2. P. 109–115.

  21. Mardanov A.V., Ravin N.V., Svetlitchnyi V.A., Beletsky A.V., Miroshnichenko M.L., Bonch-Osmolovskaya E.A., Skryabin K.G. Metabolic versatility and indigenous origin of the archaeon Thermococcus sibiricus, isolated from a siberian oil reservoir, as revealed by genome analysis // Appl. Environ. Microbiol. 2009. V. 75. P. 4580–4588.

  22. Meier-Kolthoff J.P., Auch A.F., Klenk H.P., Göker M. Genome sequence-based species delimitation with confidence intervals and improved distance functions // BMC Bioinform. 2013. V. 14. P. 60.

  23. Perevalova A.A., Bidzhieva S.K., Kublanov I.V., Hinrichs K.-U., Liu X.L., Mardanov A.V., Lebedinsky A.V., Bonch-Osmolovskaya E.A. Fervidicoccus fontis gen. nov., sp. nov., an anaerobic, thermophilic crenarchaeote from terrestrial hot springs, and proposal of Fervidicoccaceae fam. nov. and Fervidicoccales ord. nov. // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2010. V. 60. P. 2082–2088.

  24. Pinheiro A.S., De-Andrade R.A., Aguieiras E.C., Andrade G.C., Moura M.V., Almeida R.V., Freire D.M. From structure to catalysis: Recent developments in the biotechnological applications of lipases // BioMed Res. Int. 2014. V. 2014. P. 684506.

  25. Podosokorskaya O.A., Merkel A.Y., Kolganova T.V., Chernyh N.A., Miroshnichenko M.L., Bonch-Osmolovskaya E.A., Kublanov I.V. Fervidobacterium riparium sp. nov., a thermophilic anaerobic cellulolytic bacterium isolated from a hot spring // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2011. V. 61. P. 2697–2701.

  26. Pritchard L., Glover R.H., Humphris S., Elphinstone J.G., Toth I.K. Genomics and taxonomy in diagnostics for food security: Soft-rotting enterobacterial plant pathogens // Anal. Methods. 2016. V. 8. P. 12–24.

  27. Rodriguez-R L.M., Konstantinidis K.T. The enveomics collection: a toolbox for specialized analyses of microbial genomes and metagenomes // PeerJ Preprints. 2016. e1900v1.

  28. Salihu A., Alam M.Z. Solvent tolerant lipases: A review // Proc. Biochem. 2015. V. 50. P. 86–96.

  29. Sobek H., Görisch H. Purification and characterization of a heat-stable esterase from the thermoacidophilic archaebacterium Sulfolobus acidocaldarius. // Biochem. J. 1988. V. 250. P. 453–458.

  30. Soni S., Sathe S.S., Sheth R.R., Tiwari P., Vadgama R.K.N., Odaneth A.A., Lali A.M., Chandrayan S.K. N-terminal domain replacement changes an archaeal monoacylglycerol lipase into a triacylglycerol lipase // Biotechnol. Biofuels. 2019. V. 12. P. 110.

  31. Stiefler-Jensen D., Schwarz-Linnet T., de Lichtenberg C., Nguyen T.T., Rand K.D., Huang L., She Q., Teilum K. The extraordinary thermal stability of EstA from S. islandicus is independent of post translational modifications // Protein Sci. 2017. V. 26. P. 1819–1827.

  32. Suzuki Y., Miyamoto K., Ohta H. A novel thermostable esterase from the thermoacidophilic archaeon Sulfolobustokodaii strain 7 // FEMS Microbiol. Lett. 2004. V. 236. P. 97–102.

  33. Trüper H.G., Schlegel H.G. Sulphur metabolism in Thiorhodaceae I. Quantitative measurements on growing cells of Chromatium okenii // Antonie Van Leeuwenhoek. 1964. V. 30. P. 225–238.

  34. Wayne L.G., Moore W.E.C., Brenner D.J., Colwell R.R., Grimont P.A.D., Kandler O., Krichevsky M.I., Murray G.E., Stackebrandt E., Starr M.P., Truper H.G. Report of the ad hoc committee on reconciliation of approaches to bacterial systematics // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 1987. V. 37. P. 463–464.

  35. Wu S., Zhu Z., Fu L., Niu B., Li W. WebMGA: A customizable web server for fast metagenomic sequence analysis // BMC Genomics. 2011. V. 12. P. 444.

  36. Yang D., Li S., Stabenow J., Zalduondo L., Kong Y. Mycobacterium tuberculosis LipE has a lipase/esterase activity and is important for intracellular growth and in vivo infection // Infect. Immun. 2019. V. 88. e00750–19.

  37. Zarafeta D., Moschidi D., Ladoukakis E., Gavrilov S., Chrysina E.D., Chatziioannou A., Kublanov I., Skretas G., Kolisis F.N. Metagenomic mining for thermostable esterolytic enzymes uncovers a new family of bacterial esterases // Sci. Rep. Nature. 2016. V. 6. P. 1–16.

Дополнительные материалы отсутствуют.