Журнал общей биологии, 2019, T. 80, № 5, стр. 386-400

Коэффициенты дискриминации ⁴⁰К/¹³⁷Cs как индикатор селективности биологического поглощения элементов – геохимических аналогов

В табл. 2 представлены значения DF, рассчитанные для биообъектов района исследований. Как показано на рис. 2, гистограмма распределения величин DF бимодальна и представлена двумя обособленными совокупностями данных, граница между которыми может быть проведена по классовому промежутку с максимальным значением 8. Правая ветвь гистограммы лежит в области высоких значений DF: ее модальному классу соответствуют величины DF 20–30. Формирующие ее структурные компоненты фитоценозов избирательно концентрируют ⁴⁰К. Несмотря на разнообразие концентрирующих ⁴⁰К биообъектов, можно отметить две особенности данной выборки. Во-первых, именно в области высоких значений DF группируется большая часть (71%) всех биообъектов, произрастающих в условиях торфяных почв. Во-вторых, данная выборка представлена преимущественно структурными компонентами надземной фитомассы, а фракции подземных органов составляют лишь 5% (табл. 2).

Рис. 2.

Распределение значений коэффициента дискриминации (DF) ⁴⁰К/¹³⁷Cs для биообъектов подтаежных сообществ Южной Мещеры.

Первая из отмеченных особенностей – концентрирование ⁴⁰К растениями торфяных почв, приводящее к существенному сдвигу почвенного соотношения ⁴⁰К/¹³⁷Cs в пользу ⁴⁰К в растительных тканях, – вполне закономерна. Она объясняется способностью растений обеспечивать гомеостаз своего организма в условиях дефицита необходимого элемента питания. Степень концентрирования ионов в растении особенно высока при их недостатке в питательной среде (Физиология растений, 2005). При этом в условиях торфяных почв происходит повышенная аккумуляция в растениях не только ⁴⁰К, но и техногенного ¹³⁷Cs, что связано со значительной подвижностью данных элементов из-за отсутствия их обменного закрепления на глинистых минералах (Щеглов, 2000). Однако, благодаря избирательности мембранных транспортных систем, ¹³⁷Cs накапливается в основном пассивно за счет его повышенной биодоступности в торфяной почве, а для ⁴⁰К характерно ярко выраженное активное концентрирование.

Вторая из отмеченных закономерностей – тенденция преимущественного накопления ⁴⁰К надземной фитомассой. Ряды относительного распределения ¹³⁷Cs и ⁴⁰К в структурных компонентах древесных растений Южной Мещеры выглядят следующим образом:

для ¹³⁷Cs: корни > листья (хвоя) > тонкие ветви (диаметр ≤ 5 мм) > кора > древесина;

для ⁴⁰К: листья (хвоя) > тонкие ветви (диаметр ≤ ≤ 5 мм) > кора > древесина > корни.

Как следует из приведенных рядов относительного распределения ¹³⁷Cs и ⁴⁰К, фундаментальное различие в характере аккумуляции данных элементов заключается в их контрастном распределении между фитомассой надземных и подземных органов. ⁴⁰К активно поступает в побег, в то время как ¹³⁷Cs накапливается преимущественно в корневых системах. Корневой барьер, препятствующий транспорту ¹³⁷Cs в надземную фитомассу, обусловлен спецификой транспортных механизмов, обеспечивающих загрузку элементов в ксилему. Благодаря селективности выходных и входных ионных каналов клеток, окружающих сосуды ксилемы, обеспечивается, с одной стороны, ограниченное поступление ¹³⁷Cs из корня в надземные органы и, с другой стороны, его эффективная транслокация в обратном направлении, что в совокупности препятствует аккумуляции ¹³⁷Cs в побегах (Физиология растений, 2005).

Несмотря на различия в накоплении ¹³⁷Cs и ⁴⁰К фитомассой корней и побегов, распределение данных элементов по фракциям надземной фитомассы в целом аналогично. Максимальное содержание ¹³⁷Cs и ⁴⁰К характерно для фотосинтезирующих органов деревьев, минимальное – для древесины ствола. Способность ¹³⁷Cs, как и ⁴⁰К, аккумулироваться в наиболее физиологически активных органах показана в целом ряде исследований (Hornik et al., 2007; Yoshida et al., 2011; Nobori et al., 2014). Отметим, что эта способность в отношении ¹³⁷Cs не может быть признана благоприятной, поскольку она обусловливает достаточно активное его участие в рецикличной миграции.

Левая часть гистограммы распределения на рис. 2 лежит в области сниженных значений DF. На эту часть выборки приходится 96% фракций подземных органов и лишь 29% биообъектов, произрастающих на торфяных почвах, что, исходя из вышеизложенного, является вполне закономерным. Модальным классом выборки является классовый промежуток со значениями DF < 1. Почвенное соотношение ⁴⁰К/¹³⁷Cs в биообъектах данного класса сдвигается в пользу ¹³⁷Cs, что типично для растительных тканей, выполняющих барьерную функцию, например, корневых систем. Однако помимо подземных органов, на долю которых приходится 58% биообъектов модального класса, значения DF < 1 получены также для надземной фитомассы Pteridium aquilinum, Calluna vulgaris и зеленых мхов (роды Polytrichum, Dicranum, Pleurozium).

Повышенная аккумуляция ¹³⁷Cs мхами хорошо известна и обусловлена их упрощенной анатомической дифференциацией (Ковалевский, 2010). У мхов, как наиболее древних и примитивных организмов, отсутствуют органы и ткани, выполняющие функции антиконцентрационных физиологических барьеров. Поэтому для мхов характерно безбарьерное накопление не только ¹³⁷Cs, но и, как указывает А.Л. Ковалевский (2010), ряда других элементов: урана, молибдена, свинца, серебра, золота, селена, циркония, олова.

Избыточное накопление ¹³⁷Cs надземными органами P. aquilinum, как и другими видами папоротников (Polypodiophyta), – также достаточно универсальная закономерность, проявляющаяся в широком спектре экологических условий ближней и дальней зон воздействия аварии на Чернобыльской АЭС (Щеглов, 2000). При этом повышенная аккумуляция ¹³⁷Cs в вайях папоротников объясняется, как правило, расположением их корневой системы в подстилке и верхнем слое почвы, где активность ¹³⁷Cs максимальна (Butkus, Konstantinova, 2005). Аналогичные объяснения, касающиеся ряда других видов с поверхностной корневой системой, приводятся в других работах (Nimis, 1996; Vinichuk et al., 2010). Однако, на наш взгляд, причину повышенной аккумуляции ¹³⁷Cs папоротником P. aquilinum – древним организмом, представителем палеофита – следует искать не только в особенностях расположения его подземных органов, но и в специфике его мембранных транспортных систем. Данное предположение косвенно подтверждается результатами исследований Arabidopsis thaliana и ряда сельскохозяйственных культур (Hampton et al., 2005; Kobayashi et al., 2016).

Особого внимания заслуживают также биообъекты, имеющие близкие к 1 (1–3) значения DF. Такие величины DF, как следует из рис. 2, часто встречаются в мещерских сообществах. При этом подземные органы составляют лишь 30.3% биообъектов данных классов. Остальные фракции фитомассы с DF 1–3: листья и тонкие ветви Quercus robur (независимо от возраста) и Populus tremula (из разных точек опробования), кора Q. robur, листья Betula pubescens, побеги Vaccinium vitis-idaea. Таким образом, для перечисленных биообъектов характерны относительно слабое концентрирование ⁴⁰К и сохранение величины соотношения ⁴⁰К/¹³⁷Cs, близкой к почвенному. Следовательно, названные выше фракции фитомассы относительно обогащены ¹³⁷Cs, хотя и не выполняют барьерных функций (подобно корневым системам). Закономерным в этой связи является вопрос о причинах слабой избирательности поглощения элементов – геохимических аналогов и аккумуляции техногенного ¹³⁷Cs в надземных органах ряда растений.

Модель механизма гипераккумуляции ¹³⁷Cs растениями

Для интерпретации результатов полевых и лабораторных исследований был необходим анализ и систематизация данных, полученных в области радиоэкологии, биохимии минерального питания и физиологии мембранного транспорта растений. За последние 5–15 лет фундаментальными исследованиями научных школ США, Японии, Великобритании и Швеции изучены механизмы поглощения и транспорта радиоизотопов цезия на клеточном и тканевом уровнях. Однако разработанность данных проблем, к сожалению, недостаточна: исследования проводятся на ограниченном спектре видов (в основном сельскохозяйственные растения), многие механизмы транспорта цезия и их генетическая регуляция до сих пор неизвестны, радиоэкологические эффекты на экосистемном уровне также слабо изучены (Geras’kin, 2016), что затрудняет интегральные оценки масштаба вовлечения ¹³⁷Cs в биогенную миграцию.

Тем не менее именно анализ опубликованных результатов эколого-биохимических исследований обеспечил переход от фиксации локальных пространственных и видовых особенностей биопоглощения радиоцезия в ландшафтах Южной Мещеры (эмпирический уровень научного познания) к их объяснению с позиции фундаментальных знаний (теоретический уровень). Тем самым полученные нами полевые данные послужили иллюстрацией проявления общефизиологических, универсальных закономерностей минерального питания растений. Результатом проведенного анализа, в частности, стала концептуальная модель механизма гипераккумуляции ¹³⁷Cs растениями (рис. 3). Характеристика предложенной нами модели предполагает ответ на два основных вопроса:

Рис. 3.

Модель механизма гипераккумуляции цезия и его радиоактивного изотопа ¹³⁷Cs растениями. 1 – растение, которое может восстанавливать нитратный азот в побеге; 2 – калий или химические аналоги калия, в том числе Cs и его радиоактивный изотоп ¹³⁷Cs; 3 – органические кислоты (например, малат) синтезируются для нейтрализации гидроксид-ионов, образующихся в результате восстановления ${\text{NO}}_{3}^{ - }$; 4 – калий (или его геохимические аналоги) аккумулируется в вакуолях в случае, если почвы богаты калием (когда поглощение корнями катионов и анионов (K⁺ и ${\text{NO}}_{3}^{ - }$) сбалансировано); 5 – восстановление ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ осуществляется с помощью ферментов нитрат- и нитритредуктаза.

1) Какими чертами должно обладать растение-гипераккумулятор любого элемента, например тяжелых металлов (ТМ) или радионуклидов?

2) Какова взаимосвязь гипераккумуляции ¹³⁷Cs с физиологическими аспектами азотного и калийного питания растений?

Известно, что признаками растений-гипераккумуляторов ТМ являются: повышенная способность к корневому поглощению ТМ, активная транслокация из корней в надземные органы, способность к детоксикации и секвестрации ТМ в побегах (Verbruggen et al., 2009; Singh et al., 2016). Биохимические механизмы детоксикации избытка ТМ в побегах необходимы для поддержания элементного гомеостаза в растениях. Один из таких механизмов – комплексообразование ионов ТМ с лигандами, в роли которых могут выступать органические кислоты или хелаторы белковой природы (например, фитохелатины) (Cappa, Pilon-Smits, 2013; Lu et al., 2014; Nikalje, Suprasanna, 2018). Закономерным является вопрос о том, как названные признаки реализуются в отношении гипераккумуляторов Cs и ¹³⁷Cs.

Первый признак – повышенное корневое поглощение ¹³⁷Cs – предполагает наличие особых мембранных транспортных систем. Все растения имеют белки-транспортеры, селективно поглощающие жизненно необходимый элемент – калий, но различаются набором белков, катализирующих неспецифическое поглощение калия и цезия (Wiesel, 2010). Повышенная аккумуляция ¹³⁷Cs, таким образом, может быть связана с повышенной активностью неспецифических белков-транспортеров. При этом неспецифический тип К-транспортной системы, LATS (low-affinity transport systems), обладающий низким сродством к иону, функционирует в корнях растений в условиях высокой концентрации ионов в окружающей среде (Coskun et al., 2017).

Второй признак – транслокация ¹³⁷Cs из корней в надземные органы – предполагает, что у растений-гипераккумуляторов должен отсутствовать блокинг транспорта данного элемента на этапах загрузки в ксилему и поступления в листья. Отметим, что являющееся нормой преимущественное накопление ¹³⁷Cs в корнях растений-негипераккумуляторов вовсе не означает, что данный элемент совсем не поступает в надземную фитомассу. Поступивший в побеги ¹³⁷Cs транспортируется по флоэме, причем его флоэмный транспорт может быть даже более интенсивным, чем транспорт калия (Zhu, Smolders, 2000; Yan et al., 2013). При этом активное участие ¹³⁷Cs в рециркуляции (и, как результат, его возвращение в корни у негипераккумуляторов) может быть следствием селективного поглощения калия клетками листьев.

Третий признак – способность к детоксикации и секвестрации в побегах – предполагает, что поступивший в листья Cs и ¹³⁷Cs, вместо активного участия во флоэмном транспорте и возвращения в корни, должен переводиться в нетоксичное состояние. Возможным механизмом такой детоксикации может быть, по аналогии с натрием, изоляция ¹³⁷Cs и Cs в вакуоли (Schroeder et al., 2013; Akamatsu et al., 2014).

Растения, произрастающие в условиях избытка почвенных катионов (в том числе К⁺), характеризуются, как правило, нитратным (${\text{NO}}_{3}^{ - }$) источником азотного питания. Еще в 1960-е – начале 1970-х годов была предложена модель внутренней циркуляции ионов в сосудах растений (Marschner’s mineral…, 2012). Согласно данной модели, у растений, восстанавливающих ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ в побеге, для его транспорта в ксилеме в качестве противоиона используется К⁺. В побеге судьба данных ионов различна: ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ восстанавливается, а К⁺ посредством флоэмного транспорта в комплексе с органическими кислотами поступает в корни. После декарбоксилирования органических кислот К⁺ снова участвует в качестве противоиона в транспорте ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ в побеги. При этом в условиях, когда поглощение катионов и анионов (К⁺ и ${\text{NO}}_{3}^{ - }$) корнями сбалансировано (т.е. при отсутствии дефицита калия), вместо флоэмного транспорта калия наблюдается аккумуляция его комплексов с органическими кислотами в вакуолях клеток побега (Coskun et al., 2017). Накопление органических кислот, способных образовывать комплексы с К⁺ и его аналогами, может быть, помимо их наследственно высокого уровня у ряда видов, также следствием восстановления ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ (López-Bucio et al., 2000; Liu et al., 2014). Образование органических кислот в присутствии ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ согласуется с представлениями о функционировании у растений биохимического рН-стата как механизма нейтрализации токсичных гидроксид-ионов – продуктов ассимиляции ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ (Попова, 2009).

Подчеркнем, что модель внутренней циркуляции ионов в сосудах растений, объясняющая совместный ксилемный транспорт ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ и K⁺, применима только к видам, способным восстанавливать ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ в побеге. Это очевидно, поскольку если восстановление ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ осуществляется в корнях, то в ксилемный ток поступают уже продукты данного процесса – аминокислоты, не нуждающиеся, в отличие от ${\text{NO}}_{3}^{ - }$, в K⁺ как противоионе. В восстановлении ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ принимает участие фермент нитратредуктаза (NR), локализованный в цитозоле, причем у большинства видов (в том числе древесных растений) – как в корнях, так и в листьях (Smirnoff et al., 1984; Kozlowski, Pallardy, 1997; Black et al., 2002). При этом процент ${\text{NO}}_{3}^{ - }$, восстановленного в подземной или надземной фитомассе, варьирует в зависимости от экологических условий (температуры, освещенности, уровня доступного ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ в почве) и генетического фактора (видовых и сортовых особенностей растений).

Рассмотрев различные аспекты азотного и калийного питания растений, попытаемся применить их для объяснения механизма гипераккумуляции ¹³⁷Cs.

На богатых почвах с повышенным содержанием элементов минерального питания растениям местных флор в процессе эволюции не требовалось идти по пути развития высокой специализации корневых транспортных систем, чтобы “уловить” дефицитные элементы. Поэтому у таких растений функционирует неспецифический тип К-транспортной системы (LATS), способный к эффективному поглощению не только калия, но и его химических аналогов, в том числе стабильного Cs и ¹³⁷Cs. Повышенное содержание солей в наибольшей степени свойственно почвам аридных ландшафтов, автоморфные позиции которых характеризуются непромывным типом водного режима. Растения местных флор аридных ландшафтов – это, как правило, ариданитные виды, характеризующиеся активным поглощением анионогенных элементов (в том числе NO₃^–), обладающих повышенной биодоступностью в щелочной среде (Перельман, Касимов, 1999). Наряду с ${\text{NO}}_{3}^{ - }$, ариданитные растения с помощью LATS интенсивно поглощают и его противоион – K⁺, а также его геохимические аналоги, в том числе ¹³⁷Cs (в случае его наличия в почве). При этом рециркуляция калия, активная в К-дефицитных условиях, у ариданитных видов снижена: формируя комплексы с органическими кислотами, калий (и, следовательно, “идущий по его пути” ¹³⁷Cs) аккумулируется в побегах, образуя вакуолярный пул. Таким образом, такие аспекты физиологии растений, как корневое поглощение ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ и K⁺, восстановление ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ в надземной фитомассе, образование повышенных количеств органических кислот в побегах и гипераккумуляция ¹³⁷Cs, являются звеньями единого процесса – нитратного питания ариданитных видов растений (рис. 3).

С этих позиций находит объяснение тот факт, что подавляющая часть известных к настоящему времени гипераккумуляторов ¹³⁷Cs (амарантовые (Amaranthaceae) и маревые (Chenopodiaceae)) – это представители порядка Caryophyllales. Значительная часть видов в этом порядке – ариданитные растения, приспособленные к произрастанию в условиях повышенной солености почв и засушливого климата тропических и субтропических пустынь и полупустынь (Жизнь растений, 1980). Известно, что именно для тропических и субтропических видов характерно восстановление ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ преимущественно в надземных органах (Andrews, 1986).

Среди других таксономических групп именно ариданитные растения накапливают в побегах ¹³⁷Cs в повышенных количествах. Так, согласно Ф.Р. Зайдельману (2013), пионерными видами пожарищ, поверхность которых покрыта пирогенными образованиями (продуктами сгорания торфа с экстремально щелочными условиями), являются Artemisia vulgaris и Calamagrostis epigeios. Способность этих видов произрастать в условиях экстремально высоких рН позволила нам предположить, что они, возможно, могут гипераккумулировать ¹³⁷Cs. Примечательно, что данное предположение полностью подтверждается результатами ряда исследований (Ефремов и др., 2005; Рахимова, 2014); кроме того, другие упоминаемые авторами растения, сорбирующие ¹³⁷Cs (Tanacetum vulgare и Achillea millefolium), – это, так же как и A. vulgaris, ариданитные представители сем. Asteraceae, поэтому избыточное накопление ¹³⁷Cs в их надземных органах вполне ожидаемо. Закономерным является также установленный нами факт повышенной аккумуляции ¹³⁷Cs в листьях и тонких ветвях дуба. Quercus robur – ариданитный вид, предпочитающий почвы с нейтральной или слабощелочной реакцией и даже переносящий умеренную солонцеватость (Биологическая флора…, 1990). Даже в условиях гумидных подтаежных экосистем Q. robur активно поглощает анионогенные элементы, в первую очередь ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ (Кривцов и др., 2011). Одним из звеньев этого поглощения является повышенная аккумуляция ¹³⁷Cs в листьях и тонких ветвях (табл. 2).

Помимо ариданитного дуба, сниженные значения DF получены нами также для листьев Populus tremula и Betula pubescens – гумидокатных видов, происходящих из гумидных областей и активно поглощающих катионогенные элементы (Перельман, Касимов, 1999). Это, однако, не противоречит изложенному выше механизму гипераккумуляции ¹³⁷Cs ариданитными видами, поскольку ключевым моментом в нашем объяснении является не ариданитность как таковая, а способность растения к усиленному питанию нитратной формой азота и ее восстановлению в побеге. Ариданитность – лишь одна из предпосылок эффективного поглощения ${\text{NO}}_{3}^{ - }$. Другая предпосылка, определяющая темпы поглощения ${\text{NO}}_{3}^{ - }$, связана с особенностями жизненной стратегии растений. Виды с рудеральной стратегией роста по Грайму (быстрорастущие, часто сорные растения) (Plant strategies…, 2001) характеризуются усиленным поглощением нитратной формы азота, которое сопровождается повышенным синтезом NR в листьях (Havill et al., 1974). Это является адаптацией к ускоренной ассимиляции ${\text{NO}}_{3}^{ - }$, что соответствует требованиям быстрого роста рудеральных видов. Характерные для начальных стадий восстановительной сукцессии пионерные виды деревьев (береза и осина) также являются рудералами и имеют повышенную способность к восстановлению ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ в листьях по сравнению с видами поздних стадий сукцессий (Clough et al., 1989; Stewart et al., 1989). Таким образом, предложенная нами модель гипераккумуляции ¹³⁷Cs применима и для гумидокатных растений – B. pubescens и P. tremula, аккумуляция ¹³⁷Cs которыми определяется их рудеральностью.

