Нейрохимия, 2020, T. 37, № 4, стр. 291-310

Молекулярно-клеточные механизмы регуляции состояния покоя и деления стволовых клеток гиппокампа

Д. И. Мальцев 1, О. В. Подгорный 23

1 Федеральный центр мозга и нейротехнологий ФМБА России
Москва, Россия

2 Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАН
Москва, Россия

3 Институт биологии развития им. Н.К. Кольцова РАН
Москва, Россия

Поступила в редакцию 18.04.2020
После доработки 28.04.2020
Принята к публикации 30.04.2020

Аннотация

Нейрогенез в зубчатой извилине гиппокампе происходит на протяжении всей жизни млекопитающих, в том числе и у человека. Считается, что новорожденные нейроны в процессе интеграции обеспечивают высокий уровень пластичности гиппокампальной нервной сети. Это необходимо для когнитивной функции мозга, памяти и формирования эмоций. Нейрогенез поддерживается пулом стволовых клеток, расположенных в субгранулярной зоне зубчатой извилины. Эти клетки бόльшую часть жизни пребывают в состоянии митотического покоя. С возрастом запас стволовых клеток постепенно уменьшается в результате их деления и необратимой дифференцировки в астроциты. Кинетика расходования запаса стволовых клеток определяется балансом между их покоем и делением. Вопрос о том, какие молекулярные механизмы регулируют этот баланс, является одним из ключевых в биологии стволовых клеток мозга. Разобраться в этом вопросе важно не только для того, чтобы понять фундаментальные принципы регуляции нейрогенеза, но и, чтобы разрабатывать новые стратегии использования внутреннего резерва стволовых клеток для коррекции дефицита пластичности гиппокампа при разнообразных патологиях мозга и старении. К настоящему моменту уже накопилось достаточно много новых и интересных данных о многообразии молекулярных механизмов, вовлеченных в регуляцию покоя и деления стволовых клеток. В предлагаемом обзоре мы систематизируем накопленные знания о том, какие сигнальные молекулы и клеточные рецепторы вовлечены в поддержание состояния покоя стволовых клеток, как происходит переключение состояния покоя на пролиферацию на уровне транскрипции генов, каково значение компонентов ниши (нервных связей, макро- и микроглии, внеклеточного матрикса) в регулировании баланса между покоем и делением стволовых клеток, а также в поддержании и истощении их пула.

Ключевые слова: постнатальный нейрогенез, гиппокамп, столовые клетки мозга, старение, деменция, пролиферация, дифференцировка

DOI: 10.31857/S1027813320040056

Список литературы

  1. Gould E., Reeves A.J., Fallah M., Tanapat P., Gross C.G., Fuchs E. // Proc. Natl. Acad. Sci. 1999. V. 96. № 9. P. 5263–5267.

  2. Kuhn H.G., Dickinson-Anson H., Gage F.H. // J. Neurosci. 1996. V. 16. № 6. P. 2027–2033.

  3. Siwak-Tapp C.T., Head E., Muggenburg B.A., Milgram N.W., Cotman C.W. // Neurobiol. Learn. Mem. 2007. V. 88. № 2. P. 249–259.

  4. Van Praag H., Schinder A.F., Christle B.R., Toni N., Palmer T.D., Gage F.H. // Nature. 2002. V. 415. № 6875. P. 1030–1034.

  5. Boldrini M., Fulmore C.A., Tartt A.N., Simeon L.R., Pavlova I., Poposka V., Rosoklija G.B., Stankov A., Arango V., Dwork A.J., Hen R., Mann J.J. // Cell. 2018. V. 22. № 4. P. 589–599.e5.

  6. Eriksson P.S., Perfilieva E., Björk-Eriksson T., Alborn A.M., Nordborg C., Peterson D.A., Gage F.H. // Nat. Med. 1998. V. 4. № 11. P. 1313–1317.

  7. Knoth R., Singec I., Ditter M., Pantazis G., Capetian P., Meyer R.P., Horvat V., Volk B., Kempermann G. // PLoS One. 2010. V. 5. № 1. P. e8809.

  8. Moreno-Jiménez E.P., Flor-García M., Terreros-Roncal J., Rábano A., Cafini F., Pallas-Bazarra N., Ávila J., Llorens-Martín M. // Nat. Med. 2019. V. 25. № 4. P. 554–560.

