Микробиология, 2023, T. 92, № 4, стр. 347-357

PALUDISPHAERA MUCOSA SP. NOV., новый планктомицет семейства ISOSPHAERACEAE из бореального низинного болота

А. А. Иванова a*, Д. Г. Наумов a, И. С. Куличевская a, А. А. Мещерякова ab, С. Н. Дедыш a

a Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, Федеральный исследовательский центр “Фундаментальные основы биотехнологии” РАН
119071 Москва, Россия

b Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, почвенный факультет
119991 Москва, Россия

* E-mail: ivanovastasja@gmail.com

Поступила в редакцию 16.03.2023
После доработки 28.03.2023
Принята к публикации 29.03.2023

Аннотация

Планктомицеты являются типичными обитателями северных болотных экосистем. В настоящей работе новый планктомицет рода Paludisphaera, штамм Pla2T, был выделен из низинного болота бореальной зоны России. Изолят был представлен розово-пигментированными, одиночными или собранными в небольшие группы неподвижными сферическими клетками, размножающимися почкованием. Штамм Pla2T являлся хемоорганотрофным психротолерантным мезофилом с оптимумом роста при pH 5.5‒6 и температуре 15‒20°C. Предпочтительными ростовыми субстратами нового планктомицета являлись полисахариды ксилан, ксантановая камедь и фитагель, а также некоторые сахара. Наиболее высокое сходство последовательности гена 16S рРНК штамма Pla2T (97.9%) наблюдалось с последовательностью планктомицета “Paludisphaera soli” JC670Т, выделенного из почвы высокогорья Гималаев. С другими представителями рода Paludisphaera, “P. rhizosphae-rae” JC665Т и P. borealis PX4Т, это сходство составляло 97.0 и 93.8% соответственно. Геном штамма Pla2T, размером 8.21 млн п.о., содержал около 6.5 тыс. белок-кодирующих генов и 3 копии оперона рРНК. Содержание пар Г + Ц в ДНК составляло 67 мол. %. Сходство нуклеотидных последовательностей генома штамма Pla2Т и ранее описанных представителей рода Paludisphaera составило от 79.4 до 82.6%. Эти генотипические отличия, а также ряд фенотипических особенностей позволили отнести планктомицет из низинного болота к новому виду рода Paludisphaera, Paludisphaera mucosa sp. nov. с типовым штаммом Pla2T (=KCTC92668T = VKM B-3698T).

Ключевые слова: планктомицеты, филум Planctomycetota, семейство Isosphaeraceae, род Paludisphaera, низинные болота, деструкция полисахаридов

Список литературы

  1. Наумов Д.Г. Филогенетический анализ α-галактозидаз семейства GH27 // Мол. биология. 2004. Т. 38. С. 463–476.

  2. Naumoff D.G. Phylogenetic analysis of α-galactosidases of the GH27 family // Mol. Biol. (Moscow). 2004. V. 38. P. 388–399. https://doi.org/10.1023/B:MBIL.0000032210.97006.de

  3. Наумов Д.Г. Иерархическая классификация гликозил-гидролаз // Биохимия. 2011. Т. 76. С. 764–780.

  4. Naumoff D.G. Hierarchical classification of glycoside hydrolases // Biochemistry (Moscow). 2011. V. 76. P. 622–635. https://doi.org/10.1134/S0006297911060022

  5. Наумов Д.Г. Семейство GH10 гликозилгидролаз: структура и эволюционные связи // Мол. биология. 2016. Т. 50. С. 151–160.

  6. Naumoff D.G. GH10 family of glycoside hydrolases: structure and evolutionary connections // Mol. Biol. (Moscow). 2016. V. 50. P. 132–140. https://doi.org/10.1134/S0026893315060205

  7. Наумов Д.Г., Куличевская И.С., Дедыш С.Н. Генетические детерминанты утилизации ксилана у планктомицета класса Phycisphaerae, Humisphaera borealis M1803T // Микробиология. 2022. Т. 91. С. 300–311.

