1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Микология и фитопатология
  4. T. 53, № 3, 2019

Микология и фитопатология, 2019, T. 53, № 3, стр. 133-139

Пластичность генома фитопатогенных грибов

Н. В. Мироненко *

Всероссийский НИИ защиты растений
196608 Санкт-Петербург, Россия

* E-mail: nina2601mir@mail.ru

Поступила в редакцию 06.11.2018
После доработки 25.11.2018
Принята к публикации 21.12.2018

Полный текст (PDF)

Аннотация

Геномы грибов обладают свойством пластичности, т.е. способностью к существенным изменениям, включая структурные перестройки и потерю хромосом, без влияния на жизнеспособность организма. Основным условием лабильности генома является наличие повторов ДНК, в том числе способных к транспозиции элементов (ТЭ), которые вызывают мутации, влияют на экспрессию генов и являются материалом для рекомбинационных событий. В обзоре рассмотрена роль повторяющейся ДНК в создании условий, обуславливающих пластичность генома фитопатогенных грибов. Особое внимание уделено хромосомному полиморфизму грибов. Приведены примеры, демонстрирующие связь между событиями транспозиции ТЭ, потерей/приобретением дополнительных хромосом с признаками вирулентности и патогенности фитопатогенных грибов. В обзоре представлены достижения современной сравнительной геномики грибов, в изучении механизмов патогенности и образования новых высоковирулентных рас патогенов. Рассмотрена концепция “двухскоростного генома” фитопатогенов, объясняющая повышенную скорость микроэволюционных событий, связанных с адаптацией к новым растениям-хозяевам и изменчивостью эффекторов, приводящей к образованию новых рас патогенов.

Ключевые слова: адаптация, вирулентность, двухскоростной геном, пластичность генома, полиморфизм хромосом, патогенность, транспозоны, фитопатогенные грибы, эффекторы

Пластичность генома – это его способность к изменениям на генном и хромосомном уровнях, которые не влияют на жизнеспособность, но являются материалом для отбора наиболее приспособленных особей к новым условиям среды обитания. Для фитопатогенных грибов эти приспособления направлены на повышение вирулентности и агрессивности изолятов, преодоление устойчивости растений-хозяев и освоение новых экологических ниш, в том числе специализацию к новым видам растений.

Пластичность генома грибов объясняется особенностями их генетического аппарата: наличием транспозонов (Daboussi, 1996, 1997), широко распространенным полиморфизмом по длине и числу хромосом (Kistler, Miao, 1992; Zolan, 1995), значительной фракцией повторяющейся ДНК в геноме (Haas et al., 2009; Baxter et al., 2010; Spanu et al., 2010; Nemri et al., 2014).

Горизонтальный перенос отдельных генов, генных кластеров и целых хромосом, как было выяснено в последние годы, широко распространен среди грибов, и также вносит свой вклад в изменение структуры генома организма хозяина, являясь важным фактором в эволюции многоклеточных эукариот (Mehrabi et al., 2011; Richards et al., 2011; Fitzpatrick, 2012; Gao et al., 2014; Boto, 2015).

Благодаря развитию методов высокопроизводительного секвенирования, стало возможным прочтение целых геномов. На данном этапе развития науки многие вопросы, связанные с нестабильностью и изменчивостью геномов грибов, проясняются в связи с развитием нового направления в молекулярной генетике – сравнительной геномики, основанной на сравнении нуклеотидных последовательностей целых геномов (Stukenbrock, 2013; Santana, Queiroz, 2015). Для грибов этот подход оказался особенно продуктивным, так как по сравнению с размером генома животных и растений размеры геномов грибов относительно малы. Из изученных 172 видов грибов только семь видов имеют размеры генома более 100 Мb. Средний размер генома Ascomycota составляет 36.91, Oomycota – 74.85 Mb (Mohanta, Bae, 2015).

Рассмотрим вклад отдельных факторов, изменяющих геном грибов, уделяя особое внимание фитопатогенным грибам.

РОЛЬ ТРАНСПОЗОННЫХ ЭЛЕМЕНТОВ (ТЭ) В ПЛАСТИЧНОСТИ ГЕНОМА ГРИБОВ

“Прыгающие гены” были открыты впервые Б. МакКлинтон около 70 лет назад, в 1940-х гг. в результате генетических исследований в геноме кукурузы. Благодаря развитию методов молекулярной биологии в 1970–80-е гг. такие элементы были описаны у многих организмов – от бактерий до человека. Последовательности ДНК, способные перемещаться в геноме, назвали мобильными элементами или транспозабельными элементами (TЭ). ТЭ имеют два основных свойства: они представлены множественными копиями и могут перемещаться по геному. У грибов обнаружены представители двух классов ТЭ, различающихся по механизму перемещения в геноме: I – ретроэлементы, которые способны самореплицироваться посредством РНК-копий своего генома с помощью обратной транскрипции РНК копии ТЭ и II – ДНК-транспозоны, которые перемещаются непосредственно с помощью своих ДНК-копий с участием фермента транспозазы, который кодируется самими транспозонами. Механизмы транспозиции обоих классов ТЭ разные: ТЭ класса I используют механизм “копирования и вставки” (“copy and paste”), а элементы класса II – механизм “вырезания и вставки” (“cut and paste”). Современная классификация TE дана в обзоре M.F. Santana и M.V. Queiroz (2015).

