Океанология, 2023, T. 63, № 5, стр. 773-783

ВВЕДЕНИЕ

Экосистемы арктических регионов в последние десятилетия подвержены значительным перестройкам в связи с изменениями климата и различными антропогенными воздействиями. Детальные исследования экосистемы арктических морей России, проведенные в последние два десятилетия в экспедициях Института океанологии РАН под руководством академика РАН М.В. Флинта, значительно расширили наши представления об экологическом состоянии этого региона. Карское море и море Лаптевых являются в основном мелководными шельфовыми арктическими бассейнами с четко выраженной плотностной стратификацией водной толщи, обусловленной значительным поступлением пресной воды из Оби, Енисея, Лены и других сибирских рек. Двуслойные практически не перемешиваемые гидрофизические структуры вод моря Лаптевых имеют глубину опресненного слоя 6–7 м, а в Карском море достигают 15–20 м.

Одним из важнейших компонентов экосистемы моря является сообщество фитопланктона, определяющее его первичную продукцию и функционирование всех последующих звеньев трофической цепи. Известно, что бассейны Карского моря и моря Лаптевых обладают чрезвычайно низкой общей биологической продукцией [2, 8, 12]. Многие авторы видят причину этого явления в существовании двух практически не перемешивающихся слоев воды – верхнего опресненного, дефицитного по биогенным элементам, и нижнего, более соленого и обогащенного биогенами [13, 25]. При этом верхний слой воды достаточно хорошо освещен, а в нижнем слое интенсивность света недостаточна для фотосинтеза. Диатомовые водоросли (Thalassiosira nordenskioeldii, T. hyaline, Chaetoceros furcellatus и др.) составляют значительную часть биомассы фитопланктона арктических морей в летний период. В отличии от многих других групп фитопланктона диатомеи не имеют жгутиков и не способны к активному перемещению между несмешивающимися слоями водной толщи. Возникает естественный вопрос: как поддерживаются в стационарном состоянии популяции диатомовых водорослей в такой системе?

Косвенная информация о продукционном процессе и функциональном состоянии фотосинтетического аппарата фитопланктонного сообщества, получаемая путем измерения параметров флуоресценции хлорофилла водорослей, может способствовать пониманию механизмов функционирования фитопланктона в данном регионе. Такой подход позволяет определить потенциальную эффективность (КПД) фотосинтеза, выяснить зависимость КПД фотосинтеза от света различной интенсивности (световую кривую фотосинтеза), обнаружить дефицит элементов минерального питания, а также установить степень адаптации водорослей к интенсивности света в зоне обитания фитопланктона.

Измерения состояния фотосинтетического аппарата отдельных клеток крупных диатомей (Thalassiosira nordenskioeldii) в водах Карского моря и моря Лаптевых были проведены летом 2018 года в 72 рейсе НИС “Академик Мстислав Келдыш”, проходившем в рамках многолетней программы “Экология морей Сибирской Арктики” [16]. В этой экспедиции были выявлены значительные различия по степени адаптации водорослей, находящихся в верхних слоях водной толщи в условиях относительно низкой солености при дефиците элементов минерального питания, и на глубинах более 20 м, где вода имеет высокую соленость и благоприятный для водорослей минеральный состав. Клетки водорослей верхнего слоя вод адаптированы к относительно высокой интенсивности света. Они имеют эффективную защиту от избытка света. Эти клетки могут переходить в более глубокие слои с низкой освещенностью, но не сразу адаптируются к новым условиям. При этом потенциальная эффективность фотосинтеза водорослей, измеренная после предварительной адаптации в темноте в течение 2 часов, оказывается достаточно высокой у клеток, пребывавших и в верхнем, и в нижнем горизонтах. Такое свойство водорослей характерно для их роста в благоприятных, бездефицитных условиях. Хорошо известно, что многие виды водорослей способны в благоприятных условия запасать минеральные вещества в количестве, достаточном для поддержания нормального метаболизма и последующего деления, не испытывая каких-либо дефицитов [3, 6]. Измерения in situ содержания хлорофилла флуориметрическим методом демонстрируют чрезвычайно разнообразные распределения по глубине [10]. Максимум содержания хлорофилла может находиться вблизи поверхности и на глубинах ниже скачка плотности воды или в верхнем и нижнем слоях одновременно. При повторных измерениях смещение судна за счет дрейфа сильно изменяет профиль распределения (рис. 1).

