1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Журнал общей биологии
  4. T. 80, № 3, 2019

Журнал общей биологии, 2019, T. 80, № 3, стр. 175-186

Эколого-биохимический статус атлантического лосося Salmo salar L. и кумжи Salmo trutta L. в раннем развитии

Н. Н. Немова 1, *, С. А. Мурзина 1, Л. А. Лысенко 1, О. В. Мещерякова 1, М. В. Чурова 1, Н. П. Канцерова 1, З. А. Нефедова 1, М. Ю. Крупнова 1, С. Н. Пеккоева 1, Т. Р. Руоколайнен 1, А. Е. Веселов 1, Д. А. Ефремов 1

1 Институт биологии Карельского НЦ РАН
185910 Петрозаводск, ул. Пушкинская, 11, Россия

* E-mail: nemova@krc.karelia.ru

Поступила в редакцию 14.05.2018
После доработки 18.10.2018
Принята к публикации 30.11.2018

Полный текст (PDF)

Аннотация

Обзор собственных и имеющихся в литературе сведений о биохимическом статусе лососевых рыб сем. Salmonidae (атлантического лосося Salmo salar L. и кумжи Salmo trutta L.) включает анализ результатов, полученных при изучении эмбриогенеза рыб, раннего развития разновозрастной молоди в речной период на разных этапах жизненного цикла (сеголетки, пестрятки, смолты), обитающей в разных по экологическим и гидрологическим факторам биотопах (реках) Северо-Западного региона России. Рассмотрены данные о содержании общих липидов, запасных (триацилглицеридов и эфиров холестерина) и структурных (фосфолипидов и их фракций, холестерина) липидов, жирных кислот, активности ферментов углеводного и энергетического метаболизма и внутриклеточного протеолиза, а также некоторые молекулярно-генетические показатели роста мышечной ткани (уровень экспрессии генов, регулирующих миогенез, а также миостатина и тяжелой цепи миозина). Биохимические различия обнаруживаются уже в эмбрионах исследуемых лососевых рыб, что определяет специфику взаимодействия личинок и мальков со средой обитания. В результате этого при распределении из нерестовых гнезд часть выклюнувшихся личинок может обладать определенными метаболическими преимуществами, которые позволяют им активно заселять лучшие выростные участки. Показано, что среди всех изученных возрастных групп выделяются “младшие” группы (0+, 1+) как по уровню показателей биохимического метаболизма, так и по степени различий между фенотипическими группировками, обитающими в микробиотопах с различными экологическими, трофическими и гидрологическими условиями.

Исследования лососевых рыб, обитающих на Европейском Севере, особенно интересны в плане поиска общих механизмов и специфических особенностей формирования приспособительных реакций, характерных для их раннего развития и обусловленных видовой принадлежностью, условиями обитания, а также спецификой кормовой базы. Раннее развитие лососевых включает процессы дифференциации эмбрионов, личинок и мальков одной генерации, что в конечном счете приводит к образованию сложной возрастной и субпопуляционной структуры, поддерживающей внутривидовое биоразнообразие и устойчивость воспроизводства популяций (Казаков и др., 1992; Казаков, Веселов, 1998; Христофоров, Мурза, 1998; Pavlov et al., 2010). Следует отметить, что для пополнения популяции лососевых чрезвычайно важны условия жизни в речной период, который характеризуется существенными морфологическими и функциональными преобразованиями (Шустов, 1983; Зубченко и др., 2007; Павлов и др., 2007). В статье проведен обзор данных об изменениях биохимического статуса икры в процессе эмбрионального развития и у разновозрастной молоди лососевых рыб сем. Salmonidae, р. Salmo (атлантического лосося и кумжи), обитающей в реках Северо-Западного региона России, на разных этапах ее жизненного цикла (сеголетки, пестрятки, смолты).

БИОХИМИЧЕСКИЙ СТАТУС МОЛОДИ ЛОСОСЕВЫХ РЫБ

1. Система показателей биохимического статуса рыб

На основе анализа собственных и литературных данных сформирована, теоретически обоснована и апробирована система биохимических показателей, которая охватывает важнейшие метаболические пути превращения макромолекул, обеспечивающие поддержание необходимого гомеостаза на этапах раннего развития и роста молоди лососевых рыб (Немова и др., 2014; Нефедова и др., 2016; Murzina et al., 2014, 2016). Предлагаемая система включает некоторые параметры биохимического статуса липидов, жирных кислот, ферментов энергетического и углеводного метаболизма и внутриклеточного протеолиза. Известно, что основные функции липидов – запасная и структурная, а также гормональная и сигнальная регуляция, особенно в период развития (Крепс, 1981; Сидоров, 1983; Hochachka, Somero, 2002; Tillman, Cascio, 2003; Немова, 2005; Arts, Kohler, 2009; Kainz, Fisk, 2009). Жирные кислоты (ЖК) выполняют функции структурных компонентов и источников метаболической энергии (Hochachka, Somero, 2002). Чем выше в преднерестовой икре стартовый уровень липидов, в том числе некоторых ЖК, тем больше потенциальная возможность для дальнейшего выживания личинок.

Система внутриклеточного протеолиза включает ферменты, обеспечивающие необратимые процессы внутриклеточной деградации белков – протеасому, кальпаины, катепсины. Известно, что процессы протеолиза лежат в основе клеточной дифференцировки, адаптивной перестройки обмена и множества других биологических процессов (Немова и др., 2010; Лысенко и др., 2011). Основные пути внутриклеточного протеолиза – лизосомально-аутофагический, протеасомный и кальпаиновый – отвечают за деградацию белков в скелетных мышцах, причем у рыб доминирует последний путь. Темп накопления мышечной белковой массы и роста в целом зависит от соотношения скоростей синтеза и деградации белка (Mommsen, 2004; Salem et al., 2006; Overturf, Gaylord, 2009; Salmerón et al., 2013, 2015), причем скорость белкового синтеза в мышцах рыб превалирует над скоростью его деградации для обеспечения недетерминированного роста, свойственного большинству представителей класса костистых рыб (Teleostei), включая лососевых (Johnston et al., 2011). Интенсивность катаболизма как инструмента базового обмена клеточных белков и контроля их качества связана прямой зависимостью со скоростью белкового синтеза, особенно высокой в период активного роста ювенильных лососей. Интенсивный гидролиз белков скелетных мышц с последующей утилизацией аминокислот способствует также выживанию рыб при повышенных энергозатратах – в периоды нереста, голодания, миграций. Исключительная значимость энергетического метаболизма для жизнедеятельности, роста и развития молоди рыб определяет необходимость исследования уровня и соотношений аэробного и анаэробного путей энергетического обмена (Павлов, 2007; Чурова и др., 2011; Немова и др., 2015).