Известно, что перемещения транспозонов в геноме могут приводить к генным мутациям и хромосомным перестройкам у ряда прокариот и эукариот. Мутагенные эффекты ТЭ в клетках грибов могут проявляться посредством модификации генной экспрессии, изменений в нуклеотидной последовательности генов, структуре хромосом и эктопичной рекомбинации (Daboussi, 1996, 1997; Shnyreva, 2003; Santana, Queiroz, 2015).

Появление новых вирулентных форм грибов в ответ на внедрение устойчивых сортов растений также может быть вызвано транспозициями ТЭ. Например, одним из объяснений генетического разнообразия клонов в популяциях Sclerotinia sclerotiorum авторы считают мутагенное действие ТЭ элементов гриба (Kohli et al., 1992). Показаны расоспецифичный полиморфизм ТЭ ретротранспозона Cft-1 у патогена томатов Cladosporium fulvum (McHale et al., 1992), а также корреляция между генетической структурой ретротранспозоноподобных элементов, имеющих гомологию с участком гена обратной транскриптазы ретротранспозона Cft-1 и специализированными формами Fusarium oxysporum (Di Pietro et al., 1994). Инсерция транспозона класса II Pot3 в ген авирулентности Magnaporthe grisea приводит к появлению вирулентного фенотипа (Kang et al., 2001).

В настоящее время большое внимание уделяется изучению разнообразия ТЭ в геноме фитопатогенных грибов и их роли во внутри- и межвидовой изменчивости. Например, спектр различных типов ТЭ описан для видов рода Verticillium (Amyotte et al., 2012).

Сравнение геномов разных видов грибов позволяет проследить эволюцию отдельных типов ТЭ. Так, в результате скрининга 30 полностью просеквенированных геномов грибов было обнаружено более 2500 копий транспозона Copia с консервативными LTR (long terminal repeats). По генетическому сходству эти ТЭ были разбиты на 27 групп (клад), из которых 23 ранее не были известны (Donnart et al., 2017). Две самых многочисленных клады, включающие GalEa (FanCo8) и FunCo1-элементы, встречаются преимущественно в группе Pezizomycotina (Ascomycota). Показано, что элементы GalEa структурно отличаются от всех других Copia-элементов отсутствием праймерсвязывающего сайта (primer binding site). Тем не менее, эти элементы имеют консервативный сайт типа шпильки (conserved hairpin site), который играет существенную роль в их транспозиции.

Для анализа распределения среди грибов ТЭ, относящихся к древнему типу мобильных элементов II класса – ДНК ТЭ, амплифицирующихся в геноме по типу “cut-and-paste”, сканировали 1730 грибных геномов (Muszewska et al., 2017). Отмечена способность ТЭ увеличивать размер генома гриба за счет амплификации. В свою очередь, области генома богатые ТЭ являются инструментом (базой) для хромосомных перестроек. Виды, которые имеют тенденцию расширять свой геном за счет увеличения копий ТЭ, выигрывают, завоевывая новые экологические ниши. Например, Leptosphaeria maculans “brascicae”, патоген рапса, единственный из комплекса близкородственных видов, имеет в геноме 32.5% ТЭ, тогда как другие виды – менее 4% (Grandaubert et al., 2014). Показано, что ТЭ ассоциированы с видоспецифичными генами, вовлеченными в патогенный процесс. Они обеспечивают транслокацию генов-эффекторов в высокодинамичные области генома, богатые ТЭ, и таким образом, регулируют экспрессию генов эффекторов в растении. Влияние ТЭ на экспрессию генов подтверждено на примере видов Coccidioides – патогенов животных и человека (Kirkland et al., 2018).

Повышение активности ТЭ наблюдается у грибов в стрессовых условиях, что было показано для ряда фитопатогенных грибов, например, Ophiostoma novo-ulmi (Bouvet et al., 2008), Magnaporthe oryzae (Chadha et al., 2014).

