Микология и фитопатология, 2021, T. 55, № 1, стр. 11-35

Микориза липы (Tilia spp.) в искусственных насаждениях Санкт-Петербурга

В. А. Дудка 1*, Е. Ф. Малышева 1**, В. Ф. Малышева 1***, Е. А. Жукова 2****

1 Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН
197376 Санкт-Петербург, Россия

2 Государственный Русский музей
191186 Санкт-Петербург, Россия

* E-mail: VDudka@binran.ru
** E-mail: e_malysheva@binran.ru
*** E-mail: v_malysheva@binran.ru
**** E-mail: ealukmazova@mail.ru

Поступила в редакцию 14.05.2020
После доработки 15.08.2020
Принята к публикации 19.11.2020

Аннотация

Данное исследование посвящено изучению особенностей микоризы трех видов липы (Tilia сordata, T. platyphyllos и T. ×europaea) в условиях городской среды на территории г. Санкт-Петербурга. Исследование проводилось на трех модельных территориях: Летний сад, Ботанический сад и Дудергофские высоты. В ходе исследования были получены данные по морфологии, анатомии микоризы, молекулярной идентификации грибных симбионтов, оценено влияние некоторых показателей почвы на состав эктомикоризных грибов (ЭМГ). Методом световой микроскопии была подтверждена характерная для рода Tilia двойная микоризная колонизация: арбускулярная микориза (АМ) и эктомикориза (ЭМ). У всех исследуемых деревьев корневые окончания имели интенсивную микоризную колонизацию. Показатели ЭМ-колонизации менялись в зависимости от вида липы и лишь незначительно от сезона и места выявления, тогда как показатели колонизации корней АМ менялись от сезона, места выявления и вида липы. У некоторых исследуемых деревьев было обнаружено наличие тонких несептированных эндофитов. Для молекулярной идентификации симбионтов на корневых окончаниях липы использовали участок ITS-региона ядерной ДНК. Было выявлено 58 таксонов, относящихся к ЭМГ. Основными эктомикоризными симбионтами, выявленными для Tilia, являются базидиомицеты из родов Inocybe, Tomentella, Sebacina и Entoloma и аскомицеты из родов Tuber и Peziza. Среди выявленных таксонов ЭМГ впервые отмечены: для Tilia cordata 13 таксонов, для T. platyphyllos – 12, для T. ×europaea – 8. Таксономическое разнообразие ЭМГ изменялось в зависимости от вида липы, сезона и места произрастания деревьев. Для изучения влияния почвенных параметров на состав ЭМГ-сообществ был проведен анализ почвы на содержание нитратного азота (NO3¯) и подвижного фосфора (P2O5) и установлено значение рН. Среди исследованных параметров на состав ЭМГ влияет изменение концентрации подвижного фосфора и нитратного азота, а повышение рН почвы ведет к обеднению разнообразия ЭМГ.

Ключевые слова: арбускулярная микориза, разнообразие симбионтов, эктомикориза, ITS

DOI: 10.31857/S0026364821010050

Список литературы

  1. Angiosperm Phylogeny Group. An update of the angiosperm phylogeny group classification for the orders and families of flowering plants: APG IV. 2016. Bot. J. Linn. Soc. V. 181 (1). P. 1–20.

  2. Bainard L., Klironomos J., Gordon M.A. The mycorrhizal status and colonization of 26 tree species growing in urban and rural environments. Mycorrhiza. 2011. V. 21 (2). P. 91–96. https://doi.org/10.1007/s00572-010-0314-6

  3. Beck A., Kottke I., Oberwinkler F. Two members of the Glomeromycota form distinct ectendomycorrhizas with Alzatea verticillata, a prominent tree in the mountain rain forest of southern Ecuador. Mycol. Progress. 2005. V. 4 (1). P. 11–22.

  4. Beck A., Haug I., Oberwinkler F., Kottke I. Structural characterization and molecular identification of arbuscular mycorrhiza morphotypes of Alzatea verticillata (Alzateaceae), a prominent tree in the tropical mountain rain forest of South Ecuador. Mycorrhiza. 2007. V. 17. P. 607–625.

