Микробиология, 2021, T. 90, № 4, стр. 459-470

Изменения в синтезе липополисахарида влияют на формирование биопленок Azospirillum baldaniorum in planta в условиях повышенного содержания меди

Л. П. Петрова a*, Ю. А. Филипьечева a, Е. М. Телешева a, Т. Е. Пылаев abc, А. В. Шелудько a**

a Институт биохимии и физиологии растений и микроорганизмов Российской академии наук
410049 Саратов, Россия

b Саратовский государственный медицинский университет им. В.И. Разумовского Министерства здравоохранения Российской Федерации
410012 Саратов, Россия

c Федеральный аграрный научный центр Юго-Востока
410010 Саратов, Россия

* E-mail: petrova_lp@mail.ru
** E-mail: shel71@yandex.ru

Поступила в редакцию 03.02.2021
После доработки 17.03.2021
Принята к публикации 17.03.2021

Аннотация

В условиях повышенного содержания меди жизнеспособность бактерий Azospirillum baldaniorum на корнях проростков пшеницы, количество клеток, колонизирующих корни и образующих биопленку, зависели от физико-химических свойств липополисахаридов (ЛПС, Lps), синтезируемых этими бактериями. По сравнению со штаммом Cal+ LpsI LpsII A. baldaniorum Sp245, его мутанты Cal LpsI KM252, Lps II KM139 и Cal LpsII Mot KM018 хуже колонизировали корни и формировали более тонкие биопленки. Изменения в синтезе полисахаридов у KM252, KM139 и KM018 опосредовали увеличение аккумуляции клетками меди и снижение устойчивости бактериальных культур к негативному влиянию ионов этого металла. In planta и/или на модельной поверхности полистирола избыток меди приводил к увеличению содержания полисахаридных антигенов в биопленках штамма Sp245 и его мутантов с изменениями в составе гликополимеров. Инокуляция штаммом Sp245 положительно влияла на рост стеблей и листьев пшеницы как в присутствии количества меди, не оказывающего заметного влияния на рост каждого из партнеров (0.001 мМ), так и в условиях повышенной (до 0.5 мМ) концентрации ионов этого металла. Штаммы КМ018, КМ139 и КМ252 положительно влияли на проростки только при высокой концентрации меди в среде.

Ключевые слова: Azospirillum baldaniorum, липополисахариды, колонизация растений, биопленки, тяжелые металлы, устойчивость к меди

DOI: 10.31857/S0026365621040133

Список литературы

  1. Кацы Е.И., Прилипов А.Г. Инсерционная мутация в гене AZOBR_p60120 сопровождается дефектами в синтезе липополисахарида и связывающих калькофлуор полисахаридов у бактерии Azospirillum brasilense Sp245 // Генетика. 2015. Т. 51. С. 306–311.

  2. Katsy E.I., Prilipov A.G. Insertional mutation in the A-ZOBR_p60120 gene is accompanied by defects in the synthesis of lipopolysaccharide and calcofluor-binding polysaccharides in the bacterium Azospirillum brasilense Sp245 // Russ. J. Genet. 2015. V. 51. P. 306–311.

  3. Матора Л.Ю., Щеголев С.Ю. Антигенная идентичность липополисахаридов, капсулы и экзополисахаридов Azospirillum brasilense // Микробиология. 2002. Т. 71. С. 211–214.

  4. Matora L.Yu., Shchegolev S.Yu. Antigenic identity of the capsule lipopolysaccharides, exopolysaccharides, and O-specific polysaccharides in Azospirillum brasilense // Microbiology (Moscow). 2008. V. P. 178–181.

  5. Шелудько А.В., Кулибякина О.В., Широков А.А., Петрова Л.П., Матора Л.Ю., Кацы Е.И. Влияние мутаций в синтезе липополисахаридов и полисахаридов, связывающих калькофлуор, на формирование биопленок Azospirillum brasilense // Микробиология. 2008. Т. 77. С. 358–363.