  9. Spalding K.L., Bergmann O., Alkass K., Bernard S., Salehpour M., Huttner H.B., Boström E., Westerlund I., Vial C., Buchholz B.A., Possnert G., Mash D.C., Druid H., Frisén J. // Cell. 2013. V. 153. № 6. P. 1219.

  10. Tobin M.K., Musaraca K., Disouky A., Shetti A., Bheri A., Honer W.G., Kim N., Dawe R.J., Bennett D.A., Arfanakis K., Lazarov O. // Cell Stem Cell. 2019. V. 24. № 6. P. 974–982.

  11. Altman J. // Science. 1962. V. 135. № 3509. P. 1127–1128.

  12. Altman J. // Anat. Rec. 1963. V. 145. № 4. P. 573–591.

  13. Altman J., Das G.D. // J. Comp. Neurol. 1965. V. 124. № 3. P. 319–335.

  14. Anacker C., Hen R. // Nature Reviews Neuroscience. 2017. V. 18. № 6. P. 335–346.

  15. Gonçalves J.T., Schafer S.T., Gage F.H. // Cell. 2016. V. 167. № 4. P. 897–914.

  16. Schoenfeld T.J., Cameron H.A. // Neuropsychopharmacology. 2015. V. 40. № 1. P. 113–128.

  17. Snyder J.S., Soumier A., Brewer M., Pickel J., Cameron H.A. // Nature. 2011. V. 476. № 7361. P. 458–462.

  18. Saxe M.D., Battaglia F., Wang J.W., Malleret G., David D.J., Monckton J.E., Garcia A.D.R., Sofroniew M.V., Kandel E.R., Santarelli L., Hen R., Drew M.R. // Proc. Natl. Acad. Sci. 2006. V. 103. № 46. P. 17501–17506.

  19. Tunc-Ozcan E., Peng C.Y., Zhu Y., Dunlop S.R., Contractor A., Kessler J.A. // Nat. Commun. 2019. V. 10. № 1. P. 1–9.

  20. Nakashiba T., Cushman J.D., Pelkey K.A., Renaudineau S., Buhl D.L., McHugh T.J., Barrera V.R., Chittajallu R., Iwamoto K.S., McBain C.J., Fanselow M.S., Tonegawa S. // Cell. 2012. V. 149. № 1. P. 188–201.

  21. Sahay A., Scobie K.N., Hill A.S., O’Carroll C.M., Kheirbek M.A., Burghardt N.S., Fenton A.A., Dranovsky A., Hen R. // Nature. 2011. V. 472. № 7344. P. 466–470.

  22. Anderson M.L., Sisti H.M., Curlik D.M., Shors T.J. // Eur. J. Neurosci. 2011. V. 33. № 1. P. 175–181.

  23. Encinas J.M., Hamani C., Lozano A.M., Enikolopov G. // J. Comp. Neurol. 2011. V. 519. № 1. P. 6–20.

  24. Gould E., Beylin A., Tanapat P., Reeves A., Shors T.J. // Nat. Neurosci. 1999. V. 2. № 3. P. 260–265.

  25. Malberg J.E., Eisch A.J., Nestler E.J., Duman R.S. // J. Neurosci. 2000. V. 20. № 24. P. 9104–9110.

  26. Santarelli L., Saxe M., Gross C., Surget A., Battaglia F., Dulawa S., Weisstaub N., Lee J., Duman R., Arancio O., Belzung C., Hen R. // Science. 2003. V. 301. № 5634. P. 805–809.

  27. Van Praag H., Kempermann G., Gage F.H. // Nat. Neurosci. 1999. V. 2. № 3. P. 266–270.

  28. Veena J., Srikumar B.N., Mahati K., Bhagya V., Raju T.R., Shankaranarayana Rao B.S. // J. Neurosci. Res. 2009. V. 87. № 4. P. 831–843.

  29. Gould E., McEwen B.S., Tanapat P., Galea L.A.M., Fuchs E. // J. Neurosci. 1997. V. 17. № 7. P. 2492–2498.

  30. Ngwenya L.B., Danzer S.C. // Front. Neurosci. 2019. V. 13. № 1014. P. 1–8.

  31. Pereira Dias G., Hollywood R., Bevilaqua M.C. do N., da Luz A.C.D. da S., Hindges R., Nardi A.E., Thuret S. // Neuro. Oncol. 2014. V. 16. № 4. P. 476–492.