Рис. 1.

Вертикальные профили содержания хлорофилла “а”, полученные в разное время суток на станции 5945 в море Лаптевых (август 2018 г., 72-й рейс НИС “Академик Мстислав Келдыш”).

Можно предположить, что долговременное существование фитопланктона в таких условиях возможно при перемещении клеток не только из верхнего слоя вниз, но и возвращение клеток с глубины в верхний слой воды. Так, в работах [4, 7] описано вертикальное перемещение макроколоний диатомей за счет плавучести, регулируемой посредством газовых пузырьков. В большинстве случаев наблюдать такие природные структуры не удается, так как они могут разрушаться в процессе отбора и дальнейшей подготовки проб фитопланктона к исследованиям. В работах академика В.И. Беляева [1, 11] исследовалось влияние турбулентности на фотосинтез фитопланктона на основе кинетической теории макроскопических частиц. Однако в них не принималось в расчет четкое разделение среды на слои с разными характеристиками. Проверка гипотезы о перемещении отдельных клеток и предположения о способе функционирования фитопланктона в двуслойном море предпринята нами при помощи предлагаемой математической модели.

В работе представлена агентная модель динамики численности популяции фитопланктона, отражающая особенности функционирования диатомового фитопланктона некоторых северных морей, в частности, Карского моря. В этом регионе распределение солености и плотности воды обусловлены большим материковым стоком речных вод и таянием льдов. Распределение солености определяет и распределение плотности воды. Летом плотность верхнего слоя (5–10 м) весьма понижена, ее увеличение по глубине происходит очень резким скачком. Толща воды как бы разделена на два слоя: в верхнем слое для микроорганизмов доступен солнечный свет, а в нижнем – необходимые элементы минерального питания. Таким образом, для выживания клеткам фитопланктона необходимо перемещаться из одного слоя в другой.

Выдвигается следующая гипотеза о поведении клетки диатомовой водоросли. В освещенном слое воды она накапливает биомассу за счет фотосинтеза. При этом клетка увеличивает свою плотность за счет сохранения объема, обусловленного наличием твердых кремниевых створок. С увеличением плотности клетка постепенно опускается до тех пор, пока ее плотность не сравняется с плотностью более соленой и плотной воды. В этом слое, богатом минеральными веществами, клетка восполняет свои внутриклеточные запасы. Оказавшись в условиях отсутствия света, клетка начинает тратить накопленные углеводы на различные метаболические процессы, в том числе дыхание. Выделяющийся углекислый газ удерживается вокруг клетки в образующемся слизевом мешке. При этом удельная масса этого “образования” (клетка + “мешок”) постепенно падает. По достижении критического значения плотности клетка всплывает на поверхность, а пузырек газа схлопывается.

Данная модель пытается объяснить механизм функционирования фитопланктонного сообщества и обратить внимание фитопланктонологов на факты, подтверждающие или опровергающие предлагаемую гипотезу.

МЕТОДЫ МОДЕЛИРОВАНИЯ

Модель создана в специализированной интегрированной среде разработки NetLogo [21].

Общая характеристика модели

Компьютерная популяция состоит из совокупности клеток-агентов. Среда обитания представляет собой плоскость, состоящую из ячеек (рис. 2). Каждая ячейка характеризуется двумя величинами: интенсивностью света и содержанием питательных веществ. Среда разделена на 2 слоя: в верхнем слое содержание питательных веществ принимается равным нулю, интенсивность света падает с глубиной (по вертикали) в соответствии с экспоненциальным законом. В нижнем слое освещенность отсутствует, питательные вещества распределены равномерно. Принято, что все “ресурсы” находятся в достатке, их содержание в ячейке не изменяется при потреблении клетками-агентами.

Рис. 2.

Интерфейс агентной модели. Справа – модельная “сцена” (срез толщи воды по вертикали), разделенная на 2 слоя, со случайно расположенными клетками-агентами. Слева – счетчики агентов, установленные значения параметров модели, график изменения общей численности клеток-агентов. Настройки программного обеспечения позволяют при необходимости вывести на экран графики изменения во времени всех счетчиков модели.