При исследовании раннего развития лососевых изучали активность некоторых ферментов превращения углеводов: цитохром с оксидазы (ЦО), лактатдегидрогеназы (ЛДГ), альдолазы, 1-глицерофосфатдегидрогеназы (1-ГФДГ) и глюкозо-6-фосфатдегидрогеназы (Г-6-ФДГ) (Somero, Childress, 1980; Treberg et al., 2002; Johansen, Overturf, 2006; Gauthier et al., 2008). Показателем уровня аэробного обмена служит активность фермента дыхательной цепи митохондрий цитохром с оксидазы, активность которой характеризует окисление всех энергетических субстратов – промежуточных продуктов распада углеводов, белков и жиров в процессе аэробного метаболизма и сопряженного с ним аэробного синтеза АТФ. Лактатдегидрогеназа (ЛДГ) катализирует реакцию взаимного превращения лактата в пируват. Активность фермента в мышцах служит показателем интенсивности анаэробного метаболизма и анаэробного синтеза АТФ. Энергетический метаболизм клеток неразрывно связан с окислением углеводов, так как в условиях значительного потребления энергии увеличивается использование углеводов для синтеза АТФ аэробным и/или анаэробным путем. Несмотря на то, что альдолаза не является лимитирующим гликолиз ферментом, в комплексной оценке метаболической картины с ее помощью можно оценивать процессы окисления углеводов в гликолизе. Активность глюкозо-6-фосфатдегидрогеназы (Г-6-ФДГ) указывает на интенсивность протекания пентозо-фосфатного окисления углеводов, в процессе которого образуются пентозы, необходимые для синтеза нуклеиновых кислот, а также эквиваленты НАДфН для восстановительных реакций биосинтеза липидов и восстановления глутатиона. 1-глицерофосфатдегидрогеназа (1-ГФДГ), наряду с функционированием в челночном механизме, участвует в образовании 1-глицерофосфата – предшественника структурных и запасных липидов, таким образом обеспечивая связь между углеводным и липидным обменом (Harmon, Sheridan, 1992; Treberg et al., 2002).

Один из основных белков в мышцах – миозин – составляет 25% от общего содержания белка всего организма и 50% от количества всех мышечных белков (Watabe, Ikeda, 2006). Уровень экспрессии гена тяжелой цепи миозина (MyHC) коррелирует с темпами роста и размерами рыб, поэтому может быть использован как показатель, отражающий темпы роста рыб и скорость прироста их мышечной массы (Overturf, Hardy, 2001; Dhillon et al., 2009). Исследование уровня экспрессии регуляторных факторов миогенеза (MyoD, Myf5, миогенина) и белков, ингибирующих мышечный рост (миостатина), позволяет описать процессы регуляции мышечного роста и особенности формирования мышечной ткани в онтогенезе в зависимости от стадии развития рыб и условий окружающей среды (Johansen, Overturf, 2006; Bower et al., 2009; Overturf et al., 2010). На основании изучения биохимического статуса у молоди лососевых рыб в раннем развитии можно делать выводы о состоянии и функциональной активности всего организма в целом, процессах его роста, развития, физической активности, способности к приспособлению к условиям среды и др. (Павлов 2007; Чурова и др., 2011; Немова и др., 2015).

2. Взаимосвязь биохимического статуса с особенностями роста и развития разновозрастной (0+, 1+, 2+, 3+, 4+) молоди лососевых рыб

Молодь лосося всех изученных возрастов из разных биотопов различается уровнем запасных липидов в форме триацилглицеринов (ТАГ) и эфиров холестерина (ЭХС) (Павлов и др., 2008; Нефедова и др., 2016). В общих липидах молоди лосося всех изученных возрастов преобладают запасные липиды в форме ТАГ, уровень которых достоверно не отличается у рыб разного возраста. Уровень ТАГ характеризует процесс накопления энергетических резервов, отражает обеспеченность молоди пищей и может служить одним из механизмов, определяющих стратегию двигательной активности рыб, связанную с распределением сеголеток после выклева по разным биотопам, их физическими возможностями продвигаться против течения (реореакцией). Снижение уровня фосфолипидов (ФЛ) и запасных ЭХС у молоди 1+ по сравнению с 0+ возможно связано с активным их использованием, прежде всего в качестве структурных компонентов биомембран (ФЛ), а также как источников жирных кислот (ЖК) – ЭХС (Перевозчиков, 2008). Сравнивая липидный спектр разновозрастной молоди кумжи (пестряток 0+, 1+, 2+, 3+ и смолтов) из р. Кривой ручей, р. Ольховки (0+, 1+, 2+), р. Индера (4+) (бас. Белого моря, “северные” реки) и молоди (1+, 2+ и 3+) из р. Орзега (бас. Онежского озера, “южная” река), установлено сходство по содержанию общих липидов (ОЛ) у пестряток (1+) в пределах 9.51–10.03% сухой массы и более высокое содержание ОЛ у старших возрастных групп молоди (2+, 3+) р. Орзега (22.36 и 19.43% сухой массы, соответственно) (Мурзина и др., 2017а; Нефедова и др., 2018). Молодь (1+, 2+, 3+) кумжи из р. Орзега (“южная” река) имеет более высокие размерно-весовые характеристики по сравнению с таковыми из р. Ольховка и р. Кривой ручей (“северная” река). Старшие возрастные группы, такие как смолты 4+ из р. Индера, имеют более высокие размерно-весовые характеристики по сравнению с пестрятками 3+ и смолтами из р. Кривой ручей, с пестрятками 3+ из р. Орзега, которые коррелируют с повышенными показателями соотношений n-3/n-6 полиненасыщенных жирных кислот (ПНЖК) и ненасыщенных ЖК к полиненасыщенным (НЖК/ПНЖК). На количественные различия, в том числе на вариации в спектре отдельных липидов, у молоди лососевых разных возрастов, особенно у смолтов, может влиять и степень активности метаболических процессов, зависящая от возраста.

Сравнение активности ферментов энергетического и углеводного обмена и показателей миогенеза у сеголеток, пестряток и смолтов молоди лосося и кумжи разного возраста из разных биотопов бассейна Белого моря (рек Варзуга, Индера, Кривой ручей и Ольховка) и бассейна Онежского озера (р. Орзега) указывают на наличие возрастных изменений в энергетическом метаболизме и интенсивности использования углеводов, а также в процессах мышечного роста (Чурова и др., 2015; Churova et al., 2017a, b). Установлена положительная связь исследуемых показателей с массой рыб внутри возрастных групп, указывающая на высокий уровень аэробного и анаэробного обмена у более крупных “быстрорастущих” особей (Чурова и др., 2015). Возрастная динамика активности ферментов у пестряток из разных биотопов была сходной. На основании результатов измерения активности ферментов ЦО, ЛДГ и альдолазы, которые участвуют в метаболических процессах превращения углеводов, у разновозрастных групп молоди прослеживается определенная тенденция снижения уровня аэробного синтеза АТФ, увеличения процесса анаэробного образования энергии и степени использования углеводов в анаэробном синтезе АТФ с возрастом. Обнаружено повышение с возрастом молоди активности 1-глицерофосфатдегидрогеназы (1-ГФДГ), которое указывает на интенсификацию превращения углеводов в глицерофосфат (предшественник структурных и запасных липидов) (Чурова и др., 2015; Churova et al., 2017a, b).

Для мышечных белков пестряток лосося и кумжи обнаружен высокий уровень экспрессии гена тяжелой цепи миозина (MyHC) и генов транскрипционных факторов регуляции у двухлеток (1+) лосося и кумжи, что отражает интенсивный рост и увеличение мышечной массы в этом возрасте (Чурова и др., 2015; Churova et al., 2017a, b). Снижение экспрессии MyHC у пестряток кумжи 2+ и у лосося в возрасте 2+ и 3+ происходит на фоне снижения активности цитохром с оксидазы (ЦО), что является показателем замедления темпов мышечного роста рыб в этот период (Чурова и др., 2015; Churova et al., 2017a, b). Возможно, возрастные изменения в процессах регуляции мышечного роста у лосося связаны с экспрессией генов MyoD1a и MyoD1b, а у кумжи – гена Myf5, что может свидетельствовать о наличии видовых особенностей экспрессии генов регуляции миогенеза в развитии (Чурова и др., 2015; Churova et al., 2017a, b).