  8. Naumoff D.G., Kulichevskaya I.S., Dedysh S.N. Genetic determinants of xylane utilization in Humisphaera borealis M1803T, a planctomycete of the class Phycisphaerae // Microbiology (Moscow). 2022. V. 91. P. 249–258. https://doi.org/10.1134/S002626172230004X

  9. Bondoso J., Albuquerque L., Nobre M.F., Lobo-da-Cunha A., da Costa M.S., Lage O.M. Aquisphaera giovannonii gen. nov., sp. nov., a planctomycete isolated from a freshwater aquarium // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2011. V. 61. P. 2844–2850. https://doi.org/10.1099/ijs.0.027474-0

  10. Chaumeil P.-A., Mussig A.J., Hugenholtz P., Parks D.H. GTDB-Tk: a toolkit to classify genomes with the Genome Taxonomy Database // Bioinformatics. 2020. V. 36. P. 1925–1927. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btz848

  11. Chun J., Oren A., Ventosa A., Christensen H., Arahal D.R., da Costa M.S. et al. Proposed minimal standards for the use of genome data for the taxonomy of prokaryotes // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2018. V. 68. P. 461–466. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.002516

  12. Dedysh S.N., Beletsky A.V., Ivanova A.A., Kulichevskaya I.S., Suzina N.E., Philippov D.A. et al. Wide distribution of Phycisphaera-like planctomycetes from WD2101 soil group in peatlands and genome analysis of the first cultivated representative // Environ. Microbiol. 2020. V. 23. P. 1510–1526. https://doi.org/10.1111/1462-2920.15360

  13. Dedysh S.N., Ivanova A.A. Planctomycetes in boreal and subarctic wetlands: diversity patterns and potential ecological functions // FEMS Microbiol. Ecol. 2019. V. 95. Art. fiy227. https://doi.org/10.1093/femsec/fiy227

  14. Donadio S., Monciardini P., Sosio M. Polyketide synthases and nonribosomal peptide synthetases: the emerging view from bacterial genomics // Nat. Prod. Rep. 2007. V. 24. P. 1073–1109. https://doi.org/10.1039/b514050c

  15. Drula E., Garron M.-L., Dogan S., Lombard V., Henrissat B., Terrapon N. The carbohydrate-active enzyme database: functions and literature // Nucl. Acids Res. 2022. № Database issue (50). P. D571–D577. https://doi.org/10.1093/nar/gkab1045

  16. Ferrer L., Mindt M., Suarez-Diez M., Jilg T., Zagorščak M., Lee J.H. et al. Fermentative indole production via bacterial tryptophan synthase alpha subunit and plant indole-3-glycerol phosphate lyase enzymes // J. Agric. Food Chem. 2022. V. 70. P. 5634–5645. https://doi.org/10.1021/acs.jafc.2c01042

  17. Giovannoni S.J., Schabtach E., Castenholz R.W. Isosphaera pallida, gen. and comb. nov., a gliding, budding eubacterium from hot springs // Arch. Microbiol. 1987. V. 147. P. 276–284. https://doi.org/10.1007/BF00463488

  18. Göker M., Cleland D., Saunders E., Lapidus A., Nolan M., Lucas S. et al. Complete genome sequence of Isosphaera pallida type strain (IS1B) // Stand. Genom. Sci. 2011. V. 4. P. 63–71. https://doi.org/10.4056/sigs.1533840

  19. Helfrich E.J.N., Lin G.M., Voigt C.A., Clardy J. Bacterial terpene biosynthesis: challenges and opportunities for pathway engineering // Beilstein J. Org. Chem. 2019. V. 15. P. 2889–2906. https://doi.org/10.3762/bjoc.15.283

  20. Ivanova A.A., Naumoff D.G., Miroshnikov K.K., Liesack W., Dedysh S.N. Comparative genomics of four Isosphaeraceae planctomycetes: a common pool of plasmids and glycoside hydrolase genes shared by Paludisphaera borealis PX4T, Isosphaera pallida IS1BT, Singulisphaera acidiphila DSM 18658T, and strain SH-PL62 // Front. Microbiol. 2017. V. 8. P. 412. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.00412

  21. Kanehisa M., Sato Y., Morishima K. BlastKOALA and GhostKOALA: KEGG tools for functional characterization of genome and metagenome sequences // J. Mol. Biol. 2016. V. 428. P. 726–731. https://doi.org/10.1016/j.jmb.2015.11.006

  22. Kaushik R., Sharma M., Gaurav K., Jagadeeshwari U., Shabbir A., Sasikala C. et al. Paludisphaera soli sp. nov., a new member of the family Isosphaeraceae isolated from high altitude soil in the Western Himalaya // Antonie van Leeuwenhoek. 2020. V. 113. P. 1663–1674. https://doi.org/10.1007/s10482-020-01471-w

  23. Kovaleva O.L., Elcheninov A.G., Toshchakov S.V., Novikov A.A., Bonch-Osmolovskaya E.A., Kublanov I.V. Tautonia sociabilis gen. nov., sp. nov., a novel thermotolerant planctomycete, isolated from a 4000 m deep subterranean habitat // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2019. V. 69. P. 2299–2304. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.003467

