Нейрохимия, 2021, T. 38, № 3, стр. 205-220

Молекулярно-клеточные механизмы пластических перестроек, вызванных обогащением среды. Влияние на обучение и память

Г. А. Григорьян

Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН
Москва, Россия

Поступила в редакцию 26.03.2021
После доработки 28.03.2021
Принята к публикации 29.03.2021

Аннотация

В настоящей обзорной работе приводятся данные о пластических перестройках в организме животных под влиянием обогащенной среды (ОС). ОС включает в себя три основных компонента: сенсорную стимуляцию, социальную стимуляцию и физическую активность. Каждый из этих компонентов имеет свои особенности и специфику влияния, но все они оказывают положительное влияние на организм. В первом разделе работы рассматриваются молекулярно-клеточные механизмы влияния ОС на нейрогенез, нейротрофические факторы и синаптогенез. Во втором разделе приводятся данные о влияниях ОС на пластические перестройки синаптической передачи в нейронах гиппокампа, на индукцию и поддержание длительной потенциации и длительной депрессии ответов нейронов ЗФ и поля СА1 гиппокампа, нейрохимические механизмы влияния ОС и опыт использования трансгенных животных. В третьем и четвертом разделах рассматривается влияние ОС на обучение и память у нормальных животных и у животных с нарушением когнитивных, эмоциональных и двигательных функций.

Ключевые слова: обогащенная среда, гиппокамп, нейрогенез, BDNF, синаптогенез, синаптическая передача, ДП, обучение, память

DOI: 10.31857/S1027813321030055

Список литературы

  1. Hebb D. // American Psychologist. 1947. V. 2. P. 306–307.

  2. Rosenzweig M.R., Krech D., Bennett E.L., Diamond M.C. // J. Comparative and Physiological Psychology. 1962. V. 55. P. 429–437.

  3. Bennett E.L., Rosenzweig M.R., Diamond M.C. // Science. 1969. V. 163. P. 825–826.

  4. Diamond M.C., Law F., Rhodes H., Lindner B., Rosenzweig M.R., Krech D., Bennett E.L. // J. Comparative Neurology. 1966. V. 128. № 1. P. 117–126.

  5. Krech D., Rosenzweig M.R., Bennett E.L. // J. Comparative and Physiological Psychology. 1960. V. 53. P. 509–519.

  6. Kempermann G. // Nat. Rev. Neurosci. 2019. V. 20. № 4. P. 235–245.

  7. Clemenson G.L., Gage F.H., Craig E.L. Stark G.E.L. // Environmental Enrichment and Neuronal Plasticity / Ed. by Moses V. Chao. The Oxford Handbook Online. 2018. P. 1–42.

  8. Clemenson G.D., Deng W., Gage F.H. // Current Opinion in Behavioral Sciences. 2015. V. 4. P. 56–62.

  9. Van Praag H., Kempermann G., Gage F.H. // Nat. Neurosci. 1999. V. 2. P. 266–270.

  10. Vivar C., Potter M.C., van Praag H. // Curr.Top.Behav.Neurosci. 2013. V. 15. P. 189–210.

  11. van Praag H., Schinder A.F., Christie B.R., Toni N., Palmer T.D., Gage FH. // Nature. 2002. V. 415. № 6875. P. 1030–1034.

  12. van Praag H., Christie B.R., Sejnowski T.J., Gage F.H. // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 1999. V. 96. № 23. P. 13427–13431.

  13. Kobilo T., Liu Q.R., Gandhi K., Mughal M., Shaham Y., van Praag H. // Learn. Mem. 2011. V. 18. № 9. P. 605–609.

  14. Mustroph M.L., Chen S., Desai S.C., Cay E.B., DeYoung E.K., Rhodes J.S. // Neuroscience. 2012. V. 219. P. 62–71.

  15. Clemenson G.D., Lee S.W., Deng W., Barrera V.R., Iwamoto K.S., Fanselow M.S., Gage F.H. // Hippocampus. 2015. V. 25. № 3. P. 385–92.

  16. Birch A.M., McGarry N.B., Kelly A.M. // Hippocampus. 2013. V. 23. № 6. P. 437–450.

  17. Freund J., Brandmaier A.M., Lewejohann L., Kirste I., Kritzler M., Krüger A., Sachser N., Lindenberger U., Kempermann G. // Science. 2013. V. 340. № 6133. P. 756–759.

  18. Fabel K., Wolf S.A., Ehninger D., Babu H., Leal-Galicia P., Kempermann G. // Front. Neurosci. 2009. V. 3. P. 1–5.

  19. Freund J., Brandmaier A.M., Lewejohann L., Kirste I., Kritzler M., Krüger A., Sachser N., Lindenberger U., Kempermann G. // Neuroscience. 2015. V. 309. P. 140–152.

  20. Kempermann G., Kuhn H.G., Gage F.H. // Nature. 1997. V. 386. № 6624. P. 493–495.

  21. Steiner B., Zurborg S., Hörster H., Fabel K., Kempermann G. // Neuroscience. 2008. V. 154. № 2. P. 521–529.

  22. Kempermann G., Gast D., Gage F.H. // Ann. Neurol. 2002. V. 52. P. 135–143.

  23. Tashiro A., Makino H., Gage F.H. // J. Neurosci. 2007. V. 27. № 12. P. 3252–3259.

  24. Speisman R.B., Kumar A., Rani A., Pastoriza J.M., Severance J.E., Foster T.C., Ormerod B.K. // Neurobiol. Aging. 2013. V. 34. № 1. P. 263–274.

  25. Olateju O.I., Morè L., Arthur J.S.C., Frenguelli B.G. // Neurosci. 2021. V. 452. P. 228–234.

  26. Privitera L., Morè L., Cooper D.D., Richardson P., Tsogka M., Hebenstreit D., Arthur J.S.C., Frenguelli B.G. // Neurosci. 2020. V. 40. № 24. P. 4644–4660.

  27. Grońska-Pęski M., Gonçalves J.T., Hébert J.M. // J. Neurosci. 2021. 26: JN-RM-2286-20.

  28. Rizzi S., Bianchi P., Guidi S., Ciani E., Bartesaghi R. // Brain Res. 2011. V. 1415. P. 23–33.

  29. Acheson A., Conover J.C., Fandl J.P., DeChiara T.M., Russell M., Thadani A., Squinto S.P., Yancopoulos G.D., Lindsay R.M. // Nature. 1995. V. 374. № 6521. P. 450–453.

  30. Huang E.J., Reichardt L.F. // Annu. Rev. Neurosci. 2001. V. 24. P. 677–736.

  31. Bekinschtein P., Oomen C.A., Saksida L.M., Bussey T.J. // Semin. Cell Dev. Biol. 2011. V. 22. № 5. P. 536–542.

  32. Rossi C., Angelucci A., Costantin L., Braschi C., Mazzantini M., Babbini F., Fabbri M.E., Tessarollo L., Maffei L., Berardi N., Caleo M. // Eur. J. Neurosci. 2006. V. 24. № 7. P. 1850–1856.

  33. Bergami M., Rimondini R., Santi S., Blum R., Götz M., Canossa M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2008. V. 105. № 40. P. 15570–15575.

  34. Scharfman H., Goodman J., Macleod A., Phani S., Antonelli C., Croll S. // Exp. Neurol. 2005. V. 192. № 2. P. 348–356.

  35. von Bohlen und Halbach O., Krause S., Medina D., Sciarretta C., Minichiello L., Unsicker K. // Biol. Psychiatry. 2006. V. 59. № 9. P. 793–800.

  36. Tolwani R.J., Buckmaster P.S., Varma S., Cosgaya J.M., Wu Y., Suri C., Shooter E.M. // Neurosci. 2002. V. 114. № 3. P. 795–805.

  37. Dong B.E., Chen H., Sakata K.J. // Neurochem. 2020. V. 154. № 1. P. 41–55.

  38. Rojas-Carvajal M., Sequeira-Cordero A., Brenes J.C. // Front. Pharmacol. 2020. V. 11. P. 674.

  39. Sadegzadeh F., Sakhaie N., Isazadehfar K., Saadati H. // Neurosci. Lett. 2020. V. 732. P. 135–133.

  40. Li Y., Luikart B.W., Birnbaum S., Chen J., Kwon C.H., Kernie S.G., Bassel-Duby R., Parada L.F. // Neuron. 2008. V. 59. № 3. P. 399–412.

  41. Hu Y.S., Long N., Pigino G., Brady S.T., Lazarov O. // PLoS One. 2013. V. 8. № 5. e64460.

  42. Palmer T.D., Willhoite A.R., Gage F.H. // J. Comp. Neurol. 2000. V. 425. № 4.P. 479–494.

  43. Fabel K.,Fabel K., Tam B., Kaufer D., Baiker A., Simmons N., Kuo C.J., Palmer T.D. // Eur. J. Neurosci. 2003. V. 18. № 10. P. 2803–2812.

  44. Van der Borght K., Kóbor-Nyakas D.E., Klauke K., Eggen B.J., Nyakas C.,Van der Zee E.A., Meerlo P. // Hippocampus. 2009. V. 19. № 10. P. 928–936.

  45. Conner J.M., Franks K.M., Titterness A.K., Russell K., Merrill D.A., Christie B.R., Sejnowski T.J., Tuszynski M.H. // J. Neurosci. 2009. V. 29. № 35. P. 10883–10889.

  46. Frielingsdorf H., Simpson D.R., Thal L.J., Pizzo D.P. // Neurobiol. Dis. 2007. V. 26. № 1. P. 47–55.

  47. Ickes B.R., Pham T.M., Sanders L.A., Albeck D.S., Mohammed A.H., Granholm A.C. // Exp. Neurol. 2000. V. 164. № 1. P. 45–52.

  48. Neeper S.A., Gómez-Pinilla F., Choi J., Cotman C.W. // Brain Res. 1996. V. 726. № 1–2. P. 49–56.

  49. Carro E., Nuñez A., Busiguina S., Torres-Aleman I. // J. Neurosci. 2000. V. 20. № 8. P. 2926–2933.

  50. Trejo J.L., Carro E., Torres-Aleman I. // J. Neurosci. 2001. V. 21. № 5. P. 1628–1634.

  51. Green E.J., Greenough W.T., Schlumpf B.E. // Brain Res. 1983. V. 264. № 2. P. 233–240.

  52. Leggio M.G., Mandolesi L., Federico F., Spirito F., Ricci B., Gelfo F., Petrosini L. // Behav. Brain Res. 2005. V. 163. № 1. P. 78–90.

  53. Gabriel P., Mastracchio T.A., Bordner K., Jeffrey R. // Physiol. Behav. 2020. V. 226. P. 113–133.

  54. Fiala B.A., Joyce J.N., Greenough W.T. // Exp. Neurol. 1978. V. 59. № 3. P. 372–383.

  55. Juraska J.M., Fitch J.M., Henderson C., Rivers N. // Brain Res. 1985. V. 333. № 1. P. 73–80.

  56. Malik R., Chattarji S.J. // Neurophysiol. 2012. V. 107. № 5. P. 1366–1378.

  57. Rampon C., Tang Y.P., Goodhouse J., Shimizu E., Kyin M., Tsien J.Z. // Nat. Neurosci. 2000. V. 3. № 3. P. 238–244.

  58. Wang C.J., Wu Y., Zhang Q., Yu K.W., Wang Y.Y. // Neural Regen. Res. 2019. V. 14. № 3. P. 462–469.

  59. Rojas J.J., Deniz B.F., Miguel P.M., Diaz R., Hermel Edo E., Achaval M., Netto C.A., Pereira L.O. // Exp. Neurol. 2013. V. 241. P. 25–33.

  60. Bindu B., Alladi P.A., Mansooralikhan B.M., Srikumar B.N., Raju T.R., Kutty B.M. // Neuroscience. 2007. V. 144. № 2. P. 412–423.

  61. Frick K.M., Fernandez S.M. // Neurobiol. Aging. 2003. V. 24. № 4. P. 615–626.

  62. Nithianantharajah J., Levis H., Murphy M. // Neurobiol. Learn. Mem. 2004. V. 81. № 3. P. 200–210.

  63. Eckert M.J., Abraham W.C. // Curr Top. Behav. Neurosci. 2013. V. 15. P. 165–187.

  64. Ohline S.M., Abraham W.C. // Neuropharmacology. 2019. V. 145(Pt A). P. 3–12.

  65. Маркевич В.А., Григорьян Г.А. // Журн. высш. нерв. деят. 2009. Т. 59. № 5. С. 517–526.

  66. Green E.J., Greenough W.T.J // Neurophysiol. 1986. V. 55. № 4. P. 739–750.

  67. Foster T.C., Dumas T.C. // J. Neurophysiol. 2001. V. 85. № 4. P. 1377–1383.

  68. Foster T.C., Fugger H.N., Cunningham S.G. // Brain Res. 2000. V. 871. № 1. P. 39–43.

  69. Zhu H., Zhang J., Sun H., Zhang L., Liu H., Zeng X., Yang Y., Yao Z. // Neurosci. Lett. 2011. V. 502. № 2. P. 71–75.

  70. Bouet V., Freret T., Dutar P., Billard J.M., Boulouard M. // Mech. Ageing Dev. 2011. V. 132. № 5. P. 240–248.

  71. Bayat M., Sharifi M.D., Haghani M., Shabani M. // Brain Res. Bull. 2015. V. 119(Pt A). P. 34–40.

  72. Eckert M.J., Abraham W.C. // Learn. Mem. 2010. V. 17. № 10. P. 480–484.

  73. Eckert M.J., Bilkey D.K., Abraham W.C. // J. Neurophysiol. 2010. V. 103. № 6. P. 3320–3329.

  74. Turrigiano G.G. // Cell. 2008. V. 135. № 3. P. 422–435.

  75. Foster T.C., Gagne J., Massicotte G. // Brain Res. 1996. V. 736. № 1–2. P. 243–250.

  76. Artola A., Frijtag J.C., Fermont P.C.J., Gispen W.H., Schrama L.H., Kamal A., Spruijt B.M. // Eur. J. Neurosci. 2006. V. 23. № 1. P. 261–272.

  77. Abraham W.C., Logan B., Greenwood J.M., Dragunow M.J. // Neurosci. 2002. V. 22. № 21. P. 9626–9634.

  78. Abraham W.C., Mason-Parker S.E., Irvine G.I., Logan B., Gill A.I. // Neurobiol. Learn. Mem. 2006. V. 86. № 1. P. 82–90.

  79. Irvine G.I., Abraham W.C. // Neurosci. Lett. 2005. V. 391. № 1–2. P. 32–37.

  80. Sharp P.E., Barnes C.A., McNaughton B.L. // Behav. Neurosci. 1987. V. 101. № 2. P. 170–178.

  81. Feng R., Rampon C., Tang Y.P., Shrom D., Jin J., Kyin M., Sopher B., Miller M.W., Ware C.B., Martin G.M., Kim S.H., Langdon R.B., Sisodia S.S., Tsien J.Z. // Neuron. 2001. V. 32. № 5. P. 911–926.

  82. Cortese G.P., Olin A., O’Riordan K., Hullinger R., Burger C. // Neurobiol. Aging. 2018. V. 63. P. 1–11.

  83. Buschler A., Manahan-Vaughan D // Neuropharmacology. 2017. V. 115. P. 42–50.

  84. Duffy S.N., Craddock K.J., Abel T., Nguyen P.V. // Learn. Mem. 2001. V. 8. № 1. P. 26–34.

  85. Sierra-Mercado D., Dieguez D. Jr., Barea-Rodriguez E.J. // Hippocampus. 2008. V. 18. № 8. P. 835–843.

  86. Huang F.L., Huang K.P., Wu J., Boucheron C. // J. Neurosci. 2006. V. 26. № 23. P. 6230–6237.

  87. Huang F.L., Huang K.P., Boucheron C. // Learn. Mem. 2007. V. 14. P. 512–519.

  88. Bliss T.V., Collingridge G.L. // Nature. 1993. V. 361. P. 31–39.

  89. Kiyama Y., Manabe T., Sakimura K., Kawakami F., Mori H., Mishina M. // J. Neurosci. 1998. V. 18. P. 6704–6712.

  90. Köhr G., Jensen V., Koester H.J., Mihaljevic A.L., Ut3vik J.K., Kvello A., Ottersen O.P., Seeburg P.H., Sprengel R., Hvalby Q. // J. Neurosci. 2003. V. 23. P. 10791–10799.

  91. Tang Y.P., Wang H., Feng R., Kyin M., Tsien J.Z. // Neuropharmacology. 2001. V. 41. P. 779–790.

  92. Parsley S.L., Pilgram S.M., Soto F., Giese K.P., Edwards F.A. // Learn. Mem. 2007. V. 14. P. 75–83.

  93. Bayer K.U., LeBel E., McDonald G.L., O’Leary H., Schulman H., De Koninck P. // J. Neurosci. 2006. V. 26. P. 1164–1174.

  94. Vasuta C., Caunt C., James R., Samadi S., Schibuk E., Kannangara T., Titterness A.K., Christie B.R. // Hippocampus. 2007. V. 17. № 12. P. 1201–1208.

  95. Andin J., Hallbeck M., Mohammed A.H., Marcusson J. // Brain Res. 2007. V. 1174. P. 18–27.

  96. Naka F., Narita N., Okado N., Narita M. // Brain Dev. 2005. V. 27. № 4. P 275–278.

  97. Frey U., Huang Y.Y., Kandel E.R. // Science. 1993. V. 260. P. 1661–1664.

  98. Frick K.M., Stearns N.A., Pan J.Y., Berger-Sweeney J. // Learn. Mem. 2003. V. 10. № 3. P. 187–198.

  99. Frick K.M., Fernandez S.M. // Neurobiol. Aging. 2003. V. 24. № 4. P. 615–626.

  100. Bennett J.C., McRae P.A., Levy L.J., Frick K.M. // Neurobiol. Learn. Mem. 2006. V. 85. № 2. P. 139–152.

  101. Williams B.M., Luo Y., Ward C., Redd K., Gibson R., Kuczaj S.A., McCoy J.G. // Physiol. Behav. 2001. V. 73. № 4. P. 649–658.

  102. Bonaccorsi J., Cintoli S., Mastrogiacomo R., Baldanzi S., Braschi C., Pizzorusso T., Cenni M.C., Berardi N. // Neural Plast. 2013. V. 956312.

  103. Lambert T.J., Fernandez S.M., Frick K.M. // Neurobiol. Learn. Mem. 2005. V. 83. № 3. P. 206–216.

  104. Nilsson M., Perfilieva E., Johansson U., Orwar O., Eriksson P.S. // J. Neurobiol. 1999. V. 39. № 4. P. 569–578.

  105. Fuchs F., Herbeaux K., Aufrere N., Kelche C., Mathis C., Barbelivien A., Majchrzak M. // Learn. Mem. 2016. V. 23. № 6. P. 303–312.

  106. Balietti M., Pugliese A., Conti F. // Exp. Gerontol. 2021. V. 146. 111225.

  107. Harati H., Majchrzak M., Cosquer B., Galani R., Kelche C., Cassel J.C., Barbelivien A. // Neurobiol. Aging. 2011. V. 32. № 4. P. 718–736.

  108. Hullinger R., O’Riordan K., Burger C. // Neurobiol. Learn. Mem. 2015. V. 125. P. 126–134.

  109. Григорьян Г.А. // Журн. высш. нерв. деят. 1990. Т.40. № 4. С. 629–642.

  110. Григорьян Г.А. // Журн. высш. нерв. деят. 2006. Т. 56. № 4. С. 556–570.

  111. Levi O., Jongen-Relo A.L., Feldon J., Roses A.D., Michaelson D.M. // Neurobiol. Dis. 2003. V. 13. № 3. P. 273–282.

  112. Jankowsky J.L., Xu G., Fromholt D., Gonzales V., Borchelt D.R. // J. Neuropathol. Exp. Neurol. 2003. V. 62. № 12. P. 1220–1227.

  113. Lazarov O., Robinson J., Tang Y.P., Hairston I.S., Korade-Mirnics Z., Lee V.M., Hersh L.B., Sapolsky R.M., Mirnics K., Sisodia S.S. // Cell. 2005. V. 120. № 5. P. 701–713.

  114. Arendash G.W., Garcia M.F., Costa D.A., Cracchiolo J.R., Wefes I.M., Potter H. // Neuroreport. 2004. V. 15. № 11. P. 1751–1754.

  115. Adlard P.A., Perreau V.M., Pop V., Cotman C.W. // J. Neurosci. 2005. V. 25. № 17. P. 4217–4221.

  116. Wolf S.A., Kronenberg G., Lehmann K., Blankenship A., Overall R., Staufenbiel M., Kempermann G. // Biol. Psychiatry. 2006. V. 60. № 12. P. 1314–1323.

  117. Costa D.A., Cracchiolo J.R., Bachstetter A.D., Hughes T.F., Bales K.R., Paul S.M., Mervis R.F., Arendash G.W., Potter H. // Neurobiol. Aging. 2007. V. 28. № 6. P. 831–844.

  118. Cracchiolo J.R., Mori T., Nazian S.J., Tan J., Potter H., Arendash G.W. // Neurobiol. Learn. Mem. 2007. V. 88. № 3. P. 277–294.

  119. Stazi M., Wirths O. // Behav. Brain Res. 2021. V. 397. 112951.

  120. Bezard E., Dovero S., Belin D., Duconger S., Jackson-Lewis V., Przedborski S., Piazza P.V., Gross C.E., Jaber M. // J. Neurosci. 2003. V. 23. № 35: 10999-1007.

  121. Cho H., Kang K. // Biol. Res. Nurs. 2020. V. 22. № 4. P. 506–513.122.

  122. Григорьян Г.А. // Журн. высш. нерв. деят. 2006. Т. 56. № 4. С. 556–570.

  123. Григорьян Г.А, Гуляева Н.В. // Журн. высш. нервн. деят. 2015. Т. 65. № 6. С. 643–660.

  124. Григорьян Г.А., Дыгало Н.Н., Гехт А.Б., Степаничев М.Ю., Гуляева Н.В. // Успехи физиол. наук. 2014. Т. 44. № 2. С. 3–20.

  125. Григорьян Г.А., Павлова И.В., Зайченко М.И. // Журн. высш. нервн. деят. 2021.

Дополнительные материалы отсутствуют.