Именно активность ТЭ приводит к изменениям геномов грибов, которые, в свою очередь, обуславливают адаптацию грибов к внешним условиям. Иначе говоря, транспозиция является адаптивным ответом генома в ответ на стрессовое воздействие среды. Благодаря полногеномному секвенированию у двух изолятов возбудителя сосудистого вилта хлопчатника Verticillium dahliae (Faino et al., 2015), имеющих сходство в нуклеотидной последовательности геномов более 99%, были выявлены крупные геномные перестройки. У обоих изолятов идентифицированы специфичные (LS-lineage-specific) области генома, размером до 2 Мб, которые обогащены повторами и ТЭ и содержат все гены-эффекторы, включая ген авирулентности Ave1. Геномные перестройки часто встречаются у изолятов V. dahliae, что позволяет считать их основным механизмом адаптации и формообразования гриба (Faino et al., 2016).

У грибов обнаружены защитные механизмы от разрушительного воздействия транспозонов. Это механизмы сайленсинга ТЕ: RIP (repeat induced point mutation) и РНК сайленсинг (RNA silencing – RNAi) (Santana, Queiroz, 2015).

ПОЛИМОРФИЗМ ПО ДЛИНЕ И ЧИСЛУ ХРОМОСОМ ИЛИ ИЗМЕНЧИВОСТЬ КАРИОТИПОВ ГРИБОВ – ВТОРОЙ ОСНОВНОЙ ИСТОЧНИК ИЗМЕНЧИВОСТИ ГРИБОВ

Кариотип – это совокупность признаков хромосомного набора (число, размер, форма хромосом), характерных для того или иного вида.

Использование метода молекулярного кариотипирования – разделение хромосом с помощью гельэлектрофореза (электрофореза в пульсирующем поле, предложенного впервые в 1984 г.) (Schwartz et al., 1984) привело к накоплению огромного фактического материала о геномах грибов и во многом изменило традиционные взгляды на генетику грибов. Оказалось, что природные популяции грибов характеризуются значительным уровнем хромосомного полиморфизма, который выражается в числе и размере хромосом (McDonald, Martinez, 1991; Kistler, Miao, 1992; Zolan, 1995). По мере накопления фактов становилось ясно, что хромосомный полиморфизм является для грибов скорее правилом, чем исключением, и вносит существенный вклад в генетическую изменчивость грибов. Если для высших организмов анеуплоидия обычно губительна, то для грибов – это обычное явление, например, для Mycosphaerella graminicola (Mehrabi et al., 2007). Методами электрофоретического и цитологического кариотипирования выявлен хромосомный полиморфизм у трех изолятов возбудителя септориоза пшеницы M. graminicola. Изоляты различались размером генома (31‒40 Мб), числом хромосом (18‒20) и размером хромосом (0.3‒6 Mb). Эти различия не влияли на развитие, патогенность и размножение изолятов (Mehrabi et al., 2007).

Основную роль в хромосомном полиморфизме грибов отводят низкомолекулярным, т.н. дополнительным (dispensable) или мини-хромосомам, размер которых меньше 2 миллионов пар оснований (Mb). Не без оснований исследователи предполагают, что гены, имеющие значение для взаимоотношений растения и патогена (например, гены расоспецифичности), располагаются на этих участках ДНК, и сами мини-хромосомы вносят огромный вклад в генетическое разнообразие и адаптацию фитопатогенных грибов к устойчивым сортам растений (Covert, 1998).

Хромосомный полиморфизм более ярко выражен у грибов, размножающихся бесполым путем (Fusarium, Septoria, и др.) и является одним их механизмов, поддерживающих клоновую структуру асексуальных популяций фитопатогенных грибов (Kistler, Miao, 1992). Однако грибы, имеющие в своем жизненном цикле половую стадию, также могут характеризоваться хромосомным полиморфизмом.

В ряде случаев хромосомный полиморфизм может быть связан с изменчивостью патогенности грибов и коррелировать с внутривидовой дифференциацией. Известны факты, когда на мини-хромосомах были обнаружены гены патогенности. Ген Nectria haematococca Pda6, ответственный за детоксификацию фитоалексина гороха пизатина, картирован на мейотически нестабильной хромосоме размером 1.6 Mb, не существенной для нормального роста гриба (Miao et al., 1991). Потеря этой хромосомы у гриба приводила к потере патогенности на своем хозяине.

Уникальные результаты получены при анализе кариотипов австралийских изолятов возбудителя черной ножки капусты, аскомицетного гриба Leptosphaeria maculans (Plummer, Howlett, 1993). Гриб часто образует псевдотеции на растении-хозяине. Аскоспоровые изоляты, полученные из одного псевдотеция, отличались крайней изменчивостью их кариотипов. Таким образом, полиморфизм по длине хромосом у этих изолятов вызван мейотической рекомбинацией, возможно, кроссинговером повторяющихся последовательностей ДНК, что позволяет этому патогену быстро адаптироваться в природных условиях и менять свою вирулентность.

К механизмам, приводящим к хромосомному полиморфизму, помимо нестабильности мини-хромосом, относятся перестройки аутосомных нормальных хромосом (делеции, дупликации, транслокации и инсерции). Считают, что транслокации или другие геномные перестройки могут приводить к появлению новых рас или даже видов фитопатогенных грибов.