  32. Raber J., Rola R., LeFevour A., Morhardt D., Curley J., Mizumatsu S., VandenBerg S.R., Fike J.R. // Radiat. Res. 2004. V. 162. № 1. P. 39–47.

  33. Reif A., Fritzen S., Finger M., Strobel A., Lauer M., Schmitt A., Lesch K.P. // Mol. Psychiatry. 2006. V. 11. № 5. P. 514–522.

  34. Sahay A., Hen R. // Growth Factors and Psychiatric Disorders. 2008. V. 289. P. 152–160.

  35. Marxreiter F., Regensburger M., Winkler J. // CMLS. 2013. V. 70. № 3. P. 459–473.

  36. Woitke F., Ceanga M., Rudolph M., Niv F., Witte O.W., Redecker C., Kunze A., Keiner S. // PLoS One. 2017. V. 12. № 9. P. e0183463.

  37. Drew M., Hen R. // CNS Neurol. Disord. 2008. V. 6. № 3. P. 205–218.

  38. Miller B.R., Hen R. // Curr. Opin. Neurobiol. 2015. V. 30. P. 51–58.

  39. Erickson C.A., Barnes C.A. // Experimental Gerontology. 2003. V. 38. № 1–2. P. 61–69.

  40. Kronenberg G., Bick-Sander A., Bunk E., Wolf C., Ehninger D., Kempermann G. // Neurobiol. Aging. 2006. V. 27. № 10. P. 1505–1513.

  41. Dayu Sun, Junhua Chen, Xiaohang Bao, Yulong Cai, Jinghui Zhao, Jing Huang, Wei Huang, Xiaotang Fan, Haiwei Xu // Mol. Neurobiol. 2015. V. 52. № 1. P. 464–477.

  42. Jonas P., Lisman J. // Front. Neural Circuits. 2014. V. 8. P. 107

  43. Imayoshi I., Sakamoto M., Ohtsuka T., Takao K., Miyakawa T., Yamaguchi M., Mori K., Ikeda T., Itohara S., Kageyama R. // Nat. Neurosci. 2008. V. 11. № 10. P. 1153–1161.

  44. Ninkovic J., Mori T., Götz M. // J. Neurosci. 2007. V. 27. № 40. P. 10906–10911.

  45. Seri B., García-Verdugo J.M., McEwen B.S., Alvarez-Buylla A. // J. Neurosci. 2001. V. 21. № 18. P. 7153–7160.

  46. Kempermann G., Jessberger S., Steiner B., Kronenberg G. // Trends Neurosci. 2004. V. 27. № 8. P. 447–452.

  47. Lugert S., Basak O., Knuckles P., Haussler U., Fabel K., Götz M., Haas C.A., Kempermann G., Taylor V., Giachino C. // Cell Stem Cell. 2010. V. 6. № 5. P. 445–456.

  48. Bonaguidi M.A., Wheeler M.A., Shapiro J.S., Stadel R.P., Sun G.J., Ming G.L., Song H. // Cell. 2011. V. 145. № 7. P. 1142–1155.

  49. Encinas J.M., Michurina T. V., Peunova N., Park J.H., Tordo J., Peterson D.A., Fishell G., Koulakov A., Enikolopov G. // Cell Stem Cell. 2011. V. 8. № 5. P. 566–579.

  50. Mignone J.L., Kukekov V., Chiang A.S., Steindler D., Enikolopov G. // J. Comp. Neurol. 2004. V. 469. № 3. P. 311–324.

  51. Sierra A., Martín-Suárez S., Valcárcel-Martín R., Pascual-Brazo J., Aelvoet S.A., Abiega O., Deudero J.J., Brewster A.L., Bernales I., Anderson A.E., Baekelandt V., Maletić-Savatić M., Encinas J.M. // Cell Stem Cell. 2015. V. 16. № 5. P. 488–503.

  52. Gebara E., Bonaguidi M.A., Beckervordersandforth R., Sultan S., Udry F., Gijs P.J., Lie D.C., Ming G.L., Song H., Toni N. // Stem Cells. 2016. V. 34. № 4. P. 997–1010.

  53. Moss J., Gebara E., Bushong E.A., Sánchez-Pascual I., O’Laoi R., El M’Gharia I., Kocher-Braissant J., Ellisman M.H., Toni N. // Proc. Natl. Acad. Sci. 2016. V. 113. № 18. P. E2536–E2545.