Гипераккумулятором ¹³⁷Cs является также представитель сем. Ericaceae – Calluna vulgaris (DF < 1, табл. 2). На первый взгляд, способность вереска накапливать повышенное количество ¹³⁷Cs в побегах достаточно неожиданна. Данный вид не относится ни к рудералам, ни к ариданитным растениям: его современный ареал занимает большую часть Европы, за исключением засушливых регионов Средиземноморья и юго-востока Восточно-Европейской равнины (Санников и др., 2013). На основе метода почвенной подкормки растений ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ установлено, что для большинства представителей сем. Ericaceae активность NR в листьях не обнаруживается ни до, ни после подкормки (Havill et al., 1974). Таким образом, NR, являясь субстрат-индуцибельным энзимом, имеет конститутивно низкую активность у ряда видов, в первую очередь у большинства вересковых. Низкие темпы их роста и предпочтение ими кислых, бедных элементами минерального питания почв сопровождаются ограниченной индуцибельностью NR в листьях, несмотря на почвенную подкормку ${\text{NO}}_{3}^{ - }$. Примечательно, что исключением из этого правила является C. vulgaris, а также Arbutus unedo (Smirnoff et al., 1984). У этих видов, в отличие от остальных вересковых, активность NR существенно повышалась при подкормке ${\text{NO}}_{3}^{ - }$. Следовательно, C. vulgaris и A. unedo, в отличие от других представителей их семейства, способны использовать нитратный азот, восстанавливая его в листьях и образуя при этом органические кислоты, которые, в свою очередь, могут формировать комплексы с К или ¹³⁷Cs. Таким образом, нахождение C. vulgaris в ряду гипераккумуляторов ¹³⁷Cs может быть объяснено с рассмотренных выше позиций.

Причину, определяющую способность C. vulgaris усваивать ${\text{NO}}_{3}^{ - }$, следует, на наш взгляд, искать в особенностях палеоареала данного вида. Вереск – наиболее эвривалентный среди всех представителей своего семейства, так как его палеоареал включает наиболее разнообразные природные условия и охватывает не только гумидные (умеренные и субарктические), но и аридные (субтропики средиземноморского сектора) регионы Европы, в том числе Канарские, Азорские острова и северо-запад Марокко (Санников и др., 2013). Из-за изначальной приспособленности к обитанию в регионах как с высокими, так и с низкими значениями коэффициента увлажнения, у вереска сохранилась способность усваивать ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ как доминирующий источник неорганического азота в условиях нейтральной и щелочной реакции среды. Это отличает вереск от иных представителей сем. Ericaceae, которые обитают в существенно более узких интервалах геохимических параметров (преимущественно в гумидных областях) и приспособлены к питанию не нитратным, а аммонийным азотом. Поэтому именно у вереска проявляется способность к гипераккумуляции ¹³⁷Cs – процессу, связанному с питанием ${\text{NO}}_{3}^{ - }$.

Факторы гипераккумуляции ¹³⁷Cs C. vulgaris, очевидно, определяют также способность относительно близкого вида, Vaccinium vitis-idaea, накапливать повышенное количество данного радионуклида в побегах. Однако в последнем случае, по полученным нами данным, тенденция гипераккумуляции является неустойчивой, проявляясь лишь для одного сезона пробоотбора (начало июня). Это согласуется с представлением о сезонной динамике активности NR в листьях растений. Известно, что максимальная активность данного фермента в фотосинтезирующих органах большинства видов приходится на начало–первую половину вегетационного периода и совпадает, следовательно, с периодом максимальной интенсивности ростовых процессов (Clough et al., 1989). В этой связи оправданным является предположение о сезонно обусловленном проявлении активности NR в побегах V. vitis-idaea и связанной с данным фактором сезонной тенденции к гипераккумуляции ¹³⁷Cs.