Например, хромосомные транслокации и инсерции косегрегируют со способностью продуцировать хозяинспецифичный токсин у Cochliobolus. heterostrophus (Tzeng et al., 1992; Chang, Bronson, 1996). Хромосомный полиморфизм у C. carbonum, наблюдаемый для хромосом, несущих ген HTS1 (ответственный за синтез фитотоксина), также оказался обусловленным хромосомной транслокацией (Canada, Dunkle, 1999).

Изучали роль ТЭ в нестабильности кариотипов некоторых видов грибов (например, Fusarium oxysporum и Magnaporthe grisea). Эти исследования показали, что высокий уровень хромосомного полиморфизма коррелирует с высокой плотностью ТЭ (Daviere et al., 2001), а наличие хромосомных перестроек часто ассоциируется с кластеризацией ТЭ на хромосомах (Panaccione et al., 1996; Nitta et al., 1997; Hua-Van et al., 2000).

Высокая пластичность генома выявлена у возбудителя желтой пятнистости пшеницы Pyrenophora tritici-repentis. У 47 изолятов этого патогена было обнаружено 29 кариотипов (Aboukhaddour et al., 2009).

Современные исследования, выполненные с помощью сравнения полностью или частично секвенированных геномов грибов, также подтверждают данные о хромосомном полиморфизме, полученные методами гель-электрофореза. Сравнительная геномика фитопатогенных грибов направлена на изучение механизмов патогенности и образования новых высоковирулентных рас патогенов, поиск и прогнозирование новых генов-эффекторов.

Например, в результате анализа геномов трех изолятов P. tritici-repentis было показано, что геном непатогенного изолята дивергировал в большей степени по сравнению с патогенными. Показано, что ТЭ в патогенных изолятах участвуют в создании новых генов, изменчивости эффекторов, горизонтальном переносе генов. Впервые у грибов на примере данного патогена выявлен механизм трансдупликации (приобретение транспозонным элементом фрагментов неродственных генов) с помощью ДНК ТЭ, который, несомненно, увеличивает пластичность гриба (Manning et al., 2013). Трансдупликация означает событие, в котором ген или его фрагмент интегрируется как часть ТЭ, в результате чего эта вставка гена может амплифицироваться в геноме путем репликации ТЭ. Позднее были секвенированы геномы еще 8 изолятов P. tritici-repentis, относящихся к разным расам (Moolhuijzen et al., 2018). Их сравнение позволило обнаружить перестройки больших хромосомных сегментов, которые индуцировали слияние хромосом.

Сравнение геномов эндемичного предка и современного изолята патогена пшеницы Mycosphaerella graminicola позволило понять механизм видообразования и специализации патогена в процессе одомашнивания пшеницы 11 000 лет назад. Геномы патогенов дивергировали на 7%, но сохранили высокий уровень синтении 13 основных хромосом. В то же время выявлены различия по 8 дополнительным хромосомам. Показано, что основные и дополнительные (essential and dispensable) хромосомы грибов эволюционируют по-разному. Средняя скорость синонимичных замен значительно ниже в дополнительных хромосомах, зато скорость несинонимичных замен у них в три раза выше, чем в основных хромосомах. Авторы пришли к выводу, что быстрая специализация M. graminicola к пшенице обусловлена структурными изменениями 8 дополнительных хромосом и позитивным отбором малого числа генов, расположенных на этих хромосомах (Stukenbrock et al., 2010). Детально вклад геномных перестроек в процессы видообразования грибов рассмотрены в специальном обзоре (Stukenbrock, 2013).

РОЛЬ ПОВТОРЯЮЩЕЙСЯ ДНК В ИЗМЕНЧИВОСТИ ФИТОПАТОГЕННЫХ ГРИБОВ И ОТБОР РАСТЕНИЕМ-ХОЗЯИНОМ

Показано, что определенную роль в эволюции хозяин-специфичности играет повторяющаяся ДНК. Так, среди изолятов патогена Gaeumannomyces graminis var. tritici, поражающих пшеницу и ячмень (N-изоляты) появились изоляты, также поражающие и рожь (R-изоляты). Методом RFLP показано, что эти две группы изолятов характеризуются наличием в их геномах различных семейств повторяющейся ДНК, и они принадлежат к различным генетическим популяциям (O’Dell et al., 1992). Авторы сделали вывод, что под влиянием хозяина в результате отбора образуются клональные линии патогена, генетические различия которых коррелируют с предпочтением к определенному растению-хозяину. Таким образом, отбор действует на гены хозяин-специфичности, сцепленные с повторяющимися последовательностями ДНК.