  54. Shtaya A., Sadek A.R., Zaben M., Seifert G., Pringle A., Steinhäuser C., Gray W.P. // Glia. 2018. V. 66. № 11. P. 2397–2413.

  55. Nicola Z., Fabel K., Kempermann G. // Front. Neuroanat. 2015. V. 9. № 53. P. 1–13

  56. Suh H., Consiglio A., Ray J., Sawai T., D’Amour K.A., Gage F.H.H. // Cell Stem Cell. 2007. V. 1. № 5. P. 515–528.

  57. Lazutkin A., Podgorny O., Enikolopov G. // Behav. Brain Res. 2019. V. 374. P. 112-118.

  58. Brandt M.D., Jessberger S., Steiner B., Kronenberg G., Reuter K., Bick-Sander A., Von Der Behrens W., Kempermann G. // Mol. Cell. Neurosci. 2003. V. 24. № 3. P. 603–613.

  59. Hattiangady B., Shetty A.K. // Neurobiol. Aging. 2008. V. 29. № 1. P. 129–147.

  60. Mineyeva O.A., Enikolopov G., Koulakov A.A. // Sci. Rep. 2018. V. 8. № 1. P. 1–12.

  61. Namba T., Maekawa M., Yuasa S., Kohsaka S., Uchino S. // Glia. 2009. V. 57. № 10. P. 1082–1090.

  62. Urbán N., Van Den Berg D.L.C., Forget A., Andersen J., Demmers J.A.A., Hunt C., Ayrault O., Guillemot F. // Science. 2016. V. 353. № 6296. P. 292–295.

  63. Pilz G.A., Bottes S., Betizeau M., Jörg D.J., Carta S., Simons B.D., Helmchen F., Jessberger S. // Science. 2018. V. 359. № 6376. P. 658–662.

  64. Sierra A., Encinas J.M., Deudero J.J.P., Chancey J.H., Enikolopov G., Overstreet-Wadiche L.S., Tsirka S.E., Maletic-Savatic M. // Cell Stem Cell. 2010. V. 7. № 4. P. 483–495.

  65. Segi-Nishida E., Warner-Schmidt J.L., Duman R.S. // Proc. Natl. Acad. Sci. 2008. V. 105. № 32. P. 11352–11357.

  66. Cheung T.H., Rando T.A. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2013. V. 14. № 6. P. 329–340.

  67. Dhawan J., Rando T.A. // Trends Cell Biol. 2005. V. 15. № 12. P. 666–673.

  68. Lay K., Kume T., Fuchs E. // Proc. Natl. Acad. Sci. 2016. V. 113. № 11. P. 1506–1515.

  69. Wilson A., Laurenti E., Oser G., van der Wath R.C., Blanco-Bose W., Jaworski M., Offner S., Dunant C.F., Eshkind L., Bockamp E., Lió P., MacDonald H.R., Trumpp A. // Cell. 2008. V. 135. № 6. P. 1118–1129.

  70. Clevers H. // Cell. 2013. V. 154. № 2. P. 274.

  71. Li N., Clevers H. // Science. 2010. V. 327. № 5965. P. 542–545.

  72. Andersen J., Urbán N., Achimastou A., Ito A., Simic M., Ullom K., Martynoga B., Lebel M., Göritz C., Frisén J., Nakafuku M., Guillemot F. // Neuron. 2014. V. 83. № 5. P. 1085–1097.

  73. Furutachi S., Matsumoto A., Nakayama K.I., Gotoh Y. // EMBO J. 2013. V. 32. № 7. P. 970–981.

  74. Jones K.M., Saric N., Russell J.P., Andoniadou C.L., Scambler P.J., Basson M.A. // Stem Cells. 2015. V. 33. № 1. P. 196–210.

  75. Knobloch M., Pilz G.A., Ghesquière B., Kovacs W.J., Wegleiter T., Moore D.L., Hruzova M., Zamboni N., Carmeliet P., Jessberger S. // Cell Rep. 2017. V. 20. № 9. P. 2144–2155.

  76. Zhou Y., Bond A.M., Shade J.E., Zhu Y., Davis C.-H.O., Wang X., Su Y., Yoon K.-J., Phan A.T., Chen W.J., Oh J.H., Marsh-Armstrong N., Atabai K., Ming G.-L., Song H. // Cell Stem Cell. 2018. V. 23. № 3. P. 444–452.

