Журнал общей биологии, 2019, T. 80, № 6, стр. 451-476

Экологические механизмы непериодической популяционной волны на примере тополевой моли-пестрянки – Phyllonorycter populifoliella (Lepidoptera, Gracillariidae)

И. В. Ермолаев 12*

1 Тобольская комплексная научная станция УрО РАН
626152 Тобольск, ул. Акад. Осипова, 15, Россия

2 Удмуртский государственный университет
426034 Ижевск, ул. Университетская, 1, Россия

* E-mail: ermolaev-i@yandex.ru

Поступила в редакцию 08.03.2019
После доработки 25.07.2019
Принята к публикации 23.08.2019

Полный текст (PDF)

Аннотация

Колебания численности в городских популяциях тополевой моли-пестрянки Phyllonorycter populifoliella (Lepidoptera, Gracillariidae) часто образуют непериодическую популяционную волну, возникающую в результате сложного сочетания разных экологических факторов. В основе экологических механизмов существования хронических очагов вида лежат эффективные адаптации минера к состоянию кормового растения и антропогенное влияние на выживаемость моли. Поведение гусениц Ph. populifoliella при питании обусловливает гетерогенность повреждения кроны дерева и не приводит к гибели кормового растения. Первое обеспечивает как разнородность проявления регуляционных факторов в рамках экологического пространства очага, так и смену заселенности деревьев во времени, второе – длительность взаимоотношений в системе “растение–филлофаг”. Поведение яйцекладущих самок позволяет максимально распределить потомство в пределах кроны, что значительно снижает внутрипопуляционную конкуренцию гусениц при низкой и средней плотности заселения. Слабая летная активность бабочек определяет постоянство локализации очага. Значительная концентрация в зеленых насаждениях города видов тополей, наименее резистентных по отношению к минеру, определяет существование значительного кормового ресурса Ph. populifoliella и возможность быстрого увеличения численности моли. Тепловое и химическое загрязнение городов оказывает положительное влияние на выживаемость как гусениц и куколок во время их развития, так и имаго в период зимовки.

Важнейшей характеристикой любой популяции являются особенности колебаний ее численности, определяющие параметры популяционных волн. Согласно современным представлениям (Яблоков, Юсуфов, 2004), популяционные волны подразделяются на периодические (ППВ) и непериодические (НПВ); из них ППВ наблюдаются в подавляющем большинстве исследованных случаев. Максимумы и минимумы плотности популяции обычно чередуются через более или менее определенные промежутки времени. Анализу факторов, обеспечивающих реализацию вспышек массового размножения, подъемы и спады численности, а также исследованиям последствий этих волн посвящено множество работ. НПВ – сравнительно слабо изученное явление. Оно встречается достаточно редко и обычно наблюдается у тех или иных фитофагов. Такие волны характеризуются существованием высокой плотности особей в популяции на протяжении значительного промежутка времени (более 10 лет).

Для чешуекрылых-минеров характерны два типа НПВ: инвазионные и волны, возникающие в результате сложного сочетания разных факторов (Ермолаев, 2014). Инвазионные НПВ появляются в результате случайного завоза вида на новые территории с экологическими условиями, удовлетворяющими требованиям вселенца. Часто полное отсутствие механизмов регуляции в популяциях инвазионного вида приводит к резкому увеличению его численности, и тем самым – к значительным экологическим и экономическим последствиям. НПВ, возникающие в результате сложного сочетания разных факторов, характеризуются частичным или полным разрушением эволюционно сложившихся механизмов регуляции в популяциях аборигенных видов, чаще всего обусловленным антропогенным воздействием.

Известными примерами НПВ второго типа являются хронические очаги дубовой широкоминирующей моли Acrocercops brongniardella (Fabricius) (Gracillariidae) в лесостепной части ареала дуба черешчатого Quercus robur на Украине (Миняйло, 1983; Завада, 1987) и в РФ (Вебер, 1932; Голуб и др., 2009), минера Фризе Ocnerostoma friesei (Svensson) (Yponomeutidae) в подтаежно-лесостепных районах Забайкалья (Позмогова, 1969; Эпова, Плешанов, 1995), лиственничных чехлоносок Protocryptis sibiricella (Falkovitsh) и P. dahurica (Falkovitsh) (Coleophoridae) в лесостепной зоне Западной (Ермолаев, 2014) и Восточной Сибири (Эпова, Плешанов, 1995) соответственно.

Впервые идея о том, что динамика тополевой моли-пестрянки Phyllonorycter populifoliella (Treitschke) (Lepidoptera, Gracillariidae) в городах определяется сложным сочетанием факторов прозвучала еще в 1974 г. при исследовании популяций минера Екатеринбурга (Данилова, 1974). Тезис получил подтверждение при изучении хронических очагов моли в Москве (Сулханов, 1992б, 1995б). Но, несмотря на это, общая картина экологических механизмов, обеспечивающих возникновение и существование хронических очагов минера, раскрыта не полностью.

Тополевая моль-пестрянка – аборигенный евроазиатский вид, широко распространенный в Европе, на Урале, в Западной и Восточной Сибири, на Дальнем Востоке, а также в Западной, Южной, Центральной и Восточной Азии. Несмотря на эвритопность, Ph. populifoliella имеет высокую плотность популяций в городских условиях. Здесь хронические очаги минера могут существовать на протяжении десятилетия и более. В ряде работ хронические очаги моли отмечены как постоянные (например, Горленко, Панько, 1967; Ivinskis et al., 2009). К сожалению, материалов, отражающих всю историю вспышек минера в какой-либо географической точке, не существует. Результаты отдельных исследований сведены в табл. 1. Из таблицы видно, что наиболее полная летопись очагов собрана на примере московских популяций моли. Здесь проблемы с Ph. populifoliella существовали как минимум на протяжении 30–40 лет XX в. Одна из самых длительных вспышек в Москве продолжалась 16 лет (1974–1989 гг.), при этом в 1979–1985 гг. моль имела коэффициент размножения, близкий к единице (Белова, 1994). Значительная информация была получена также для популяций минера в Екатеринбурге, Новосибирске и Красноярске.

Таблица 1.  

Примеры очагов Ph. populifoliella, описанные в литературе

    Страна     Место     Период вспышек     Авторы
Армения Араратская долина 1958–1961,
1961, 1965, 1967
Мирзоян, 1963, 1977
Беларусь Минск 1960, 2013–2016 Горленко, Панько, 1967; Чумаков, Лозинская, 2015; Трещева, 2017а, б
Казахстан Алма-Ата 1930, 1949–1950, 1963–1964 Герасимов, 1932; Вредные животные…, 1949; Скопин, 1957; Ломакина, 1967; Довнар-Запольский, 1969
Киргизия Чуйская долина
(Бишкек, Токмак, Кант)
1950–1957, 1963–1964, 1974–1978 Караваева, Романенко, 1958; Романенко, 1959, 1981; Довнар-Запольский, 1965
 Литва Вильнюс 1980–2009 Ivinskis et al., 2009
Россия Братск Денисова, Селиховкин, 1990
Вологда 2015 Ярушкина, 2016
Воронеж 1934, 1957–1962 Конаков и др., 1935; Довнар-Запольский, 1965
Екатеринбург 1918, середина 1950-х, 1967–1980, 2010–2015 Колосов, 1918; Ширшова, 1958; Данилова, 1970, 1973, 1974, 1976, 1981а, б, 1983; Данилова и др., 1984; Епанчинцева, Максимов, 2016; Максимов и др., 2016
Иваново 1947 Молчанова, 1956
Ижевск конец 1960-х–начало 1970-х, 2002–2010, 2018 Рощиненко, 1972; Ермолаев, Трубицын, 2008, 2009; Ермолаев и др., 2011; Ermolaev et al., 2016
Иркутск 1941 Фролов, 1948
Искитим 1987–1990 Селиховкин, 1989, 1992; Денисова, Селиховкин, 1990
Йошкар-Ола 2002 Ластухин, 2007
Кемерово 1997–1998 Еремеева, 1998, 2008
Киров 1934, середина 1960-х Наумов, 1964; Леви, 1967; Чарушина, Шернин, 1974
Королев 2010 Кузьменко, 2011
Красноярск 1990–2012 Турова, 1996, 1998а, б; Гродницкий, 1997; Кириченко и др., 1997; Кириченко, 1998, 1999, 2000; Баранчиков, Белова, 2004; Тарасова и др., 2004; Kirichenko, 2005; Григорьев и др., 2005; Хлыстова, 2012
Москва 1927–1933, 1946, 1948–1950, 1954, 1958, 1961–1965, 1974–1989, 1999–2007 Предтеченский, 1930; Кулагин, 1934; Полежаев, 1934; Румянцев, 1934; Конаков и др., 1935; Строков, 1950; Берденникова, 1952; Белосельская, 1955; Волков, 1955; Клюшкин, 1959; Белова, 1981, 1982, 1994; Сулханов, 1986, 1989, 1990, 1992а, б, 1995а, б, 1996; Белова, Воронцов, 1987; Козаржевская, Князятова, 1987; Синадский, 1988; Проворова, 1990; Белов, 2000а, б, 2011; Мозолевская и др., 2000; Состояние…, 2001, 2004, 2005
Нижний Новгород середина 1980-х Хрынова, 1988
Новосибирск 1969–1974, 1987–1988, 1991–1997 Миняйло, Христова, 1973; Миняйло, Азаренко, 1978; Денисова, Селиховкин, 1990; Коломиец, Богданова, 1992; Селиховкин, 1996; Бакулин, 2005
Санкт-Петербург 1989, 1991–1999 Львовский, 1994; Бондаренко, 2008; Селиховкин, 2010, 2012; Селиховкин и др., 2012, 2016а, б, 2018
Хабаровск 1975–1989, 2002–2005 Юрченко, 2006
Румыния Бухарест 1917 Caradja, 1920
Сербия Белград 1958–1960 Mijin, 1960
Узбекистан Бухара Плотников, 1926
Ташкент Вредные животные…, 1949; Довнар-Запольский, 1965
 Украина Киев 2011–2013 Дрозда и др., 2014
Харьков 1898, 1913–1914 Мокржецкий, 1902; Вальх, 1913; Аверин, Галков, 1914; Аверин, 1915а, б
Франция Виапр 1893 Jourdeuille, 1893
Труа 1945–1954 Hubault, 1948; Kozlovsky, 1955

Помимо зеленых насаждений городов, вспышки массового размножения тополевой моли-пестрянки отмечены только на юге ареала вида (табл. 1), в частности в лесных полосах Кавказа (Мирзоян, 1963) и в подгорных равнинах в пределах кустарниково-степного пояса в Средней Азии (Скопин, 1957). Например, в Чуйской долине (Северная Киргизия) Ph. populifoliella давала очаги на протяжении 1950–1974 гг. (Романенко, 1981). Несмотря на это, в населенных пунктах Средней Азии плотность популяций моли была выше, чем в естественных насаждениях (Романенко, 1959).

Цель обзора – обобщить экологические механизмы НПВ, обеспечивающей существование хронических очагов Ph. populifoliella в городах.

ОСОБЕННОСТИ ЖИЗНЕННОГО ЦИКЛА МИНЕРА, ПОВЕДЕНИЯ ПРИ ЗАСЕЛЕНИИ ДЕРЕВА-ХОЗЯИНА И ПИТАНИЯ

В пределах ареала жизненный цикл Ph. populifoliella изменчив. В зависимости от географического положения конкретной популяции минер может быть би- или моновольтинным видом. Бивольтинность Ph. populifoliella отмечена в Европе (Stainton, 1857; Kaltenbach, 1874; Kozlovsky, 1955; Arru, 1966; Buszko, 1990) и Средней Азии (Шлыков, 1952; Скопин, 1957; Романенко, 1959; Ломакина, 1967; Zargaran et al., 2008). Кроме того, формирование второй генерации минера известно на юге РФ, например в Волго-Уральском регионе (Аникин и др., 2016; Anikin et al., 2017). Второе поколение моли может быть многочисленнее первого (Вальх, 1913).

На значительной части ареала в РФ Ph. populifoliella дает только одну генерацию. Эта особенность была выявлена на территории Ленинградской (Селиховкин, 2010), Калужской (Шмытова, 2005, 2007), Московской (Полежаев, 1934; Румянцев, 1934; Белова, 1981, 1982; Белова, Воронцов, 1987; Сулханов, 1989, 1990, 1992б; Состояние…, 2004), Ивановской (Молчанова, 1956), Свердловской (Данилова, 1974; Данилова и др., 1984), Новосибирской (Миняйло, Азаренко, 1978; Селиховкин, 1996; Бакулин, 2005), Иркутской (Селиховкин, 2010) областей и Красноярского края (Турова, 1998а; Тарасова и др., 2004). Из-за нехватки тепла на указанных территориях особи второй генерации не успевают завершить развитие и, как правило, гибнут. Развитие второго поколения минера случается здесь крайне редко и связано с аномально теплой погодой в летний и осенний период. Например, в 1934 г. развитие второго поколения моли наблюдали в Воронеже (Конаков и др., 1935). Однако смертность особей этой генерации всегда остается значительной. Так, в начале октября 1969 г. в Новосибирске только 30.4% гусениц второго поколения моли смогли перейти на стадию куколки (Миняйло, Христова, 1973). К сожалению, причины гибели гусениц, как и выживаемость куколок при зимовке в листьях, не были исследованы. В 1988 г. в Москве основным фактором смертности гусениц и куколок второго поколения минера стали паразитоиды, при этом зараженность ими составила от 50 до 90% (Сулханов, 1992б, 1995б, 1996). На примере популяций Ph. populifoliella Казахстана показано, что теплая погода может способствовать формированию третьего поколения моли, однако в этом случае минер погибает в октябре на стадии куколки (Шлыков, 1952; Скопин, 1957).

Выход первых бабочек Ph. populifoliella после зимовки происходит при средней температуре декады 5°С (Шлыков, 1952), при этом моль способна передвигаться по стволу дерева-хозяина (Проворова, 1990). Появление первых особей в разных частях ареала варьирует с конца марта (Юго-Восточный Казахстан) (Шлыков, 1952) до начала мая (Москва) (Румянцев, 1934). Массовое появление бабочек на стволах деревьев фенологически совпадает с моментом распускания листьев дерева-хозяина. В Москве это происходит при средней суточной температуре воздуха 13–15°С (Румянцев, 1934), в Юго-Восточном Казахстане – при 10–12°С (Шлыков, 1952; Скопин, 1957). В Москве данное явление наблюдали в середине мая (Белова, Воронцов, 1987; Состояние…, 2004), в Новосибирске и Красноярске – в конце мая–начале июня (Турова, 1998а; Бакулин, 2005). Появление после зимовки бабочек обоих полов происходит одновременно (Миняйло, Азаренко, 1978).

На значительной части ареала бабочки летают в сумерках и ночью, преимущественно с 20:00 до полуночи (Молчанова, 1956; Клюшкин, 1959; Ломакина, 1967; Дмитриев, 1969; Синадский и др., 1982; Сачков, 1989; Проворова, 1990; Клепиков, 2005) при температуре воздуха выше 10°С (Миняйло, Азаренко, 1978). Днем они предпочитают концентрироваться в затененной части ствола (особенно в срединной части ствола северной экспозиции) (Белосельская, 1955; Kozlovsky, 1955; Молчанова, 1956; Клюшкин, 1959; Миняйло, Азаренко, 1978; Сачков, 1989; Белова и др., 1998) или на находящихся близ тополей заборах, стенах сараев и различных зданий (Молчанова, 1956). В холодную (до 4–6°С) или дождливую погоду бабочки заползают в щели (Румянцев, 1934).

В некоторых популяциях минера выявлен сдвиг летной активности бабочек. Так, в Киргизии был отмечен случай лета бабочек днем в ясную и солнечную погоду (Прутенский и др., 1954). Также днем (с 14:00–15:00) моль летает в Иркутске (Фролов, 1948). Осенью пик летной активности приходится на вечер. Ночью бабочки прячутся в трещины коры, избегая низких вечерних и ночных температур (Фролов, 1948). Бабочки Ph. populifoliella активно летят на свет (Клюшкин, 1959; Проворова, 1990; Клепиков, 2005). Вследствие этого значительное их количество может попадать в помещения различных зданий через открытые окна, а также опосредованно через систему принудительной вентиляции (Проворова, 1990). При этом бабочки долго могут жить внутри построек: днем скапливаются на окнах, вечером активно ползают по стенам и потолку.

Возможность активного расселения бабочек Ph. populifoliella ограничена их размерами. Миграционная активность вида крайне низка (Синадский и др., 1990). При этом активный полет моли возможен в безветренную погоду (Данилова, 1981б). Натурные наблюдения за отдельными мигрирующими особями позволили получить общее представление о летных возможностях бабочек. По мнению Н.К. Беловой (1985), лишь отдельные бабочки моли могут покидать крону дерева-хозяина и перелетать на соседние тополя, находящиеся на расстоянии не более 7–10 м. Согласно данным А.П. Даниловой (1973) и П.Д. Румянцева (1934), максимальное расстояние разлета тополевой моли-пестрянки не превышает 15 м. По другим наблюдениям А.П. Даниловой (1973, 1981б), бабочки без отдыха не могли преодолеть расстояние более 25–30 м. При этом обычное расселение моли идет вдоль непрерывного ряда зеленых насаждений или от кроны одного дерева к кроне другого (Данилова, 1981б). По-видимому, разлет Ph. populifoliella на зимовку может быть шире, чем при расселении. Известно, что в поисках убежищ бабочки могут отлетать от кормовых растений на расстояние до 50 м (Данилова, 1981б; Белова, Воронцов, 1987).

В ряде случаев бабочки Ph. populifoliella могут распространяться пассивно по ветру. О возможности такого расселения сообщал в своей работе Д.Н. Фролов (1948): в Иркутске ежегодно наблюдали миграцию бабочек минера из центральной части города на его периферию. Исследование, проведенное в Москве, показало явную неравномерность в распределении минера по разным направлениям (Белова, 1982): бабочки преимущественно расселялись на север и восток, что в целом совпадало с розой ветров. Дальность полета Ph. populifoliella по курсу господствующего ветра может составлять сотни метров (Тарасова и др., 2004). Результаты экспериментального исследования дальности разлета тополевой моли-пестрянки (Ермолаев, Трубицын, 2009) показали, что 64.6% бабочек не отлетали от источника далее 5 м, 18.4, 8.8 и 6.1% – далее 15, 25 и 50 м соответственно. На расстоянии 75 м было собрано 2.1% особей. Доля экземпляров, собранных с северной (35.4%) и восточной (27.2%) сторон, превысила результаты по южной и западной сторонам (21.1 и 16.3% соответственно). Эта картина согласуется с доминирующими направлениями ветра в период исследования.

Время спаривания в разных популяциях минера сильно варьирует. Например, во Франции (Kozlovsky, 1955) и в Юго-Восточном Казахстане копуляция происходит в первые дни после вылета (Скопин, 1957), в Москве (Сулханов, 1992а, б; Белова и др., 1998) и Иркутске (Фролов, 1948) – спустя две недели. Спаривание происходит на стволе дерева-хозяина преимущественно вечером или ночью (Романенко, 1981; Состояние.., 2004). Самки, готовые к спариванию, слегка расставляют крылья и приподнимают вверх кончик брюшка (Миняйло, Азаренко, 1978). Перед спариванием самец может вращаться вокруг самки, касаясь усиками ее головы и крыльев. Во время спаривания особи сидят, обращенные головами в противоположные стороны. Продолжительность копуляции составляет от 0.5 (Kozlovsky, 1955) до 1.5–2.0 ч (Румянцев, 1934; Фролов, 1948), причем самка спаривается однократно (Миняйло, Азаренко, 1978; Сулханов, 1992а). Экспериментально доказано, что привлекают самцов только самки, находящиеся на стволе дерева-хозяина. Этот эффект прекращался при помещении самок в ловушки на расстояние дальше чем 1.0–1.5 м от ствола дерева (Миняйло, Азаренко, 1978). В течение последующих 12–15 дней самцы погибают, а самки переселяются на листья тополей преимущественно нижнего яруса (Румянцев, 1934; Скопин, 1957).

Репродуктивные способности Ph. populifoliella относительно невелики. Несмотря на отсутствие питания во взрослом состоянии, бабочка выходит из куколки с недоразвитыми яйцами (Румянцев, 1934). Развитие яиц и сперматозоидов происходит позднее за счет запасов жирового тела. К моменту яйцекладки в каждой яйцевой трубке присутствует не менее 12–15 яиц разной степени созревания (Румянцев, 1934; Kozlovsky, 1955). При этом в течение суток в организме самки образуется только два зрелых яйца (Румянцев, 1934; Полежаев, 1939). Максимальная потенциальная плодовитость самки на примере популяции из Новосибирской области составляет 48 яиц (Миняйло, Азаренко, 1978), для популяций из Армении и Украины – 50 (Мирзоян, 1977) и 70 (Дрозда и др., 2014) яиц соответственно. Фактическая плодовитость моли может достигать 16–32 яиц (Румянцев, 1934; Строков, 1950; Белосельская, 1955; Белосельская, Сильвестров, 1959; Клюшкин, 1959; Воронцов и др., 1963; Белова и др., 1998; Состояние…, 2004). Яйцекладка Ph. populifoliella происходит спустя несколько дней после спаривания (Румянцев, 1934). Оптимальными условиями для этого являются температура воздуха 13–14°С (Скопин, 1957) и безветренная погода (Данилова, 1974). При температурах ниже 9.1°С лет бабочек, по-видимому, прекращается (Данилова, 1981а).

При заселении дерева-хозяина Ph. populifoliella учитывает его возрастные особенности. Многочисленные наблюдения показали, что при наличии альтернативы в виде молодых тополей моль предпочитает концентрироваться на старых деревьях с густой кроной диаметром от 50 см и выше, длительное время не подвергавшихся обрезке (Румянцев, 1934; Молчанова, 1956; Скопин, 1957; Романенко, 1959; Рощиненко, 1972; Данилова, 1981б; Белова, Воронцов, 1987; Чумаков, Лозинская, 2015). Кора таких деревьев хорошо укрывает бабочек как от прямых солнечных лучей, так и от холода (Белова, 1981).

Анализ распределения плотности яиц минера по всей кроне дерева выявил рост этого показателя в направлении от верхнего яруса к нижнему. Так, исследование, проведенное в августе 1997 г. в Новосибирске на примере модельных деревьев трех видов тополей (Populus balsamifera, P. nigra и P. × newesis) высотой более 20 м, показало, что плотность заселения и, как следствие, поврежденность листьев Ph. populifoliella падали от нижней части кроны к верхней (Бакулин, 2005). Схожие данные были получены ранее на примере популяций моли Иркутска (Фролов, 1948) и Казахстана (Скопин, 1957). Важно отметить, что при “насыщении” нижнего яруса яйцекладущие самки смещаются вверх (Скопин, 1957). В пределах яруса плотность яиц Ph. populifoliella на листьях увеличивается от ствола к кроне, что было показано на примере разных видов тополей и плотностей их заселения (Сулханов, 1992б). При выборе листа самка Ph. populifoliella внимательно его обследует во всех направлениях, затем откладывает по одному яйцу преимущественно на нижней стороне листа (Kozlovsky, 1955). Во время яйцекладки бабочки избегают посещать верхушечные листья тополя. Яйцо фиксируется к поверхности листа выделениями половых путей (Румянцев, 1934; Романенко, 1981).

Минер может откладывать часть яиц на верхнюю сторону листа. Такое поведение отмечено повсеместно вне зависимости от стороны света или густоты кроны (Румянцев, 1934). Соотношение “верхних” и “нижних” мин у Ph. populifoliella примерно одинаково на всем протяжении кладки, не связано с общим количеством отложенных яиц и не совпадает в отдельных популяциях (Данилова, 1981б). Например, анализ распределения яиц минера на листьях тополя разнолистного (Populus heterophylla), проведенный в 1932 г. в Москве, выявил, что 79% яиц было отложено на нижнюю сторону листа (Румянцев, 1934). Такие яйца защищены от прямого воздействия солнечных лучей и осадков. Дальнейшее исследование московских популяций моли показало, что данный показатель составлял 63.1–64.8 (Сулханов, 1992а, б), 71.5–77.0 (Белова, 1981; Белова, Воронцов, 1987), 70.8–86.9% (Состояние…, 2005). Близкий диапазон (72.0–83.2%) получен для популяций из Иваново (Молчанова, 1956) и Новосибирска (Миняйло, Азаренко, 1978). Преобладание “верхних” мин над “нижними” было отмечено в литературе лишь однажды в 1934 г. в Воронеже на примере второй генерации моли (Конаков и др., 1935): 62.8 против 37.2%. По мнению некоторых авторов (например, Kozlovsky, 1955; Скопин, 1957; Ломакина, 1967), “верхние” мины Ph. populifoliella появляются в значительном количестве лишь при вспышках массового размножения.

Последствия распределения яиц минера по сторонам листа нуждаются в дополнительном исследовании. По всей вероятности, такое поведение самок Ph. populifoliella повышает разнообразие вариантов прохождения эмбриогенеза и развития гусениц. Например, анализ состояния эмбрионов в московской популяции минера показал, что смертность яиц, отложенных на верхней стороне листа, была достоверно выше аналогичного показателя для нижней стороны (Сулханов, 1992б). Наряду с этим, наибольшая концентрация яиц Ph. populifoliella наблюдается близ срединной жилки в нижних двух третях листа (Фролов, 1948; Скопин, 1957), где плотность откладки достигает величины 4–5 яиц на 1 см2 (Скопин, 1957).

Яйцекладущие самки Ph. populifoliella используют стратегию, позволяющую снизить конкуренцию гусениц нового поколения за счет уменьшения перекрывания областей питания отдельных личинок (Секретенко и др., 2013). Для листьев с низкой плотностью заселения (0.2–0.3 яиц на см2) распределение яиц близко к пуассоновскому (Белова, 1982; Сулханов, 1986; Кириченко и др., 1997; Турова, 1998б; Секретенко и др., 2002). При высокой плотности откладки (0.6–0.7 яиц на см2) распределение яиц значительно отличается от пуассоновского и приближается к биномиальному (Сулханов, 1992б; Кириченко и др., 1997; Турова, 1998б; Секретенко и др., 2002). В этом случае самки предпочитают откладывать яйца на более или менее постоянном расстоянии друг от друга (около 3.5–4 мм) (Кириченко и др., 1997).

Характер распределения яиц на листе свидетельствует о существовании у яйцекладущих самок природных маркеров, сигнализирующих о занятости определенного участка листа. Такой механизм позволяет существенно снизить внутрипопуляционную конкуренцию гусениц первого возраста. При увеличении площади листа растет общее количество яиц, отложенных на этот лист, и, таким образом, средняя площадь поверхности листа, приходящаяся на одну особь, более или менее постоянна (Полежаев, 1939; Сулханов, 1992б). Тем не менее значимая корреляция между размером листа и количеством отложенных на него яиц проявляется лишь при высоких плотностях заселения (Скопин, 1957). Согласно работе О.П. Секретенко с соавт. (2013), расположение яиц минера может быть описано моделью Гиббса с функцией взаимодействия, характеризующейся постепенным уменьшением интенсивности “расталкивания” с расстоянием. При этом критическое расстояние, по достижении которого данный эффект перестает проявляться, согласуется с размером площади питания, необходимой для одной гусеницы (Секретенко и др., 2013).

Период откладки яиц длится 3–4 нед. (Скопин, 1957), после чего самки погибают (Мирзоян, 1977). В период вспышки массового размножения плотность заселения тополей может быть значительной (табл. 2) и достигать величины в 200 яиц на лист (Мирзоян, 1963). В лабораторных условиях при температуре воздуха 17–18°С и относительной влажности 80–83% эмбриональное развитие Ph. populifoliella длится 6–8 дней (Румянцев, 1934), при среднесуточной температуре 15–17°С – 7–9 дней (Скопин, 1957). Продолжительность эмбрионального развития определяется климатическими условиями, в которых существует популяция. В Москве формирование эмбриона минера идет 10–14 дней (Белова и др., 1998), в Казахстане (Ломакина, 1967) или Киргизии (Романенко, 1959) – 7–9, а в Италии всего 5–6 дней (Arru, 1966). По завершении эмбрионального развития гусеница выедает отверстие в хорионе со стороны листа, а затем вбуравливается в лист. Сначала личинка первого возраста прокладывает мину в эпидермисе и питается жидким содержимым клеток (Скопин, 1957), а в конце первого возраста начинает повреждать губчатую паренхиму и формирует округлые, беловатые мины. Гусеница старшего возраста питается в том числе и столбчатой паренхимой, формируя овальные мины с верхней стороны листа желто-зеленого, с нижней – светло-зеленого цвета.

Таблица 2.  

Максимальная плотность заселения листьев тополей Ph. populifoliella (яиц на лист) по литературным данным

    Страна     Место     Год     Плотность     Авторы
Армения Араратская долина 1960 200 Мирзоян, 1963
Казахстан Алма-Ата 57 Скопин, 1957
Киргизия 70 Довнар-Запольский, 1965
Россия Екатеринбург 1971 104 Данилова, 1974
Красноярск 1990–1998 50–60 Секретенко и др., 2002
Москва 1933 51 Полежаев, 1934
34 Румянцев, 1934
40 Строков, 1950
1980 104 Белова, Воронцов, 1987
1988 179 Сулханов, 1992б
Новосибирск 1974 43 Миняйло, Азаренко, 1978
Франция Труа 1951 63 Kozlovsky, 1955

Скорость питания гусеницы Ph. populifoliella определяется ее возрастом. Например, в течение первых суток личинка первого возраста выедает мину площадью 1 мм2, к концу вторых и третьих суток – до 2 и 3–5 мм2 соответственно (Румянцев, 1934; Миняйло, Христова, 1973). Достигнув старшего возраста, она в течение суток уже может съедать по 10–20 мм2 мезофилла листа (Мирзоян, 1963, 1977). Таким образом, размеры мины при питании старших возрастов резко увеличиваются. Согласно работе А.В. Сулханова (1992а), такое увеличение площади мины в конце развития гусеницы может быть не столько результатом выедания паренхимы, сколько отделения эпидермиса от мезофилла. На примере красноярской популяции минера показано, что трофическая активность гусениц имеет два пика – с 6:00 до 10:00 и с 17:00 до 20:00 (Турова, 1996).

Площадь сформированной мины зависит как от вида дерева-хозяина, так и от целого ряда экологических параметров (например, от плотности заселения листа, экспозиции и яруса кроны, степени загрязненности среды и т.д.), так что площадь мины может значительно варьировать (Полежаев, 1934; Румянцев, 1934; Белова, 1981; Бакулин, 2005). Например, если мина Ph. populifoliella на листе тополя Populus × euramericana в г. Докшицы (Беларусь) составила 0.97 ± 0.03 (Синчук, Трещева, 2016), то мина на листе Populus sp. в Чуйской долине (Киргизия) (Романенко, 1959, 1981) или на Араратской равнине (Армения) (Мирзоян, 1963, 1977) – до 2.0 см2, т.е. в 2 раза больше.

Форма мин может быть разнообразной, поскольку на геометрию повреждения оказывают влияние жилки и соседние мины. П.Д. Румянцев (1934) выделял мины круглые, овальные, неправильной формы и многогранные с притупленными углами. Мина, расположенная между жилками, обычно овальная, близ жилок – многогранная, между минами – неправильной формы (Фролов, 1948). Мины гусениц первых возрастов заметны только со стороны листа, на которой было отложено яйцо, а мины старших возрастов хорошо видны с каждой из сторон. Более поздние мины вздуты и имеют складчатость: этот эффект возникает вследствие того, что гусеница старшего возраста снабжает мину изнутри паутинной выстилкой. В период вспышки массового размножения плотность заселения тополя может достигать величины более 70 мин на лист (Белова и др., 1998). С учетом числа всех мин (в том числе, по-видимому, не полностью сформированных) количество подобных повреждений может достигать 130 на лист (Mijin, 1960).

Обычно развитие гусеницы Ph. populifoliella завершается в течение месяца. Этот показатель варьирует в диапазоне от 28 до 32 дней для популяций из Москвы (Румянцев, 1934; Строков, 1950; Белосельская, 1955; Состояние…, 2004), Иваново (Молчанова, 1956), Кирова (Наумов, 1964), Новосибирска (Миняйло, Христова, 1973), а также Юго-Восточного Казахстана (Шлыков, 1952). При неблагоприятных условиях развитие личиночной стадии может затягиваться до 40 дней (Скопин, 1957).

Окукливание происходит внутри мины в рыхлом белом коконе (Nicelli, 1851; Мокржецкий, 1902; Герасимов, 1932; Arru, 1966; Миняйло, Христова, 1973; Белова и др., 1998). В зависимости от климатических особенностей сезона продолжительность стадии куколки в европейской части РФ (Москва, Иваново, Самара, Киров) (Румянцев, 1934; Молчанова, 1956; Клюшкин, 1959; Наумов, 1964; Белова, 1981; Сачков, 1989; Состояние…, 2004), на Северном Кавказе (Мирзоян, 1963, 1977), в Западной Сибири (Новосибирск) (Миняйло, Христова, 1973) и Юго-Восточном Казахстане (Алма-Ата) (Шлыков, 1952; Скопин, 1957; Ломакина, 1967) может варьировать от 6 до 11 дней. При нестабильной погоде развитие может затягиваться до 12 дней и более.

Перед выходом куколка пробивает головным концом стенку мины, а затем высовывается наружу примерно на треть или половину своей длины (Румянцев, 1934; Конаков и др., 1935; Kozlovsky, 1955; Скопин, 1957; Мирзоян, 1963). Через несколько часов из куколки выходит бабочка, причем самцы и самки обычно появляются одновременно (Миняйло, Азаренко, 1978). Продолжительность выхода имаго обычно составляет несколько минут (Румянцев, 1934). При дождливой погоде появление бабочек из куколки может задерживаться (Миняйло, Азаренко, 1978). В первый день молодые бабочки находятся близ места отрождения, затем перелетают на южную сторону ствола (Миняйло, Азаренко, 1978).

Сроки лета Ph. populifoliella в разных частях ареала представлены в табл. 3. Из таблицы видно, что время лета первого поколения варьирует с конца июня (Европа, Центральная Азия) до середины августа (Иркутск). Таким образом, общая продолжительность развития первого поколения Ph. populifoliella в Европе (на примере Франции) составляет 40 дней (Kozlovsky, 1955), на территории СНГ – от 30–35 (Армения) (Мирзоян, 1963) до 57 дней (Москва) (Состояние.., 2004). Часть бабочек первого поколения спаривается (Миняйло, Азаренко, 1978). Самки откладывают яйца на слабо поврежденные листья или листья, выросшие в середине лета. На бóльшей части ареала второе поколение моли не успевает завершить свое развитие. Это явление было отмечено в Москве (Белова, 1981), Екатеринбурге (Данилова, 1983; Данилова и др., 1984) и Новосибирске (Бакулин, 2005). В Юго-Восточном Казахстане гусеницы второго поколения моли развиваются в июле, бабочки появляются с начала августа до начала сентября (Скопин, 1957).

Таблица 3.  

Сроки лета Ph. populifoliella в разных частях ареала

    Страна, регион     Сроки лета I и II поколений     Источник
Беларусь I – июнь
II – август
Горленко, Панько, 1967; Трещева, 2017а
Казахстан I – конец июня–середина июля
II – август–начало сентября
Скопин, 1957; Ломакина, 1967; Айбасов, 1974
Киргизия I – конец июня–середина июля
II – сентябрь–октябрь
Романенко, 1959, 1981
Иран I – середина июня
II – середина июля
Zargaran et al., 2008
Италия I – конец июня–начало июля
II – конец сентября–октябрь
Arru, 1966
Польша I – июнь–июль
II – конец августа–начало октября
Buszko, 1990
РФ, Воронежская обл. I – конец июня
II – конец августа
Конаков и др., 1935
РФ, Ивановская обл. I – середина июля–август Молчанова, 1956
РФ, Иркутская обл. I – вторая декада августа Фролов, 1948
РФ, Калужская обл. I – конец июля–середина августа Шмытова, 2005, 2007
РФ, Кировская обл. I – конец июля–начало августа Наумов, 1964; Чарушина, Шернин, 1974
РФ, Красноярский край I – конец июля–середина августа Турова, 1998а; Тарасова и др., 2004; Хлыстова, 2012
РФ, Московская обл. I – конец июля–начало августа Полежаев, 1934; Белова, 1981; Белова, Воронцов, 1987; Сулханов, 1989, 1992б; Состояние…, 2004
РФ, Новосибирская обл. I – конец июля–август Миняйло, Христова, 1973; Миняйло, Азаренко, 1978; Бакулин, 2005
РФ, Респ. Башкортостан I – июль Мигранов, 1995
РФ, Свердловская обл. I – конец июля–август Пентин, 1939; Данилова, 1981а
РФ, Ульяновская обл. I – июль Ефремова и др., 2011
Украина I – середина июля
II – последняя декада августа–начало сентября
Вальх, 1913; Аверин, 1915

Основными факторами, определяющими индукцию зимней диапаузы, являются фотопериод и температура. Бабочки уходят на зимовку при ночных температурах 3–4°С (Скопин, 1957). При этом среднесуточная температуре воздуха составляет 12–15°С. В Москве, например, это может происходить с конца июля–начала августа (Румянцев, 1934; Белова, 1981) по сентябрь (Состояние…, 2005), в Алма-Ате – в сентябре (Скопин, 1957). На примере популяций Иваново и Москвы показано, что большинство бабочек первого поколения перед зимовкой не спаривается (Молчанова, 1956; Белова, Воронцов, 1987). Также неоплодотворенными уходят на зимовку бабочки второго поколения в Белграде (Mijin, 1960). В противоположность этому, в Новосибирске значительная доля самок первого поколения (до 91%) может зимовать в оплодотворенном состоянии (Миняйло, Азаренко, 1978).

Бабочки Ph. populifoliella зимуют в дуплах и трещинах коры тополей или других деревьев, особенно хвойных (Вальх, 1913; Предтеченский, 1930; Пентин, 1939; Княжецкий, 1951; Шлыков, 1952; Прутенский и др., 1954; Чарушина, Шернин, 1974; Сачков, 1989; Коломиец, 1995; Клепиков, 2005). Они предпочитают южную экспозицию стволов деревьев, растущих в защищенных местах (Фролов, 1948). Помимо этого, бабочек находили в ходах насекомых-ксилофагов (Скопин, 1957), в щелях строений (Румянцев, 1934; Скопин, 1957; Клюшкин, 1959; Ломакина, 1967; Миняйло, Христова, 1973; Гродницкий, 1997; Бакулин, 2005), на крышах, чердаках и балконах (Румянцев, 1934; Пентин, 1939; Княжецкий, 1951; Клюшкин, 1959; Наумов, 1964; Чарушина, Шернин, 1974; Мирзоян, 1977; Белова, Воронцов, 1987; Гродницкий, 1997; Состояние…, 2004), в жилых помещениях (Молчанова, 1956), а также в воздухозаборниках и вентиляционной системе зданий (Проворова, 1990). В горах Северного Кавказа (Армения) была отмечена зимовка имаго в подстилке и под камнями (Мирзоян, 1963, 1977).

ФАКТОРЫ СМЕРТНОСТИ МИНЕРА

Факторы, ограничивающие численность минирующих насекомых, условно можно разделить на горизонтальные, т.е. действующие внутри трофического уровня филлофагов, и вертикальные, т.е. факторы, оказывающие влияние со стороны иных трофических уровней (Auerbach et al., 1995). Среди первых можно отметить внутрипопуляционную конкуренцию и влияние конкурирующих фитотрофных консортов. Среди вторых – влияние растения-хозяина, патогенных микроорганизмов, хищников и паразитоидов. Особое значение для динамики популяций минеров имеют абиотические факторы. Внутрипопуляционная конкуренция и реакция дерева-хозяина (в виде преждевременного опадения листьев) оказывают регулирующее (в зависимости от плотности) влияние на популяцию (Auerbach et al., 1995). Анализ литературы показал, что минирующие насекомые достоверно реже погибают от патогенов и хищников, и чаще – от паразитоидов, чем свободноживущие филлофаги (Connоr, Taverner, 1997).

Несмотря на экономическое и экологическое значение вспышек массового размножения Ph. populifoliella для зеленых насаждений городов, исследований, связанных с оценкой выживаемости минера, проведено явно недостаточно. Проявление факторов смертности сильно варьирует, и в известной степени можно заключить, что оно специфично для каждой отдельной пробной площади (см. табл. 4) (Данилова, 1974, 1976; Белова, 1985; Кириченко, 1999; Состояние…, 2005; Бондаренко, 2008; Ermolaev et al., 2016).

Таблица 4.  

Выживаемость и смертность (%) Ph. populifoliella на восьми пробных площадях в Санкт-Петербурге в 1996–1999 гг. (оригинальный расчет сделан по: Е.А. Бондаренко, 2008)

Показатель 1996 1997 1998 1999
Плотность, мин на лист 42.8 ± 1.6 5.8 ± 0.8 7.8 ± 0.4 7.1 ± 0.4
Выживаемость 25.5 ± 6.2 38.7 ± 4.8 58.7 ± 9.9 6.5 ± 2.1
Смертность неразвитые мины 67.1 ± 5.9 41.0 ± 5.1 12.9 ± 5.6 63.1 ± 5.1
патогены 1.5 ± 0.3 8.9 ± 1.6 5.2 ± 1.6 4.5 ± 0.7
паразитоиды 5.9 ± 1.6 11.4 ± 2.7 23.2 ± 8.5 25.9 ± 5.3

Абиотические факторы. Проявление экстремальных абиотических факторов может существенно сдвигать сроки развития популяции Ph. populifoliella. Это можно проиллюстрировать на примере выхода имаго из диапаузы, а также при сравнении сроков лета бабочек новых поколений. Ранней весной в Казахстане выход взрослых особей из зимовки можно наблюдать в конце марта–начале апреля, поздней весной – в середине или даже в конце апреля (Ломакина, 1967). В 1979 г. в Москве бабочки вышли из зимовки в первой декаде мая, в 1980 г. – во второй декаде апреля (Белова, 1981). Если в 1969 г. массовый выход моли в Новосибирске наблюдали 24–29 июля, то в 1972 г. – только 23–28 августа (Миняйло, Азаренко, 1978). В 2007 г. в Иране (провинция Западный Азербайджан) время лета бабочек первого и второго поколения было сдвинуто на две недели: вместо середины июня и середины июля лет имаго наблюдали в начале и конце июня соответственно (Zargaran et al., 2008). Холодная весна часто затягивает период яйцекладки Ph. populifoliella и приводит к гибели части яиц. Например, в 1969 г. в Екатеринбурге самки начали откладывать яйца во второй декаде июня и закончили только в середине июля (Данилова, 1974), при этом часть яиц погибла. Холодная весна 1980 г. в Москве привела к пролонгации периода яйцекладки до конца июля (Белова, 1985), в результате погибло около 16% яиц минера.

Серьезной причиной снижения численности нового поколения может стать отсутствие синхронизации между временем появления моли и распусканием почек дерева-хозяина. Так, в 1995 г. в Красноярске это привело к гибели части бабочек до яйцекладки (Тарасова и др., 2004). Экстремально холодная и продолжительная зима также может приводить к значительной смертности моли. Например, холодная зима 1951 г. в Юго-Восточном Казахстане вызвала массовую гибель бабочек (Скопин, 1957). Весенний учет, проведенный после холодной зимы 1972 г. на стволах тополей в Новосибирске, показал, что численность имаго была примерно в 20 раз ниже, чем после выхода из куколок (Миняйло, Азаренко, 1978).

Негативное влияние на выживаемость моли может оказывать затянувшаяся осень с периодическими заморозками (Белосельская, 1955; Горленко, Панько, 1972), а также весенние заморозки после выхода бабочек из диапаузы (Ломакина, 1967). Например, понижение температуры до ‒5–7°С в мае 1972 и 1974 гг. в Новосибирске приводило к значительной гибели имаго (Миняйло, Азаренко, 1978). Влияние временных заморозков на перезимовавших бабочек было оценено экспериментально. При помещении 196 особей моли на 3.5 ч в холодильник при температуре –7°С погибло 95.4% особей (Миняйло, Азаренко, 1978). Экстремальное жаркое лето также негативно может повлиять на численность вида. Например, аномальная жара 2010 г. в Ижевске привела к массовой гибели моли (Ermolaev et al., 2016). В результате плотность популяции была снижена до нуля, а хронический очаг минера прекратил существование.

Помимо экстремальных температур, на численность имаго могут оказывать влияние обильные осадки. Впервые это явление было описано в литературе на примере популяции минера в Юго-Восточном Казахстане (Ломакина, 1967). Смывание бабочек со ствола дерева-хозяина вследствие сильных осадков наблюдали в Москве (Белова, 1985). В результате выпадения двойной нормы осадков (205%) в мае 2000 г. в Кемерово также наблюдали массовую гибель имаго (Еремеева, 2008).

Реакция дерева-хозяина. При высоких плотностях заселения тополя Ph. populifoliella изъятие фитомассы листьев может достигать 90% от общего объема паренхимы листа (Григорьев и др., 2005). В этом случае выживание деревьев происходит за счет максимального повышения фотосинтетической активности хлоропластов феллодермы и фотоассимиляционной активности покровных тканей (Григорьев и др., 2005).

Повреждение тополя гусеницами Ph. populifoliella может индуцировать преждевременное опадение листьев дерева. Это явление хорошо описано в литературе на примере популяций минера г. Труа во Франции (Kozlovsky, 1955), Белграда (Mijin, 1960), Минска (Горленко, Панько, 1972; Чумаков, Лозинская, 2015; Трещева, 2017а, б), Санкт-Петербурга (Селиховкин, 2010, 2012), Москвы (Румянцев, 1934; Сулханов, 1986, 1989, 1992а, 1996; Козаржевская, Князятова, 1987; Состояние…, 2004, 2005), Иваново (Молчанова, 1956), Нижнего Новгорода (Скоков, Клишина, 2012), Воронежа (Конаков и др., 1935), Кирова (Чарушина, Шернин, 1974), Ижевска (Рощиненко, 1972), Красноярска (Турова, 1998а), Иркутска (Фролов, 1948), Алма-Аты (Ломакина, 1967), а также зеленых насаждений Киргизии (Прутенский и др., 1954; Караваева, Романенко, 1958). Листья, сильно поврежденные минером, усыхают, скручиваются и в массе опадают в период с третьей декады июля по третью декаду августа (Румянцев, 1934; Вредные животные…, 1949; Волков, 1955; Состояние.., 2004, 2005). Количество опавших листьев положительно и достоверно связано с плотностью заселения дерева-хозяина (Турова, 1998а).

В бивольтинной части ареала Ph. populifoliella преждевременное опадение листьев может повторяться. Так, в 1961 г. в Алма-Ате первое поколение минера заселило почти все листья черного тополя (Ломакина, 1967), причем повреждение индуцировало массовое опадение листьев. Второе поколение моли заселило вновь образовавшиеся листья на концах побегов и вызвало, по-видимому, повторную реакцию растения. В результате в августе тополя стояли почти голые (Ломакина, 1967). Преждевременное опадение листьев тополя может существенно влиять на численность моли. Так, в 1998 г. в Красноярске это приводило к гибели в среднем 35.4% популяции (Турова, 1998а).

В ряде случаев было отмечено питание Ph. populifoliella некоторыми представителями рода ива (Salix), например на Украине (Мокржецкий, 1902; Вальх, 1913; Аверин, 1915а) и в Московской обл. (Румянцев, 1934; Белова и др., 1998). В Юго-Восточном Казахстане минер повреждает листья Salix alba и S. triandra (Скопин, 1957; Ломакина, 1967; Айбасов, 1974). Показано, что в этом случае гусеница Ph. populifoliella не может успешно завершить свое развитие. Например, в Харькове развитие моли на Salix sp. приводило к гибели гусениц (Вальх, 1913; Аверин, 1915а). А.В. Сулханов (1992а) уточняет, что гусеница минера на иве погибает, не достигнув четвертого возраста. Взаимоотношения Ph. populifoliella с представителями р. Salix можно отнести к случаям ксенофагии (Hering, 1951), т.е. питания минера несвойственным ему растением. Это редкое явление происходит из-за отсутствия, нехватки или непригодности обычного кормового объекта. С другой стороны, достоверный случай сбора экземпляра Ph. populifoliella со ствола ивы (24.09.1936 г., близ Ленинграда) (Селиховкин и др., 2018) скорее всего связан с выбором места зимовки. Готовящихся к зимовке бабочек Ph. populifoliella находили на сосне (Фролов, 1948), лиственнице (Румянцев, 1934; Фролов, 1948), черемухе (Фролов, 1948), карагаче, вязе, березе и яблони (Скопин, 1957).

Конкуренция. Одним из основных факторов смертности гусениц Ph. populifoliella является внутривидовая конкуренция. Данный тезис подтвержден детальными исследованиями популяций минера в Санкт-Петербурге (Бондаренко, 2008), Москве (Полежаев, 1934; Белова, 1985), Екатеринбурге (Данилова, 1974), Братском (Иркутская обл.) и Искитимском (Новосибирская обл.) районах (Селиховкин, 2010), на Араратской равнине (Мирзоян, 1963). При максимальной плотности заселения дерева-хозяина смертность фитофага может составлять до 23 (Белов, 2000б), 42.1 (Белова, 1985), 64 (Селиховкин, 2010) и даже 75% (Данилова, 1983).

Смертность от конкуренции положительно и достоверно связана с плотностью заселения листа минером. При высокой плотности заселения тополя более поздно отложенные яйца могут оказаться над существующей миной, сделанной ранее вышедшей гусеницей (Полежаев, 1934). При выходе из яйца гусеница попадает в “чужую” мину и погибает. Тот же эффект, по-видимому, может давать отделение эпидермиса от слоя паренхимы (Сулханов, 1992б). Возможной причиной этого являются морфологические особенности личинок (Полежаев, 1934). У гусениц первых трех возрастов тело плоское, без ног, голова прогнатического типа. При попадании в мину отсутствие опоры не дает особям младших возрастов питаться. После третьей линьки у гусеницы появляются ножки, что создает условия для питания внутри паренхимы. При объединении мин в живых остается наиболее крупная из личинок, а количество мертвых особей в объединенной мине может достигать пяти экземпляров. Со временем роль конкуренции снижается, поскольку растет количество гусениц старших возрастов, способных питаться беспрепятственно (Полежаев, 1934).

Важным фактором смертности яиц, гусениц и куколок Ph. populifoliella может стать межвидовая конкуренция за ресурс с крупным свободноживущим филлофагом. Например, гусеницы ивовой волнянки (Stilpnotia salicis L.) поедают листья тополя вместе с гусеницами моли (Румянцев, 1934).

Энтомофаги. Энтомофаги Ph. populifoliella включают как хищников, так и паразитоидов. Комплекс хищников Ph. populifoliella малочислен. Муравьи Lasius niger L. могут атаковать бабочек, находящихся после дождя на коре тополя, хотя при сухой погоде обычно их игнорируют (Белова, 1985). На протяжении всего лета в Киргизии неизвестный вид паука уничтожал бабочек, а хищный клещ Amblyseius sp. – гусениц моли (Караваева, Романенко, 1958; Романенко, 1959). Питание насекомоядных птиц особями Ph. populifoliella, по всей вероятности, носит случайный характер и было отмечено в московской (Белова, 1985; Белова, Воронцов, 1987) и иркутской (Фролов, 1948) популяциях. В качестве хищников указаны ласточки, поползни и синицы (Фролов, 1948).

Эффективность энтомофагов Ph. populifoliella широко варьирует. Например, исследование факторов смертности, проведенное в 1979–1981 гг. на трех пробных площадях в Москве, показало, что энтомофаги Ph. populifoliella приводят к гибели в среднем 13.1% гусениц и 8.9% куколок моли (Белова, 1982, 1985). Однако известны случаи, когда эффективность энтомофагов минера достигала 77% (Белова, 1994).

Паразитоиды – важнейший фактор регуляции численности чешуекрылых-минеров. Наше исследование, проведенное в хроническом очаге осиновой моли-пестрянки (Phyllonorycter apparella (Herrich-Schäffer)), показало, что при отсутствии антропогенной нагрузки происходит ежегодное усложнение состава комплекса наездников, что сопровождается сменой доминантов, увеличением зараженности минера и затуханием очага (Ермолаев и др., 2019). Таксономический состав паразитоидов Ph. populifoliella непосредственно связан с малыми размерами всех стадий развития моли. Например, из-за мелких размеров яйца Ph. populifoliella вид не имеет яйцеедов. Это подтвердил специальный анализ 10240 яиц с 355 листьев тополя (Сулханов, 1990, 1992б). В настоящий момент в пределах ареала Ph. populifoliella известно 68 видов наездников (табл. 5) из 5 семейств Hymenoptera. Доминируют представители Eulophidae – 82.3%. На долю Braconidae приходится 10.3%, Ichneumonidae – 4.4%, Pteromalidae и Encyrtidae – по 1.5%.

Таблица 5.  

Видовая структура комплекса паразитоидов Ph. populifoliella по всему ареалу минера

Вид Франция Швейцария Германия Чехия Австрия Польша Словакия Венгрия Бывш. Югославия Болгария Турция Иран Киргизия Казахстан Россия
Ленинградская обл. Московская обл. Нижегородская обл. Ульяновск. обл. Удмуртская Респ. Иркутская обл. Приморский край
  Pteromalidae                                          
1 Halticoptera bella (Walker)                       +                  
  Encyrtidae                                          
2 Ageniaspis testaceipes (Ratzeburg) +   +   +         +     + +              
  Eulophidae                                          
3 Pnigalio agraules (Walker)*           +   +                   +1 +    
4 P. longulus (Zetterstedt)*                   +             +        
5 P. mediterraneus Ferriere & Delucchi*                                     +    
6 P. pectinicornis (Linnaeus)* +                 +               + +    
7 P. soemius (Walker)*           +                   +   + +    
8 Sympiesis acalle (Walker)*     + +                       +   +      
9 S. dolichogaster (Ashmead)*       +       +   +                 +    
10 S. gordius (Walker)*       +       +               + + +3 +3    
11 S. sericeicornis (Nees)* +   + +   + + +               +   + +1    
12 S. thapsianae (Bouček)*                               +          
13 S. viridula (Thomson)*                                   +      
14 S. xanthostoma (Nees)*     +                                    
15 Euplectrus bicolor (Swederus)*               +                          
16 Cirrospilus diallus (Walker)*                                   + +    
17 C. elegantissimus (Westwood)*   + + +       + + +         + +   + +    
18 C. lyncus (Walker)*               +                     +    
19 C. pictus (Nees)* +   + +                     + +     +    
20 C. vittatus (Walker)*                             + +          
21 Zagrammosoma talitzkii (Boucek)*                       +                  
22 Elachertus artaeus (Walker)*                               +          
23 E. charondas (Walker)*                                     +    
24 E. fenestratus (Nees)*                                     +    
25 E. inunctus (Nees)*                               +          
26 E. gallicus (Erdős)*                                     +    
27 Hyssopus nigritulus (Zetterstedt)*                               +          
28 Pediobius alcaeus (Walker)                   +           +          
29 P. saulius (Walker)       +                   +              
30 P. metallicus (Nees)                                     +    
31 Closterocerus trifasciatus (Westwood)                               +   + +    
32 Entedon chalybaeus (Ratzeburg)     +                                    
33 Chrysocharis albipes (Ashmead)                                   +      
34 Ch. amanus (Walker)                                     +    
35 Ch. collaris Graham                                   +      
36 Ch. crassiscapus (Thomson)                                     +    
37 Ch. gemma (Walker)                                     +    
38 Ch. eurynota Graham                                   + +    
39 Ch. laomedon (Walker)                                     +2    
40 Ch. nautius (Walker)                                   + +    
41 Ch. nephereus (Walker)     +         + + +       +   +     +    
42 Ch. nitetis (Walker)                                          
43 Ch. pentheus (Walker)                                     +    
44 Ch. phryne (Walker)                                     +    
45 Ch. pubicornis (Zetterstedt)                                     +    
46 Ch. prodice (Walker)                                     +    
47 Ch. submutica (Graham)                                   + +    
48 Ch. viridis (Nees)                                     +    
49 Neochrysocharis aratus (Walker)                                     +    
50 N. cuprifrons (Erdős)                                     +    
51 N. formosus (Weswood)                                     +    
52 Achrysocharoides altilis (Delucchi)               + +                        
53 A. cilla (Walker)     +                                    
54 Aprostocetus zosimus (Walker)               +                          
55 Baryscapus evonymellae (Bouché)               +                          
56 Minotetrastichus frontalis (Nees)*                             + + + +2 +    
57 M. platanellus (Mercet)*               +                          
58 Sigmophora brevicornis (Panzer)*                                 +        
  Ichneumonidae                                          
59 Scambus signatus (Pfeffer)*                               +          
60 Itoplectis alternans (Gravenhorst)*                               +          
61 I. curticauda (Kriechbaumer)*               +                          
  Braconidae                                          
62 Colastes braconius (Haliday)*               +     +                    
63 Diolcogaster alvearia (Fabricius)     +                                    
64 Apanteles hoplites (Ratzeburg)     +                                    
65 Pholetesor bicolor (Nees)                               +          
66 Ph. circumscriptus (Nees)     +             +     +     +       + +
67 Ph. exiguus (Haliday)                   +                      
68 Protapanteles liparidis (Bouché)                       +                  
  Всего: 4 1 12 7 1 3 1 14 3 9 1 3 2 3 4 20 4 16 33 1 1

Примечание. * – эктопаразитоид. +1, +2, +3 – место среди доминирующих видов. Материалы по Франции – (Gaulle, 1907; Otten, 1940), Швейцарии и бывшей Югославии – (Delucchi, 1958; Fulmek, 1962), Германии и Австрии – (Ratzeburg, 1848, 1852; Heyden, 1882–1883; Dalla Torre, 1898; Otten, 1940; Delucchi, 1958; Fulmek, 1962), Чехии – (Bouček, 1959a, b, 1965; Fulmek, 1962), Польше – (Vidal, Buszko, 1990), Словакии – (Capek, 1963), Венгрии – (Szelényi, 1941; Győrfi, 1942, 1944; Erdős, 1954, 1956; Szőcs, 1959, 1965; Fulmek, 1962), Болгарии – (Иванов, Славов, 1986; Балевски, Томов, 1997), Турции – (Beyarslan, 2015), Ирану – (Sadeghi et al., 2011; Žikić et al., 2014; Abolhassanzadeh et al., 2017), Киргизии – (Караваева, Романенко, 1958; Романенко, 1959), Казахстану – (Никольская, Кяо, 1954; Ломакина, 1967), Ленинградской, Московской и Нижегородской областям– (Полежаев, 1934; Румянцев, 1934; Nikolskaya, 1934; Sokanowsky, 1936; Буковский, 1938; Строков, 1956; Белова, 1981, 1982, 1985; Белова, Воронцов, 1987; Сулханов, 1990, 1992б; Белов, 2000б), Ульяновской обл. – (Ефремова и др., 2011), Удмуртской Респ. – (Ermolaev et al., 2016), Иркутской обл. – (Тобиас, 1971), Приморскому краю – (Аннотированный каталог…, 2012).

Показатель эффективности паразитоидов Phpopulifoliella может значительно колебаться. Если в 1932 г. в разных частях Москвы смертность от наездников, развивающихся в гусеницах и куколках минера, варьировала от 6 до 74% (Румянцев, 1934), то в 1987 г. – только от 0.4 до 12.2% (Сулханов, 1990). В 1941 г. зараженность паразитоидами моли в Иркутске была в диапазоне от 18.6 до 56.9% (Фролов, 1948). В течение 1969–1980 гг. плотность заселения одного из модельных тополей в Екатеринбурге составила от 3.3 до 48.6 мин на лист (за весь период – 21.9 ± 4.2). При этом зараженность гусениц и куколок минера паразитоидами варьировала от 10.5 до 85.7% (за весь период – 53.4 ± 6.2%) (Данилова и др., 1984).

Известны случаи, когда зараженность наездниками была крайне высокой. В 1988 г. в Москве смертность от паразитоидов гусениц и куколок второго поколения достигала 90% (Сулханов, 1992б, 1995б, 1996), в 1913 г. в Харькове (также второго поколения) – 98% (Вальх, 1913; Аверин, 1915а). Согласно работе А.П. Даниловой (1983), рост численности наездников следует за таковым Ph. populifoliella с запаздыванием на год.

Регулирующую роль численной реакции паразитоидов можно проиллюстрировать на примере хронических очагов Ph. populifoliella в различных городах РФ. Например, исследование на протяжении пяти лет двух модельных тополей в Екатеринбурге, заселенных молью, показало постепенный рост зараженности наездниками: для дерева в парке от 7.4 (1968 г.) до 56.6% (1972 г.), для дерева из уличных насаждений от 25.6 (1968 г.) до 55.2% (1972 г.) (Данилова, 1974). То же было продемонстрировано и в хроническом очаге минера в Санкт-Петербурге на примере восьми пробных площадей (Бондаренко, 2008): если в 1996 г. зараженность составила 5.9 ± 1.6%, то в 1997, 1998 и 1999 гг. – 11.4 ± 2.7, 23.2 ± 8.5 и 25.9 ± 5.3% соответственно (табл. 4). Как видно из примеров, в хроническом очаге чешуекрылого-минера численная реакция паразитоидов может носить накопительный характер на протяжении нескольких лет.

Эффективность наездников зависит от ряда условий:

1. Степень загрязнения окружающей среды. Так, в 1987 г. в г. Искитим (Новосибирская обл.) смертность от паразитоидов Ph. populifoliella близ цементного завода составила лишь 4%, в то время как в других районах города – 13–14% (Селиховкин, 1989).

2. Наличие мест дополнительного питания. Нехватка дополнительного углеводного питания (в том числе из-за недостаточного количества цветковых растений) оказывает негативное влияние на созревание половых продуктов паразитоидов (Викторов, 1976). Еще В.Г. Аверин (1915а) обратил внимание на тот факт, что одиночные тополя или изолированные аллеи деревьев повреждаются минером значительно интенсивнее, чем деревья, окруженные густыми насаждениями.

3. Местоположение дерева-хозяина относительно близко расположенных зданий. По мере удаления от зданий количество паразитированных особей минера увеличивается (Гродницкий, 1997).

4. Степень разрушения человеком естественных мест зимовок куколок и имаго паразитоидов в виде листового опада под деревом-хозяином. Роль этого фактора убедительно показана при сравнении показателей смертности Ph. populifoliella на двух пробных площадях в Красноярске (Кириченко, 1998, 2000). На первой убирали листовой опад, на второй – нет. В 1998 г. плотность заселения тополя минером на первой и второй пробных площадях составила 11.5 и 6.8 мин на лист, зараженность наездниками – 8 и 59% соответственно (Кириченко, 1998, 2000). Другими словами, сохранение листового опада может более чем в 7 раз повышать зараженность Ph. populifoliella паразитоидами (Кириченко, 1999; Kirichenko, 2005). Практика осеннего сгребания и последующего уничтожения опавшей листвы приводит к регулярной элиминации наездников (Сулханов, 1992б, 1995б).

5. Местоположение листьев в кроне дерева. На нижних ветвях плотность заселения листьев минером ниже, чем на верхних (Сулханов, 1995а). При этом зараженность паразитоидами имеет обратную зависимость от плотности заселения хозяином: на листьях с нижних ветвей этот показатель выше, чем с верхних.

Патогены. Гусеницы Ph. populifoliella могут погибать под действием микоза. Впервые этот фактор смертности был отмечен в Москве в работе В.Г. Полежаева (1934). При инфицировании гусеница становится вялой и малоподвижной. Вначале тело имеет мутно-белую окраску, затем покрывается слизью и постепенно темнеет. Гусеницы погибают в течение трех–четырех дней (Полежаев, 1934). Смертность от патогена была отмечена на протяжении ряда лет (Белова, 1981). Исследования, проведенные в 2012–2013 гг. в Киеве (Дрозда и др., 2014), показали, что количество пораженных куколок возрастает в направлении от периферии города к его центру (от 10.1 до 19.2%). К сожалению, видовая принадлежность патогена до сих пор не установлена.

ЭКОЛОГИЧЕСКИЕ МЕХАНИЗМЫ СУЩЕСТВОВАНИЯ ХРОНИЧЕСКИХ ОЧАГОВ МИНЕРА

Хронические очаги Ph. populifoliella часто связаны с историческим центром города. Одним из первых на это обстоятельство обратил внимание Ю.М. Колосов (1918) на примере Екатеринбурга. Интересно, что дальнейшая локализация очага моли не претерпела существенных изменений. Спустя полвека исследование распределения плотности Ph. populifoliella показало максимальную численность минера в центральной части города, соответствующей Екатеринбургу дореволюционного периода (рис. 1) (Данилова, 1973, 1981б). Общая площадь очага по нашим оценкам составила около 1150 га. При этом в новых районах города, возникших в 30-е годы и позднее, моль не была обнаружена (Данилова, 1981б). Связь хронических очагов Ph. populifoliella с центральной частью города была отмечена также в Минске (Чумаков, Лозинская, 2015), Москве (Сулханов, 1992б) и Кемерово (Еремеева, 2008). Исследование хронических очагов Ph. populifoliella методом картографирования, проведенное в 2005–2007 гг. в Ижевске (Ермолаев, Трубицын, 2008), также показало наличие максимальной плотности заселения тополя в центре города (рис. 2). Общая площадь указанной территории составила около 363 га. Миграционные очаги на периферии Ижевска возникали в результате расселения моли посредством анемохории. При этом плотность заселения тополей была существенно ниже, чем в центральной части города.

Рис. 1.

Хронический очаг Ph. populifoliella в Екатеринбурге 1967–1980 гг. (оригинальный рисунок сделан по материалам работы А.П. Даниловой (1981б)).

Рис. 2.

Хронический очаг Ph. populifoliella в Ижевске 2002–2010 гг.

В парках, скверах и на улицах центральной части городов РФ и других стран Восточной Европы зачастую доминируют старые тополя. Высокая скорость роста и формирования насаждения, нетребовательность к условиям произрастания, морозоустойчивость, легкость размножения и декоративность позволили этим деревьям стать основной культурой в озеленении большинства городов. При этом особую популярность получили североамериканские тополя (Populus balsamifera и P. × × canadensis), попавшие в Россию в XIX в. (Якушина, 1982). Так, в 1898 г. на всех улицах Харькова был посажен тополь разнолистный (P. heterophylla) (Мокржецкий, 1902). Помимо этого, там же активно высаживался тополь черный (P. nigra) и канадский (P. × canadensis). К 1913 г. к этим деревьям были добавлены тополь бальзамический (P. balsamifera) и берлинский (P. × berolinensis) (Вальх, 1913; Аверин, 1915а). В конце 50-х годов XX века в СССР спрос на посадочный материал древесных растений был столь велик, что в питомниках в массе выращивали только быстрорастущие породы, и прежде всего тополь бальзамический (Горчаковская и др., 1958; Виноградов, 1960). В результате P. balsamifera стал доминировать в большинстве городов, особенно на Урале, в Западной и Восточной Сибири (Бакулин, 1990; Уразгильдин и др., 1997; Войтюк, 2011; Селенина и др., 2011; Соколова и др., 2011; Бухарина и др., 2012). Например, доля тополя бальзамического в составе зеленых насаждений Москвы составляет 8% (Состояние …, 1998), центральной части Сыктывкара – 26% (Мингалева, 2012), Екатеринбурга и Братска – 30 (Данилова, 1981б) и 37.2% (Рунова, Гнатович, 2013) соответственно. Перемещение посадочного материала между регионами способствовало расширению ареала Ph. populifoliella. По всей вероятности, именно таким способом минер появился в Забайкалье (Рудых, Будаева, 2012) и Хабаровске (Юрченко, 2006).

Ph. populifoliella является узким олигофагом и может повреждать 12 видов р. Populus: P. alba, P. balsamifera, P. deltoides, P. koreana, P. laurifolia, P. maximowiczii, P. nigra, P. pseudosimonii, P. simonii, P. suaveolens, P. talassica и P. tremula (Ермолаев, Ермолаева, 2019). При этом устойчивость тополей по отношению к минеру снижается в ряду: белые тополя секции Populus (P. alba, P. tremula) – дельтовидные тополя секции Aigeiros (P. nigra, P. deltoides) – бальзамические тополя секции Tacamahaca (P. balsamifera, P. koreana, P. laurifolia, P. maximowiczii, P. suaveolens). Таким образом, специфика зеленого строительства в городах СССР обеспечила для Ph. populifoliella создание значительного и наименее резистентного кормового ресурса.

Тепловое загрязнение центральной части города может оказывать влияние на выживаемость зимующих бабочек Ph. populifoliella. Общеизвестно, что над городами формируется теплый слой воздуха высотой до 200 м. При этом температура воздуха в городе бывает на 0.5–5.0°С выше, чем в пригороде (Ландсберг, 1983; Musco, 2016). Использование в качестве зимних убежищ любых щелей, воздухозаборников и вентиляционных систем зданий повышает шансы имаго Ph. populifoliella на переживание неблагоприятного периода.

Существование города неминуемо связано с загрязнением атмосферного воздуха. Такой показатель, как комплексный индекс загрязнения атмосферы (ИЗА), учитывает количественные характеристики существующих примесей и позволяет оценить уровень хронического загрязнения воздуха. Например, в период с 1991 по 2017 год на территории РФ количество городов с высоким и очень высоким уровнем загрязнения атмосферного воздуха (ИЗА > 7) достигало 147 (Ежегодник…, 2018). При этом в состав загрязнителей могут входить сотни различных веществ. Среди них наибольшее значение имеют взвешенные твердые частицы (пыль, зола, сажа, сульфаты, нитраты), металлы, аммиак, ароматические углеводороды (бензол, ксилол, толуол, этилбензол, бензпирен), озон, сероводород и сероуглерод, фенол, формальдегид, оксиды азота, углерода и серы, а также фторид и хлорид водорода (Ежегодник…, 2018). Основными источниками загрязнения крупных городов остаются автотранспорт и выбросы различных промышленных предприятий.

Ph. populifoliella выдерживает значительное загрязнение атмосферного воздуха и достигает максимальных плотностей в зоне его умеренного воздействия. Другими словами, минер обладает квазиадаптивной численной реакцией (Селиховкин, 1992, 1996). Подобное умеренное воздействие типично для центра большинства городов. Кроме того, максимальные плотности заселения тополей молью часто отмечали вдоль дорог. Например, в 1913 г. очаг Ph. populifoliella был растянут вдоль железной дороги между станциями Харьков и Мерефа (около 30 км) (Вальх, 1913). Наиболее пострадали тополя, расположенные непосредственно близ дороги. При этом повреждение деревьев было отмечено на расстоянии до 0.5 км от железнодорожных путей (Вальх, 1913). Существование максимальной плотности заселения тополей Ph. populifoliella вдоль автомагистралей города показано на примерах Минска (Чумаков, Лозинская, 2015), Москвы (Белов, 2000а) и Ижевска (Ермолаев, Трубицын, 2008).

Эффективность энтомофагов в популяциях Ph. populifoliella растет в направлении от центра города к его окраине. Например, в 2012–2013 гг. смертность куколок минера от энтомофагов в центре Киева составляла 5.1%, на его периферии – 14.8% (Дрозда и др., 2014). В 1987 г. зараженность гусениц и куколок моли паразитоидами на окраине Москвы (12.2%) была в 20–30 раз выше, чем в центре города (0.4–0.6%) (Сулханов, 1990, 1992б, 1995б). Существование достоверной отрицательной корреляции между уровнем паразитизма Ph. populifoliella и средней плотностью заселения тополей молью было показано в Москве (Сулханов, 1995а), Ижевске (Ermolaev et al., 2016) и Красноярске (Kirichenko, 2005).

Наиболее часто затухание хронического очага Ph. populifoliella происходит в результате действия экстремальных абиотических факторов или присутствия возбудителей заболеваний дерева-хозяина. Так, в 1985 г. в ряде очагов Ph. populifoliella в Москве произошло снижение численности моли под влиянием марсониоза, вызываемого несовершенным грибом Marssonina populi (Белова, Воронцов, 1987). Поражение этим патогеном привело к опадению листьев и гибели гусениц минера, находящихся в них. Схожий результат дает заражение листьев тополя ржавчиной, возбудителем которой является гриб Melampsora populina. В результате повсеместного поражения бальзамического и черного тополей ржавчиной в 2005–2006 гг. в Хабаровске произошло раннее пожелтение и опадение листьев (Юрченко, 2006). При этом гусеницы Ph. populifoliella не успели пройти свое развитие и погибли в опавших листьях, в результате плотность популяции минера была снижена до нуля. Поражение листьев тополя ржавчиной в Санкт-Петербурге приводило к 87% смертности гусениц в минах (Бондаренко, 2008).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Изменение численности тополевой моли-пестрянки Phyllonorycter populifoliella в хроническом очаге является случаем непериодической популяционной волны, возникающей в результате сложного сочетания разных факторов. Существование НПВ Ph. populifoliella связано с тремя условиями.

I) Эффективность адаптаций минера к состоянию кормового растения.

1. Индивидуальное развитие Ph. populifoliella связано с одним деревом-хозяином, что обеспечивает регуляцию плотности консумента за счет преждевременного опадения пораженных листьев и/или внутривидовой конкуренции.

2. Относительное постоянство границ очага объясняется слабыми миграционными способностями Ph. populifoliella.

3. Питание гусениц моли не приводит к гибели дерева, что обеспечивает длительные взаимоотношения в системе “растение–филлофаг”.

II) Антропогенное влияние на выживаемость моли.

1. Специфика зеленого строительства в городах обеспечила для Ph. populifoliella создание значительного и наименее резистентного по отношению к минеру кормового ресурса.

2. Тепловое загрязнение города способствует выживанию моли в зимний период.

3. Отсутствие мест зимовки и дополнительного питания оказывает негативное влияние на эффективность хищников и паразитоидов Ph. populifoliella.

III) Постоянная гетерогенность состояния кормовых растений в очаге.

1. Разнородность проявления регуляционных факторов в рамках всего экологического пространства очага.

2. Смена заселенности деревьев во времени.

Автор выражает благодарность С.Ю. Синеву, С.В. Барышниковой (Зоологический институт РАН) и А.В. Селиховкину (Санкт-Петербургский государственный лесотехнический университет) за поддержку работы на разных этапах ее реализации.

Исследование выполнено в рамках базовой части государственного задания Минобрнауки РФ (грант № 1.1.2404).

Список литературы

  1. Аверин В.Г., 1915а. Обзор вредителей, наблюдавшихся в Харьковской губернии за 1913 год // Отчет энтомологического бюро за 1913 г. Харьков. С. 10–65.

  2. Аверин В.Г., 1915б. Краткий обзор вредителей, наблюдавшихся в 1914 году и возможность их появления в 1915 г. // Бюл. о вредителях сельского хозяйства и мерах борьбы с ними. С. 7–13.

  3. Аверин В.Г., Галков В.П., 1914. Мелкие известия // Бюл. о вредителях сельского хозяйства и о мерах борьбы с ними. № 4. С. 30–31.

  4. Айбасов Х.А., 1974. Фауна чешуекрылых (Lepidoptera) Западного Казахстана // Насекомые (Полужесткокрылые, Жесткокрылые, Чешуекрылые) Западного Казахстана. Алма-Ата: Ин-т зоологии АН КазССР. С. 102–150.

  5. Аникин В.В., Золотухин В.В., Кириченко Н.И., 2016. Минирующие моли-пестрянки (Lepidoptera: Gracillariidae) Среднего и Нижнего Поволжья. Ульяновск: Изд-во “Корпорация технологий продвижения”. 152 с.

  6. Аннотированный каталог насекомых Дальнего Востока России, 2012. Т. 1. Перепончатокрылые. Владивосток: Дальнаука. 635 с.

  7. Бакулин В.Т., 1990. Интродукция и селекция тополя в Сибири. Новосибирск: Наука. 174 с.

  8. Бакулин В.Т., 2005. Повреждение тополей молью-пестрянкой в зеленых насаждениях г. Новосибирска // Декоративное садоводство Сибири. Сб. науч. тр. РАСХН. Барнаул: НИИ садоводства Сибири им. М.А. Лисавенко. С. 40–49.

  9. Балевски Н., Томов Р., 1997. Миниращите молци от семейства Bucculatricidae, Gracillariidae, Lyonetiidae, Nepticulidae и Tischeriidae (Lepidoptera), като гостоприемници на паразитоидите от семейство Braconidae (Hymenoptera) // Acta Entomol. Bulgarica. № 1–2. С. 114–119.

  10. Баранчиков Ю.Н., Белова Н.В., 2004. Аккумуляция пыли листьями тополя при повреждении насекомыми-минерами // Энтомологические исследования в Сибири. Вып. 3. Красноярск: Ин-т леса СО РАН. С. 68–72.

  11. Белов Д.А., 2000а. Вспышки массового размножения листогрызущих насекомых и минеров и характеристика их очагов в Москве // Лесной вестник. № 6. С. 124–131.

  12. Белов Д.А., 2000б. Грызущие и минирующие листву насекомые зеленых насаждений Москвы. Автореф. дис. … канд. биол. наук. М.: МГУЛ. 28 с.

  13. Белов Д.А., 2011. Особенности комплекса минирующих насекомых в г. Москве // Лесной вестник. № 7. С. 105–110.

  14. Белова Н.К., 1981. Биологические особенности тополевой моли в условиях Подмосковья // Науч. тр. МЛТИ. Вып. 137. М.: МЛТИ. С. 129–134.

  15. Белова Н.К., 1982. Чешуекрылые насекомые – вредители декоративных посадок окрестностей г. Москвы. Автореф. дис. … канд. биол. наук. М.: МЛТИ. 20 с.

  16. Белова Н.К., 1985. Факторы смертности тополевой моли-пестрянки // Экология и защита леса. Взаимодействие компонентов лесных экосистем. Л.: ЛТА. С. 89–93.

  17. Белова Н.К., 1994. Вредители городских зеленых насаждений // Защита растений. № 8. С. 37–38.

  18. Белова Н.К., Воронцов А.И., 1987. Тополевая моль // Защита растений. № 7. С. 32–35.

  19. Белова Н.К., Куликова Е.Г., Шарапа Т.В., Сураппаева В.М., Беднова О.В., Белов Д.А., 1998. Вредители зеленых насаждений // Лесной вестник. № 2. С. 40–53.

  20. Белосельская З.Г., 1955. Вредители парковых насаждений Нечерноземной полосы и меры борьбы с ними М.; Л.: Изд-во АН СССР. 206 с.

  21. Белосельская З.Г., Сильвестров А.Д., 1959. Защита зеленых насаждений от вредителей и болезней. М.: Изд-во Минкомхоза РСФСР. 231 с.

  22. Берденникова С.П., 1952. Борьба с минирующими вредителями декоративных растений // Бюл. ГБС. № 11. С. 74–80.

  23. Бондаренко Е.А., 2008. Массовое размножение тополевой нижнесторонней моли-пестрянки Phyllonoricter populifoliella Tr. (Lepidoptera, Gracillariidae) на территории г. Санкт-Петербурга // Изв. СПбЛТА. Вып. 182. С. 45–55.

  24. Буковский В., 1938. Новые и малоизвестные хальциды (Hymenoptera, Chalcidodea) // Энтомол. обозр. Т. 27. № 3–4. С. 152–171.

  25. Бухарина И.Л., Журавлева А.Н., Болышова О.Г., 2012. Городские насаждения: экологический аспект. Ижевск: УдГУ. 206 с.

  26. Вальх Б., 1913. К сведению о массовом появлении тополевой моли (Lithocolletis populifoliella Tr.) в 1913 // Бюл. о вредителях сельского хозяйства. № 1. С. 16–17.

  27. Вебер Я.Х., 1932. Новый массовый вредитель – дубовая моль (Coriscium brongniardellum L.) // Защита растений. № 2. С. 57–68.

  28. Викторов Г.А., 1976. Экология паразитов-энтомофагов. М.: Наука. 152 с.

  29. Виноградов К.А., 1960. Задачи дальнейшего развития зеленого строительства и работы академии коммунального хозяйства по озеленению городов применительно к условиям Западной Сибири // Озеленение городов Западной Сибири (мат-лы I зонального совещания по озеленению). Тр. ЦСБС. Вып. 3. Новосибирск: Изд-во СО АН СССР. С. 5–10.

  30. Войтюк Е.А., 2011. Аккумуляция тяжелых металлов в почве и растениях в условиях городской среды (на примере г. Чита). Автореф. дис. … канд. биол. наук. Улан-Удэ: Бурятский гос. ун-т. 22 с.

  31. Волков А.Н., 1955. Борьба с вредителями зеленых насаждений // Лесное хозяйство. № 10. С. 62–66.

  32. Воронцов А.И., Предтеченский И.Н., Сазонова Г.В., 1963. Защита городских насаждений от вредителей и болезней. М.: Изд-во Минкомхоза РСФСР. 163 с.

  33. Вредные животные Средней Азии, 1949. М.; Л.: Изд-во АН СССР. 404 с.

  34. Герасимов А.М., 1932. Моли-минеры. I. Средне-Азиатские Lithocolletis. (С введением по биологии молей-минеров вообще) // Изв. ленинград. ин-та борьбы с вредителями в сельском и лесном хоз-ве. Вып. 3. С. 197–248.

  35. Голуб В.Б., Бережнова О.Н., Корнев И.И., 2009. Массовое размножение дубовой широкоминирующей моли (Acrocercops brongniardella F., Lepidoptera, Gracillariidae) в Воронежской области // Изв. СПбЛТА. Вып. 187. С. 96–102.

  36. Горленко С.В., Панько Н.А., 1967. Вредители и болезни интродуцированных растений. Минск: Наука и техника. 136 с.

  37. Горленко С.В., Панько Н.А., 1972. Формирование микофлоры и энтомофауны городских насаждений. Минск: Наука и техника. 168 с.

  38. Горчаковская З.В., Ионин В.М., Минина Е.Ф., Сухова А.Н., Селевцева В.И. и др., 1958. Состояние озеленения г. Свердловска и предложения по его развитию и улучшению // Мат-лы по озеленению городов Урала. Вып. 1. Свердловск: Урал. НИИ АКХ им. К.Д. Памфилова. С. 5–40.

  39. Григорьев Ю.С., Пахарькова Н.В., Сорокина Г.А., 2005. Сезонные изменения фотосинтетической активности древесных растений в условиях загрязнения воздушной среды // Природная и антропогенная динамика наземных экосистем. Мат-лы Всерос. конф., посвящ. памяти выдающегося исследователя лесов Сибири А.С. Рожкова (1925–2005 гг.) (Иркутск, 11–15 октября 2005 г.). Иркутск: ИрГТУ. С. 517–520.

  40. Гродницкий Д.Л., 1997. К разработке мер ограничения численности тополевой моли Lithocolletis populifoliella Tr. (Lepidoptera, Gracillariidae) в городских условиях // Энтомол. обозр. Т. 76. № 2. С. 297–301.

  41. Данилова А.П., 1970. Изменения численности тополевой моли в городских насаждениях и парках Свердловска // Экология. № 2. С. 103–104.

  42. Данилова А.П., 1973. Распространение тополевой моли в Свердловске и зараженность ее паразитическими перепончатокрылыми // Тр. УЛТИ. Вып. 27. Свердловск: УЛТИ. С. 175–179.

  43. Данилова А.П., 1974. Динамика численности и смертность тополевой моли в двух очагах размножения // Науч. докл. высш. шк. Биол. науки. № 1. С. 11–15.

  44. Данилова А.П., 1976. Динамика зараженности в очагах тополевой моли в г. Свердловске // Сб. тр. УЛТИ. Вып. 32. Свердловск: УЛТИ. С. 121–125.

  45. Данилова А.П., 1981а. Влияние температурных условий на развитие тополевой моли // Экология и защита леса. Вып. 6. Л.: ЛТА. С. 83–86.

  46. Данилова А.П., 1981б. Распространение тополевой моли в зеленых насаждениях Свердловска // Фауна Урала и Европейского Севера. Вып. 9. Свердловск: УрГУ. С. 122–128.

  47. Данилова А.П., 1983. Факторы изменений численности тополевой моли на Среднем Урале // Динамика численности и роль насекомых в биогеоценозах Урала. Информационные мат-лы Ин-та экологии растений и животных. Свердловск: Урал. науч. центр АН СССР. С. 18.

  48. Данилова А.П., Зыкова Л.С., Коржавина Н.А., 1984. Вредители зеленых насаждений парка пионеров и школьников г. Свердловска // Фауна Урала и прилежащих территорий. Вып. 11. Свердловск: УрГУ. С. 109–112.

  49. Денисова Н.В., Селиховкин А.В., 1990. Состояние популяций и морфологические характеристики имаго Lithocolletis populifoliella Tr., L. apparella H.-S. при загрязнении воздуха // Успехи энтомологии в СССР: лесная энтомология. Мат-лы X съезда Всесоюз. энтомол. об-ва, 11–15 сентября 1989 г. Л.: ЗИН АН СССР. С. 151–152.

  50. Дмитриев Г.В., 1969. Основы защиты зеленых насаждений от вредных членистоногих. Киев: Урожай. 411 с.

  51. Довнар-Запольский Д.П., 1965. Тополевая минирующая моль // Энтомологические исследования в Киргизии. Всесоюз. энтомол. об-во, Киргиз. отд. Фрунзе: Илим. С. 117–120.

  52. Довнар-Запольский Д.П., 1969. Минирующие насекомые на растениях Киргизии и сопредельных территорий. Фрунзе: Илим. 149 с.

  53. Дрозда В.Ф., Кочерга М.О., Гойчук А.Ф., Розенфельд В.В., 2014. Визначальнi чинники тривалого домiнування популяцiй тополевоï молi-строкатки Lithocolletis populifoliella Tr. (Lepidoptera, Gracillariidae) у лiсопаркових насадженнях урбанiзованих мiст // Науковi працi Лiсiвничоï наук Украïни: зб. наук. праць. Львiв: НЛТИ України. Вип. 12. С. 166–170.

  54. Ежегодник состояния загрязнения атмосферы в городах на территории России за 2017 г., 2018. СПб. 233 с.

  55. Епанчинцева О.В., Максимов С.А., 2016. К причинам вспышек массового размножения тополевых молей-пестрянок (Lithocolletis populifoliella Tr. и L. tremulae Z.) в ботаническом саду Уральского округа РАН и в г. Екатеринбурге // Современные концепции биосистем и их роль в решении проблем сохранения природы и природопользования. Всерос. (с междунар. участием) науч. шк.-конф., посвящ. 115-летию со дня рождения А.А. Уранова (Пенза, 10–14 мая 2016 г.). Пенза: Изд-во ПГУ. С. 66–68.

  56. Еремеева Н.И., 1998. Тополевая моль Lithocolletis populifoliella Tr. (Lepidoptera, Gracillariidae) как возможный индикатор состояния среды // Проблемы энтомологии в России. Сб. науч. тр. XI съезда энтомол. об-ва (23–26 сентября 1997 г., Санкт-Петербург). Т. 1. СПб: ЗИН РАН. С. 135–136.

  57. Еремеева Н.И., 2008. Факторы регуляции состояния городских популяций тополевой моли Phyllonorycter populifoliella Tr. (Lepidoptera, Gracillariidae) // Изв. СПбЛТА. Вып. 182. С. 104–112.

  58. Ермолаев И.В., 2014. Непериодическая популяционная волна на примере лиственничной чехлоноски Protocryptis sibiricella (Lepidoptera, Coleophoridae) // Зоол. журн. Т. 93. № 8. С. 967–981.

  59. Ермолаев И.В., Ермолаева М.В., 2019. О трофической специализации тополевой моли-пестрянки Phyllonorycter populifoliella Tr. (Lepidoptera, Gracillariidae) // Изучение и сохранение биоразнообразия в ботанических садах и других интродукционных центрах. Мат-лы науч. конф. с междунар. участием. г. Донецк, 8–10 октября 2019 г. С. 135–141.

  60. Ермолаев И.В., Трубицын А.В., 2008. Опыт картографирования очагов тополевой моли-пестрянки // Изв. СПбЛТА. Вып. 185. С. 61–65.

  61. Ермолаев И.В., Трубицын А.В., 2009. Экспериментальная оценка дальности разлета тополевой моли-пестрянки // Защита и карантин растений. № 2. С. 52.

  62. Ермолаев И.В., Сунцова Н.Ю., Трубицын А.В., 2011. Трофические предпочтения тополевой моли-пестрянки // Защита и карантин растений. № 8. С. 50.

  63. Ермолаев И.В., Ефремова З.А., Рублева Е.А., Куропаткина Ю.С., 2019. Паразитоиды (Hymenoptera, Eulophidae, Braconidae) как фактор смертности осиновой моли-пестрянки (Phyllonorycter apparella, Lepidoptera, Gracillariidae) в очаге минера в Удмуртии // Зоол. журн. 2019. Т. 98. № 5. С. 525–534.

  64. Ефремова З.А., Мищенко А.В., Егоренкова Н.Е., Страхова И.С., Ленгесова Н.А., 2011. Комплексы наездников семейства Eulophidae (Hymenoptera), паразитирующих на Phyllonorycter apparella и Phyllonorycter populifoliella (Lepidoptera, Gracillariidae) – вредителях осины и тополя в Ульяновской области // Зоол. журн. Т. 90. № 4. С. 438–444.

  65. Завада Н.М., 1987. Широкоминирующая моль-пестрянка – опасный вредитель дубовых насаждений // Защита агролесомелиоративных насаждений и степных лесов от вредителей и болезней. Сб. науч. тр. ВНИИ агролесомелиорации. Вып. 3. № 92. Волгоград. С. 115–121.

  66. Иванов С., Славов Н., 1986. Аннотированный список энтомофагов листовых минирующих молей сем. Gracillariidae, Lyonetiidae и Nepticulidae // Информ. бюл. ВПС/МОББ. № 16. С. 7–25.

  67. Караваева Р.П., Романенко К.Е., 1958. Вредители лиственных насаждений Северной Киргизии // Тр. Киргизской лесной опытной станции. Вып. 1. Фрунзе: Изд-во АН Кирг. ССР. С. 117–132.

  68. Кириченко Н.И., 1998. Влияние паразитоидов на выживаемость личиночных стадий тополевой моли-пестрянки // Экология Южной Сибири – 2000 год. Мат-лы II Южно-сиб. регион. науч. конф. студентов и молодых ученых. Красноярск: КГУ. С. 50.

  69. Кириченко Н.И., 1999. Влияние паразитоидов на динамику численности популяций тополевой моли в городе Красноярске // Исследования компонентов лесных экосистем Сибири. Мат-лы конф. молодых ученых, посвящ. 275-летию РАН. Красноярск: Ин-т леса СО РАН. С. 43–44.

  70. Кириченко Н.И., 2000. Выживаемость тополевой моли-пестрянки в зависимости от сохранения листового опада тополей // Проблемы региональной экологии. Вып. 6. Новосибирск. С. 140.

  71. Кириченко Н.И., Новоселова М.С., Абросимова Е.А., 1997. Анализ доминирующих стратегий имаго тополевой моли при откладке яиц // Экология и проблемы окружающей среды. Тез. докл. IV всерос. студенческой конф. Красноярск, 24–25 апреля, 1997. Красноярск: КГУ. С. 29.

  72. Клепиков М.А., 2005. Обзор фауны кривоусых крохоток-молей и молей-пестрянок (Lepidoptera: Bucculatricidae, Gracillariidae) Ярославской области // Эверсманния. Энтомологические исследования в Европейской России и соседних регионах. Тула: Гриф и К. Т. 3–4. С. 56–62.

  73. Клюшкин П.А., 1959. Опасный вредитель тополя // Лесное хозяйство. № 9. С. 31–33.

  74. Княжецкий Б.В., 1951. Вредители и болезни зеленых насаждений городов и населенных пунктов Московской области. М.; Л.: Гослесбумиздат. 76 с.

  75. Козаржевская Э.Ф., Князятова В.И., 1987. Димилин для борьбы с тополевой молью // Защита растений. № 9. С. 36–37.

  76. Коломиец Т.П., 1995. Вредители зеленых насаждений промышленного Донбасса. Киев: Наукова Думка. 216 с.

  77. Коломиец Н.Г., Богданова Д.А., 1992. Болезни и вредные насекомые лесных насаждений новосибирского научного центр СО РАН // Сиб. биол. журн. № 2. С. 53–55.

  78. Колосов Ю.М., 1918. Тополевая моль // Зауральский край. № 50. С. 4.

  79. Конаков Н., Разумова В., Кошелева Т., 1935. Вредители зеленых насаждений города Воронежа 1934 // Тр. Воронеж. гос. ун-та. Зоол. отд. Т. 8. № 3. С. 82–97.

  80. Кузьменко А.А., 2011. Характеристика современного состояния городских насаждений Королева // Лесной вестник. № 4. С. 155–163.

  81. Кулагин Н.М., 1934. Вредные насекомые Москвы и ее ближайших окрестностей с 1871 по 1932 г. // Зоол. журн. Т. 13. № 3. С. 453–472.

  82. Ландсберг Г.Е., 1983. Климат города. Л.: Гидрометеоиздат. 248 с.

  83. Ластухин А.А., 2007. Фауна минирующих молей (Lepidoptera: Gracillariidae, Bucculatricidae, Lyonetiidae) федеральных особо охраняемых природных территорий Чувашской Республики // Экол. вестн. Чувашской Респ. Вып. 65. С. 5–9.

  84. Леви Э.К., 1967. Вредители лиственных деревьев в Кировской области // Мат-лы III зоол. конф. пед. ин-тов РСФСР. Волгоград: Волгоград. пед. ин-т им. А.С. Серафимовича. С. 309–311.

  85. Ломакина Л.Г., 1967. Насекомые вредители городских декоративных насаждений Юго-Востока Казахстана. Алма-Ата: Изд-во “Наука” КазССР. 143 с.

  86. Львовский А.Л., 1994. Чешуекрылые насекомые (Insecta, Lepidoptera) в пределах Санкт-Петербурга // Изв. Харьков. энтомол. об-ва. Т. 2. № 1. С. 5–48.

  87. Максимов С.А., Марущак В.Н., Епанчинцева О.В., 2016. О механизме массовых размножений тополевой моли-пестрянки (Lithocolletis populifoliella Tr.) в городах Урала // Scientia. № 4. С. 11–14.

  88. Мигранов М.Г., 1995. Отряд бабочки или Чешуекрылые // Животный мир Башкортостана. Уфа: Китап. С. 159–165.

  89. Мингалева Н.А., 2012. Жизненное состояние зеленых насаждений в урбанизированной среде (на примере г. Сыктывкар). Автореф. дис. … канд. биол. наук. Сыктывкар: Ин-т биологии УрО РАН. 2012. 19 с.

  90. Миняйло В.Г., 1983. К определению экологических условий массового размножения моли-пестрянки // Лесоводство и агролесомелиорация. Вып. 66. Киев: Урожай. С. 66–68.

  91. Миняйло А.К., Азаренко Л.С., 1978. Биология имаго тополевой моли (Lithocolletis populifoliella Tr.) в условиях г. Новосибирска // Тр. Новосиб. с.-х. ин-та. Вып. 116. С. 11–17.

  92. Миняйло А.К., Христова С.И., 1973. К биологии тополевой моли в городе Новосибирске // Проблемы зеленого строительства и садово-паркового хозяйства. Новосибирск: Наука. С. 270–271.

  93. Мирзоян С.А., 1963. Тополевая моль и борьба с ней // Лесное хозяйство. № 6. С. 42–43.

  94. Мирзоян С.А., 1977. Дендрофильные насекомые лесов и парков Армении. Ереван: Айастан. 453 с.

  95. Мозолевская Е.Г., Белова Н.К., Шарапа Т.В., Соколова Э.С., Беднова О.В. и др., 2000. Итоги мониторинга состояния зеленого фонда Москвы в 1999 г. // Лесной вестник. № 6. С. 71–88.

  96. Мокржецкий С.А., 1902. О массовом появлении гусениц (Lithocolletis populifoliella Tr.) и некоторых других бабочек в окрестностях г. Харькова // Тр. Харьков. об-ва естествоиспытателей. Т. 36. С. 83–87.

  97. Молчанова Е.П., 1956. Применение ДДТ против тополевой моли // Сб. науч. тр. Ивановск. с.-х. ин-та. Вып. 14. Иваново: Ивановск. с.-х. ин-т. С. 222–229.

  98. Наумов П., 1964. Тополевая моль // Цветоводство. № 6. С. 21–22.

  99. Никольская М.Н., Кяо Н.Н., 1954. Фауна хальцид (Hymenoptera, Chalcidoidea) района среднего течения р. Урала и их хозяйственное значение // Тр. ЗИН АН СССР. Т. 16. Л.: Изд-во АН СССР. С. 404–416.

  100. Пентин А.П., 1939. Вредители и болезни городских зеленых насаждений Свердловской области и меры борьбы с ними. Свердловск: Изд. Уральской опытной станции зеленого строительства АКХ при СНК РСФСР. 61 с.

  101. Плотников В.И., 1926. Насекомые, вредящие хозяйственным растениям в Средней Азии. Ташкент: Ташоблит. 292 с.

  102. Позмогова З.Н., 1969. Забайкальский минер Фризе – Ocnerostoma fresei transbaicalensis Pozmogova, ssp. n. (Lepidoptera, Hyponomeutidae) // Главные вредители древесных и кустарниковых пород Забайкалья. Тр. Бурят. Ин-та естественных наук БФ СЩ АН СССР. Улан-Удэ. С. 53–147.

  103. Полежаев В.Г., 1934. Борьба за существование у тополевой моли (Lithocolletis populifoliella Tr.) // Зоол. журн. Т. 13. № 3. С. 485–505.

  104. Полежаев В.Г., 1939. Новые данные по экологии тополевой моли Lithocolletis populifoliella Fabr. // Вопросы экологии и биоценологии. Вып. 4. Л. С. 281–289.

  105. Предтеченский И.Н., 1930. Болезни и вредители парковых насаждений Соколничьей Рощи по данным энтомо-фитопатологического обследования 1929 года // Защита растений от вредителей. Т. 7. № 4–6. С. 383–397.

  106. Проворова И.Н., 1990. Зависимость сохранения популяций тополевой моли от наличия парковых построек // Экологические исследования в парках Москвы и Подмосковья. Мат-л науч.-практ. конф. АН СССР. Отд. общ. биологии. М.: Наука. С. 40–44.

  107. Прутенский Д.И., Караваева Р.П., Романенко К.Е., 1954. Вредные насекомые и меры борьбы с ними в долинных лесонасаждениях Киргизии. Фрунзе: Изд-во Кирг. филиала АН СССР. 35 с.

  108. Романенко К.Е., 1959. Нижняя тополевая моль (Lithocolletis populifoliella Tr.) и ее естественные враги в Киргизии // Тр. Киргиз. лесной опытной станции. № 2. С. 249–256.

  109. Романенко К.Е., 1981. Вредители лесозащитных насаждений Киргизии. Фрунзе: Илим. 224 с.

  110. Рощиненко В.И., 1972. Вредители леса // Природа Удмуртии. Ижевск: Изд-во “Удмуртия”. С. 210–218.

  111. Рудых С.Г., Будаева А.А., 2012. Проблемы адвентизации фауны Бурятии (на примере дендрофильных насекомых) // Экологические и экономические последствия инвазий дендрофильных насекомых. Мат-лы Всерос. конф. с междунар. участием. Красноярск, 25–27 сентября 2012 г. Красноярск: Ин-т леса СО РАН. С. 172–174.

  112. Румянцев П.Д., 1934. Биология тополевой моли (Lithocolletis populifoliella Tr.) в условиях Москвы // Зоол. журн. Т. 13. № 2. С. 257–279.

  113. Рунова Е.М., Гнатович П.С., 2013. Видовой состав зеленых насаждений общего пользования г. Братска // Системы. Методы. Технологии. № 2. С. 156–159.

  114. Сачков С.А., 1989. К морфологии и биологии моли-пестрянки Lithocolletis populifoliella Treitschke (Lepidoptera, Gracillariidae) // Исследования по экологии и морфологии животных. Куйбышев: Куйбышев. гос. ун-т. С. 30–35.

  115. Секретенко О.П., Суховольский В.Г., Тарасова О.В., 2002. Оптимизационная модель пространственной структуры популяции (на примере размещения яиц тополевой моли на листе) // Журн. общ. биологии. Т. 63. № 4. С. 351–360.

  116. Секретенко О.П., Ковалев А.В., Суховольский В.Г., 2013. Стратегия освоения насекомыми кормовых объектов в очаге массового размножения: анализ с использованием моделей пространственных точечных процессов // Математическое моделирование в экологии. Мат-лы III нац. науч. конф. с междунар. участием, 21–25 октября 2013 г. Пущино: ИФХиБПП РАН. С. 231–233.

  117. Селенина Е.А., Селенин Н.А., Захарова М.А., 2011. Адаптации устьичного аппарата у тополя бальзамического (Populus balsamifera L.), сирени венгерской (Syringa josikaea J. Jacq. ex Rchb.) и яблони сибирской (Malus baccata (L.) Borkh.) к неблагоприятным условиям городской среды г. Красноярска // Вестн. ИрГСХА. Вып. 44. С. 98–105.

  118. Селиховкин А.В., 1989. Загрязнение воздуха и состояние популяций некоторых минирующих чешуекрылых насекомых // Экология и защита леса. Л.: ЛТА. С. 70–73.

  119. Селиховкин А.В., 1992. Состояние популяции минирующей моли в связи с загрязнением воздуха // Экология и защита леса. СПб.: СПбЛТА. С. 66–70.

  120. Селиховкин А.В., 1996. Динамика плотности популяций микрочешуекрылых в условиях промышленного загрязнения воздуха (продолжение) // Изв. СПбЛТА. Вып. 162. С. 26–38.

  121. Селиховкин А.В., 2010. Особенности популяционной динамики тополевой нижнесторонней моли-пестрянки Phyllonorycter populifoliella Tr. (Gracillariidae) // Изв. СПбЛТА. Вып. 192. С. 220–235.

  122. Селиховкин А.В., 2012. Дендропатогенные организмы в современной городской среде: специфика и угрозы // Настоящее и будущее урбанизации: экологические вызовы. Мат-лы конф. (21 марта 2012 г., Санкт-Петербург). СПб. С. 105–110.

  123. Селиховкин А.В., Денисова Н.В., Тимофеева Ю.А., 2012. Динамика плотности популяций минирующих микрочешуекрылых в Санкт-Петербурге // Изв. СПбЛТА. Вып. 200. С. 148–159.

  124. Селиховкин А.В., Денисова Н.В., Тимофеева Ю.А., 2016а. Динамика комплексов микрочешуекрылых-дендрофагов Санкт-Петербурга // IX Чтения памяти О.А. Катаева. Дендробионтные беспозвоночные животные и грибы и их роль в лесных экосистемах. Мат-лы междунар. конф. (Санкт-Петербург, 23–25 ноября 2016 г.). СПб.: СПбГЛТУ. С. 109.

  125. Селиховкин А.В., Поповичев Б.Г., Мусолин Д.Л., 2016б. Моли-пестрянки (Lepidoptera: Gracillariidae) – важнейшие вредители городских насаждений Санкт-Петербурга // Мониторинг и биологические методы контроля вредителей и патогенов древесных растений: от теории к практике. Мат-лы Всерос. конф. с междунар. участием. Москва, 18–22 апреля 2016 г. Красноярск: Ин-т леса СО РАН. С. 202–203.

  126. Селиховкин А.В., Барышникова С.В., Денисова Н.В., Тимофеева Ю.А., 2018. Видовой состав и динамика плотности популяций доминирующих чешуекрылых-дендрофагов (Lepidoptera) в Санкт-Петербурге и его окрестностях // Энтомол. обозр. Т. 97. № 4. С. 617–639.

  127. Синадский Ю.В., 1988. Зеленые насаждения г. Москвы и их защита от вредителей и болезней // Тез. докл. областн. конф. С. 49.

  128. Синадский Ю.В., Корнеева И.Т., Доброчинская И.Б., Ефремова В.А., Дроздовская Л.С. и др., 1982. Вредители и болезни цветочно-декоративных растений. М.: Наука. 592 с.

  129. Синадский Ю.В., Козаржевская Э.Ф., Мухина Л.Н., Келдыш М.А., Грознова В.В. и др., 1990. Болезни и вредители растений-интродуцентов. М.: Наука. 272 с.

  130. Синчук О.В., Трещева А.Б., 2016. Поврежденность листовых пластинок гибридных тополей Populus × euramericana тополевой молью (Phyllonorycter populifoliella) в условиях г. Докшицы // Экологическая культура и охрана окружающей среды: II Дорофеевские чтения. Мат-лы междунар. науч.-практ. конф. (29–30 ноября 2016 г.). Витебск: Витебск. гос. ун-т. С. 64–66.

  131. Скоков А.В., Клишина Л.И., 2012. Применение различных методик определения площади листьев, поврежденных минирующими насекомыми // Нижегородский аграрный вестник. № 1. С. 278–280.

  132. Скопин Н.Г., 1957. О некоторых пилильщиках и чешуекрылых – первичных вредителях тополей в Юго-Восточном Казахстане // Ученые записки Казахстан. гос. ун-та им. С.М. Кирова. Биология и почвоведение. № 29. С. 103–117.

  133. Соколова А.В., Пензина Т.А., Белых Л.И., 2011. Устойчивость некоторых пород деревьев в условиях загрязнения на примере г. Иркутска // Вестн. ИрГСХА. Вып. 44. С. 106–112.

  134. Состояние зеленых насаждений в Москве (по данным мониторинга 1997 г.), 1998. Аналитический доклад. М.: Прима-Пресс. 237 с.

  135. Состояние зеленых насаждений в Москве (по данным мониторинга 2000 г.), 2001. Аналитический доклад. М.: Прима-Пресс. 290 с.

  136. Состояние зеленых насаждений в Москве (по данным мониторинга 2003 г.), 2004. Аналитический доклад. М.: Стагирит-Н. 224 с.

  137. Состояние зеленых насаждений в Москве (по данным мониторинга 2004 г.), 2005. Аналитический доклад. М.: Стагирит-Н. 200 с.

  138. Строков В.В., 1950. Тополевая моль-пестрянка и сиреневая моль и меры борьбы с ними. М.; Л.: Гослесбумиздат. 16 с.

  139. Строков В.В., 1956. Сиреневая моль Gracilaria syringella F. (Lepidoptera, Gracillariidae) и борьба с ней // Энтомол. обозр. Т. 35. № 4. С. 789–798.

  140. Сулханов А.В., 1986. Тополевая моль – вредитель зеленых насаждений Москвы // Молодежь и экология Москвы. С. 106–109.

  141. Сулханов А.В., 1989. Тополевая моль // Химия и жизнь. № 6. С. 56–57.

  142. Сулханов А.В., 1990. Видовой состав и пространственное распределение паразитов тополевой моли Lithocolletis populifoliella Tr. // Науч. докл. высш. шк. Биол. науки. № 7. С. 33–40.

  143. Сулханов А.В., 1992а. Распределение и выживаемость преимагинальных стадий тополевой моли // Бюл. МОИП. Отд. биол. Т. 97. № 5. С. 40–51.

  144. Сулханов А.В., 1992б. Экология городских популяций тополевой моли Lithocolletis populifoliella Tr. // Дендробионтные насекомые зеленых насаждений г. Москвы. М.: Наука. С. 70–97.

  145. Сулханов А.В., 1995а. Связь уровня паразитизма с плотностью мин тополевой моли Lithocolletis populifoliella (Lepidoptera, Gracillariidae) // Зоол. журн. Т. 74. № 6. С. 93–101.

  146. Сулханов А.В., 1995б. Проблемы динамики численности городских популяций тополевой моли // Экологические исследования в Москве и Московской области: животный мир. М.: Наука. С. 18–23.

  147. Сулханов А.В., 1996. Моль-пестрянка – вредитель тополей // Наука в России. № 4. С. 77–79.

  148. Тарасова О.В., Ковалев А.В., Суховольский В.Г., Хлебопрос Р.Г., 2004. Насекомые-филлофаги зеленых насаждений городов: видовой состав и особенности динамики численности. Новосибирск: Наука. 180 с.

  149. Тобиас В.И., 1971. Обзор наездников-браконид (Hymenoptera, Braconidae) фауны СССР // Паразитические насекомые-фитофаги. Тр. Всесоюз. энтомол. об-ва. Т. 54. Л.: Наука. С. 156–267.

  150. Трещева А.Б., 2017а. Оценка поврежденности листовых пластинок Populus × canadensis (Guinier) личинками тополевой моли-пестрянки (Phyllonorycter populifoliella (Treitschke, 1833)) // Биологическая осень 2017 (К году науки Беларуси). Тез. докл. междунар. науч. конф. молодых ученых. Минск: Белорус. гос. ун-т. С. 222–224.

  151. Трещева А.Б., 2017б. Оценка поврежденности листовых пластинок Populus × euramericana Dode (Guinier) личинками тополевой моли-пестрянки (Phyllonorycter populifoliella (Treitschke, 1833)) // Биологическая осень 2017 (К году науки Беларуси). Тез. докл. междунар. науч. конф. молодых ученых. Минск: Белорус. гос. ун-т. С. 289–291.

  152. Турова Ю.Н., 1996. Особенности суточной трофической активности личинки тополевой моли-пестрянки // Экология и проблемы защиты окружающей среды. III всерос. студенческая конф. Красноярск, 5–7 мая 1996 г. Красноярск: КГУ. С. 14.

  153. Турова Ю.Н., 1998а. Опадение листьев тополя – существенный фактор смертности минера Lithocolletis populifoliella Tr. // Энтомологические исследования в Сибири. Красноярск: Красноярск. филиал Рус. энтомол. об-ва. С. 70–73.

  154. Турова Ю.Н., 1998б. Пространственное распределение яиц тополевой минирующей моли-пестрянки Lithocolletis populifoliella Tr. (Lepidoptera, Gracillariidae) на листьях ее кормовых пород // Беспозвоночные животные Южного Зауралья и сопредельных территорий. Мат-лы Всерос. конф. 14–16 апреля 1998 г., Курган. Курган: Изд-во Курган. гос. ун-та. С. 322–323.

  155. Уразгильдин Р.В., Кагарманов И.Р., Кужлева Н.Г., 1997. Рост листьев представителей рода Populus в городе Уфе // Леса Башкортостана: современное состояние и перспективы. Мат-лы науч.-практ. конф. Уфа. С. 70–72.

  156. Фролов Д.Н., 1948. Тополевая моль – вредитель зеленых насаждений Иркутска // Тр. Иркутск. гос. ун-та. Сер. Биол. № 3 (2). С. 1–20.

  157. Хлыстова Д.А., 2012. Моль Phyllonorycter populifoliella Tr. – вредитель насаждений тополя бальзамического в г. Красноярске // Молодые ученые в решении актуальных проблем науки: Всерос. науч.-практ. конф. (с междунар. участием). Сб. статей студентов, аспирантов и молодых ученых. Т. 1. Красноярск: СибГТУ. С. 31–33.

  158. Хрынова Т.Р., 1988. Вредная энтомофауна деревьев и кустарников ботанического сада Горьковского университета. Вредители растений семейств Кленовых, Березовых, Жимолостных, Бобовых, Крыжовниковых, Гортензиевых, Розовых, Ивовых // Наземные и водные экосистемы. Межвуз. сб. Горький: Горьковск. гос. ун-т. Вып. 5. С. 48–62.

  159. Чарушина А.Н., Шернин А.И., 1974. Отряд Чешуекрылые // Животный мир Кировской области. Вып. II. Киров: Киров. гос. пед. ин-т. С. 351–477.

  160. Чумаков Л.С., Лозинская О.В., 2015. Экологическая оценка поражения насаждений тополя тополевой минирующей молью (Lithocolletis populifoliella Tr.) в городе Минске // Экол. вестник. № 1. С. 94–101.

  161. Ширшова А.И., 1958. К изучению энтомофауны зеленых насаждений г. Свердловска // Мат-лы по озеленению городов Урала. Вып. 1. Свердловск: Урал. НИИ АКХ им. К.Д. Памфилова. С. 106–111.

  162. Шлыков Н.Б., 1952. Насекомые, вредящие тополевым насаждениям в культурной зоне некоторых районов Юго-Восточного и Южного Казахстана. Автореф. дис. … канд. биол. наук. Алма-Ата: Ин-т зоол. АН КазССР. 15 с.

  163. Шмытова И.В., 2005. К фауне и биологии молей-пестрянок (Lepidoptera, Gracillariidae) Калужской области // Труды регионального конкурса научных проектов в области естественных наук. Вып. 8. С. 270–277.

  164. Шмытова И.В., 2007. Моли-пестрянки (Lepidoptera, Gracillariidae) Калужской области: видовой состав, трофические связи, морфология мин // Труды регионального конкурса научных проектов в области естественных наук. Вып. 11. С. 341–351.

  165. Эпова В.И., Плешанов А.С., 1995. Зоны вредоносности насекомых-филлофагов Азиатской России. Новосибирск: Наука. 147 с.

  166. Юрченко Г.И., 2006. Массовые виды насекомых-филлофагов в дендрарии ФГУ “ДальНИЛХ” // Дендрарию Дальневосточного НИИ лесного хозяйства – 110 лет. Мат-лы междунар. конф. “Современное состояние лесной растительности и ее рациональное использование”. Хабаровск, 18 октября 2006 г. Хабаровск: ДальНИИЛХ. С. 185–189.

  167. Яблоков А.В., Юсуфов А.Г., 2004. Эволюционное учение. М.: Высш. шк. 310 с.

  168. Якушина Э.И., 1982. Древесные растения в озеленении Москвы. М.: Наука. 158 с.

  169. Ярушкина Н.В., 2016. Экологическая оценка поражения насаждений тополя нижнесторонней молью-пестрянкой (Phyllonirycter populifoliella Tr.) в городе Вологде // Биологические ресурсы: изучение, использование, охрана. Мат-лы науч.-практ. конф. Вологда, 26–27 февраля 2016 г. Вологда: ВоГУ. С. 148–154.

  170. Abolhassanzadeh F., Lotfalizadeh H., Madjdzadeh S.M., 2017. Updated checklist of Pteromalidae (Hymenoptera: Chalcidoidea) of Iran with some new records // J. Insect Biodivers. Syst. V. 3. № 2. P. 119–140.

  171. Anikin V.V., Sachkov S.A., Zolotuhin V.V., 2017. Fauna Lepidopterologica Volgo-Uralensis: From P. Pallas to present days / Proc. Mus. Witt Munich. Bd. 7. Munich–Vilnius. 696 p.

  172. Arru G.M., 1966. I più importanti Insetti minatori della foglie di Pioppo nell’ Italia settentrionale // Boll. Zool. Agric. Bachic. Ser. II. V. 8. P. 41–74.

  173. Auerbach M.J., Connor E.F., Mopper S., 1995. Minor miners and major miners: Population dynamics of leaf-mining Insects // Population Dynamics. New Approaches and Synthesis / Eds Cappuccino N., Price P. N.Y.: Acad. Press. P. 83–110.

  174. Beyarslan A., 2015. A faunal study of the subfamily Doryctinae in Turkey (Hemenoptera: Braconidae) // Turk. J. Zool. V. 39. P. 126–143.

  175. Bouček Z., 1959a. A study of Central European Eulophidae, I: Eulophinae (Hymenoptera) // Acta Entomol. Musei Natl. Pragae. V. 33. P. 117–170.

  176. Bouček, Z., 1959b. A study of central European Eulophidae II: Diaulinopsis and Cirrospilus (Hymenoptera) // Acta Entomol. Musei Natl. Pragae. V. 33. P. 171–194.

  177. Bouček Z., 1965. Studies of European Eulophidae IV: Pediobius Walk and two allied genera (Hymenoptera) // Acta Entomol. Musei Natl. Pragae. V. 36. P. 5–90.

  178. Buszko J., 1990. Studies on the mining Lepidoptera of Poland. X. Mining Lepidoptera of Toruń and surrounding areas // Acta Zool. Cracoviensia. V. 33. P. 367–452.

  179. Capek M., 1963. Verzeichnis der Parasiten, die aus schädlichen Insekten an VULH in Banska Stiavnica erzogen wurden. Teil III. Wirte von Ichneumoniden (Ichneumonidae) Chalcididen (Chalcidoidea), Proctotrupiden (Proctotrupoidea) und Bethyliden (Bethylidae) (Hym.) // Vedecké Práce VUHL, Banská Stiavnica. T. 4. S. 239–272.

  180. Caradja A., 1920. Beitrag zur Kenntnis der geographischen Verbreitung der Mikrolepidopteren des palaearktischen Faunengebietes nebst Beschrebung neuer Formen. III Teil // Deut. Entomol. Zeit. Bd. 34. S. 75-179.

  181. Connor E.F., Taverner M.P., 1997. The evolution and adaptive significance of leaf-mining habit // Oikos. V. 79. P. 6–25.

  182. Dalla Torre C.G., de, 1898. Catalogus Hymenopterorum hucusque descriptorum systematicus et synonymicus. V. 5: Chalcididae et Proctotrupidae. Leipzig: Engelmann. 598 p.

  183. Delucchi V.L., 1958. Lithocolletis messaniella Zeller (Lep. Gracilariidae): Analysis of some mortality factors with particular reference to its parasite complex // Entomophaga. T. 3. № 3. P. 203–270.

  184. Erdős J., 1954. Eulophidae hungaricae indescriptae // Annls hist.-nat. Mus. natn. hung. V. 5. P. 323–366.

  185. Erdős J., 1956. Additamenta ad congnitionem faunae Chalcidoidarum in Hungaria et regionibus finitimis. VI. 19. Eulophidae // Folia Entomol. Hungarica. V. 9. № 1. P. 1–64.

  186. Ermolaev I.V., Yefremova Z.A., Trubitsyn A.V., 2016. Parasitoids of Phyllonorycter populifoliella (Treitschke, 1833) on Populus balsamifera L. (Salicaceae) in western European Russia (Lepidoptera: Gracillariidae) // SHILAP Revta. lepid. V. 44. № 174. P. 303–312.

  187. Fulmek L., 1962. Parasitinsekten der Blattminierer Europas. Den Haag: Dr. W. Junk. 203 s.

  188. Gaulle J., de, 1907. Catalogue systématique et biologique des hyménoptères de France. Paris: Librairie P. Klincksieck. 171 p.

  189. Győrfi J., 1942. Faunistische Angaben zur Kenntnis der Verbreitung der Chalcididen im Karpaten-Becken // Frag. Faun. Hung. V. 1. P. 9–16.

  190. Győrfi J., 1944. Beiträge zur Kenntnis der Wirte von Schupfwespen // Z. Angew. Entomol. Bd. 30. S. 79–103.

  191. Hering E.M., 1951. The biology of the leaf miners. Hague: W. Junk. 420 p.

  192. Heyden L., 1882–1883. Beiträge zur Kenntniss der Hymenopteren-Fauna der weiteren Umgegend von Frankfurt a. M. // Bericht über die Senckenbergische naturforschende Gesellschaft in Frankfurt am Main. S. 238–254.

  193. Hubault E., 1948. Premieres etats de Lithocolletis populifoliella Tr. (Lepidopt. Tineidae) // Rev. Fr. Entol. V. 14. P. 203–208.

  194. Ivinskis P., Rimšaitė J., Ostrauskas H., Taluntytė L., 2009. Alien insects and spiders species and species spreading naturally in Lithuania // 5th Int. Vilnius Conf. EURO Mini Conf. “Knowledge-Based Technologies and OR Methodologies for Decisions of Sustainable Development”. September 30–October 3, 2009, Vilnius, Lithuania. P. 451–455.

  195. Jourdeuille M.C., 1893. [Sans titre] // Ann. Soc. Entomol. Fr. V. 62. P. CCXCIV.

  196. Kaltenbach J.H., 1874. Die Pflanzenfeinde aus der Klasse der Insekten. Ein nach Pflanzenfamilien geordnetes Handbuch sämmtlicher auf den einheimischen Pflanzen bisher beobachteten Insekten. Stuttgart: Julius Hoffmann. 848 s.

  197. Kirichenko N.I., 2005. Parasites as an important factor of population dynamics of Lithocolletis populifoliella, a serious pest of poplar species in the urban ecosystems of Siberia // 2nd Int. Symp. on Biological Control of Arthropods. Poster Presentations. Davos, Switzerland. September 12–16, 2005. V. 3. P. 3.

  198. Kozlovsky S., 1955. Contribution à l’étude morphologique et biologique de Phyllocnistis suffusella Zell. et Lithocolletis populifoliella Tr. // Ecole nationale des eaux et forets. V. 14. P. 261–278.

  199. Mijin K., 1960. Prilog poznavanju biologije topolinog moljca minera // Zaštita bilja. № 60. C. 9–21.

  200. Musco F., 2016. Counteracting Urban Heat Island Effects in a Global Climate Change Scenario. N.Y.: Springer. 396 p.

  201. Nicelli G.A., 1851. List of the Pomeranian Species of the Genus Lithocolletis; together with Descriptions of some Species of this Genus not mentioned in Zeller’s Monograph // Zoologist. V. 9. P. 150–167.

  202. Nikolskaya M.N., 1934. List of chalcid flies (Hym.) reared in U.S.S.R. // Bull. Entomol. Res. V. 25. № 1. P. 129–143.

  203. Otten E., 1940. Gezogene Chalcididen und ihre Wirte // Arbeiten über Morphologische und Taxonomische Entomologie. Berlin-Dahlem. Bd. 7. S. 177–202.

  204. Ratzeburg J.T.C., 1848. Die Ichneumonen der Forstinsecten in forstlicher und entomologischer Beziehung; ein Anhang zur Abbildung und Beschrebung der Forstinsecten. Berlin: Nicolai’schen Buchhandlung. 238 s.

  205. Ratzeburg J.T.C., 1852. Die Ichneumonen der Forstinsecten in forstlicher und entomologischer Beziehung. Ein Anhang zur Abbildung und Beschrebung der Forstinsecten. Berlin: Nicolai’schen Buchhandlung. 272 s.

  206. Sadeghi S., Lotfalizadeh H., Iranipour Sh., Alipanah H., 2011. Populus leaf-miner, Phyllonorycter populifoliella (Treitschke) (Lep.: Gracillariidae), a new host of Cirrospilus talitzkii Bouček (Hym.: Eulophidae) // J. Field Crop Entomol. V. 1. № 1. P. 11–16.

  207. Sokanowsky B., 1936. Material zum Studium der Parasiten von Waldschädlingen // Anz. Schädlingskunde. Bd. 12. S. 73–74.

  208. Stainton H.T., 1857. The Natural History of the Tineina. V. II containing Lithocolletis. L. 317 p.

  209. Szelényi G., 1941. Description of a new species of the genus Sympiesis Först. (Hymenoptera: Eulophidae) // Fragm. Faun. Hung. T. 4. № 1. P. 27–29.

  210. Szőcs J., 1959. The parasitization of mining moths // Acta Zool. Acad. Sci. Hung. V. 5. № 1–2. P. 147–164.

  211. Szőcs J., 1965. The parasites of mining moths // Folia Entomol. Hung. V. 18. P. 123–151.

  212. Vidal S., Buszko J., 1990. Studies on the mining Lepidoptera of Poland. VIII. Chalcidoid wasps reared from mining Lepidoptera (Hymenoptera, Chalcidoidea) // Pol. Pis. Entomol. V. 60. P. 73–103.

  213. Zargaran M.R., Safaralizadeh M.H., Sadeghi S.E., Talat F., 2008. Survey of populus leafminer Lithocolletis populifoliella Tr. density on different Populus clones in West Azerbaijan // Dyn. Agric. V. 5. № 1. P. 85–96.

  214. Žikić V., Lotfalizadeh H., Sadeghi S., Petrović A., Janković M., Tomanović Ž., 2014. New record and new associations of two leaf miner parasitoids (Hymenoptera: Braconidae: Microgastrinae) from Iran // Arch. Biol. Sci. Belgrade. V. 66. № 4. P. 1591–1594.

Дополнительные материалы отсутствуют.