Различия в генотипах изолятов G. graminis var. graminis, выделенных из разных хозяев, были обнаружены в результате амплификации ДНК этих изолятов с видоспецифичными праймерами (Elliott et al., 1993). Помимо диагностического продукта амплификации определенной длины, наблюдали появление добавочных продуктов амплификации, наличие которых коррелировало с происхождением изолята по виду растения-хозяина.

Наиболее изученным объектом в области молекулярных исследований микроэволюционных процессов у фитопатогенных грибов, в частности хозяин-специфичности, является возбудитель пирикуляриоза риса аскомицет Magnaporthe grisea. Изоляты M. grisea, патогенные к рису, содержат в геноме 40–50 копий ДНК повторов, называемых MGR, которые диагностичны для этих изолятов. Накопленные данные по анализу повторяющейся ДНК у M. grisea позволили проследить эволюцию хозяинспецифичных форм этого гриба. Так на основе анализа распространения MGR-копий сделан вывод, что рисовые патогены M. grisea представляют обособленную группу, произошедшую от одной предковой популяции (Hamer et al., 1989).

Изоляты, выделенные из диких злаков, оказались неродственными “рисовым” изолятам, так как они содержали очень незначительное число MGR-повторов. Этот факт позволил авторам сделать вывод о монофилетическом происхождении “рисовых” изолятов.

Таким образом, для M. grisea показано, что эволюция хозяин-специфичности патогена связана с повторяющимися ДНК-элементами. Аккумуляция различных семейств ретротранспозонов в популяциях этого гриба является следствием клональной структуры его популяций (Levy et al., 1991). В свою очередь, аккумуляция различных повторяющихся элементов в популяции гриба может предшествовать появлению нового вида.

СРАВНИТЕЛЬНАЯ ГЕНОМИКА В ИЗУЧЕНИИ ЭВОЛЮЦИИ ГРИБНОЙ ПАТОГЕННОСТИ

За последние 30–40 лет накоплен большой материл об изменчивости геномов фитопатогенных грибов. Многочисленные примеры пластичности геномов, ассоциированной с признаками вирулентности и патогенности, а также новые данные, полученные в результате расшифровки геномов оомицетов и мицелиальных грибов, стали основой для создания модели “двухскоростного генома” (Croll, McDonald, 2012; Raffaele, Kamoun, 2012; Dong et al., 2015). Оказалось, что геномы многих мицелиальных фитопатогенов (грибов и оомицетов) состоят из двух частей. В одной части генома сконцентрировано большее число генов, а в другой – изобилие ДНК-повторов и малое число генов, среди которых большую часть составляют гены-эффекторы, имеющие отношение к взаимоотношениям фитопатогена и растения-хозяина. Показано, что гены-эффекторы (гены вирулентности) грибов не случайно распределены в геномах, а ассоциированы с повторяющимися нуклеотидными последовательностями ДНК. Естественно, что гены, расположенные в районах, богатых повторами, эволюционируют быстрее. Таким образом, в геноме фитопатогенов гены, кодирующие признаки вирулентности и патогенности, эволюционируют быстрее остальных генов, что определяет быструю изменчивость и адаптацию патогенов к новым условиям.

В данном обзоре мы не ставим задачу охватить все вопросы, касающиеся изменчивости и эволюции фитопатогенных грибов, решаемые методами сравнительной геномики. Отметим только, что в последнее время число работ по сравнительной геномике грибов неуклонно растет. По состоянию на сегодняшний день геномы возбудителей основных заболеваний зерновых культур, например, таких как Pyrenophora tritici-repentis (Manning et al., 2013; Moolhuijzen et al., 2018), Mycosphaerella graminicola (Stukenbrock et al., 2010), Magnaporthe oryzae (Dean et al., 2005) уже расшифрованы. Классическими примерами “двухскоростных геномов” можно считать геном Pyrenophora teres f. teres изолята 0–1 и геном Parastagonospora nodorum (Richards et al., 2018; Wyatt et al., 2018).

Область сравнительной геномики грибов активно развивается в последние 10–15 лет. В 2017 г. в базе NCBI (National Center for Biotechnology Information) были депонированы нуклеотидные последовательности 1084 грибных геномов (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/genome/browse/ цит. по: Wyatt et al., 2018). Многие из этих геномов остаются фрагментированными, что объясняется трудностями в аннотировании этих геномов (Dong et al., 2015). Внутри и рядом с повторами ДНК находятся кластеры генов-эффекторов, которые участвуют в патогенезе и манипулируют защитными реакциями растений (Thomma et al., 2016). ДНК-повторы, которые раньше считали, лишней ДНК (junk DNA – мусорная ДНК) оказались сцепленными со многими полезными генами, ответственными за адаптивность и эволюцию и контролирующими жизненный цикл грибов.