Популяция клеток водоросли разбита на 2 группы – клетки, находящиеся в верхнем слое среды (ups) и нижнем (downs). Состояние каждого агента описывается двумя характеристиками, ограниченными сверху: плотностью (удельная биомасса) и внутриклеточным содержанием минеральных веществ. Кроме того, клетке-агенту задано состояние адаптации (А) либо к свету, либо к темноте. Для каждой клетки возможны следующие действия: увеличение/уменьшение плотности; запасание/расходование минеральных веществ; деление; смерть; переход из одной группы в другую; перемещение; смена адаптации через некоторое заданное время после смены группы.

Клетки верхней группы поглощают свет, увеличивая плотность за счет фотосинтеза, при этом расходуют внутриклеточное содержание минеральных веществ. Клетки нижней группы извлекают из среды минеральные вещества, запасая их во внутриклеточных депо, и уменьшают свою плотность, расходуя органические вещества на различные метаболические процессы, в том числе дыхание.

Клетки верхней группы переходят вниз, когда плотность достигает верхнего порогового значения (${{m}_{{\max }}}$). При этом их положение в нижнем слое по вертикали определяется случайным образом. Клетки нижней группы переходят вверх, когда плотность снижается до нижнего порогового значения (${{m}_{{\min }}}$). В результате перехода клетка оказывается в приповерхностном слое воды. В пределах своего слоя клетки перемещаются в случайном направлении.

Функциональные зависимости и значения параметров, использованные в модели, приведены в табл. 1.

Таблица 1.  

Функциональные зависимости и значения параметров, описывающих состояние среды и клеток в агентной модели

Среда
Освещенность в верхнем слое модельной среды	$I = {{I}_{0}}\exp ( - ky)$	k ‒ показатель ослабления, I0 – освещенность приповерхностного слоя воды, y – глубина	$k = 0.3$ м–1
Клетки группы ups
Плотность клетки группы ups в i-й час	$\begin{gathered} m_{{i{\kern 1pt} + {\kern 1pt} 1}}^{u} = m_{i}^{u} \times \hfill \\ \times \,\,\exp (Ik_{m}^{{{\text{get}}}}(1 - {{m_{i}^{u}} \mathord{\left/ {\vphantom {{m_{i}^{u}} {{{m}_{{\max }}}}}} \right. \kern-0em} {{{m}_{{\max }}}}})) \hfill \\ \end{gathered} $	$Ik_{m}^{{{\text{get}}}}$ – коэффициент прироста плотности, зависящий от освещенности; ${{m}_{{\max }}}$ – максимально возможная плотность клетки	$k_{m}^{{{\text{get}}}} = 0.2$;${{m}_{{\max }}} = 1.028\,\,{{\text{г}} \mathord{\left/ {\vphantom {{\text{г}} {{\text{с}}{{{\text{м}}}^{3}}}}} \right. \kern-0em} {{\text{с}}{{{\text{м}}}^{3}}}}$
Внутриклеточный запас питательных веществ клетки группы ups в i-й час	$q_{{i{\kern 1pt} + {\kern 1pt} 1}}^{u} = q_{i}^{u}\frac{{k_{q}^{{{\text{loose}}}}}}{{1 + {{e}^{{2(I{\kern 1pt} - {\kern 1pt} 4)}}}}}$	${{k_{q}^{{{\text{loose}}}}} \mathord{\left/ {\vphantom {{k_{q}^{{{\text{loose}}}}} {(1 + {{e}^{{2(I{\kern 1pt} - {\kern 1pt} 4)}}})}}} \right. \kern-0em} {(1 + {{e}^{{2(I{\kern 1pt} - {\kern 1pt} 4)}}})}}$ – коэффициент сокращения внутриклеточных запасов, зависящий от освещенности	$k_{q}^{{{\text{loose}}}} = 0.999$
Вероятность смерти клетки группы ups	$\begin{gathered} p_{{{\text{death}}}}^{u} = \hfill \\ = \frac{1}{{1 + 100\exp ( - ({1 \mathord{\left/ {\vphantom {1 {q_{i}^{u}}}} \right. \kern-0em} {q_{i}^{u}}})I0.1N_{{{\text{cells}}}}^{u})}} \hfill \\ \end{gathered} $	$N_{{{\text{cells}}}}^{u}$ – количество клеток в группе ups в i-й час	–
Клетки группы downs
Плотность клетки группы downs в i-й час	$m_{{i{\kern 1pt} + {\kern 1pt} 1}}^{d} = m_{i}^{d}k_{m}^{{{\text{loose}}}}$	$k_{m}^{{{\text{loose}}}}$ – коэффициент снижения плотности клетки группы downs	$k_{m}^{{{\text{loose}}}} = 0.9999$
Внутриклеточный запас питательных веществ клетки группы downs в i-й час	$\begin{gathered} q_{{i{\kern 1pt} + {\kern 1pt} 1}}^{d} = q_{i}^{d} \times \hfill \\ \times \,\,\exp (k_{q}^{{{\text{get}}}}(1 - {{q_{i}^{d}} \mathord{\left/ {\vphantom {{q_{i}^{d}} {{\text{ }}{{q}_{{\max }}}}}} \right. \kern-0em} {{\text{ }}{{q}_{{\max }}}}})) \hfill \\ \end{gathered} $	$k_{q}^{{{\text{get}}}}$ – коэффициент прироста внутриклеточных запасов клетки группы downs; ${{q}_{{\max }}}$ – максимально возможный запас	$k_{q}^{{{\text{get}}}} = 0.3$, ${{q}_{{\max }}} = 70\,\,{\text{пкг}}$–