  24. Kulichevskaya I.S., Ivanova A.A., Detkova E.N., Rijpstra W.I.C., Sinninghe Damsté J.S., Dedysh S.N. Tundrisphaera lichenicola gen. nov., sp. nov., a psychrotolerant representative of the family Isosphaeraceae from lichen-dominated tundra soils // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2017. V. 67. P. 3583–3589. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.002172

  25. Kulichevskaya I.S., Ivanova A.A., Suzina N.E., Rijpstra W.I.C., Damsté J.S.S., Dedysh S.N. Paludisphaera borealis gen. nov., sp. nov., a hydrolytic planctomycete from northern wetlands, and the proposal of Isosphaeraceae fam. nov. // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2016. V. 66. P. 837–844. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.000799

  26. Kulichevskaya I.S., Ivanova A.O., Baulina O.I., Bodelier P.L.E., Damsté J.S.S., Dedysh S.N. Singulisphaera acidiphila gen. nov., sp. nov., a non-filamentous, Isosphaera-like planctomycete from acidic northen wetlands // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2008. V. 58. P. 1186–1193. https://doi.org/10.1099/ijs.0.65593-0

  27. Kumar S., Stecher G., Li M., Knyaz C., Tamura K. MEGA X : molecular evolutionary genetics analysis across computing platforms // Mol. Biol. Evol. 2018. V. 35. P. 1547–1549. https://doi.org/10.1093/molbev/msy096

  28. Lane D.J. 16S/23S rRNA sequencing // Nucleic Acid Techniques in Bacterial Systematic / Eds. Stackebrandt E., Goodfellow M., New York: John Wiley & Sons, 1991. P. 115–175.

  29. Lhingjakim K.L., Smita N., Kumar G., Jagadeeshwari U., Ahamad S., Sasikala C. et al. Paludisphaera rhizosphaereae sp. nov., a new member of the family Isosphaeraceae, isolated from the rhizosphere soil of Erianthus ravennae // Antonie van Leeuwenhoek. 2022. V. 115. P. 1073–1084. https://doi.org/10.1007/s10482-022-01758-0

  30. Medema M.H., Blin K., Cimermancic P., De Jager V., Zakrzewski P., Fischbach M.A. et al. AntiSMASH: rapid identification, annotation and analysis of secondary metabolite biosynthesis gene clusters in bacterial and fungal genome sequences // Nucl. Acids Res. 2011. V. 39 (Web Server issue) P. W339–W346. https://doi.org/10.1093/nar/gkr466

  31. Moore E.K., Villanueva L., Hopmans E.C., Rijpstra W.I.C., Mets A., Dedysh S.N. et al. Abundant trimethylornithine lipids and specific gene sequences are indicative of planctomycete importance at the oxic/anoxic interface in Sphagnum-dominated northern wetlands // Appl. Environ. Microbiol. 2015. V. 81. P. 6333–6344. https://doi.org/10.1128/AEM.00324-15

  32. Naumoff D.G. β-Fructosidase superfamily: homology with some α-L-arabinases and β-D-xylosidases // Proteins. 2001. V. 42. P. 66–67. https://doi.org/10.1002/1097-0134(20010101)42:1<66::AID- PROT70>3.0.CO;2-4

  33. Seemann T. Prokka: rapid prokaryotic genome annotation // Bioinformatics. 2014. V. 30. P. 2068–2069. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btu153

  34. Serkebaeva Y.M., Kim Y., Liesack W., Dedysh S.N. Pyrosequencing-based assessment of the bacteria diversity in surface and subsurface peat layers of a northern wetland, with focus on poorly studied phyla and candidate divisions // PloS One. 2013. V. 8. P. e63994. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0063994

  35. Staley J.T., Fuerst J.A., Giovannoni S., Schlesner H. The order Planctomycetales and the genera Planctomyces, Pirellula, Gemmata, and Isosphaera // The Prokaryotes / Eds. Balows A. et al. New York, NY: Springer New York, 1992. P. 3710–3731.

  36. Wick R.R., Judd L.M., Gorrie C.L., Holt K.E. Unicycler: resolving bacterial genome assemblies from short and long sequencing reads // PLoS Comput. Biol. 2017. V. 13. P. e1005595. https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1005595

  37. Wiegand S., Jogler M., Jogler C. On the maverick Planctomycetes // FEMS Microbiol. Rev. 2018. V. 42. P. 739–760. https://doi.org/10.1002/adsc.201

Дополнительные материалы

скачать ESM.zip
Приложение 1.
Таблица S1. Гликозил-гидролазы штамма Pla2T, проанализированные в работе