C расширением возможностей скоростного секвенирования и методов биоинформатики наступила новая эра в фитопатологии, когда стало доступным сравнивать геномы большого числа изолятов каждого вида, вплоть до популяций, что собственно породило новое направление – популяционную геномику (Grunwald et al., 2016). Популяционная геномика позволяет идентифицировать гены-кандидаты, ответственные за патогенность, вирулентность, агрессивность, специализацию к новому хозяину и адаптацию к различным условиям (Stukenbrock, Bataillon, 2012).

Работа выполнена при частичной поддержке гранта РФФИ № 18-04-00128а.

Список литературы

  1. Aboukhaddour R., Cloutier S., Balance G.M., Lamari L. Genome characterization of Pyrenophora tritici-repentis isolates reveals high plasticity and independent chromosomal location of ToxA and ToxB. Molec. Plant Pathol. 2009. V. 10 (2). P. 201–212.

  2. Amyotte S.G., Tan X., Pennerman K. et al. Transposable elements in phytopathogenic Verticillium spp.: insights into genome evolution and inter- and intra-specific diversification. BMC Genomics. 2012. V. 13. P. 314. https://doi.org/doi:10.1186/1471-2164-13-314.

  3. Baxter L., Tripathy S., Ishaque N. et al. Signatures of adaptation to obligate biotrophy in the Hyaloperonospora arabidopsidis genome. Science. 2010. V. 330. P. 1549–1551.

  4. Boto L. Horizontal gene transfer in evolution. Chichester, 2015. https://doi.org/doi:10.1002/9780470015902.a0022835.

  5. Bouvet G.F., Jacobi V., Plourde K.V., Bernier L. Stress-induced mobility of OPHIO1 and OPHIO2, DNA transposons of the Dutch elm disease fungi. Fungal Genet. Biol. 2008. V. 45. P. 565–578.

  6. Chadha S., Sharma M. Transposable elements as stress adaptive induce genomic instability in fungal pathogen Magnaporthe oryzae. PLOS One. 2014. V. 9. P. e94415. https://doi.org/.https://doi.org/10.1371/journal.pone.0094415

  7. Chang H.-R., Bronson C.R. A reciprocal translocation and possible insertion(s) tightly associated with host-specific virulence in Cochliobolus heterostrophus. Genome. 1996. V. 39. P. 549–557.

  8. Covert S.F. Supernumerary chromosome in filamentous fungi. Curr. Genet. 1998. V. 33. P. 311–319.

  9. Croll D., McDonald B.A. The accessory genome as a cradle for adaptive evolution in pathogens. PLOS Pathogen. 2012. V. 8. P. e1002608. https://doi.org/.https://doi.org/10.1371/journal.ppat

  10. Daboussi M.J. Fungal transposable elements and genome evolution. Genetica. 1997. V. 100. P. 253–260.

  11. Daboussi M.J. Fungal transposable elements: generators of diversity and genetic tools. J. Genet. 1996. V. 75. P. 325–339.

  12. Daviere J.M., Langin T., Daboussi M.J. Potential role of transposable elements in the rapid reorganization of the Fusarium oxysporum genome. Fungal Genet. Biol. 2001. V. 34. P. 177–192.

  13. Dean R.A., Talbot N.J., Ebbole D.J. et al. The genome sequence of the rice blast fungus Magnaporthe grisea. Nature. 2005. V. 434. P. 980–986.

  14. Di Pietro A., Anaya N., Roncero M.I.G. Occurrence of a retrotransposon-like sequence among different formae speciales and races of Fusarium oxysporum. Mycol. Res. 1994. V. 98 (9). P. 993–996.

  15. Dong S., Raffaele S., Kamoun S. The two-speed genomes of filamentous pathogens: waltz with plants. Curr. Opin. Genet. Dev. 2015. V. 35. P. 57–65.

  16. Donnart T., Piednoel M., Higuet D., Bonnivard E. Filamentous ascomycete genomes provide insights into copia retrotransposon diversity in fungi. BMC Genomics. 2017. V. 18. P. 410. https://doi.org/doi:10.1186/s12864-017-3795-2.

  17. Elliott M.L., Des Jardin E.A., Henson J.M. Use of a polymerase chain reaction assay to aid in identification of Gaeumannomyces graminis var. graminis from different grass hosts. Phytopathology. 1993. V. 83 (4). P. 414–418.

  18. Faino L., Seidl M. F., Shi-Kunne X. et al. Transposons passively and actively contribute to evolution of the two-speed genome of a fungal pathogen. Genome Res. 2016. V. 26. P. 1091–1100.

  19. Fitzpatrick D.A. Horizontal gene transfer in fungi. FEMS Microbiol. Lett. 2012. V. 329. P. 1–8.

  20. Gao C., Ren X., Mason A. S., Liu H., Xiao M., Li J., Fu D. Horizontal gene transfer in plants. Funct. Integr. Genomics. 2014. V. 14. P. 23–29. https:// doi.org/doi:10.1007/s10142-013-0345-0.