  6. Sheludko A.V., Kulibyakina O.V., Shirokov A.A., Petrova L.P., Matora L.Yu., Katsy E.I. The effect of mutations affecting synthesis of lipopolysaccharides and calcofluor-binding polysaccharides on biofilm formation by Azospirillum brasilense // Microbiology (Moscow). 2008. V. 77. P. 313–317.

  7. Шелудько А.В., Широков А.А., Соколова М.К., Соколов О.И., Петрова Л.П., Матора Л.Ю., Кацы Е.И. Колонизация корней пшеницы бактериями Azospirillum brasilense с различной подвижностью // Микробиология. 2010. Т. 79. С. 696–704.

  8. Shelud’ko A.V., Shirokov A.A., Sokolova M.K., Sokolov O.I., Petrova L.P., Matora L.Yu., Katsy E.I. Wheat root colonization by Azospirillum brasilense strains with different motility // Microbiology (Moscow). 2010. V. 79. P. 688–695.

  9. Шелудько А.В., Филипьечева Ю.А., Телешева Е.М., Буров А.М., Евстигнеева С.С., Бурыгин Г.Л., Петрова Л.П. Характеристика углеводсодержащих компонентов биопленок Azospirillum brasilense Sp245 // Микробиология. 2018. Т. 87. С. 483–494.

  10. Shelud’ko A.V., Filip’echeva Y.A., Telesheva E.M., Burov A.M., Evstigneeva S.S., Burygin G.L., Petrova L.P. Characterization of carbohydrate-containing components of Azospirillum brasilense Sp245 biofilms // Microbiology (Moscow). 2018. V. 87. P. 610–620.

  11. Шелудько А.В., Мокеев Д.И., Евстигнеева С.С., Филипьечева Ю.А., Буров А.М., Петрова Л.П., Пономарева Е.Г., Кацы Е.И. Анализ ультраструктуры клеток в составе биопленок бактерий Azospirillum brasilense // Микробиология. 2020. Т. 89. С. 59–73.

  12. Shelud’ko A.V., Mokeev D.I., Evstigneeva S.S., Filip’echeva Yu.A., Burov A.M., Petrova L.P., Ponomareva E.G., Katsy E.I. Cell ultrastructure in biofilms of Azospirillum brasilense // Microbiology (Moscow). 2020. V. 89. P. 50–63.

  13. Abd El-Samad H.M. The biphasic role of cupper and counteraction with Azospirillum brasilense application on growth, metabolities, osmotic pressure and mineral of wheat plant // A-mer. J. Plant Sci. 2017. V. 8. P. 1182–1195.

  14. Baldani V.L.D., Baldani J.I., Döbereiner J. Effects of Azospirillum inoculation on root infection and nitrogen incorporation in wheat // Can. J. Microbiol. 1983. V. 29. P. 924–929.

  15. Burdman S., Jurkevitch E., Schwartsburd B., Hampel M., Okon Y. Aggregation in Azospirillum brasilense: effects of chemical and physical factors and involvement of extracellular components // Microbiology (SGM). 1998. V. 144. P. 1989–1999.

  16. Chang W.C., Hu G.S., Chiang S.M., Su M.C. Heavy metal removal from aqueous solution by wasted biomass from a combined AS-biofilm process // Bioresour. Technol. 2006. V. 97. P. 1503–1508.

  17. Döbereiner J., Day J.M. Associative symbiosis in tropical grass: characterization of microorganisms and dinitrogen fixing sites // Symposium on Nitrogen Fixation / Eds. Newton W.E., Nijmans C.J. Pullman: Washington State University Press, 1976. P. 518–538.

  18. Dos Santos Ferreira N., Sant’Anna F.H., Reis V.M., Ambrosini A., Volpiano C.G., Rothballer M., Schwab S., Baura V.A., Balsanelli E., de Oliveira Pedrosa F., Pereira Passaglia L.M., de Souza E.M., Hartmann A., Cassan F., Zilli J.E. Genome-based reclassification of Azospirillum brasilense Sp245 as the type strain of Azospirillum baldaniorum sp. nov. // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2020. V. 70. P. 6203–6212. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.004517

  19. Fedonenko Yu.P., Zatonsky G.V., Konnova S.A., Zdorovenko E.L., Ignatov V.V. Structure of the O-specific polysaccharide of the lipopolysaccharide of Azospirillum brasilense Sp245 // Carbohydr. Res. 2002. V. 337. P. 869–872.

  20. Fendrihan S., Constantinescu F., Sicuia O., Dinu S. Azospirillum strains as biofertilizers and and biocontrol agents – a practical review // J. Adv. Agricult. 2017. V. 7. P. 1096–1108.

  21. Fibach-Paldi S., Burdman S., Okon Y. Key physiological properties contributing to rhizosphere adaptation and plant growth promoting abilities of Azospirillum brasilense // FEMS Microbiol. Lett. 2012. V. 326. P. 99–108.

  22. Flemming H.-C., Wingender J. The biofilm matrix // Nat. Rev. Microbiol. 2010. V. 8. P. 623–633.

  23. Jing Y., He Z., Yang X. Role of soil rhizobacteria in phytoremediation of heavy metal contaminated soils // J. Zhejiang Univ. Sci. B. 2007. V. 8. P. 192–207.

  24. Kamnev A.A., Tugarova A.V., Antonyuk L.P., Tarantilis P.A., Polissiou M.G., Gardiner P.H.Y. Effects of heavy metals on plant-associated rhizobacteria: comparison of endophytic and non-endophytic strains of Azospirillum brasilense // J. Trace Elem. Med. Biol. 2005. V. 19. P. 91–95.

  25. Lino A.R., Farinha C.R., Pereira S., Bursakov S.A. Desulfovibrio gigas: toxicity of copper and molybdenum // Metal Ions in Biology and Medicine / Ed. Alpoim M.C. Lisbon: John Libbey Eurotext, 2006. V. 9. P. 231–235.

  26. Lugtenberg B., Kamilova F. Plant-growth-promoting rhizobacteria // Annu. Rev. Microbiol. 2009. V. 63. P. 541–556.

  27. Nies D.H. Microbial heavy-metal resistance // Appl. Microbiol. Biotechnol. 1999. V. 51. P. 730–750.

  28. Nocelli N., Bogino P.C., Banchio E., Giordano W. Roles of extracellular polysaccharides and biofilm formation in heavy metal resistance of rhizobia // Materials. 2016. V. 9. P. 418. https://doi.org/10.3390/ma9060418

  29. O’Toole G.A., Kolter R. Initiation of biofilm formation in Pseudomonas fluorescens WCS365 proceeds via multiple, convergent signalling pathways: a genetic analysis // Mol. Microbiol. 1998. V. 28. P. 449–461.

  30. Petrova L.P., Yevstigneeva S.S., Filip’echeva Yu.A., Shelud’ko A.V., Burygin G.L, Katsy E.I. Plasmid gene for putative integral membrane protein affects formation of lipopolysaccharide and motility in Azospirillum brasilense Sp245 // Folia Microbiol. 2020. V. 65. P. 963–972.

  31. Petrova L.P., Yevstigneeva S.S., Borisov I.V., Shelud’ko A.V., Burygin G.L, Katsy E.I. Plasmid gene AZOBR_p60126 impacts biosynthesis of lipopolysaccharide II and swarming motility in Azospirillum brasilense Sp245 // J. Basic Microbiol. 2020a. V. 60. P. 613–623.

  32. Shelud’ko A.V., Varshalomidze O.E., Petrova L.P., Katsy E.I. Effect of genomic rearrangement on heavy metal tolerance in the plant-growth-promoting rhizobacterium Azospirillum brasilense Sp245 // Folia Microbiol. 2012. V. 57. P. 5–10.

  33. Stoderegger K., Herndl G.J. Production and release of bacterial capsular material and its subsequent utilization by marine bacterioplankton // Limnol. Oceanogr. 1998. V. 43. P. 877–884.

  34. Tak H.I., Ahmad F., Babalola O.O. Advances in the application of plant growth-promoting rhizobacteria in phytoremediation of heavy metals // Rev. Environ. Contam. Toxicol. 2013. V. 223. P. 33–52.

Дополнительные материалы отсутствуют.