  77. Urbach A., Witte O.W. // Front. Cell Dev. Biol. 2019. V. 7. № 55. P. 1–22.

  78. Cope E.C., Gould E. // Cell Stem Cell. 2019. V. 24. № 5. P. 690–705.

  79. Mira H., Andreu Z., Suh H., Chichung Lie D., Jessberger S., Consiglio A., Emeterio J.S., Hortigüela R., Marqués-Torrejón M.Á., Nakashima K., Colak D., Götz M., Fariñas I., Gage F.H. // Cell Stem Cell. 2010. V. 7. № 1. P. 78–89.

  80. Song J., Zhong C., Bonaguidi M.A., Sun G.J., Hsu D., Gu Y., Meletis K., Huang Z.J., Ge S., Enikolopov G., Deisseroth K., Luscher B., Christian K.M., Ming G.L., Song H. // Nature. 2012. V. 489. № 7414. P. 150–154.

  81. Yeh C.Y., Asrican B., Moss J., Quintanilla L.J., He T., Mao X., Cassé F., Gebara E., Bao H., Lu W., Toni N., Song J. // Neuron. 2018. V. 99. № 3. P. 493–510.

  82. Berg D.A., Su Y., Jimenez-Cyrus D., Patel A., Huang N., Morizet D., Lee S., Shah R., Ringeling F.R., Jain R., Epstein J.A., Wu Q.F., Canzar S., Ming G.L., Song H., Bond A.M. // Cell. 2019. V. 177. № 3. P. 654–668.

  83. Shin J., Berg D.A., Zhu Y., Shin J.Y., Song J., Bonaguidi M.A., Enikolopov G., Nauen D.W., Christian K.M., Ming G.L., Song H. // Cell Stem Cell. 2015. V. 17. № 3. P. 360–372.

  84. Walker T.L., Overall R.W., Vogler S., Sykes A.M., Ruhwald S., Lasse D., Ichwan M., Fabel K., Kempermann G. // Stem Cell Reports. 2016. V. 6. № 4. P. 552–565.

  85. Ehm O., Göritz C., Covic M., Schäffner I., Schwarz T.J., Karaca E., Kempkes B., Kremmer E., Pfrieger F.W., Espinosa L., Bigas A., Giachino C., Taylor V., Frisén J., Lie D.C. // J. Neurosci. 2010. V. 30. № 41. P. 13794–13807.

  86. Kang W., Hébert J.M. // J. Neurosci. 2015. V. 35. № 28. P. 10217–10223.

  87. Lie D.C., Colamarino S.A., Song H.J., Désiré L., Mira H., Consiglio A., Lein E.S., Jessberger S., Lansford H., Dearie A.R., Gage F.H. // Nature. 2005. V. 437. № 7063. P. 1370–1375.

  88. Mukherjee S., Brulet R., Zhang L., Hsieh J. // Nat. Commun. 2016. V. 7. № 1. P. 1–14.

  89. Llorens-Bobadilla E., Zhao S., Baser A., Saiz-Castro G., Zwadlo K., Martin-Villalba A. // Cell Stem Cell. 2015. V. 17. № 3. P. 329–340.

  90. Matsushime H., Roussel M.F., Ashmun R.A., Sherr C.J. // Cell. 1991. V. 65. № 4. P. 701–713.

  91. Matsushime H., Quelle D.E., Shurtleff S.A., Shibuya M., Sherr C.J., Kato J.Y. // Mol. Cell. Biol. 1994. V. 14. № 3. P. 2066–2076.

  92. Matsushime H., Ewen M.E., Strom D.K., Kato J.Y., Hanks S.K., Roussel M.F., Sherr C.J. // Cell. 1992. V. 71. № 2. P. 323–334.

  93. Meyerson M., Harlow E. // Mol. Cell. Biol. 1994. V. 14. № 3. P. 2077–2086.

  94. Sherr C.J., Roberts J.M. // Genes Dev. 2004. V. 18. № 22. P. 2699–2711.

  95. Kowalczyk A., Filipkowski R.K., Rylski M., Wilczynski G.M., Konopacki F.A., Jaworski J., Ciemerych M.A., Sicinski P., Kaczmarek L. // J. Cell Biol. 2004. V. 167. № 2. P. 209–213.

