Журнал общей биологии, 2020, T. 81, № 5, стр. 342-351

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДИКА

Наблюдения за насекомыми, посещающими цветки V. chamaedrys, проводили на Звенигородской биостанции МГУ (Одинцовский р-н, Московская обл.) в конце мая–начале июля в 2014–2016 гг.: в 2015 г. – на пойменном лугу р. Москвы и в лесу на водоразделе, в 2014 и 2016 гг. – только в пойме. Так как значимых различий в составе посетителей между лугом и лесом в 2015 г. не выявлено, данные по обоим биотопам объединены. Наблюдения проводили раз в несколько дней (всего 14–16 дней в разные годы), при отсутствии дождя, в первой половине дня, так как после полудня активность насекомых на цветках вероники снижалась практически до нуля.

Во время учетов исследователь ходил по выбранному участку и записывал всех встреченных на веронике дубравной насекомых, указывая таксон наиболее низкого ранга, который удалось установить, что позволило получить как качественные (таксономический состав), так и количественные данные (доля посещений, совершенных разными группами). Часть встреченных насекомых собирали в морилку с этилацетатом для последующего определения. Некоторых насекомых фотографировали или снимали видеокамерой Panasonic HC-V230 для последующего анализа их поведения на цветках. Всего было сделано 265 видеозаписей общей длительностью 3.2 ч. Помимо описания поведения, указывали, касалось ли насекомое пыльника и/или рыльца.

Для анализа количества и состава пыльцы на теле по несколько особей основных встреченных групп насекомых собирали в отдельные пробирки с этанолом, после чего пыльцу смывали, центрифугировали и просматривали осадок под бинокуляром.

Статистическую обработку данных проводили в среде программирования R (R Core Team, 2016). Сравнение состава посетителей между годами проводили с помощью критерия хи-квадрат с последующим расчетом вероятностей случайного отклонения для таблиц сопряженности (Artime, 2010). Сравнение долей посещений, сопровождавшихся соприкосновением с репродуктивными частями цветка, между разными группами посетителей проводили с помощью точного критерия Фишера с поправкой Хольма для множественных сравнений с помощью функции pairwise.fisher.test в пакете fmsb (Nakazawa, 2019).

РЕЗУЛЬТАТЫ

Всего в 2014 г. на цветах вероники дубравной было учтено 205 особей насекомых, в 2015 г. – 256, в 2016 г. – 533 (табл. 1). Меньшее число посетителей в 2014 и 2015 гг. может быть связано со спадом численности насекомых, замеченным и орнитологами, изучавшими насекомоядных птиц (Гаврилов, 2015).

Во все три года наблюдений на цветах вероники отмечены пять отрядов насекомых: двукрылые (Diptera), перепончатокрылые (Hymenoptera), жесткокрылые (Coleoptera), чешуекрылые (Lepidoptera) и полужесткокрылые (Heteroptera). Только в 2015 г. один раз на цветке был пойман трипс (Thysanoptera) – но из-за малых размеров эти антофильные насекомые могли оставаться незамеченными, поэтому посещение трипсами вероники дубравной далее не обсуждается.

Мухи-журчалки и пчелы, традиционно упоминаемые как опылители вероники дубравной, совершали не более трети всех учтенных посещений (2014 г. – 26.8%, 2015 г. – 32%, 2016 г. – 22.9%).

Пчелы были представлены в основном некрупными одиночными видами из родов Lasioglossum (incl. Evylaeus), Halictus (incl. Seladonia) (Halictidae) и Andrena (Andrenidae). Они чаще всего садились на цветок, подгибая под тело тычинки и пестик, но иногда также пили нектар, располагаясь между тычинками. Также замечены были немногочисленные представители семейств Megachilidae, Colletidae, Apidae. Отмечены единичные посещения цветков крупными пчелами – шмелями Bombus pascuorum. В смывах с тела всех обследованных пчел (десять особей разных видов из семейств Andrenidae, Halictidae, Colletidae и Apidae) была обнаружена пыльца вероники.

Журчалки в основном были представлены мелкими видами со стройным голым телом из родов Sphaerophoria (79 особей, или 43% от всех наблюдаемых журчалок), Platycheirus и Melanostoma. Их поведение совпадает с таковым, описанным ботаниками XIX в.: подлетая к цветку, они обхватывали тычинки ногами и касались брюшком рыльца. Впрочем, иногда они могли и подходить к нектарному диску по лепесткам, не трогая тычинок и пестика. Также у них отмечено поведение, явно не выделенное Куглером (Kugler, 1938): опираясь на лепесток, они обхватывали тычинку передними ногами и ели пыльцу с пыльника, при этом другая тычинка и рыльце чаще всего оставались нетронутыми. Из крупных журчалок чаще всего встречались Eupeodes spp. и Chrysotoxum spp. Последние неоднократно отмечались в каждый год наблюдений (27 особей, или 15% всех наблюдаемых журчалок), их поведение соответствовало третьему типу Куглера. Неоднократно можно было видеть, как журчалки перелетали с одного цветка на другой. При этом смывы с тела исследованных мух-журчалок (относительно крупных Episyrphus balteatus и Eupeodes lapponicus) почти не содержали пыльцы.

Помимо журчалок, цветки вероники часто посещались другими мелкими двукрылыми, в основном толкунчиками Empis pennipes (Empididae) и Bicellaria spuria (Hybotidae), впрочем, массовыми они были только в 2016 г. Из-за мелких размеров они касались пыльников и рылец, только перемещаясь с цветка на цветок или ползая по цветку. В смывах с тела двух исследованных особей толкунчиков пыльцы не обнаружено. Другие мелкие мухи (Muscidae, Anthomyidae, Lonchaeidae), даже питаясь с пыльников, не касались иных репродуктивных частей. Крупные мускоидные мухи (в основном Tachinidae) были отмечены лишь эпизодически (не более десяти в каждый год наблюдений), и они улетали почти сразу после посадки на цветок, не питаясь на нем.

Клопы (Heteroptera) были отмечены единично. В 2014 г. это были только слепняки (Miridae), в 2015 и 2016 гг. — только клопы-охотники Nabidae. При этом последние несколько раз были замечены с хоботками, погруженными в нектарники. Соприкосновений с пыльниками и рыльцем не отмечено.

Чешуекрылые были частыми посетителями (от 20% в 2014 г. до 40% в 2015 г.). Это были почти исключительно небольшие моли Cauchas sp. (Adellidae) и Glyphipterix sp. (Glyphipterigidae), чьи личинки кормятся на веронике. При этом имаго пили нектар. Однако из-за малого размера эти насекомые редко контактировали с репродуктивными частями – в основном при перемещении с цветка на цветок. В смывах с тела пыльца не обнаружена. Крупные бабочки в учетах не попадались, только в 2018 г. на веронике была замечена Chiasmia clathrata (Geometridae), которая сидела на тыльной стороне цветка и пила нектар длинным хоботком, не соприкасаясь с рыльцем и пыльниками.

Жуки, посещавшие цветки вероники дубравной, относились к нескольким семействам. В основном это были мелкие Dasytes niger (Dasytidae), Miarus sp., Gymnetron sp. (Curculionidae), Melighetes sp. (Nitidulidae). Эти жуки пили нектар, а также иногда питались пыльцой, залезая на тычинку, но почти никогда не касались рыльца. Только D. niger изредка контактировали с рыльцем, питаясь с него или случайно касаясь боком. Исследованы смывы с тела трех особей мелких Gymnetron sp., в каждом из них обнаружена пыльца, в том числе вероники. Из относительно крупных (крупнее 5 мм) жуков встречались Malachius bipustulatus (Malachiidae) и Oedemera virescens (Oedemeridae). Первые питались почти исключительно пыльцой, собирая ее с одного из пыльников, не касаясь рыльца и другого пыльника. Вторые питались как пыльцой, так и нектаром, при этом активно перемещались по цветку, часто контактируя с пыльниками и (реже) рыльцем, но смывов с тела этих насекомых сделано не было. Все жуки, как и моли, редко перемещались с цветка на цветок, подолгу сидя на одном.

Анализ видеозаписей показал (табл. 2), что большинство групп насекомых, посещающих веронику дубравную, чаще соприкасаются с пыльниками, чем с рыльцами. Из частых посетителей больше чем в половине случаев с пыльниками контактируют пчелы, журчалки и жуки, а с рыльцем – журчалки и пчелы. При этом различия в частоте касаний между пчелами и журчалками оказались незначимыми как для рылец, так и для пыльников.

Для сравнения количественного состава сообщества антофильных насекомых, посещающих веронику дубравную, все посетители были разделены на девять групп, описанных выше: пчелы, журчалки, крупные мухи, толкунчики, другие мелкие мухи, крупные жуки (Oedemeridae и Malachidae), мелкие жуки, моли и сборная группа “иные” (клопы, комары, муравьи и наездники). Эти группы выделялись исходя из таксономической близости, обилия и сходства в поведении на цветках. Их соотношение (табл. 1) различалось между годами (χ² = 179, df = 14, p < 0.001). Расчет вероятностей случайного отклонения для таблиц сопряженности показал, что между годами стабильными оставались только доли журчалок (18–19%), мелких жуков (13–16%), мелких мух, не относящихся к толкунчикам (3–4%), и иных насекомых (2–3%).

ОБСУЖДЕНИЕ

Цветки вероники дубравной активно посещаются насекомыми разных отрядов и функциональных групп. Этому, по-видимому, способствует открытость цветка и легкодоступность нектарников. В то же время спектр посетителей все же существенно уже, чем у энтомофилов-генералистов, таких как зонтичные (Дорохин и др., 2019). Ограничение спектра посетителей происходит, по-видимому, за счет двух факторов: малые размеры цветка делают его неудобным для посещения крупными насекомыми, а малая высота растения, из-за которой цветки часто скрываются в траве, затрудняют их обнаружение. Например, бросается в глаза отсутствие в наших данных среди посетителей медоносных пчел (Apis mellifera, Apidae), известных широким спектром посещаемых цветков. Впрочем, в прежних работах этот вид упомянут (Müller, 1879; Kugler, 1938; Годин, 2016).

Необходимо отметить невысокую воспроизводимость состава посетителей вероники в разных исследованиях. Наши данные отличаются от таковых не только для работ, выполненных в Германии в XIX и первой половине XX века, но и от максимально близкой по времени и пространству точки сбора в работе В.Н. Година (2016). По сравнению с последней, нами отмечено существенно больше видов жуков и мух-журчалок, но меньше пчел. Упомянутый в работе В.Н. Година толкунчик Empis tesselata гораздо крупнее, чем частый в наших наблюдениях E. pennipes. Можно было бы предположить ошибочное определение, но E. tesselata один раз был замечен нами на цветке вероники в 2018 г. Отсутствие количественных данных не позволяет понять, был ли этот вид частым или же случайным посетителем в цитируемой работе. В более ранних работах изредка упоминаются как мелкие (Müller, 1879; Kugler, 1938), так и крупные (MacLeod, 1891) толкунчики, но нигде они не названы частыми. Впрочем, и в наших данных толкунчики были частыми только в один из трех годов наблюдений (табл. 1).

Только в нашей работе отмечены клопы. Наиболее частыми посетителями оказались Nabidae, пьющие нектар. Как и прочие хищные клопы, они могут дополнять свою диету растительной пищей (Naranjo, Gibson, 1996). Учитывая, что эти насекомые относятся к хортобионтам, они периодически могут попадать на цветки вероники и питаться на них, даже не ища специально источники нектара, однако опылителями они быть не могут, так как не соприкасаются с пыльниками и рыльцем.

Бросается в глаза, что некоторые частые посетители цветков вероники в наших данных практически не отмечены в прошлых работах – это мелкие чешуекрылые и крупные жуки. Обнаруженные на цветках в большом количестве моли Glyphipterix sp. и Cauchas sp., скорее всего, являются типичными нектарными ворами. Узконадкрылки O. virescens могут участвовать в опылении, они делали до 10% посещений, в то время как малашки M. bipustulatus часто касались пыльников, но не рылец. В других работах изредка упоминаются другие крупные жуки: бронзовка Tropinota hirta (Porsch, 1966) и цветочный усач Anastrangalia dubia (Ruiz, 2017с).

Одно из возможных объяснений того, почему моли и крупные жуки не отмечены другими исследователями на веронике, состоит в том, что исследователи сознательно не учитывали этих насекомых, так как заведомо отвергали их роль в опылении. Против этого, однако, говорит то, что иногда подобные упоминания все же случаются: Уиллис и Буркилл (Willis, Burkill, 1908) упоминают моль Eriocephala calthella (ныне Micropterix calthella) среди посетителей вероники дубравной в шотландских Кловских горах; Куглер (Kugler, 1938) среди увиденных им за несколько часов посетителей упоминает питающегося нектаром “мелкого мотылька”; в работе по чешуекрылым Курц и Хорват (Kurz, Horvat, 2010) пишут, что Cauchas fibulella питается нектаром на цветках V. chamaedrys (заметим, что эта работа посвящена молям, а не веронике). Гусеницы нескольких видов из р. Cauchas живут на веронике (Определитель насекомых…, 1978), но их имаго также пьют нектар (Kurz, Horvat, 2010; наши наблюдения), так что их нельзя отнести к случайным посетителям. Также известна связь с вероникой жуков-долгоносиков из р. Gymnetron (Определитель насекомых…, 1965). Имаго этих жуков, как и молей, скорее посещают веронику для откладки яиц, но в то же время, учитывая легкодоступность нектара, могут восполнять свои энергетические потребности на цветках. Кроме того, из мелких жуков на цветках вероники в литературе упоминаются Nitidulidae (Müller, 1879; Годин, 2016). Помимо питания нектаром, относительно часто эти насекомые питаются и пыльцой, поедая ее с пыльников. Видимо, именно в эти моменты жуки пачкаются в пыльце, которая обнаруживается в смывах с их тел. Однако контакт с рыльцами не происходит почти никогда, так как последние отстоят далеко как от нектарных дисков, так и от пыльников, а размер этих жуков крайне мал. Таким образом, мелкие жуки оказываются как нектарными, так и пыльцевыми ворами.

Значительная часть оригинальных работ, исследующих связи вероники дубравной с антофилами, представляют собой именно “списки видов посетителей” – это верно и для многих других растений. Эта традиция восходит, по-видимому, еще к Мюллеру (Руцкий, 1980). Низкая воспроизводимость списков посетителей показана нами для борщевика Сосновского Heracleum sosnowskyi (Устинова и др., 2017) и инвазионных золотарников Solidago canadensis и S. gigantean (Устинова, Лысенков, неопубл. данные). Помимо различий в географии и годах наблюдений, причиной этой невоспроизводимости может служить то, что в списки попадают случайные посетители, не входящие в консорцию данного вида, что может снижать ценность этих источников информации – к таковым можно отнести, например, ручейника (Hamley, 1993) или крупных мух и наездников в наших данных. В случае вероники эта причина, по-видимому, мало значима, так как в отличие от примеров выше вероника ограничивает спектр возможных посетителей малым размером цветка и низкой высотой растения.

Большое разнообразие пчел и журчалок между разными работами (в этих группах почти нет видов, упоминаемых более чем в двух работах) объясняется тем, что в консорцию вида входят не отдельные виды, а целые группы экологически сходных насекомых. В связи с этим, хотя видовой состав посетителей крайне нестабилен, более крупные группы устойчивы: мелкие журчалки, одиночные пчелы (преимущественно Halictidae и Andrenidae) и мелкие жуки Nitidulidae упоминаются во всех крупных работах по посетителям цветков вероники. Интересно, что в Жедре (французские Пиренеи), расположенном южнее остальных изученных территорий, МакЛауд (MacLeod, 1891) не обнаружил на веронике журчалок, но упомянул два вида мух-жужжал (Bombyliidae) из р. Bombilius, отметив, что они были частыми посетителями. Это не может быть связано с отсутствием в регионе журчалок, так как последние упоминаются автором довольно часто как посетители других растений, в том числе другого вида вероник (V. ponae). Можно предположить, что в этом регионе жужжалы замещают журчалок на веронике. Но Руиз (Ruiz, 2020) не упоминает веронику среди обширного списка растений, посещаемых жужжалами в испанских Пиренеях, зато приводит целых пять видов крупных журчалок р. Volucella²², посещающих это растение, но, впрочем, не относит их к потенциальным опылителям (Ruiz, 2017d). Интересно также, что он упоминает много дневных бабочек (восемь видов Pieridae (Ruiz, 2017b) и два вида Papilionidae (Ruiz, 2017a)), но ни один из них не относит к потенциальным опылителям. Исходя из совокупности этих данных, можно предположить, что в Пиренеях состав посещающих веронику антофилов заметно отличается от такового в других регионах, например, за счет большего разнообразия и обилия Bombyliidae в Южной Европе, но для точного ответа нужны более подробные данные.

Очевидно, что, как и в случае с другими растениями, даже “с широким кругом опылителей”, далеко не все частые посетители цветков оказываются опылителями (Zych, 2007). С точки зрения цветка многие из насекомых оказываются нектарными и пыльцевыми ворами, т.е. теми, кто потребляет нектар и пыльцу, но не опыляет. Таким образом, вероника оказывается с ними скорее не в мутуалистических, а в антагонистических отношениях (хотя о мере этого антагонизма нам пока ничего не известно). Кто же из всех посетителей вероники являются ее опылителями? Наши данные подтверждают мнение Куглера (Kugler, 1938) о том, что пчелы, а не журчалки являются наиболее эффективными опылителями — в пользу этого говорит большее количество пыльцы на теле. Мелкие журчалки, хотя и посещают цветки чаще и так же часто касаются рылец и пестиков (табл. 2), несут на теле мало пыльцы — по-видимому, это связано с тем, что вероника в основном посещается видами, лишенными волосков, и мы анализировали только наличие пыльцы у этих видов. Впрочем, журчалки посещают цветки часто и регулярно перелетают с цветка на цветок, что может повышать их роль в опылении. Только крупные Chrysotoxum spp. могут быть относительно эффективными опылителями, поскольку подгибают рыльце и тычинки под брюшко, как пчелы. Интересно, что этих мух нет ни в одном из списков видов посетителей вероники, но V. chamaedrys упоминается среди растений, на цветках которых пойманы эти журчалки в работе по сирфидофауне Московской области более чем полувековой давности (Зимина, 1957). В наших наблюдениях они встречались во все годы, так что их нельзя отнести к случайным посетителям. Можно предположить, что эти мухи являются опылителями вероники именно в Московской области, однако они не упомянуты в работе В.Н. Година (2016). Остается открытым вопрос, могут ли журчалки компенсировать недоопыление при нехватке пчел.

Также, на наш взгляд, крупные жуки Oedemera virescens могут быть опылителями вероники дубравной, хотя их роль меньше, чем у журчалок и пчел. Они достаточно часто посещают цветки и часто касаются репродуктивных частей цветка.

Неожиданным является обнаружение пыльцы на мелких жуках. По-видимому, они пачкаются в ней, периодически залезая на пыльник для питания пыльцой. Подобное поведение замечено и у других мелких палинофагов, например у Thricops semicineraeus (Muscidae). Однако контактов этих насекомых с рыльцами не наблюдалось, так что их стоит рассматривать как нектарных и пыльцевых воров.

Таким образом, значительная часть посетителей вероники дубравной не являются опылителями, а выступают в роли нектарных и пыльцевых воров. Еще Мюллер (Müller, 1879) удивлялся многочисленности случайных неопыляющих посетителей этого вида. Впрочем, список посетителей на той же странице состоит почти исключительно из журчалок и одиночных пчел. Каковы причины такого “расточительства” растения? Мюллер считал, что вероника “приобрела свое строение в то время и в том месте, где ее в основном посещали журчалки, а впоследствии распространилась на территории и в биотопы, в которых встречалось множество других насекомых” (Müller, 1879, p. 31). Эта идея, однако, основана на существовавшем тогда представлении о том, что большинство растений адаптируются к узкому набору опылителей, в то время как сейчас признается, что энтомофильные растения в основном малоспециализированы (Waser, Ollerton, 2006; Ollerton et al., 2009). Нам представляется, что большое число неопыляющих посетителей связано с тем, что адаптация вероники к тем или иным насекомым (журчалкам и/или пчелам) не позволяет эффективно пресечь доступ других насекомых. Возможно также, что из-за малых размеров они потребляют очень мало нектара и потому не уменьшают привлекательность цветков для истинных опылителей, и поэтому на цветки не действует естественный отбор, ограничиваюший доступ этих насекомых. В этом случае нектарные и пыльцевые воры находятся с вероникой в комменсалистических, а не антагонистических отношениях.

Нельзя согласиться с Мюллером, что все нектарные воры на веронике суть случайные посетители. Часть из них можно отнести к консорции антофилов, связанных с этим видом, которые кормятся на нем за счет легкодоступности цветков (они находятся на уровне травостоя) и нектара и пыльцы в них (открытый цветок никак не затрудняет доступ к этим ресурсам). Это, прежде всего, имаго жуков и молей, личинки которых развиваются на этом растении – посещение ими цветков вполне закономерно. Вопрос о том, насколько вероника может быть опылена нектарными и пыльцевыми ворами, изредка касающимися пыльников и рылец, представляется интересной задачей для будущих исследований, которые смогут пролить свет на роль частых “нелегитимных” посетителей в опылении. Можно, например, провести опыты по определению числа семян, завязавшихся после единичного посещения такими насекомыми.

Было бы также интересно сравнить состав насекомых, посещающих разные виды вероник, различающихся высотой растения, длиной трубки и диаметром венчика. В частности, это позволит проверить гипотезу о том, что состав посетителей вероники дубравной определяется именно этими параметрами. При этом стоит учесть, что многие виды р. Veronica автогамны и не используют насекомых для опыления (Еленевский, 1978). В обзорных работах при этом вопрос сравнения между видами не ставится, и все энтомофильные представители рода рассматриваются едино (Еленевский, 1978; Kampny, 1995).

Наша работа показывает все сложности, возникающие при исследовании опыления всего одного, при этом широко распространенного вида. Соответственно, при сравнении видов это должно приводит к еще более возрастающей неопределенности, избежать которую помогут только специально спланированные исследования. Пока же даже в работах, где приведены списки посетителей нескольких видов вероник, полученные в одном регионе примерно в одно и то же время (Müller, 1879; MacLeod, 1891), каких-то существенных различий увидеть нельзя – это все также в основном пчелы и мелкие двукрылые. Где-то видов посетителей больше, где-то – меньше, но из-за кратковременности наблюдений этих данных мало для обоснованных выводов.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Широко распространенное в Палеарктике растение V. chamaedrys привлекает внимание антэкологов уже полтора века. При этом большинство работ, касающихся вопроса о связи этого вида с антофилами, либо ссылаются на несколько оригинальных работ, либо дают частную и практически невоспроизводимую информацию о посещении вероники насекомыми. Что же можно сказать о связях вероники с антофилами после полутора веков изучения? Вокруг этого вида сформировалась консорция, в которую входят, помимо пчел и журчалок, много хортобионтных видов, привлекаемых легко доступными нектаром и пыльцой. Конкретный видовой состав этих групп, скорее всего, сильно варьирует между разными годами и географическими точками. Количественный состав посетителей существенно варьирует во времени и пространстве, но всегда значительная часть посещений не приводит к опылению (в нашей работе можно оценить эту долю приблизительно в 60–80%). Мы ни в коем случае не утверждаем, что наша работа окончательно разрешила вопрос, скорее, мы, наоборот, подчеркиваем, что он остается открытым. Тем более что по нашим представлениям, подобная ситуация с описанием связи с антофилами сложилась со многими малоспециализированными растениями. Применительно к веронике дубравной представляются интересными следующие вопросы: как неопыляющие посетители влияют на репродуктивный успех вероники, насколько успешность ее опыления зависит от состава посещающих ее насекомых в разные годы, какова географическая изменчивость состава посетителей и опылителей, являются ли разные группы посетителей агентами естественного отбора, и если да, то в каком направлении он действует?

Благодарю за помощь в определении насекомых А.С. Просвирова (кафедра энтомологии МГУ) и Т.В. Левченко (Государственный Дарвиновский музей), Е.Э. Северову (кафедра высших растений МГУ) за помощь в анализе пыльцы, Й. Циглера (Берлинский музей естественной истории) за помощь в получении оригинальной статьи Куглера (Kugler, 1938), а также студентку биологического факультета МГУ А.И. Вишневскую за помощь в сборе дополнительных данных в 2018 г. Также благодарю Е.Н. Устинову и К.С. Перфильеву (кафедра биологической эволюции МГУ) и двух анонимных рецензентов за ценные замечания, которые помогли улучшить рукопись. Работа выполнена в рамках государственного задания МГУ № АААА-А16-116021660031-5 по теме “Анализ закономерностей микро- и макроэволюции”.