  5. Bondartseva M.A., Kotkova V.M., Zmitrovich I.V. et al. Aphyllophoroid and heterobasidioid fungi of the Peter the Great Botanical Garden of the Komarov Botanical Institute of RAS (St. Petersburg). Botany: history, theory, practice (to the 300th anniversary of the Komarov Botanical Institute): Trudy mezhdunarodnoy nauchnoy konferentsii, St Petersburg. 2014. P. 23–30 (in Russ.).

  6. Busetti L. Sulle micorrize dei tigli (About mycorrhizas of Tilia). Allionia. 1962. V. 8. P. 45–54.

  7. Brundrett M.C., Tedersoo L. Evolutionary history of mycorrhizal symbioses and global host plant diversity. New Phytol. 2018. P. 220.

  8. Ceruti A., Busetti L. Sulla simbiosi micorrhizica tra tigli e Boletus subtomentosus, Russula grisea, Balsamia platysporae, Hysterangium clathroides (About mycorrhizal symbiosis of Tilia trees and Boletus subtomentosus, Russula grisea, Balsamia platyspora and Hysterangium clathroides). Allionia. 1962. V. 8. 55–66.

  9. Courty P.E., Doidy J., Garcia K. et al. The transportome of mycorrhizal systems. 2016. https://doi.org/10.1002/9781118951446.ch14

  10. Chilvers G., Lapeyrie F., Horan D. Ectomycorrhizal vs endomycorrhizal fungi within the same root system. New Phytol. 1987. V. 107 (2). P. 441–448. Retrieved from https://www.jstor.org/stable/2433068?seq=1.

  11. Crous P.W., Luangsa-Ard J.J., Wingfield M.J. et al. Fungal Planet description sheets: 785–867. Persoonia. 2018. V. 41. P. 238–417. https://doi.org/10.3767/persoonia.2018.41.12

  12. Dodd J.C., Boddington C.L., Rodriguez A. et al. Mycelium of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) from different genera: form, function and detection. Plant and Soil. 2000. V. 226. P. 131–151.

  13. Dudka V.A., Malysheva E.F., Malysheva V.F. et al. Mycorrhizal status of Tilia cordata in the summer garden (Saint Petersburg): Diversity of fungal symbionts and type of mycorrhizal colonization. Mikologiya i fitopatologiya. 2018a. V. 52 (4). P. 243–251 (in Russ.).

  14. Dudka V.A. Mycorrhizal status of Tilia cordata in the Summer Garden and Peter the Great Botanical Garden (Saint Petersburg): diversity of fungal partners and type of mycorrhizal colonization. In: International Botanical Conference of Young Scientists in Saint-Petersburg, April 22nd–28th. 2018b, pp. 208–209.

  15. Entry J.A., Rygiewicz P.T., Watrud L.S. et al. Influence of adverse soil conditions on the formation and function of arbuscular mycorrhizas. Adv. Environ. Res. 2002. V. 7. P. 123–138.

  16. Fini A., Piero F., Amoroso G. et al. Effect of controlled inoculation with specific mycorrhizal fungi from the urban environment on growth and physiology of containerized shade tree species growing under different water regimes. Mycorrhiza. 2011. V. 21. https://doi.org/10.1007/s00572-011-0370-6

  17. Garbaye J., Churin J.L. Effect of ectomycorrhizal inoculation at planting on growth and foliage quality of Tilia tomentosa. J. Arboriculture. 1996. V. 22. P. 29–34.

  18. Gardes M., Bruns T.D. ITS primers with enhanced specificity for basidiomycetes – application to the identification of mycorrhizae and rusts. Molec. Ecol. 1993. V. 2. P. 113–118.

  19. Giomaro G., Sisti D., Zambonelli A. et al. Comparative study and molecular characterization of ectomycorrhizas in Tilia americana and Quercus pubescens with Tuber brumale. FEMS Microbiol. 2002. V. 216. P. 9–14.

  20. Gonçalves S.C., Martins-Loução M.A., Freitas H. Evidence of adaptive tolerance to nickel in isolates of Cenococcum geophilum from serpentine soils. Mycorrhiza. 2009. V. 19 (4). P. 221–230.

  21. Guo D., Xia M., Wei X. et al. Anatomical traits associated with absorption and mycorrhizal colonization are linked to root branch order in twenty-three Chinese temperate tree species. New Phytol. 2008. V. 180. P. 673–683.