Обнаружены возрастные различия в активности внутриклеточных протеиназ в мышцах молоди лососевых (Лысенко и др., 2015; Kantserova et al., 2017; Lysenko et al., 2017). Кальпаины считаются основными протеиназами, обеспечивающими деградацию мышечных (миофибриллярных и саркоплазматических) белков у рыб. Вклад других протеолитических систем (протеасомной и лизосомальной) менее значим и занимает подчиненное положение, поскольку именно кальпаинам принадлежит ведущая роль в разборке миофибриллярных белковых комплексов (Goll et al., 2008). Получены данные о положительной корреляции уровня активности катепсина D, кальпаинов и протеасомы в мышечной ткани с интенсивностью прироста массы лососевых разных возрастных групп (Лысенко и др., 2015). Наиболее активно растущие особи (пестрятки 0+) отличаются более высоким уровнем протеолиза, далее у пестряток 1+–4+ по мере снижения темпов роста активность указанных протеиназ снижается. Возрастная динамика активности лизосомальной протеиназы, катепсина В, вклад которого в обмен миофибриллярных белков незначителен, имеет отличную от остальной когорты протеиназ направленность, повышаясь с возрастом, что, по-видимому, отражает его особую роль в ростовых процессах. Показано, что в период смолтификации скорость роста и накопление белковой массы у лосося связаны обратной зависимостью с активностью протеиназ в их мышцах: интенсивный рост лосося, обеспечивающий вступление в стадию смолтификации и физиологические перестройки для миграции из рек в море, сопровождается снижением уровня деградации белков в скелетных мышцах молоди (Канцерова и др., 2017; Kantserova et al., 2017). У смолтов кумжи уровень активности кальпаинов и катепсина В значительно выше, чем у пестряток, для протеасомных протеиназ наблюдается обратная зависимость. По всей видимости, так проявляется разнокачественность смолтов кумжи по степени сформированности их осморегуляторного аппарата: в отсутствие способности к активной ионной регуляции смолты кумжи выживают за счет частных адаптивных механизмов, включая обогащение тканей осмотически активными веществами (аминокислотами). После ската из реки смолты кумжи остаются длительное время в распресненной воде эстуария, что обеспечивает постепенное “включение” осморегуляторной функции. Это, по-видимому, свидетельствует о видоспецифичности роли протеиназ в смолтификации. Торможение протеолиза мышечных белков служит механизмом усиления прироста мышечной массы пресмолтов лосося, а усиленный протеолиз мышечных белков у пресмолтов кумжи обеспечивает их ткани осмолитами и способствует их выживанию в морской среде при несформированной системе осморегуляции.

Установлены биохимические показатели и индексы липидного статуса, характеризующие готовность молоди кумжи и лосося к смолтификации (Нефедова и др., 2018). Первоочередными являются количественные соотношения ХС/ФЛ и ТАГ/ФЛ, а также НЖК/ПНЖК, 16:0/18:1(n-9), 18:2n-6/18:3n-3, 22:6n-3/18:3n-3, 20:4n-6/18:2n-6. Эти параметры определяют изменения в синтезе энергетических или структурных липидов – готовность к миграции в море, на нагул, а также демонстрируют “тонкие” механизмы адаптации к смене среды обитания с “пресной” на “морскую”. В частности, вариации отношения ХС/ФЛ могут указывать на корректировку липидного микроокружения интегральных ферментов мембраны, в том числе осморегуляторных, с целью поддержания их активности на оптимальном уровне. Об этом может свидетельствовать и преобладание жирных кислот n-3 семейства над кислотами n-6 семейства (Tipsmark et al., 2010; Sundell, Sundh, 2012). На инициацию модификации ЖК состава пресноводного типа на морской также указывает повышение у пестряток (1+) и, особенно у смолтов, уровня фосфатидилсерина (ФС), который является эффективным регулятором активности ключевого фермента осморегуляции – Na+, К+–АТФазы, с функционированием которого связан биохимический механизм адаптации рыб к морской среде обитания. У молоди кумжи из “южных” рек Карелии достоверных различий по этим параметрам не выявлено, что может быть одним из доказательств ее принадлежности к жилой форме и представляет интерес с точки зрения объяснения вопросов об особенностях биологии этого вида в реках, в которых реальной смолтификации у кумжи не происходит (Мурзина и др., 2017а; Нефедова и др., 2017).

Результаты исследований биохимического статуса разновозрастной молоди лосося и кумжи свидетельствуют о наличии возрастных, размерных и специфичных для фазы развития различий, связанных прежде всего с вариациями использования углеводов, белков и липидов в энергетическом и пластическом обмене на ранних стадиях развития рыб. Эти различия могут служить примером эколого-биохимической адаптации клеточного метаболизма, приводящей в конечном счете к размерно-весовой разнокачественности молоди и формированию ее фенотипических групп при расселении в биотопы с различным сочетанием гидрологических и экологических факторов.

3. Общие и специфические особенности метаболических изменений у молоди лососевых рыб, расселившейся после выхода из нерестовых гнезд по разным биотопам

После выклева и выхода из нерестовых гнезд, расположенных в главном русле р. Варзуга (бассейн Белого моря), часть мальков лосося остается в главном русле реки, а другая часть в течение 10–12 сут расселяется в притоки и ручьи, где складываются наиболее благоприятные для роста и развития гидрологические и трофо-экологические условия (Веселов, Калюжин, 2001; Нефедова и др., 2014; Немова и др., 2015; Nemova et al., 2015; Murzina et al., 2016). В течение лета они распределяются между оголившимися валунами в локальных струях потока, ведя оседлый образ жизни, и миграций сеголеток лосося между притоком и главным руслом не происходит. Скорость роста личинок и мальков лосося, обитающих в более благоприятных условиях мелководья, хорошо прогреваемых притоков с существенными колебаниями дневных и ночных температур выше, чем у особей, обитающих в русле реки. Феногруппа притока характеризуется более быстрым накоплением массы (за 1.5 месяца наблюдений особи становятся в 1.5 раза крупнее) (Nemova et al., 2017). Среди изученных возрастных групп молодь возраста 0+ и 1+ выделяется как по уровню показателей биохимического метаболизма, так и по степени различий между фенотипическими группировками, обитающими в биотопах с различными экологическими, трофическими и гидрологическими условиями (Pavlov et al., 2009; Нефедова и др., 2014; Немова и др., 2015; Nemova et al., 2015; Murzina et al., 2016).

Показано, что в разных водотоках формируются различные сочетания кормовых объектов для молоди лососевых рыб (Мурзина и др., 2017б). Доля доступных кормовых объектов существенно варьирует – от 28 до 99% при среднем значении 80% (Мурзина и др., 2017б). Установленные вариации жирнокислотного состава в макрозообентосе исследованных пресноводных биотопов свидетельствуют о различиях в качественном и количественном составе первичных продуцентов в этих биотопах, что отражается на переносе вещества и энергии в виде жирных кислот к консументам более высоких порядков, макрозообентосу и молоди лососевых (Воронин и др., 2016; Мурзина и др., 2017б).

В исследовании особенностей метаболизма у молоди, обитающей в основном русле р. Варзуга и ее притоке Пятке, различий в активности фермента аэробного обмена ЦО установлено не было, в то время как у мальков из притока наблюдался более высокий уровень общей активности ЛДГ и активности изоферментов ЛДГ группы А, а также активности альдолазы. Поскольку анаэробный обмен непосредственно связан с энергообеспечением двигательной активности, можно предположить, что повышенная активность исследуемых ферментов у мальков лосося из притока определяет их хорошую физическую активность и адаптивные возможности при перемещении и удержании в потоке.

Метаболизм молоди лосося, обитающей в притоке, характеризуется более высокой активностью 1-ГФДГ, что, наряду с данными об изменении липидного статуса у той же молоди, косвенно указывает на более интенсивное образование 1-глицерофосфата, который может использоваться в синтезе запасных и структурных липидов (Harmon, Sheridan, 1992; Treberg et al., 2002).

Возможно, что хорошая кормовая база притоков по сравнению с кормовой базой русла реки позволяет не только использовать питательные вещества на поддержание необходимого уровня жизнедеятельности, но и запасать их (Мещерякова и др., 2017).

У сеголеток, обитающих в притоке Пятка, по сравнению с основным руслом р. Варзуга, обнаружена также и более высокая активность ферментов внутриклеточного протеолиза, свидетельствующая о повышенной интенсивности обмена внутриклеточных белков (Nemova et al., 2017). Механизм селективной регуляции активности кальпаинов у этих индивидуумов может быть связан со специфичным для них липидным составом биомембран, включая повышенное содержание фосфатидилинозитола, арахидоновой кислоты, ненасыщенных жирных кислот. Ранее описаны как прямые, так и опосредованные эффекты липидных компонентов на активность кальпаинов. Так, ассоциация кальпаинов с фосфатидилинозитолом на внутренней поверхности мембран – необходимый этап в активации зимогена кальпаинов (Zalewska et al., 2004), а повышение микровязкости мембран приводит к усилению пассивного тока в клетку ионов кальция, основного активатора кальпаинов (Кяйвяряйнен и др., 2005; Канцерова и др., 2012).

Обнаружено, что уровень запасных липидов (ТАГ + ЭХС) как основного энергетического резерва в организме рыб и их оптимальное соотношение со структурными липидами может рассматриваться как один из адаптивных механизмов, способствующих расселению сеголеток после выклева по разным биотопам (Нефедова и др., 2014; Немова и др., 2015; Nemova et al., 2015). Сеголетки лосося после выклева и расселения имеют разный состав липидов и жирных кислот, соотношения их отдельных классов находятся в физиологических пределах, причем наиболее важны соотношения ТАГ + ЭХС/ФЛ + ХС и 18:3(n-3)/18:2(n-6) ЖК. Например, сеголетки (0+), мигрировавшие из главного русла р. Варзуга в приток Пятка, отличались от таковых, оставшихся в прибрежье главного русла р. Варзуга, повышенным соотношением 18:3(n-3)/18:2(n-6), что указывает на лучшие условия питания в притоке (Нефедова и др., 2016). Ранее в исследованиях других авторов было отмечено, что среди всех видов беспозвоночных молодь лосося из притока Пятка предпочтительно потребляет личинок хирономид, богатых 18:3(n-3) кислотой (до 17.12% от суммы ЖК) (Шустов, 1995, 2012; Descroix, 2010). Известно, что между n-3 и n-6 ПНЖК существуют конкурентные взаимоотношения (Navas et al., 2001). В настоящей работе показано повышение коэффициента n-3/n-6 ПНЖК у пестряток (1+), что указывает на увеличение количества ПНЖК семейства n-3, в том числе физиологически значимых, скорее всего связанное с потреблением кормовых объектов, богатых этими кислотами, а также возможностью этой возрастной группировки рыб избирательно потреблять отдельные виды макрозообентоса.

Разнокачественность сеголеток атлантического лосося из биотопов главного русла р. Варзуга и ее притоков по содержанию ТАГ, общих ФЛ, незаменимых 18:2(n-6) и 18:3(n-3), а также по сумме моноеновых ЖК сохраняется и у старших возрастных групп пестряток (1+, 2+) (Нефедова и др., 2017). Эти различия определяются качеством кормовой базы (видовым составом и липидным спектром пищевых объектов) и гидрологическими условиями сравниваемых биотопов. Разнокачественность проявляется и между микробиотопами одного притока (Nemova et al., 2015). В частности, показана разница между сеголетками лосося сходного размера и веса, произошедших из двух гнезд (из притока р. Варзуги – р. Ареньга и главного русла р. Варзуга) и заселивших после выклева порог под водопадом в притоке Ареньга (генерация “А”) и устье того же притока (генерация “Б”). Сравниваемые биотопы различались по гидрологии, трофике и температуре, что отразилось на липидном статусе молоди. У сеголеток двух генераций было установлено отсутствие достоверных различий в уровне ОЛ и суммы моноеновых жирных кислот (МНЖК), но при этом выявлено повышенное содержание суммарных ФЛ у генерации “А” за счет увеличения концентрации фосфатидилхолина (ФХ), фосфатидилэтаноламина (ФЭА), фосфатидилсерина (ФС), сфингомиелина (СФМ) и снижения доли лизофосфатидилхолина (ЛФХ). Увеличение уровня суммарных ФЛ изменяет показатель ХС/ФЛ, который отражает микровязкость и текучесть биомембран и влияет на их функциональную активность. За счет повышенного содержания ФЛ у сеголеток генерации “А”, это соотношение было несколько ниже по сравнению с таковым у молоди генерации “Б”. Более того, изменение показателя ХС/ФЛ является одним из путей регуляции состояния клеточных биомембран в процессе адаптации организма к определенным условиям среды. Среди комплекса исследованных ихтиологических и биохимических показателей и их различий у двух генераций молоди изменение уровня данного показателя может в том числе указывать на повышенную двигательную активность мальков генерации “А” в условиях интенсивного турбулентного потока порогового участка. Кроме того, у сеголеток генерации “А” установлено повышенное содержание ПНЖК метаболического семейства (n-3), в основном за счет декозагексаеновой 22:6(n-3) кислоты, что может быть обусловлено повышенной двигательной активностью. Сеголетки генерации “Б” из устья притока Ареньга по сравнению с таковыми из-под водопада (генерация “А”) отличались более высоким уровнем линолевой 18:2(n-6) кислоты, которой богаты прибрежные насекомые, входящие в рацион молоди лососевых. Именно в устье, в условиях заливного луга, происходит массовое развитие летающих насекомых, которые и служат пищей для мальков генерации “Б”. В лесной зоне обитания рыб генерации “А” их питание в основном традиционное (донные беспозвоночные организмы). Количественные вариации фосфолипидов и их жирных кислот поддерживают необходимую для функционирования ферментов и ферментных ансамблей “жидкостность” биомембран, которая имеет значение при адаптациях к среде обитания. Обнаружены различия по биохимическим параметрам между сеголетками лосося из других биотопов р. Варзуга и р. Индера (Порокушка, Фалалей, Кривой ручей, Собачий порог, Собачий ручей и др.) (Pavlov et al., 2009; Нефедова и др., 2014; Немова и др., 2015; Nemova et al., 2015; Murzina et al., 2016). Важное значение в этих процессах, помимо температуры, имеет пищевой спектр кормовых объектов с разным уровнем липидов и липотропных веществ, его массовость и доступность.

Обнаруженные биохимические различия между мигрировавшими в притоки и оставшимися в прибрежье сеголетками лосося могут являться основой для формирования в последующем (в возрасте 1+, 2+) устойчивой дифференциации рыб на группы с разным липидным статусом и размерно-массовыми весовыми показателями, влиять на выбор жизненной стратегии рыб. Таким образом, генетически заложенные механизмы регуляции роста и раннего развития лососевых рыб реализуются комплексом биохимических особенностей и адаптаций, определяющих выбор оптимальной стратегии раннего развития молоди лосося и специфику его жизненного цикла.

4. Биохимическая разнокачественность лососевых рыб в процессе эмбрионального развития

Исследования проводили как в аквариальных условиях (икра лосося получена с рыбоводной станции на р. Шуя бассейна Онежского озера) на нескольких этапах развития, так и на одном из “критических” этапов (стадия пигментации глаз) эмбриогенеза лосося, развитие икры которого проходило в естественных нерестовых гнездах в реках Варзуга и Умба. Было установлено, что биохимическая разнокачественность, которая проявляется у эмбрионов лосося (на этапе пигментации глаз), характерна, прежде всего, для отношений ХС/ФЛ, ФХ/ФЭА, суммы n-6/n-3 ПНЖК, уровня СФМ и содержания лизоФХ (Немова и др., 2015). Липидные модификации направлены на снижение вязкости биомембран и увеличение активности мембраносвязанных ферментов, а увеличение концентрации насыщенных и моноеновых жирных кислот перед выклевом личинки, скорее всего, связано с увеличением их синтеза de novo. Снижение доли полиеновых жирных кислот (особенно линолевой и линоленовой) может объясняться отсутствием их поступления с пищей на этапе эндогенного питания. При сравнении биохимического статуса икры лосося на этапе пигментации глаз из нерестовых гнезд, расположенных в р. Умба (температура воды 0.2–0.3°С) и икры, развитие которой проходило в искусственных условиях (4°С), в обоих случаях была подтверждена стабильность содержания ОЛ, их отдельных классов (ФЛ, ТАГ, ХС, ЭХC), а также значений их соотношений (ХС/ФЛ и ФЛ/ТАГ), что свидетельствует об универсальной роли липидов в генетической программе эмбрионального развития (Немова и др., 2015). Сравнительно низкая скорость метаболизма липидов при более низкой температуре развития в естественных условиях оказала влияние на некоторые характеристики фосфолипидов и жирных кислот (повышение концентрации фосфатидилсерина, сфингомиелина, олеиновой 18:1(n-9) и декозагексаеновой 22:6(n-3) кислот), что, вероятно, в последующем может отразиться на скорости роста и развития икры. На стадии пигментации глаз повышается стойкость к температурным воздействиям, но увеличивается потребность в кислороде, что сопровождается изменениями в активности ферментов аэробного обмена углеводов и липидов и пентозофосфатного пути (ЦО, МДГ, 1-ГФДГ и Г-6-ФДГ) (Мещерякова и др., 2017). Особенности биохимического статуса молоди лососевых рыб, проявляющиеся уже в период эмбриогенеза, могут служить детерминантой их дальнейшего развития. В результате личинки, выклюнувшиеся из нерестовых гнезд раньше остальных (выклев личинок из одного бугра/гнезда растянут на 7–12 дней), имеют определенные преимущества, позволяющие им активно заселять лучшие выростные участки. Следует учитывать, что формирование экологических группировок предопределяется сроками (ранними) выхода личинок из нерестового гнезда и удачного расселения личинок в кормные, благоприятные для обитания микрониши пороговых участков рек (Шустов, Смирнов, 1978; Шустов, 1983; Веселов, Калюжин, 2001). Известно, что икринки различаются по объему запасенных веществ, размерам и массе, и эта разнокачественность сказывается в дальнейшем на интенсивности роста и развития молоди и определяет разные стартовые возможности расселения личинок в разные по условиям обитания биотопы. Разумеется, когда так называемые “продвинутые” личинки заселяют биотопы с лучшими трофо-экологическими условиями, они интенсивнее растут и развиваются и раньше готовы к смолтификации и скату в море.

Различия в активности ферментов ключевых реакций энергетического и углеводного обмена лосося определяют интенсивность и направленность биохимических процессов у эмбрионов рыб и создают метаболические предпосылки для формирования разнокачественности уже в эмбриональном периоде по двум факторам: 1) энергетическому статусу и 2) использованию углеводов в процессах синтеза АТФ и образования предшественников для биосинтетических реакций (Мещерякова и др., 2016; Чурова и др., 2017). Несмотря на значительные запасы липидов в зародыше атлантического лосося, в качестве источника энергии на последних этапах эмбриогенеза используются преимущественно углеводы (Шатуновский, 2001; Lahnsteiner, 2005). Это связано с тем, что формообразование и усиление двигательной активности, особенно перед выклевом, требует больших энергетических затрат, которые могут быть легко компенсированы быстрым окислением углеводов в условиях ограниченного потребления кислорода. Эмбриональное развитие лосося происходит в грунте, поэтому потребление эмбрионом кислорода очень ограничено. Кроме того, органы дыхания у зародыша еще не функционируют, поэтому происходит диффузия кислорода через оболочку икры. Потребности в энергии АТФ в эмбриональном периоде значительно превышают возможности аэробного метаболизма, поэтому велика роль анаэробного синтеза АТФ, что подтверждается высокой активностью анаэробных изоферментов ЛДГ у эмбрионов лосося. При анализе активности ферментов обнаружено постепенное снижение активности ЦО к окончанию эмбриогенеза и резкое увеличение активности ЛДГ, альдолазы и 1-ГФДГ на стадии перед выклевом. Данные результаты свидетельствуют о снижении уровня аэробного энергетического метаболизма на завершающих стадиях эмбриогенеза и возрастание уровня использования углеводов с одной стороны – на энергетические цели, а с другой – по пути превращения в 1- или 3-глицерофосфат (предшественник структурных и запасных липидов) (Мещерякова и др., 2017). Биологический смысл этого, по-видимому, состоит в необходимости сохранения высокоэнергетических липидов для последующего их использования выклюнувшимися личинками в период ограниченного эндогенного питания, так как в течение некоторого времени после выклева они малоактивны и не способны питаться. Изменения динамики внутриклеточного протеолиза в эмбриональном развитии лосося, в том числе на этапе пигментации глаз (в нерестовых гнездах) связаны с дифференцировкой, формообразованием и ростом зародыша. Выявлены так называемые “критические” стадии (начало гаструляции, пигментация глаз, перед выклевом), на которых обнаруживается максимальная активность протеолиза (Немова и др., 2010, 2017). Лизосомальные и цитоплазматические протеиназы функционально взаимодействуют во внутриклеточном протеолизе, начальные этапы которого осуществляют кальпаины, а дальнейшее расщепление результирующих фрагментов до коротких пептидов и аминокислот – катепсины лизосом и протеасома. В эмбриональном развитии лосося на стадии гаструляции, когда начинается активное использование запасных белков желтка на процессы биосинтеза и построение белков зародыша, обнаружен синергический эффект активации цистеинзависимых внутриклеточных протеиназ различной локализации – лизосомального фермента катепсина В и цитозольных кальпаинов (Немова и др., 2010, 2017). На этапе готовности личинок к выходу из оболочек обнаружена активация аминопептидаз различной специфичности, в большей степени трипсинподобных пептидаз, оцениваемых по гидролизу субстрата N-Bzl-L-Arg-p-NA.

В результате биохимических исследований эмбриогенеза лососевых рыб показано, что в этот период проявляются индивидуальные биохимические особенности, выражающиеся в различном уровне энергообеспечения процесса развития зародыша и создающие метаболические предпосылки для формирования разнокачественности в эмбриональном периоде.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Результаты исследований раннего развития атлантического лосося и кумжи Европейского Севера свидетельствуют о том, что наряду с универсальной, общей для всех рыб, возрастной динамикой биохимического статуса, имеются специфические особенности, которые могут быть обусловлены видовой принадлежностью, условиями обитания молоди лососевых рыб в биотопах, различающихся гидрологическими и трофо-экологическими условиями. Не исключено, что биохимическая разнокачественность, которая обнаруживается, как показано в наших работах, уже в эмбрионах исследуемых лососевых рыб, определяет адаптивные способности личинок, выклюнувшихся из нерестовых гнезд, в результате чего они обладают большими энергоресурсами, мышечной массой, физической активностью, поэтому, несмотря на высокую скорость течения, они активно мигрируют в притоки с лучшими условиями для дальнейшего развития. Выбор местообитания сеголетками лосося обеспечивается поведенческими механизмами, в основе которых, по-видимому, лежат биохимические адаптации. Среди всех изученных возрастных групп (0+…4+) выделяются “младшие” возрастные группы (0+, 1+) как по уровню показателей биохимического метаболизма, так и по степени различий между фенотипическими группировками, обитающими в биотопах с различными экологическими, трофическими и гидрологическими условиями. Именно в этот период мальки лососевых рыб находятся еще на этапе выбора жизненной стратегии (Шустов, 1983, 1995; Казаков и др., 1992; Казаков, Веселов, 1998; Веселов, Калюжин, 2001; Зубченко и др., 2007; Павлов и др., 2007, 2008; Pavlov et al., 2010; Веселов и др., 2011). Установленные различия биохимического статуса молоди лосося могут определять растянутость (на 1–3 года) сроков наступления смолтификации молоди лосося одной генерации и, соответственно, ранней или поздней миграции в море, что в целом отражается на формировании сложной возрастной структуры и внутрипопуляционного биоразнообразия.

Работа выполнена при финансовой поддержке Российского научного фонда по проекту № 14-24-00102: “Лососевые рыбы Северо-Запада России: эколого-биохимические механизмы раннего развития”.

Список литературы

  1. Веселов А.Е., Калюжин С.М., 2001. Экология, поведение и распределение молоди атлантического лосося. Петрозаводск: Карелия. 160 с.

  2. Веселов А.Е., Павлов Д.С., Скоробогатов М.А., Ефремов Д.А., Потапов К.Ю., 2011. Реореакция и формирование фенотипических групп сеголеток атлантического лосося (Salmo salar L.) // Тр. КарНЦ РАН. Сер. Эксперим. биол. № 3. С. 21–27.

  3. Воронин В.П., Мурзина С.А., Пеккоева С.Н., 2016. Жирнокислотный состав кормовых объектов макрозообентоса молоди лососевых рыб в реках Европейского Севера // Мат-лы докладов ХХIII Всерос. молодежной науч. конференции (с элементами науч. шк.). Сыктывкар. С. 57–59.

  4. Зубченко А.В., Калюжин С.М., Веселов А.Е., Алексеев М.Ю., Красовский В.В., Балашов В.В., Аликов Л.В., 2007. Особенности воспроизводства атлантического лосося (Salmo salar L.) в реке Умба (Кольский полуостров). Петрозаводск: Скандинавия. 163 с.

  5. Казаков Р.В., Кузьмин О.Г., Шустов Ю.А., Щуров И.Л., 1992. Атлантический лосось реки Варзуги. СПб.: Гидрометеоиздат. 108 с.

  6. Казаков Р.В., Веселов А.Е., 1998. Атлантический лосось // Популяционный фонд атлантического лосося России. СПб.: Наука. С. 383–395.

  7. Канцерова Н.П., Лысенко Л.А., Немова Н.Н., 2017. Белковая деградация в скелетных мышцах пестряток и смолтов атлантического лосося Salmo salar L. // Изв. РАН. Сер. биол. № 1. С. 63–68.

  8. Канцерова Н.П., Фокина Н.Н., Лысенко Л.А., Немова Н.Н., 2012. Взаимосвязь активности Са2+-зависимых протеиназ с содержанием липидных компонентов мембран в органах мидии, Mytilus edulis, при накоплении тяжелых металлов // Биоорган. химия. Т. 38. № 1. С. 86–91.

  9. Крепс Е.М., 1981. Липиды клеточных мембран. Эволюция липидов мозга. Адаптационная функция липидов. СПб.: Наука. 339 с.

  10. Кяйвяряйнен Е.И., Нефедова З.А., Бондарева Л.А., Алексеева Н.Н., Немова Н.Н., 2005. Корреляция активности внутриклеточных Са2+-активируемых протеиназ и содержания холестерина в мембранах мидий (Mytilus edulis) Белого моря при изменении солености среды // Бюл. эксперим. биологии и медицины. Т. 140. № 10. С. 457–460.

  11. Лысенко Л.А., Немова Н.Н., Канцерова Н.П., 2011. Протеолитическая регуляция биологических процессов. Петрозаводск: КарНЦ РАН. 482 с.

  12. Лысенко Л.А., Канцерова Н.П., Крупнова М.Ю., Веселов А.Е., Немова Н.Н., 2015. Внутриклеточная белковая деградация в процессе роста атлантического лосося Salmo salar L. // Биоорган. химия. Т. 41. № 6. С. 717–724.

  13. Мещерякова О.В., Чурова М.В., Немова Н.Н., 2016. Взаимосвязь активности ферментов энергетического и углеводного обмена с размерно-весовыми характеристиками некоторых видов сиговых и лососевых рыб // Сиб. экол. журн. № 2. С. 237–245.

  14. Мещерякова О.В., Чурова М.В., Веселов А.Е., Немова Н.Н., 2017. Метаболические предпосылки формирования субпопуляционной структуры атлантического лосося в раннем онтогенезе (на примере энергетического и углеводного обмена) // Изв. РАН. Сер. биол. № 1. С. 52–56.

  15. Мурзина С.А., Нефедова З.А., Пеккоева С.Н., Руоколайнен Т.Р., Немова Н.Н., 2017а. Содержание липидных компонентов у молоди кумжи Salmo trutta L. из реки Орзега (бассейн Онежского озера): II. Динамика уровня липидов в мальковом периоде развития // Уч. зап. ПетрГУ. № 6. С. 7–11.

  16. Мурзина С.А., Пеккоева С.А., Нефедова З.А., 2017б. Жирнокислотный состав кормовых объектов молоди лососевых рыб рек Южной Карелии // Матер. междунар. конф. “Лососевые рыбы: биология, охрана и воспроизводство”. Петрозаводск. С. 104.

  17. Немова Н.Н., 2005. Биохимическая индикация накопления ртути у рыб. М.: Наука. 165 с.

  18. Немова Н.Н., Лысенко Л.А., Канцерова Н.П., 2010. Протеиназы семейства кальпаинов. Структура и функции // Онтогенез. Т. 41. № 5. С. 381–389.

  19. Немова Н.Н., Нефедова З.А., Мурзина С.А., 2014. Особенности динамики липидов в раннем развитии атлантического лосося Salmo salar // Тр. КарНЦ РАН. Сер. Эксперим. биол. № 5. С. 44–53.

  20. Немова Н.Н., Кяйвяряйнен Е.И., Крупнова М.Ю., 2017. Динамика активности внутриклеточных цистеинзависимых протеиназ и некоторых пептидаз в эмбриогенезе лосося Salmo salar L. // Онтогенез. Т. 48. № 4. С. 308–314.

  21. Немова Н.Н., Нефедова З.А., Мурзина С.А., Веселов А.Е., Рипатти П.О., Павлов Д.С., 2015. Влияние экологических условий обитания на динамику жирных кислот у молоди атлантического лосося (Salmo salar L.) // Экология. № 3. С. 206–212.

  22. Нефедова З.А., Мурзина С.А., Веселов А.Е., Рипатти П.О., Немова Н.Н., 2014. Разнокачественность липидных и жирнокислотных спектров у сеголеток лосося атлантического лосося Salmo salar L., различающихся размерно-весовыми характеристиками // Сиб. экол. журн. № 4. С. 639–645.

  23. Нефедова З.А., Мурзина С.А., Пеккоева С.Н., Веселов А.Е.,  Немова Н.Н.,  2016. Влияние первичного расселения и формирования фенотипических групп сеголеток атлантического лосося Salmo salar L. // Тр. КарНЦ РАН. № 6. Сер. Эксперим. биол. С. 99–105.

  24. Нефедова З.А., Мурзина С.А., Пеккоева С.Н. Немова Н.Н., 2017. Содержание липидных компонентов у молоди кумжи из реки Орзега (бассейн Онежского озера). I. Динамика жирнокислотного состава в процессе роста и развития молоди (1+, 2+, 3+) кумжи // Уч. зап. ПетрГУ. № 4 (165). С. 7–13.

  25. Нефедова З.А., Мурзина С.А., Пеккоева С.Н., Немова Н.Н., 2018. Сравнительная характеристика жирнокислотного профиля смолтов кумжи (Salmo trutta L.) и атлантического лосося (S. salar L.) в период смолтификации (р. Индера, бассейн Белого моря) // Изв. РАН. Сер. биол. № 2. С. 144–149.

  26. Павлов Д.С., Лупандин А.И., Костин В.В., 2007. Механизмы покатной миграции молоди речных рыб. М.: Наука. 213 с.

  27. Павлов Д.С., Нефедова З.А., Веселов А.Е., Немова Н.Н., Руоколайнен Т.Р., Васильева О.Б., Рипатти П.О., 2008. Липидный статус сеголеток атлантического лосося Salmo salar L. из разных микробиотопов реки Варзуга // Вопр. ихтиологии. Т. 48. № 5. С. 679–685.

  28. Перевозчиков А.П., 2008. Стеролы и их транспорт в развитии животных // Онтогенез. Т. 39. № 3. С. 165–189.

  29. Сидоров В.С., 1983. Экологическая биохимия рыб. Липиды. Л.: Наука. 240 с.

  30. Христофоров О.Л., Мурза И.Г., 1998. Состояние популяций лососевых рыб на Северо-Западе России // Рыб. хоз-во. № 4. С. 43–44.

  31. Чурова М.В., Мещерякова О.В., Немова Н.Н., 2011. Взаимосвязь активности ферментов энергетического обмена с темпами роста и размерами рыб // Уч. зап. ПетрГУ. № 4. С. 31–37.

  32. Чурова М.В., Мещерякова О.В., Веселов А.Е., Немова Н.Н., 2015. Активность ферментов энергетического и углеводного обмена и уровень некоторых молекулярно-генетических показателей у молоди лосося (Salmo salar L.) различающейся возрастом и массой // Онтогенез. Т. 46. № 5. С. 304–312.

  33. Чурова М.В., Мещерякова О.В., Шульгина Н.С., Немова Н.Н., 2017. Активность ферментов энергетического и углеводного обмена у горбуши Oncorhynchus gorbusha на разных стадиях развития // Уч. зап. ПетрГУ. № 6. С. 21–26.

  34. Шатуновский М.И., 2001. Эколого-физиологические подходы к периодизации онтогенеза рыб // Экологические проблемы онтогенеза рыб: физиолого-биохимические аспекты. М.: Изд-во МГУ. С. 13–19.

  35. Шустов Ю.А., 1983. Экология молоди атлантического лосося. Петрозаводск: Карелия. 152 с.

  36. Шустов Ю.А., 1995. Экологические аспекты поведения молоди лососевых рыб в речных условиях. СПб.: Наука. 161 с.

  37. Шустов Ю.А., Смирнов Ю.А., 1978. Питание, рост и расселение молоди в реках // Лососевые нерестовые реки Онежского озера. Биологический режим, использование: Сб. научных ст. Л.: Наука. 102 с.

  38. Шустов Ю.А., Барышев И.А., Белякова Е.И., 2012. Особенности питания атлантического лосося Salmo salar L. в субарктической реке Варзуга и ее малых притоках (Кольский полуостров) // Биол. внутренних вод. № 3. С. 66–70.

  39. Arts M.T., Kohler C.C., 2009. Health and conditions in fish: The influence of lipids on membrane competency and immune response // Lipids in Aquatic Ecosystems / Eds Arts M.T., Brett M.T., Kainz M.J. Dordrecht; Heidelberg; L.; N.Y.: Springer. P. 237–257.

  40. Bower N.I., Taylor R.G., Johnston I.A., 2009. Phasing of muscle gene expression with fasting-induced recovery growth in Atlantic salmon // Frontiers Zool. V. 6. 18. https://doi.org/10.1186/1742-9994-6-18

  41. Cleveland B.M., Burr G.S., 2011. Proteolytic response to feeding level in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) // Aquaculture. V. 319. P. 194–204.

  42. Churova M.V., Meshcheryakova O.V., Veselov A.E., Efremov D.A., Nemova N.N., 2017a. Activity of metabolic enzymes and muscle-specific gene expression in parr and smolts Atlantic salmon Salmo Salar L. of different age groups // J. Fish Physiol. Biochem. V. 43. P. 1117–1130.

  43. Churova M.V., Meshcheryakova O.V., Ruchev M., Nemova N.N., 2017b. Age- and stage-dependent variations of muscle-specific gene expression in brown trout Salmo trutta L. // Comp. Biochem. Physiol. B: Biochem. Mol. Biol. V. 211. P. 16–21.

  44. Descroix A., Desvilettes C., Bec A., Martin P., Bourdier G., 2010. Impact of macroinvertebrate diet on growth and fatty acid profiles of restocked 0+ Atlantic salmon (Salmo salar) parr from a large European river (the Allier) // Can. J. Fish. Aquat. Sci. V. 67. № 4. P. 659–672.

  45. Dhillon R.S., Esbaugh A.J., Wang Y.S., Tufts B.L., 2009. Characterization and expression of a myosin heavy–chain isoform in juvenile walleye Sander vitreus // J. Fish Biol. V. 75. № 5. P. 1048–1062. doi 02376.xhttps://doi.org/10.1111/j.1095-8649

  46. Gauthier C., Campbell P., Couture P., 2008. Physiological correlates of growth and condition in the yellow perch (Perca flavescens) // Comp. Biochem. Physiol. A. V. 151. P. 526–532.

  47. Goll D.E., Neti G., Mares S.W., Thompson V.F., 2008. Myofibrillar protein turnover: The proteasome and the calpains // J. Anim. Sci. V. 86. Suppl 14. P. E19-35. doi https://doi.org/10.2527/jas.2007-0395

  48. Harmon J.S., Sheridan M.A., 1992. Glucose-stimulated lipolysis in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) liver // J. Fish Physiol. Biochem. V. 10. P. 189–199.

  49. Hochachka P.W., Somero G.N., 2002. Biochemical Adaptation: Mechanism and Process in Physiological Evolution. N.Y.: Oxford Univ. Press. 466 p.

  50. Johansen K.A., Overturf K., 2006. Alterations in expression of genes associated with muscle metabolism and growth during nutritional restriction and refeeding in rainbow trout // Comp. Biochem. Physiol. B: Biochem. Mol. Biol. V. 144. № 1. P. 119–127. https://doi.org/10.1016/j.cbpb.2006.02.001

  51. Johnston I.A., Bower N.I., Macqueen D.J., 2011. Growth and the regulation of myotomal muscle mass in teleost fish // J. Exp. Biol. V. 214. P. 1617–1628.

  52. Kainz M.J., Fisk A.T., 2009. Integrating lipids and contaminats in aquatic ecology and ecotoxicology // Lipids in Aquatic Ecosystems / Eds Arts M.T., Brett M.T., Kainz M.J. Dordrecht; Heidelberg; L.; N.Y.: Springer. P. 237–257.