  96. Ansorg A., Witte O.W., Urbach A. // BMC Neurosci. 2012. V. 13. № 1. P. 46.

  97. Artegiani B., Lindemann D., Calegari F. // J. Exp. Med. 2011. V. 208. № 5. P. 937–948.

  98. Berdugo-Vega G., Arias-Gil G., López-Fernández A., Artegiani B., Wasielewska J.M., Lee C.C., Lippert M.T., Kempermann G., Takagaki K., Calegari F. // Nat. Commun. 2020. V. 11. № 1. P. 1–12.

  99. Le O., Palacio L., Bernier G., Batinic-Haberle I., Hickson G., Beauséjour C. // Stem Cell Reports. 2018. V. 10. № 6. P. 1721–1733.

  100. Pechnick R.N., Zonis S., Wawrowsky K., Pourmorady J., Chesnokova V. // Proc. Natl. Acad. Sci. 2008. V. 105. № 4. P. 1358–1363.

  101. Qiu J., Takagi Y., Harada J., Topalkara K., Wang Y., Sims J.R., Zheng G., Huang P., Ling Y., Scadden D.T., Moskowitz M.A., Cheng T. // Stem Cells. 2009. V. 27. № 4. P. 920–927.

  102. Andreu Z., Khan M.A., González-Gõmez P., Negueruela S., Hortigüela R., San Emeterio J., Ferrõn S.R., Martínez G., Vidal A., Fariñas I., Lie D.C., Mira H. // Stem Cells. 2015. V. 33. № 1. P. 219–229.

  103. Morales A. V., Mira H. // Front. Cell Dev. Biol. 2019. V. 7. № 96. P. 1–10.

  104. Jessberger S., Toni N., Clemenson G.D., Ray J., Gage F.H. // Nat. Neurosci. 2008. V. 11. № 8. P. 888–893.

  105. Imayoshi I., Sakamoto M., Yamaguchi M., Mori K., Kageyama R. // J. Neurosci. 2010. V. 30. № 9. P. 3489–3498.

  106. Sueda R., Imayoshi I., Harima Y., Kageyama R. // Genes Dev. 2019. V. 33. № 9–10. P. 511–523.

  107. Froyen G., Corbett M., Vandewalle J., Jarvela I., Lawrence O., Meldrum C., Bauters M., Govaerts K., Vandeleur L., Van Esch H., Chelly J., Sanlaville D., van Bokhoven H., Ropers H.H., Laumonnier F., Ranieri E., Schwartz C.E., Abidi F., Tarpey P.S. et al. // Am. J. Hum. Genet. 2008. V. 82. № 2. P. 432–443.

  108. Voronova A., Fischer A., Ryan T., Al Madhoun A., Skerjanc I.S. // PLoS One. 2011. V. 6. № 4. P. e19174.

  109. Morikawa Y., Zehir A., Maska E., Deng C., Schneider M.D., Mishina Y., Cserjesi P. // Development. 2009. V. 136. № 21. P. 3575–3584.

  110. Zhang R., Boareto M., Engler A., Louvi A., Giachino C., Iber D., Taylor V. // Cell Rep. 2019. V. 28. № 6. P. 1485–1498.

  111. Ables J.L., DeCarolis N.A., Johnson M.A., Rivera P.D., Gao Z., Cooper D.C., Radtke F., Hsieh J., Eisch A.J. // J. Neurosci. 2010. V. 30. № 31. P. 10484–10492.

  112. Nieto-González J.L., Gómez-Sánchez L., Mavillard F., Linares-Clemente P., Rivero M.C., Valenzuela-Villatoro M., Muñoz-Bravo J.L., Pardal R., Fernández-Chacón R. // Proc. Natl. Acad. Sci. 2019. V. 116. № 16. P. 8000–8009.

  113. Ji R., Meng L., Li Q., Lu Q. // Metabolic Brain Disease. 2015. V. 30. № 3. P. 633–644.

  114. Zelentsova K., Talmi Z., Abboud-Jarrous G., Sapir T., Capucha T., Nassar M., Burstyn-Cohen T. // Stem Cells. 2017. V. 35. № 3. P. 679–693.

  115. Knobloch M., Braun S.M.G., Zurkirchen L., Von Schoultz C., Zamboni N., Araúzo-Bravo M.J., Kovacs W.J., Karalay Ö., Suter U., MacHado R.A.C., Roccio M., Lutolf M.P., Semenkovich C.F., Jessberger S. // Nature. 2013. V. 493. № 7431. P. 226–230.

  116. Adusumilli V.S., Walker T.L., Overall R.W., Klatt G.M., Zeidan S.A., Fischer T.J., Zocher S., Sykes A.M., Reinhardt S., Dahl A., Kirova D.G., Mansfeld J., Rünker A.E., Kempermann G. // BioRxiv. 2019. P. 606186.

  117. Huang E.J., Reichardt L.F. // Annu. Rev. Neurosci. 2001. V. 24. № 1. P. 677–736.

  118. Ceni C., Unsain N., Zeinieh M.P., Barker P.A. // Handb. Exp. Pharmacol. 2014. V. 220. P. 193–221.

  119. Hallböök F. // Curr. Opin. Neurobiol. 1999. V. 9. № 5. P. 616–621.

  120. Maisonpierre P.C., Belluscio L., Friedman B., Alderson R.F., Wiegand S.J., Furth M.E., Lindsay R.M., Yancopoulos G.D. // Neuron. 1990. V. 5. № 4. P. 501–509.

  121. Nibuya M., Morinobu S., Duman R.S. // J. Neurosci. 1995. V. 15. № 11. P. 7539–7547.

  122. Bergami M., Rimondini R., Santi S., Blum R., Götz M., Canossa M. // Proc. Natl. Acad. Sci. 2008. V. 105. № 40. P. 15570–15575.

  123. Groves N., O’Keeffe I., Lee W., Toft A., Blackmore D., Bandhavkar S., Coulson E.J., Bartlett P.F., Jhaveri D.J. // Dev. Neurobiol. 2019. V. 79. № 9–10. P. 868–879.

  124. Li Y., Luikart B.W., Birnbaum S., Chen J., Kwon C.H., Kernie S.G., Bassel-Duby R., Parada L.F. // Neuron. 2008. V. 59. № 3. P. 399–412.

  125. Scharfman H., Goodman J., Macleod A., Phani S., Antonelli C., Croll S. // Exp. Neurol. 2005. V. 192. № 2. P. 348–356.

  126. Taliaz D., Stall N., Dar D.E., Zangen A. // Mol. Psychiatry. 2010. V. 15. № 1. P. 80–92.

  127. Sairanen M., Lucas G., Ernfors P., Castrén M., Castrén E. // J. Neurosci. 2005. V. 25. № 5. P. 1089–1094.

  128. Marvanová M., Lakso M., Pirhonen J., Nawa H., Wong G., Castrén E. // Mol. Cell. Neurosci. 2001. V. 18. № 3. P. 247–258.

  129. Woodbury M.E., Ikezu T. // J. Neuroimmune Pharmacology. 2014. V. 9. № 2. P. 92–101.

  130. Jin K., Zhu Y., Sun Y., Mao X.O., Xie L., Greenberg D.A. // Proc. Natl. Acad. Sci. 2002. V. 99. № 18. P. 11946–11950.

  131. Rai K.S., Hattiangady B., Shetty A.K. // Eur. J. Neurosci. 2007. V. 26. № 7. P. 1765–1779.

  132. Bernal G.M., Peterson D.A. // Aging Cell. 2011. V. 10. № 3. P. 466–482.

  133. Yang S.Z., Zhang L.M., Huang Y.L., Sun F.Y. // Anat. Rec. – Part A Discov. Mol. Cell. EV. 2003. V. 274. № 1. P. 851–856.

  134. Diaz-Aparicio I., Paris I., Sierra-Torre V., Plaza-Zabala A., Rodríguez-Iglesias N., Márquez-Ropero M., Beccari S., Huguet P., Abiega O., Alberdi E., Matute C., Bernales I., Schulz A., Otrokocsi L., Sperlagh B., Happonen K.E., Lemke G., Maletic-Savatic M., Valero J. et al. // J. Neurosci. 2020. V. 40. № 7. P. 1453–1482.