  22. Hall I.R. Species and mycorrhizal infections of New Zealand Endogonaceae. Trans British Mycol. Soc. 1977. V. 68. P. 341–356.

  23. Ishida T.A., Nara K., Hogetsu T. Host effects on ectomycorrhizal fungal communities: insight from eight host species in mixed conifer–broadleaf forests. New Phytol. 2007. V. 174. P. 430–440.

  24. Jany J.L., Martin F., Garbaye J. Respiration activity of ectomycorrhizas from Cenococcum geophilum and Lactarius sp. in relation to soil water potential in five beech forests. Plant and Soil. 2003. V. 255 (2). P. 487–494.

  25. Koske R.E., Gemma J.N. A modified procedure for staining roots to detect VA mycorrhizas. Mycol. Res. 1989. V. 92 (4). P. 486–488.

  26. Kõljalg U., Nilsson R.H., Abarenkov K. et al. Towards a unified paradigm for sequence-based identification of fungi. Molec. Ecol. 2013. V. 22. P. 5271–5277.

  27. Kumar S., Stecher G., Li M. et al. MEGA X: Molecular Evolutionary Genetics Analysis across computing platforms. Mol. Biol. Evol. 2018. V. 35 P. 1547–1549. https://doi.org/10.1093/molbev/msy096

  28. Kuhns L.J. Potential benefits of mycorrhizae in the urban environment. Metro Tree Improvement Alliance. 1980. V. 3. P. 77–82.

  29. Lang C., Seven J., Polle A. Host preferences and differential contributions of deciduous tree species shape mycorrhizal species richness in a mixed Central European forest. Mycorrhiza. 2011. V. 21. P. 297–308.

  30. Lapin P.I. Botanical gardens of the USSR. Moscow. Kolos. 1984. P. 216 (in Russ.).

  31. McLean E.O. Soil pH and lime requirement. Methods of Soil Analysis. Part 2. Chemical and Microbiological Properties–Agronomy Monograph. No. 9. WI, 1982. P. 199–209.

  32. Melnikov V.Yu. The historical range of plants for the Summer Garden. In: Abstracts of the XV conference of gardens of Saint Petersburg. St. Petersburg, 2014, pp. 106–109 (in Russ.).

  33. Morozova O.V., Kovalenko A.E., Rebriev Yu.A. et al. Agaricoid and gasteroid fungi in the park of the Botanical Garden of the Komarov Botanical Institute. Botany: history, theory, practice (to the 300th anniversary of the Komarov Botanical Institute): Trudy mezhdunarodnoy nauchnoy konferentsii, St. Petersburg, 2014, pp. 142–149 (in Russ.).

  34. Nielsen J., Rasmussen H. Mycorrhizal status and morphotype diversity in Tilia cordata – a pilot study of nurseries and urban habitats. Acta Horticulturae. 1999. V. 496. P. 451–459.

  35. Nilsson R.H., Tedersoo L., Abarenkov K. et al. Five simple guidelines for establishing basic authenticity and reliability of newly generated fungal ITS sequences. MycoKeys. 2012. V. 4. P. 37–63.

  36. Obase K., Douhan G.W., Matsuda Y. et al. Progress and challenges in understanding the biology, diversity, and biogeography of Cenococcum geophilum. In: L. Tedersoo (ed.) Biogeography of mycorrhizal symbiosis. Ecological Studies (Analysis and Synthesis). V. 230. Springer, 2017.

  37. Oksanen J., Blanchet F.G., Friendly M. et al. Vegan: community ecology package. R package version 2.5–1. 2018. https://CRAN.R-project.org/package1/4vegan. Accessed 01.09.2018.

  38. Orchard S., Standish R., Dickie I. et al. Fine root endophytes under scrutiny: a review of the literature on arbuscule-producing fungi recently suggested to belong to the Mucoromycotina. Mycorrhiza. 2017. V. 27 (7). P. 619–638. https://doi.org/10.1007/s00572-017-0782-z

  39. Pigott C.D. Survival of mycorrhiza formed by Cenococcum geophilum Fr. in dry soils. New Phytol. 1982. V. 92. P. 513–517.

  40. Pigott C.D. Tilia cordata Miller. J. Ecol. 1991. V. 79. P. 1147–1207.

  41. Pigott C.D. Lime-trees and Basswoods: a biological monograph of the genus Tilia. Cambridge and N.Y. 2012. Cambridge University Press. https://doi.org/10.1017/CBO9781139033275.

  42. Popov E. S. Discomycetes of Peter the Great Botanical Garden. In: Botany: history, theory, practice (to the 300th anniversary of the Komarov Botanical Institute): Trudy mezhdunarodnoy nauchnoy konferentsii, St. Petersburg, 2014, P. 166–169 (in Russ.).

  43. R Core Team. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. 2012. http://www.R-project.org/.

  44. RStudio Team. RStudio: Integrated Development for R. RStudio, Inc., Boston, MA. 2017. URL https://rstudio.com/.

  45. Saleh-Rastin N. Salt tolerance of the mycorrhizal fungus Cenococcum graniforme (Sow.) Ferd. Eur. J. Forest Pathol. 1976. V. 6 (3). P. 184–187.

  46. Smith S.E., Read D.J. Mycorrhizal symbiosis. 3nd edn. London: Academic Press Ltd, 2008. P. 800.

  47. Smith S.E., Smith F.A. Roles of arbuscular mycorrhizas in plant nutrition and growth: new paradigms from cellular to ecosystem scales. Annu. Rev. Plant. Biol. 2011. V. 62. P. 227–250.

  48. Smith M.E., Gryganskyi A., Bonito G. et al. Phylogenetic analysis of the genus Modicella reveals an independent evolutionary origin of sporocarp-forming fungi in the Mortierellales. Fungal Genetics Biol. 2013. V. 61. P. 61–68.

  49. Strullu-Derrien C., Kenrick P., Selosse M.A. Origins of the mycorrhizal symbioses. In: F. Martin (ed.). Molecular mycorrhizal symbiosis. Wiley, 2016. P. 1–20.

  50. Shubin V.I. Mycotrophy of tree species. Value for forest cultivation in the taiga zone. Nauka, Leningrad, 1973 (in Russ.).

  51. Summer garden. Revival. North Slavic advertising Bureau, St. Petersburg, 2012.

  52. Tedersoo L., May T.W., Smith M.E. Ectomycorrhizal lifestyle in fungi: global diversity, distribution, and evolution of phylogenetic lineages. Mycorrhiza. 2010. V. 20. P. 217–263.

  53. Timonen S., Kauppinen P. Mycorrhizal colonisation patterns of Tilia trees in street, nursery and forest habitats in southern Finland. Urban Forestry and Urban Greening. 2008. V. 7. P. 265–276.

  54. Trouvelot A., Kough J., Gianinazzi-Pearson V. Evaluation of VA infection levels in root systems. Research for estimation methods having a functional significance. In: V. Gianinazzi-Pearson, S. Gianinazzi (eds). Physiological and Genetical Aspects of Mycorrhizae. INRA Press, Paris, 1986. P. 217.

  55. Tyburska J., Frymark-Szymkowiak A., Kulczyk-Skrzeszewska M. et al. Mycorrhizal status of forest trees grown in urban and rural environments in Poland. Ecological Questions. 2013. P. 49–57.

  56. Vasilyev I.V. Family Tiliaceae Juss. trees and shrubs of the USSR. V. 4. Izd-vo AN SSSR, Moscow, Leningrad, 1958 (in Russ.).

  57. Volkova E.A., Isachenko G.A., Khramtsov V.N. Duderhof Heights is a complex natural monument. St. Petersburg, 2006 (in Russ.).

  58. Walker C., Gollotte A., Redecker D. A new genus, Planticonsortium (Mucoromycotina), and new combination (P. tenue), for the fine root endophyte, Glomus tenue (basionym Rhizophagus tenuis). Mycorrhiza. 2018a. https://doi.org/10.1007/s00572-017-0815-7

  59. Walker C., Harper C.J., Brundrett M.C. et al. Looking for arbuscular mycorrhizal fungi in the fossil record: An Illustrated Guide. Michael Krings et al. (eds.). Transformative paleobotany. Academic Press, 2018b. P. 481–517.