  21. Grandaubert J., Lowe R.G.T., Soyer J.L. et al. Transposable element-assisted evolution and adaptation to host plant within the Leptosphaeria maculans – Leptosphaeria biglobosa species complex of fungal pathogens. BMC Genomics. 2014. V. 15. P. 891. https:// doi.org/doi:10.1186/1471-2164-15-891.

  22. Grünwald N.J., McDonald B.A., Milgroom M.G. Population genomics of fungal and oomycete pathogens. Annu Rev Phytopathol. 2016. https://doi.org/doi:10.1146/annurev-phyto-080614-115913.

  23. Haas B.J., Kamoun S., Zody M.C. et al. Genome sequence and analysis of the Irish potato famine pathogen Phytophthora infestans. Nature. 2009. V. 461. P. 393–398.

  24. Hamer J.E., Farrall L., Orbach M.J., Valent B., Chumley F.G. Host species-specific conservation of a family of repeated DNA sequences in the genome of a fungal plant pathogen. Proc. Nat. Acad. Sci. 1989. V. 86. P. 9981–9985.

  25. Hua-Van A., Daviere J.M., Langin I., Daboussi M.J. Genome organization in Fusarium oxysporum: clusters of class II transposons. Curr. Genet. 2000. V. 37. P. 339–347.

  26. Kang S., Lebrun M.H., Farrall L., Valent B. Gain of virulence caused by insertion of a Pot3 transposon in a Magnaporthe grisea avirulence gene MPMI. 2001. V. 14 (5) P. 671–674.

  27. Kirkland T.N., Muszewska A., Stajich J.E. Analysis of transposable elements in Coccidioides species. J. Fungi. 2018. V. 4. P. 13. https://doi.org/doi:10.3390/jof4010013.

  28. Kistler H.C., Miao V.P.W. New modes of genetic change in filamentous fungi. Ann. Rev. Phytopathol. 1992. V. 30. P. 131–152.

  29. Kohli Y., Morrall R.A.A., Anderson J.B., Kohn L.M. Local and trans-Canadian clonal distribution of Sclerotinia sclerotiorum on Canola. Phytopathology. 1992. V. 82. P. 875–880.

  30. Levy M., Romao J., Marchetti M.A., Hamer J.E. DNA fingerprinting with a dispersed repeated sequence resolves pathotype diversity in the rice blast fungus. Plant Cell. 1991. V. 3. P. 95–102.

  31. Manning V.A., Pandelova I., Dhillon B. et al. Comparative genomics of a plant-pathogenic fungus, Pyrenophora tritici-repentis, reveals transduplication and the impact of repeat elements on pathogenicity and population divergence. G3 (Bethesda). 2013. V. 3. P. 41–63.

  32. McDonald B.A., Martinez J.P. Chromosome length polymorphisms in a Septoria tritici population. Curr. Genet. 1991. V. 19. P. 265–271.

  33. McHale M.T., Roberts I.N., Noble S.M., Oliver R.P. CfT-I: an LTR-retrotransposon in Cladosporium fulvum, a fungal pathogen of tomato. Mol. Gen. Genet. 1992. V. 233. P. 337–347.

  34. Mehrabi R., Bahkali A.H., Abd-Elsalam K.A. et al. Horizontal gene and chromosome transfer in plant pathogenic fungi affecting host range. FEMS Microbiol. Rev. 2011. V. 35. P. 542–554.

  35. Mehrabi R., Taga M., Kema G.H.J. Electrophoretic and cytological karyotyping of the foliar wheat pathogen Mycosphaerella graminicola reveals many chromosomes with a large size range. Mycologia. 2007. V. 99 (6). P. 868–876.

  36. Miao V.P., Covert S.F., VanEtten H.D. A fungal gene for antibiotic resistance on a dispensable (“B”) chromosome. Science. 1991. V. 254. P. 1773–1776.

  37. Mohanta T.K., Bae H. The diversity of fungal genome. Biological procedures online. 2015. V. 17 (1). P. 1–9.

  38. Moolhuijzen P., See P.T., Hane J.K., Shi G., Liu Z., Oliver R.P., Moffat C.S. Comparative genomics of the wheat fungal pathogen Pyrenophora tritici-repentis reveals chromosomal variations and genome plasticity. BMC Genomics. 2018. V. 19. P. 279. https:// doi.org/doi:10.1186/s12864-018-4680-3.

  39. Muszewska A., Steczkiewicz K., Stepniewska-Dziubinska M., Ginalski Cut-and-Paste K. Transposons in fungi with diverse lifestyles. Genome Biol. Evol. 2017. V. 9 (12). P. 3463–3477. https://doi.org/doi:10.1093/gbe/evx261.

  40. Nemri A., Saunders D.G., Anderson C., Upadhyaya N.M., Win J., Lawrence G.J., Jones D.A., Kamoun S., Ellis J.G., Dodds P.N. The genome sequence and effector complement of the flax rust pathogen Melampsora lini. Front. Plant Sci. 2014. V. 5. P. 98.

  41. Nitta N., Farman M.L., Leong S.A. Genome organization of Magnaporthe grisea: integration of genetic maps, clustering of transposable elements and identification of genome duplications and rearrangements. Theor. Appl. Genet. 1997. V. 95. P. 20–32.

  42. O’Dell M., Flavell R.B., Holins T.W. The classification of isolates of Gaeumannomyces graminis from wheat, rye and oats using restriction fragment length polymorphisms in families of repeated DNA sequences. Plant Pathol. 1992. V. 41. P. 554–562.

  43. Panaccione D.G., Pitkin J.W., Walton J.D., Annis S.L. Transposon-like sequences at the TOX2 locus of the plant-pathogenic fungus Cochliobolus carbonum. Gene. 1996. V. 176. P. 103–109.

  44. Plummer K.M., Howlett B.J. Major chromosomal length polymorphisms are evident after meiosis in the phytopathogenic fungus Leptosphaeria maculans. Curr. Genet. 1993. V. 24. P. 107–113.

  45. Raffaele S., Kamoun S. Genome evolution in filamentous plant pathogens: why bigger can be better. Nat. Rev. Microbiol. 2012. V. 10. P. 417–430.

  46. Richards J.K., Wyatt N.A., Liu Z., Faris J.D., Friesen T.L. Reference quality genome assemblies of three Parastagonospora nodorum isolates differing in virulence on wheat. G3 (Bethesda). 2018. V. 8. P. 393–399.

  47. Richards T.A., Leonard G., Soanes D.M., Talbot N.J. Gene transfer into the fungi. Fungal Biol. Rev. 2011. V. 25. P. 98–110.

  48. Santana M.F., Queiroz M.V. Transposable elements in fungi: a genomic approach. Scientific J. Genetics Gen. Ther. 2015. V. 1 (1). P. 012–016.

  49. Schwartz D.C., Cantor C.R. Separation of yeast chromosome-sized DNAs by pulsed field gradient gel electrophoresis. Cell. 1984. V. 24. P. 579–613.

  50. Shnyreva A.V. Transposable elements are the factors involved in various rearrangements and modifications of the fungal genomes. Russian J. Genet. 2003. V. 39 (5). P. 621–636 (in Russ.).

  51. Spanu P.D., Abbott J.C., Amselem J., Burgis T.A., Soanes D.M. Genome expansion and gene loss in powdery mildew fungi reveal tradeoffs in extreme parasitism. Science. 2010. V. 330. P. 1543–1546.

  52. Stukenbrock E.H. Evolution, selection and isolation: a genomic view of speciation in fungal plant pathogens. New Phytol. 2013. V. 199. 895–907. https:// doi.org/doi:10.1111/nph.12374.

  53. Stukenbrock E.H., Bataillon T. A population genomics perspective on the emergence and adaptation of new plant pathogens in agro-ecosystems. PLOS Pathog. 2012. V. 8 (9). P. e1002893. https://doi.org/doi:10.1371/journal.ppat.1002893.

  54. Stukenbrock E.H., Jørgensen F.G., Zala M. et al. Whole-genome and chromosome evolution associated with host adaptation and speciation of the wheat pathogen Mycosphaerella graminicola. PLOS Genet. 2010. V. 6 (12). P. e1001189. https://doi.org/.https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1001189

  55. Thomma B.P.H.J., Seidl M.F., Shi-Kunne X. et al. Mind the gap; seven reasons to close fragmented genome assemblies. Fungal Genet. Biol. 2015. http:// dx.doi.org/doi:10.1016/j.fgb.2015.08.010.

  56. Tzeng T.-H., Lyngholm L.K., Ford C.F., Bronson C.R. A restriction fragment length polymorphism map and electrophoretic karyotype of the fungal maize pathogen Cochliobolus heterostrophus. Genetics. 1992. V. 130. P. 81–96.

  57. Wyatt N.A., Richards J.K., Brueggeman R.S., Friesen T.L. Reference assembly and annotation of the Pyrenophora teres f. teres isolate 0-1. G3 (Bethesda). 2018. V. 8 (1). P. 1–8. https://doi.org/doi:10.1534/g3.117.300196.

  58. Zolan M.E. Chromosome-length polymorphism in fungi // Microbiol. Rev. 1995. V. 59. P. 686–698.

  59. Шнырева А.В. (Schnyreva). Транспозоны как факторы различных перестроек и модификаций в геномах грибов (обзор) // Генетика. 2003. Т. 39. № 5. С. 621–636.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска содержание выпуска

Микология и фитопатология

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал