Молекулярная биология, 2023, T. 57, № 3, стр. 483-491

Вовлеченность гена Gagr, доместицированного гена gag ретровирусов, в пути стрессового ответа у разных видов дрозофилы

А. Н. Гигин a, Л. Н. Нефедова a*

a Биологический факультет Московского государственного университета им. М.В. Ломоносова
119234 Москва, Россия

* E-mail: nefedova@mail.bio.msu.ru

Поступила в редакцию 21.11.2022
После доработки 02.12.2022
Принята к публикации 05.12.2022

Аннотация

Ген Gagr – доместицированный ген gag ретроэлементов у Drosophila melanogaster, функция которого связана со стрессовым ответом. Ген Gagr и его гомологи у разных видов Drosophila имеют высоко консервативную структуру, однако демонстрируют определенную изменчивость промоторной области, связанную, по-видимому, с постепенным приобретением доместицированным геном новой функции и вовлечением в новые сигнальные пути. В настоящей работе изучено влияние окислительного стресса, вызванного персульфатом аммония, на жизнеспособность различных видов рода Drosophila (D. melanogaster, D. mauritiana, D. simulans, D. yakuba, D. teissieri, D. pseudoobscura), проведен анализ корреляции структуры промоторных областей и стресс-индуцированных изменений в экспрессии гена Gagr и его гомологов у разных видов дрозофил, а также сравнение стресс-индуцированных изменений в экспрессии генов-маркеров окислительного стресса: активатора сигнального пути Jak-STAT upd3, эффектора пути Jak-STAT vir-1 и мишени сигнального пути IMD Rel. Обнаружено, что у D. simulans и D. mauritiana существенно повышена чувствительность к персульфату аммония, что коррелирует со сниженным уровнем транскрипции ортологов гена vir-1. Последнее обусловлено уменьшением числа сайтов связывания транскрипционного фактора STAT92Е, компонента сигнального пути Jak-STAT, в промоторной области ортологов vir-1 у D. simulans и D. mauritiana. Согласованные изменения экспрессии генов Gagr, upd3, vir-1 наблюдаются у всех видов подгруппы melanogaster, кроме D. pseudoobscura, что свидетельствует о возрастании роли Gagr в регуляции путей стрессового ответа в ходе филогенеза рода Drosophila.

Ключевые слова: доместикация, ретроэлементы, gag, Drosophila, стрессовый ответ

Список литературы

  1. Dupressoir A., Marceau G., Vernochet C., Benit L., Kanellopoulos C., Sapin V., Heidmann T. (2005) Syncytin-A and syncytin-B, two fusogenic placenta-specific murine envelope genes of retroviral origin conserved in Muridae. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 102(3), 725‒730.

  2. Emera D., Wagner G.P. (2012) Transposable element recruitments in the mammalian placenta: impacts and mechanisms. Brief. Funct. Genomics. 11(4), 267‒276.

  3. Henke C., Strissel P.L., Schubert M.-T., Mitchell M., Stolt C.C., Faschingbauer F., Beckmann M.W., Strick R. (2015) Selective expression of sense and antisense transcripts of the Sushi-ichirelated retrotransposon-derived family during mouse placentogenesis. Retrovirology. 12, 9.

  4. Kämmerer U., Germeyer A., Stengel S., Kapp M., Denner J. (2011) Human endogenous retrovirus K (HERV-K) is expressed in villous and extravillous cytotrophoblast cells of the human placenta. J. Reprod. Immunol. 91(1–2), 1‒8.

  5. Mallet F., Bouton O., Prudhomme S., Cheynet V., Oriol G., Bonnaud B., Lucotte G., Duret L., Mandrand B. (2004) The endogenous retroviral locus ERV-WE1 is a bona fide gene involved in hominoid placental physiology. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 101(6), 1731‒1736.

  6. Cho G., Lim Y., Golden J.A. (2011) XLMR candidate mouse gene, Zcchc12 (Sizn1) is a novel marker of Cajal–Retzius cells. Gene Exp. Patterns. 11, 216–220.

  7. Navas-Pérez E., Vicente-García C., Mirra S., Burguera D., Fernàndez-Castillo N., Ferrán J.L., López-Mayorga M., Alaiz-Noya M., Suárez-Pereira I., Antón-Galindo E., Ulloa F., Herrera-Úbeda C., Cuscó P., Falcón-Moya R., Rodríguez-Moreno A., D’Aniello S., Cormand B., Marfany G., Soriano E., Carrión Á.M., Carvajal J.J., Garcia-Fernàndez J. (2020) Characterization of an eutherian gene cluster generated after transposon domestication identifies Bex3 as relevant for advanced neurological functions. Genome Biol. 21, 267.

  8. Benit L., Parseval N. De, Casella J.F., Callebaut I., Cordonnier A., Heidmann T. (1997) Cloning of a new murine endogenous retrovirus, MuERV-L, with strong similarity to the human HERV-L element and with a gag coding sequence closely related to the Fv1 restriction gene. J. Virol. 71(7), 5652‒5657.

  9. Kaneko-Ishino T., Ishino F. (2012) The role of genes domesticated from LTR retrotransposons and retroviruses in mammals. Front. Microbiol. 3, 262.

  10. Yap M.W., Colbeck E., Ellis S.A., Stoye J.P. (2014) Evolution of the retroviral restriction gene Fv1: inhibition of non-MLV retroviruses. PLoS Pathogens. 10(3), e1003968.

  11. Hantak M.P., Einstein J., Kearns R.B., Shepherd J.D. (2021) Intercellular communication in the nervous system goes viral. Trends Neurosci. 44(4), 248–259.

  12. Schrader L., Schmitz J. (2019) The impact of transposable elements in adaptive evolution. Mol. Ecology. 28, 1537–1549.

  13. Chen W., Schwalie P.C., Pankevich E.V., Gubelmann C., Raghav S.K., Dainese R., Cassano M., Imbeault M., Jang S.M., Russeil J., Delessa T., Duc J., Trono D., Wolfrum C., Deplancke B. (2019) ZFP30 promotes adipogenesis through the KAP1-mediated activation of a retrotransposon-derived Pparg2 enhancer. Nat. Commun. 10(1), 1809.

  14. Deng B., Xu W., Wang Z., Liu C., Lin P., Li B., Huang Q., Yang J., Zhou H., Qu L. (2019) An LTR retrotransposon-derived lncRNA interacts with RNF169 to promote homologous recombination. EMBO Rep. 20(11), e47650.

  15. Nefedova L., Kim A. (2017) Mechanisms of LTR-retroelement transposition: lessons from Drosophila melanogaster. Viruses. 9(4), 81.

  16. Malik H.S., Henikoff S. (2005) Positive selection of Iris, a retroviral envelope-derived host gene in Drosophila melanogaster. PLoS Genet. 1(4), e44.

  17. Nefedova L.N., Kuzmin I. V, Makhnovskii P.A., Kim A.I. (2014) Domesticated retroviral GAG gene in Drosophila: new functions for an old gene. Virology. 450–451, 196.

  18. Makhnovskii P., Balakireva Y., Nefedova L., Lavrenov A., Kuzmin I., Kim A. (2020) Domesticated gag gene of Drosophila LTR retrotransposons is involved in response to oxidative stress. Genes. 11(4), 396.

  19. Dostert C., Jouanguy E., Irving P., Troxler L., Galiana-Arnoux D., Hetru C., Hoffmann J.A., Imler J.-L. (2005) The Jak-STAT signaling pathway is required but not sufficient for the antiviral response of Drosophila. Nat. Immunol. 6(9), 946‒953.

  20. Gruenewald C., Botella J.A., Bayersdorfer F., Navarro J.A., Schneuwly S. (2009) Hyperoxia-induced neurodegeneration as a tool to identify neuroprotective genes in Drosophila melanogaster. Free Rad. Biol. Med. 46(12), 1668‒1676.

  21. Wright V.M., Vogt K.L., Smythe E., Zeidler M.P. (2011) Differential activities of the Drosophila JAK/STAT pathway ligands Upd, Upd2 and Upd3. Cell. Signal. 23(5), 920‒927.

  22. Santabarbara-Ruiz P., Lopez-Santillan M., Martinez-Rodriguez I., Binagui-Casas A., Perez L., Milan M., Corominas M., Serras F. (2015) ROS-Induced JNK and p38 signaling is required for unpaired cytokine activation during Drosophila regeneration. PLoS Genet. 11(10), e1005595.

  23. Staley B.K., Irvine K.D. (2010) Warts and Yorkie mediate intestinal regeneration by influencing stem cell proliferation. Curr. Biol. 20(17), 1580–1587.

  24. Biteau B., Karpac J., Hwangbo D., Jasper H. (2011) Regulation of Drosophila lifespan by JNK signaling. Exp. Gerontol. 46(5), 349‒354.

  25. Ermolaeva M.A., Schumacher B. (2014) Systemic DNA damage responses: organismal adaptations to genome instability. Trends Genet. 30(3), 95‒102.

  26. Myllymäki H., Valanne S., Rämet M. (2014) The Drosophila Imd signaling pathway. J. Immunol. 192, 3455‒3462.

  27. Jakob H., Leininger S., Lehmann T., Jacobi S., Gutewort S. (2007) Peroxo compounds, inorganic. In: Ullmann’s Encyclopedia of Industrial Chemistry. Wiley-VCH Verlag GmbH. https://doi.org/https://doi.org/10.1002/14356007.a19_177.pub2

  28. Belozerov V.E., Lin Z.-Y., Gingras A.-C., McDermott J.C., Michael Siu K.W. (2012) High resolution protein interaction map of the Drosophila melanogaster p38 mitogen-activated protein kinases reveals limited functional redundancy. Mol. Cell. Biol. 32(18), 3695‒3706.

  29. Brun S., Vidal S., Spellman P., Takahashi K., Tricoire H., Lemaitre B. (2006) The MAPKKK Mekk1 regulates the expression of Turandot stress genes in response to septic injury in Drosophila. Genes Cells. 11, 397‒407.

Дополнительные материалы отсутствуют.