Параметры клеток-агентов

Удельная масса клетки изменяется в пределах от 1.022 г/см³ (${{m}_{{\min }}}$) до 1.028 г/см³ (${{m}_{{\max }}}$), что соответствует плотности воды в верхнем опресненном и нижнем соленом слое морской воды.

Максимальное внутриклеточное содержание минеральных веществ ${{q}_{{\max }}}$ принято равным 70 пкг. Анализ литературных данных показал, что этот показатель может варьироваться в тысячи раз в зависимости от вида микроводоросли и внешних условий [5, 9, 14, 15, 17–20, 22–24]. В дальнейшем величину этого параметра можно будет задать более точно, опираясь на экспериментальные данные.

В начальный момент времени в модели генерируется некоторое количество клеток-агентов (одинаковое в каждом слое) с заданными характеристиками. Численный эксперимент проводили с начальной численностью 100 и 1000 клеток. Начальная удельная масса в верхнем и нижнем слое была равна минимальному и максимальному возможному значению соответственно. Внутриклеточные запасы клеток верхнего слоя задавали равными 70 пкг, в нижнем – 50 пкг.

Клетки ups. Увеличение плотности (удельной биомассы, $m_{i}^{u}$) клетки-агента группы ups в зависимости от освещенности I описывается дискретным логистическим законом. Нижний индекс i указывает на текущий момент времени (час). Параметр $k_{m}^{{{\text{get}}}}$, характеризующий скорость набора плотности, подобран таким образом, чтобы увеличение происходило монотонно и максимальное значение при поверхностной освещенности I₀ = 1 у.е. достигалось примерно за 50 часов (рис. 3). При накоплении максимально возможной плотности ${{m}_{{\max }}}$ клетка ups переходит в группу downs.

Рис. 3.

Увеличение плотности клетки $m_{i}^{u}$ в верхнем слое среды в условиях поверхностной освещенности I₀ = 1 у.е. Время измеряется в часах. Расчетная формула приведена в табл. 1.

Потеря внутриклеточного запаса минеральных веществ $q_{i}^{u}$ происходит пропорционально текущему значению, а коэффициент пропорциональности зависит от освещенности, чем она выше, тем быстрее происходит расход. Эмпирическая зависимость и значения параметров подобраны таким образом, что за время пребывания в верхнем слое при освещенности I₀ = 1 у.е. клетка теряет около 15% квоты, а при освещенности I₀ = 2 у.е. – около 35%.

Смертность клеток ups в модели имеет вероятностный характер. При наступлении неблагоприятных условий (освещенность ниже 0.1 у.е. и истощение внутриклеточных запасов минерального питания, или предельно низкая численность группы) считается, что клетка может жить сколь угодно долго. Такое поведение можно соотнести с особым метаболическим состоянием клетки (анабиоз). В противном случае вероятность гибели клетки выше при высокой освещенности I, низкой величине квоты $q_{i}^{u}$ и высокой плотности группы $N_{{{\text{cells}}}}^{u}$ (рис. 4).

Рис. 4.

Зависимость вероятности гибели клетки $p_{{{\text{death}}}}^{u}$ от уровня освещенности при $N_{{{\text{cells}}}}^{u} = 2000$, $q_{i}^{u} = 35$. Расчетная формула приведена в табл. 1.

Параметр А, характеризующий адаптацию к условиям среды, для клеток ups принят равным 1. После перехода клетки в группу downs он меняется на 0 через 4 часа.

Клетки downs. Снижение плотности (удельной биомассы, $m_{i}^{d}$) клетки-агента группы downs принято пропорциональным ее величине в данный момент времени с таким значением коэффициента пропорциональности $k_{m}^{{{\text{loose}}}}$, что клетка теряет свою плотность до минимального значения за 60 часов. При снижении плотности до минимального возможного значения ${{m}_{{\min }}}$ клетка downs переходит в группу ups.

Накопление внутриклеточных запасов минерального питания $q_{i}^{d}$ описывается дискретным уравнением логистического роста. Заданное значение параметра скорости $k_{q}^{{{\text{get}}}}$ обеспечивает восстановление запасов, израсходованных клеткой при поверхностной освещенности I₀ = 2 у.е., до максимального уровня за 20 часов (рис. 5).

Рис. 5.

Накопление внутриклеточного содержания минеральных веществ $q_{i}^{d}$ клетками-агентами в нижнем слое среды. Время измеряется в часах. Расчетная формула приведена в табл. 1.

Возможность делиться в модели заложена только для клеток нижнего слоя. Реализуется она в том случае, если клетка обладает достаточным запасом минерального питания и биомассой. В процессе деления из одной материнской клетки образуется две дочерних, плотность которых равна плотности материнской клетки, а внутриклеточная квота равна половине квоты материнской клетки. В качестве пороговых значений приняты плотность, равная 1.0249 г/см³ ($0.997{{m}_{{\max }}}$), и уровень внутриклеточного содержания минеральных веществ, равный 56 пкг ($0.8{{q}_{{\max }}}$). Они подобраны так, чтобы образовавшиеся дочерние клетки были жизнеспособны в рамках заданных в модели правил.

Смертность клеток в нижнем слое напрямую связана с их делением: гибнет каждая 4 клетка, способная к делению.

Параметр А для клеток downs принят равным 0. После перехода клетки в группу ups он меняется на 1 через 4 часа.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Ключевое предположение, лежащее в основе предлагаемой модели, заключается в перемещении клеток между слоями воды, каждый из которых содержит лишь один из двух необходимых для жизни ресурсов: солнечный свет или питательные минеральные вещества. В модельном эксперименте запрет на переходы клеток-агентов между группами ups и downs приводит к тому, что в популяции остается минимально количество клеток в “анабиотическом” состоянии, заложенное правилами модели. Таким образом, именно вертикальное перемещение клеток обеспечивает существование популяции.

Данные экспедиционных исследований свидетельствуют о высокой пространственной и временнóй неоднородности содержания хлорофилла. Модельные эксперименты также демонстрируют разнообразные варианты поведения популяции клеток-агентов.

При уровне приповерхностной освещенности I₀ = 1 у.е. в модельном эксперименте наблюдается периодическое изменение общей численности клеток с периодом около 55 часов (рис. 6а). При этом в определенные моменты времени численности групп клеток одинаковы (рис. 6б).

Рис. 6.

Модельный расчет общего количества клеток (а) и количества клеток в группах (б) при освещенности I₀ = 1 у.е. в течение 480 часов (20 суток).

При увеличении освещенности в 2 раза (I₀ = = 2 у.е.) период изменения общей численности клеток увеличивается до 80 часов (рис. 7а). Условия избыточного освещения вызывают более частую гибель клеток. Кроме того, ускоренный расход внутриклеточных запасов минеральных веществ на солнце приводит к более длительному периоду их восполнения в нижнем слое. В результате количество клеток верхней группы варьируется сильнее, периодически снижаясь до 0 (рис. 7б). Подобные природные наблюдения иногда фиксируют в экспедиционных измерениях (рис. 1).

Рис. 7.

Модельный расчет общего количества клеток (а) и количества клеток в группах (б) при освещенности I₀ = 2 у.е. в течение 480 часов (20 суток).

При уменьшении приповерхностной освещенности до 0.6 у.е. период изменения общей численности клеток увеличивается до 150 часов (рис. 8а). Максимумы численностей верхней и нижней групп клеток сменяют друг друга (рис. 8б).

Рис. 8.

Модельный расчет общего количества клеток (а) и количества клеток в группах (б) при освещенности I₀ = 0.6 у.е. в течение 480 часов (20 суток).

Существенное влияние на поведение модели оказывает параметр, задающий расстояние, на которое каждая клетка смещается в случайном направлении в каждый момент времени. Его сильное увеличение можно сопоставить с вынужденными перемещениями клеток фитопланктона в условиях волнения на море. Кроме того, влияние на нахождение фитопланктона в той или иной точке среды может оказывать и фактор турбулентности разных видов. В результате “доступность” солнечного света снижается. Модельный эксперимент демонстрирует уменьшение общей численности клеток (рис. 9а) в сравнении с аналогичным экспериментом в отсутствии значительных перемещений клеток (рис. 6а). В условиях более высокой приповерхностной освещенности (I₀ = 2 у.е.) общая численность клеток, перемещающихся на большие расстояния, становится выше (рис. 9в и 6в), поскольку они оказываются в меньшей степени подверженными фотодеструкции. Динамика численностей каждой из групп также изменяется: при приповерхностной освещенности в 1 у.е. максимумы численностей верхних и нижних клеток сменяют друг друга, что было характерно для пониженной освещенности (рис. 9б); при освещенности в I₀ = 2 у.е. численность нижних клеток превосходит численность верхних (рис. 9г).

Рис. 9.

Модельный расчет общего количества клеток и количества клеток в группах при уровне приповерхностной освещенности 1 у.е. (а, б) и 2 у.е. (в, г) в течение 480 часов (20 суток) в условиях существенных перемещений клеток в пределах одного слоя.

В природных условиях освещенность поверхности воды сильно варьируется. В численном эксперименте было задано ее периодическое изменение: значения 0.6, 1 и 2 у.е. сменяли друг друга каждые 120 часов на протяжении 100 модельных суток (рис. 10). В таких условиях общая численность клеток колеблется с периодом около 150 часов (рис. 11а), а распределение в группах демонстрирует смену доминирования верхних и нижних клеток (рис. 11б).

Рис. 10.

Периодическое изменение приповерхностной освещенности I₀ в модельном эксперименте.

Рис. 11.

Модельный расчет общего количества клеток (а) и количества клеток в группах (б) при периодическом изменении освещенности в течение 2400 часов (100 суток).

Все модельные эксперименты показали, что среди клеток ups, для которых параметр А должен быть равен 1, имеются клетки с А = 0. Это означает, что в группе присутствуют клетки-агенты, совершившие переход из другой группы не более 4-х часов назад, адаптированные к условиям нижнего слоя среды. Аналогично, в группе клеток downs часть клеток характеризуется параметром А = 1, переместившиеся из группы ups не более 4-х часов назад. На рис. 12 представлена доля клеток с А = 0 в группе ups в модельном эксперименте с периодическим изменением приповерхностной освещенности.

Рис. 12.

Доля клеток с характеристикой А = 0 среди клеток ups, которые еще не адаптировались к условиям верхнего слоя воды.

Таким образом, результаты, полученные на агентной модели численности популяции диатомовых водорослей, свидетельствуют в пользу гипотезы о существовании двух групп клеток и способности популяции выжить за счет перехода клеток между этими группами. Изменяя в модели условия освещенности поверхности воды, можно получить различные распределения клеток в группах, характерные для экспедиционных наблюдений.

Источники финансирования. Исследование выполнено в рамках научного проекта государственного задания МГУ № 121032500060-0 и Программы развития Междисциплинарной научно-образовательной школы Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова “Будущее планеты и глобальные изменения окружающей среды”.