  60. Wang B., Qiu Y.L. Phylogenetic distribution and evolution of mycorrhizas in land plants. Mycorrhiza. 2006. V. 16. P. 299–363. https://doi.org/10.1007/s00572-005-0033-6

  61. Weissenhorn I. Mycorrhiza and salt tolerance of trees. EU project Mycorem QLK3-1999-00097. Scientific Report. 2002. P. 36.

  62. Wickham H. ggplot2: Elegant Graphics for Data Analysis. Springer-Verlag, N.Y., 2009.

  63. White T.J., Bruns T.D., Lee S. et al. Amplification and direct sequencing of fungal ribosomal RNA genes for phylogenetics. In: PCR Protocols. A guide to methods and applications. N.Y., 1990, P. 315–322.

  64. Zhukova E.A., Morozova O.V., Volobuev S.V. et al. Basidiomycetous macromycetes and their influence on the state of green spaces in the gardens of the Russian Museum (St. Petersburg). Mikologiya i fitopatologiya. 2017. V. 51 (6). P. 328–339 (in Russ.).

  65. Бондарцева М.А., Коткова В.М., Змитрович И.В. и др. (Bondartseva et al.). Афиллофороидные и гетеробазидиальные грибы Ботанического сада Петра Великого Ботанического института им. В.Л. Комарова РАН Санкт-Петербург // Ботаника: история, теория, практика (к 300-летию основания Ботанического института им. В.Л. Комарова Российской академии наук): труды международной научной конференции. СПб., 2014. С. 23–30.

  66. Васильев И.В. (Vasiliev) Сем. Липовые – Tiliaceae Juss. // Деревья и кустарники СССР. Т. 4. М., Л.: Изд-во АН СССР, 1958. С. 659–727.

  67. Волкова Е.А., Исаченко Г.А., Храмцов В.Н. (Volkova et al.). Дудергофские Высоты – Комплексный памятник природы. СПб., 2006. 144 с.

  68. Дудка В.А., Малышева Е.Ф., Малышева В.Ф. и др. (Dudka et al.). Микоризный статус липы (Tilia cordata) в летнем саду (Cанкт-Петербург): состав грибных симбионтов и тип микоризной колонизации // Микология и фитопатология. 2018a. Т. 52. № 4. С. 243–251.

  69. Дудка В.А. (Dudka) Микоризный статус липы (Tilia cordata) в Летнем саду и Ботаническом саду Петра Великого (Санкт-Петербург): разнообразие грибных партнеров и тип микоризной колонизации // Материалы IV (XII) Международной ботанической конференции молодых ученых в Санкт-Петербурге 22–28 апреля 2018 г. СПб., 2018b. С. 208–209.

  70. Жукова Е.А., Морозова О.В., Волобуев С.В. и др. (Zhukova et al.) Базидиальные макромицеты и их влияние на состояние зеленых насаждений садов Русского музея (Санкт-Петерубрг) // Микология и фитопатология. 2017. Т. 51. № 6. С. 328–339.

  71. Лапин П.И. (Lapin). Ботанические сады СССР. М.: Колос, 1984. 216 с.

  72. Мельников В.Ю. (Melnikov). Исторический ассортимент растений Летнего сада // Тезисы докладов XV конференции садов Санкт-Петербурга. СПб. 2014. С. 106–109.

  73. Морозова О.В., Коваленко А.Е., Ребриев Ю.А. и др. (Morozova et al.). Агарикоидные и гастероидные грибы парка Ботанического сада Ботанического института им. В.Л. Комарова // Ботаника: история, теория, практика (к 300-летию основания Ботанического института им. В.Л. Комарова Российской академии наук): труды международной научной конференции. СПб. 2014. С. 142–149.

  74. Попов Е.С. (Popov) Дискомицеты Ботанического сада Петра Великого // Ботаника: история, теория, практика (к 300-летию основания Ботанического института им. В.Л. Комарова Российской академии наук): труды международной научной конференции. СПб., 2014. С. 166–169.

  75. Летний сад. Возрождение (Summer garden). СПб.: Северославянское бюро рекламы, 2012. 139 с.

  76. Шубин В.И. (Shubin). Микотрофность древесных пород. Значение при разведении леса в таежной зоне. Л.: Наука, 1973. 264 с.

Дополнительные материалы отсутствуют.