  135. Komiya Y., Habas R. // Organogenesis. 2008. V. 4. № 2. P. 68–75.

  136. Gordon M.D., Nusse R. // J. Biol. Chem. 2006. V. 281. № 32. P. 22429–22433.

  137. Zhang L., Yang X., Yang S., Zhang J. // Eur. J. Neurosci. 2011. V. 33. № 1. P. 1–8.

  138. Varela-Nallar L., Inestrosa N.C. // Front. Cell. Neurosci. 2013. V. 7. № 100. P. 1–11.

  139. Jang M.H., Bonaguidi M.A., Kitabatake Y., Sun J., Song J., Kang E., Jun H., Zhong C., Su Y., Guo J.U., Wang M.X., Sailor K.A., Kim J.Y., Gao Y., Christian K.M., Ming G.L., Song H. // Cell Stem Cell. 2013. V. 12. № 2. P. 215–223.

  140. Seib D.R.M., Corsini N.S., Ellwanger K., Plaas C., Mateos A., Pitzer C., Niehrs C., Celikel T., Martin-Villalba A. // Cell Stem Cell. 2013. V. 12. № 2. P. 204–214.

  141. Gonzalez-Reyes L.E., Chiang C.C., Zhang M., Johnson J., Arrillaga-Tamez M., Couturier N.H., Reddy N., Starikov L., Capadona J.R., Kottmann A.H., Durand D.M. // Sci. Rep. 2019. V. 9. № 1. P. 17402.

  142. Antonelli F., Casciati A., Pazzaglia S. // Neural Regen. Res. 2019. V. 14. № 1. P. 59–61.

  143. Yousef H., Morgenthaler A., Schlesinger C., Bugaj L., Conboy I.M., Schaffer D. V. // Stem Cells. 2015. V. 33. № 5. P. 1577–1588.

  144. Lavado A., Oliver G. // Dev. Biol. 2014. V. 388. № 1. P. 11–21.

  145. Stump G., Durrer A., Klein A.-L., Lütolf S., Suter U., Taylor V. // Mech. Dev. 2002. V. 114. № 1–2. P. 153–159.

  146. Bonaguidi M.A., Peng C.Y., McGuire T., Falciglia G., Gobeske K.T., Czeisler C., Kessler J.A. // J. Neurosci. 2008. V. 28. № 37. P. 9194–9204.

  147. Akita K., von Holst A., Furukawa Y., Mikami T., Sugahara K., Faissner A. // Stem Cells. 2008. V. 26. № 3. P. 798–809.

  148. Sirko S., Von Holst A., Wizenmann A., Götz M., Faissner A. // Development. 2007. V. 134. № 15. P. 2727–2738.

  149. Huang Z., Shimazu K., Woo N.H., Zang K., Müller U., Lu B., Reichardt L.F. // J. Neurosci. 2006. V. 26. № 43. P. 11208–11219.

  150. Kokovay E., Wang Y., Kusek G., Wurster R., Lederman P., Lowry N., Shen Q., Temple S. // Cell Stem Cell. 2012. V. 11. № 2. P. 220–230.

  151. Porlan E., Martí-Prado B., Morante-Redolat J.M., Consiglio A., Delgado A.C., Kypta R., López-Otín C., Kirstein M., Fariñas I. // Nat. Cell Biol. 2014. V. 16. № 7. P. 629–638.

  152. Barkho B.Z., Song H., Aimone J.B., Smrt R.D., Kuwabara T., Nakashima K., Gage F.H., Zhao X. // Stem Cells Dev. 2006. V. 15. № 3. P. 407–421.

  153. Catavero C., Bao H., Song J. // Cell and Tissue Research. 2018. V. 371. № 1. P. 33–46.

  154. Bao H., Asrican B., Li W., Gu B., Wen Z., Lim S.A., Haniff I., Ramakrishnan C., Deisseroth K., Philpot B., Song J. // Cell Stem Cell. 2017. V. 21. № 5. P. 604–617. e5.

  155. Klempin F., Beis D., Mosienko V., Kempermann G., Bader M., Alenina N. // J. Neurosci. 2013. V. 33. № 19. P. 8270–8275.

  156. Dranovsky A., Picchini A.M., Moadel T., Sisti A.C., Yamada A., Kimura S., Leonardo E.D., Hen R. // Neuron. 2011. V. 70. № 5. P. 908–923.

  157. Ge S., Goh E.L.K., Sailor K.A., Kitabatake Y., Ming G.L., Song H. // Nature. 2006. V. 439. № 7076. P. 589–593.

Дополнительные материалы отсутствуют.