  53. Kantserova N.P., Lysenko L.A., Veselov A.E., Nemova N.N., 2017. Protein degradation systems in the skeletal muscles of parr and smolt Atlantic salmon Salmo salar L. and brown trout Salmo trutta L. // J. Fish Physiol. Biochem. V. 43. № 4. P. 1187–1194.

  54. Lahnsteiner F., 2005. Carbohydrate metabolism of eggs of the whitefish, Coregonus spp. during embryogenesis and its relationship with egg quality // Comp. Biochem. Physiol. B: Biochem. Mol. Biol. V. 142. № 1. P. 46–55.

  55. Lysenko L.A., Kantserova N.P., Kaivarainen E.I., Krupnova M.Yu., Nemova N.N., 2017. Skeletal muscle protease activities in the early growth and development of wild Atlantic salmon (Salmo salar L.) // Comp. Biochem. Physiol. B: Biochem. Mol. Biol. V. 211. P. 22–28. https://doi.org/10.1016/j.cbpb.2017.05.001

  56. Mommsen T.P., 2004. Salmon spawning migration and muscle protein metabolism: The August Krogh principle at work // Comp. Biochem. Physiol. B. V. 139. № 3. P. 383–400.

  57. Murzina S.A., Nefedova Z.A., Veselov A.E., Ripatti P.O., Nemova N.N., Pavlov D.S., 2014. Changes in fatty acid composition during embryogenesis and in young age groups (0+) of Atlantic salmon Salmo salar L. The role of rheotactic behavior and lipid composition of fry in the formation of phenotypic groups of salmon in large Arctic rivers // Salmon: biology, ecological impacts and economic importance / Eds Woo P.T.K., Noakes D.J. N.Y.: Nova Science Publishers. P. 47–67.

  58. Murzina S.A., Nefedova Z.A., Pekkoeva S.N., Veselov A.E., Efremov D.A., Nemova N.N., 2016. Age-specific lipid and fatty acid profiles of Atlantic salmon juveniles in the Varzuga River // Int. J. Mol. Sci. V. 17. № 7. https://doi.org/10.3390/ijms17071050

  59. Navas J.M., Thrush M., Zanuy S., Ramos J., Bromage N., Carrillo M., 2001. Total lipid in the broodstock diet did not affect fatty acid composition and quality of eggs from sea bass (Dicentrarchus labrax L.) // Scientia Marina. V. 65. № 1. P. 11–19.

  60. Nemova N.N., Murzina, S.A., Nefedova Z.A., Veselov A.E., 2015. Features in the lipid status of two generations of fingerlings (0+) of Atlantic salmon (Salmo salar L.) inhabiting the Arenga River (Kola Peninsula) // Int. J. Mol. Sci. V. 16. P. 17535–17545.

  61. Nemova N.N., Kaivarainen E.I., Krupnova M.Yu., Veselov A.E., Murzina S.A., 2017. Intracellular proteolysis in Atlantic salmon Salmo salar fingerlings (0+) from different biotopes in an Arctic river (Varzuga River, White Sea Basin) // Polar Record. V. 53. № 269. P. 153–159.

  62. Overturf K., Hardy R., 2001. Myosin expression levels in trout muscle: A new method of monitoring specific growth rates for rainbow trout Oncorhynchus mykiss (Walbaum) on varied planes of nutrition // Aquat. Res. V. 32. P. 315–322. https://doi.org/10.1046/j.1365-2109.2001.00582.x

  63. Overturf K., Gaylord T.G., 2009. Determination of relative protein degradation activity at different life stages in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) // Comp. Biochem. Physiol. B. V. 152. № 2. P. 150–160.

  64. Overturf K., Sakhrani D., Devlin R.H., 2010. Expression profile for metabolic and growth-related genes in domesticated and transgenic coho salmon (Oncorhynchus kisutch) modified for increased growth hormone production // Aquaculture. V. 307. № 1. P. 111–122. doi https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2010.06.010

  65. Pavlov D.S., Nefedova Z.A., Veselov A.E., Nemova N.N., Ruokolainen T.R., Vasil’eva O.B., Ripatti P.O., 2009. Age dynamics of lipid status of juveniles of Atlantic salmon (Salmo salar L.) from the Varzuga River // J. Appl. Ichtiol. V. 49. № 11. P. 1073–1080.

  66. Pavlov D.S., Ponomareva V.Yu., Veselov A.E., Kostin V.V., 2010. Rheoreaction as a mechanism of formation of phenotypic groups of underyearlings of the Atlantic salmon Salmo salar // J. Ichthyol. V. 50. №. 4. P. 548–553.

  67. Salem M., Nath J., Rexroad C.E., 2005. Identification and molecular characterization of the rainbow trout calpains (Capn1 and Capn2): Their expression in muscle wasting during starvation // Comp. Biochem. Physiol. B. V. 140. № 1. P. 63–71.

  68. Salem M., Kenney P.B., Rexroad C. E., Yao J., 2006. Molecular characterization of muscle atrophy and proteolysis associated with spawning in rainbow trout // Comp. Biochem. Physiol. D. V. 1. № 2. P. 227–237.

  69. Salem M., Silverstein J., Rexroad C.E., Yao J., 2007. Effect of starvation on global gene expression and proteolysis in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) // BMC Genomics. V. 8. P. 328.

  70. Salmerón C., Navarro I., Johnston I.A., 2015. Characterisation and expression analysis of cathepsins and ubiquitin-proteasome genes in gilthead sea bream (Sparus aurata) skeletal muscle // BMC Res. Notes. V. 8. P. 149.

  71. Salmerón C., García de la serrana D., Jiménez-Amilburu V., Fontanillas R., Navarro I., Johnston I.A., Gutiérrez J., Capilla E., 2013. Characterisation and expression of calpain family members in relation to nutritional status, diet composition and flesh texture in gilthead sea bream (Sparus aurata) // PLoS ONE. V. 8. P. e75349.

  72. Somero G.N.A, Childress J.J., 1980. Violation of the metabolism-size scaling paradigm: Activities of glycolytic enzymes in muscle increase in larger size fish // Physiol. Zool. V. 53. P. 322–337.

  73. Sundell K.S., Sundh H., 2012. Intestinal fluid absorption in anadromous salmonids: Importance of tight junctions and aquaporins // Front Physiol. V. 3. P. 388. doi https://doi.org/10.3389/fphys.2012.00388

  74. Tillman T.S., Cascio M., 2003. Effects of membrane lipids on ion channel structure and function // Cell Biochem. Biophys. V. 38. № 2. P. 161–190.

  75. Tipsmark C.K., Sørensen K.J., Madsen S.S., 2010. Aquaporin expression dynamics in osmoregulatory tissues of Atlantic salmon during smoltification and seawater acclimation // J. Exp. Biol. V. 213. P. 368–379.

  76. Treberg J.R., Lewis J.M., Driedzic W.R., 2002. Comparison of liver enzymes in osmerid fishes: key differences between a glycerol accumulating species, rainbow smelt (Osmerus mordax), and a species that does not accumulate glycerol, capelin (Mallotus villosus) // Comp. Biochem. Physiol. A: Mol. Integr. Physiol. V. 132. P. 433–438.

  77. Watabe S., Ikeda D., 2006. Diversity of the pufferfish (Takifugur ubripes) fast skeletal myosin heavy chain genes // Comp. Biochem. Physiol. V. 1. № 1. P. 28–34.

  78. Zalewska T., Thompson V.F., Goll D.E., 2004. Effect of phosphatidylinositol and inside-out erythrocyte vesicles on autolysis of mu- and m-calpain from bovine skeletal muscle // Biochim. Biophys. Acta. V. 1693. P. 125–133.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Журнал общей биологии

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал