Палеонтологический журнал, 2022, № 3, стр. 71-76

ВВЕДЕНИЕ

Обширный сборный род Cordyceps s.l. (Hypocreales, Sordariomycetes, Ascomycota) в результате критического пересмотра с использованием молекулярных методов (Sung et al., 2007) был разделен на четыре рода, принадлежащие к трем семействам: Metacordyceps G.H. Sung, J.M. Sung, Hywel-Jones et Spatafora (Clavicipitaceae), Ophiocordyceps Petch, Elaphocordyceps G.H. Sung et Spatafora (Ophiocordycipitaceae) и Cordyceps Fr. (Cordycipitaceae). Однако, поскольку большинство видов этих родов составляют энтомопатогенные грибы, широкое применение для их обозначения в целом приобрел термин “кордиципитоидные грибы”, который используется в данной статье.

Наиболее интересным и широко известным таксоном в группе кордиципитоидных грибов является Ophiocordyceps, самый крупный род семейства Ophiocordycipitaceae, который в настоящее время насчитывает более 230 видов почти исключительно энтомопатогенных грибов (Spatafora et al., 2015; Luangsa-ard et al., 2018). Виды, отнесенные к этому роду, являются паразитами широкого круга насекомых-хозяев, относящихся к различным отрядам. Однако в последнее время появились также сообщения об эндосимбиотических видах рода, связанных с питающимися на растениях гемиптерами (Quandt et al., 2014; Gomez-Polo et al., 2017; Matsuura et al., 2018), потерявшими облигатных бактериальных симбионтов (Matsuura et al., 2018).

Жизненный цикл этих грибов, как и многих других плеоморфных аскомицетов, включает две спорообразующие стадии: мейотическую и митотическую. Чаще всего половые репродуктивные стадии Ophiocordyceps соотносятся с представителями анаморфных родов Hirsutella, Hymenostilbe, а также некоторых других (Quandt et al., 2014; Shrestha et al., 2017).

Род Ophiocordyceps – космополитный, его наибольшее видовое разнообразие наблюдается в тропиках и субтропиках (напр., Sanjuán et al., 2015; Luangsa-ard, 2018; Araújo et al., 2018, 2020, 2021). Состав современных видов рода Ophiocordyceps, как и других кордиципитоидных грибов, а также их таксономия и разнообразие хозяев сравнительно хорошо изучены. В то же время, находки этих грибов-энтомофагов в ископаемом состоянии весьма скудны.

Наиболее древней находкой энтомопатогенных Hypocreales является Paleoophiocordyceps coccophagus G.-H. Sung, Poinar et Spatafora из раннесеноманского качинского (бирманского) янтаря (Sung et al., 2008), возраст которого 99 млн лет. Это паразит червеца (Hemiptera, Coccinea, Albicoccidae); более древние свидетельства паразитизма грибов на насекомых неизвестны (Sung et al., 2008).

К кордиципитоидным грибам относится и сохранившаяся в миоценовом доминиканском янтаре синнема Hirsutella (на сеноеде Troctopsocopsis sp.; Poinar, 2014); недавно этот гриб был описан как Ophiocordyceps dominicanus Poinar et Vega (Poinar, Vega, 2020).

Характерные парные отверстия вдоль жилок раннеэоценового листа Byttneriopsis daphnogenes (Ettingshausen) Kvaček et Wilde (Malvaceae) из лагерштетта Мессель (Гессен, Германия) (48 млн лет), оставлены муравьями-зомби, которыми манипулировали грибы-паразиты, принадлежавшие к кордиципитоидным (Hughes et al., 2011); родовое название растения в этой статье ошибочно указано как Byttnertiopsis.

Еще одна подробно не описанная находка кордиципитоидных из доминиканского янтаря представлена грибом, морфологически сходным с современными видами рода Beauveria (анаморфа Cordyceps s. l.), инфицировавшим некрупного рабочего муравья из рода Azteca Forel, 1878 (Poinar, Thomas, 1984; Poinar, 2014).

Недавно был описан первый вид эоценовых Ophiocordycipitaceae, а именно, Polycephalomyces baltica Poinar et Vega с антенны нимфы балтийского сеноеда (Psocoptera, Troctopsocidae) (Poinar, Vega, 2020).

Из балтийского и саксонского янтарей (поздний эоцен) описано несколько видов аскомицетов, паразитирующих на членистоногих. Среди них саксонский Stigmatomyces succini W. Rossi, Kotrba et Triebel (Laboulbeniales) с груди стебельчатоглазой мухи Prosphyracephala succini (Loew, 1873) (Diopsidae; Rossi et al., 2005) и балтийский Aspergillus collembolorum Dörfelt et A.R. Schmidt (Eurotiales) с коллемболы из подотряда Entomobryomorpha (Dörfelt, Schmidt, 2005).

Кроме этих находок, сообщения об ископаемых энтомопатогенных грибах из европейских янтарей (ровенский, балтийский и саксонский янтари) до недавнего времени отсутствовали. Первая находка Ophiocordycipitaceae из одновозрастного c балтийским (Mitov et al., 2021) ровенского янтаря была указана с жука-скакуна Goriresina fungifora Matalin, Perkovsky et Vasilenko, 2021 (Matalin et al., 2021), а новый род Clavicipitaceae был описан с муравья из балтийского янтаря (Poinar, Maltier, 2021).

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Жук-скакун Goriresina fungifora обнаружен в образце позднеэоценового ровенского янтаря из местонахождения Воронки (Варашский р-н Ровенской обл., Украина) (Matalin et al., 2021, рис. 1, 2 ). Вес этого образца после первичной обработки – 88 г, размеры – 78 × 55 × 15 мм. Образец с голотипом G. fungifora (инв. номер SIZK L-813) хранится в коллекции Ин-та зоологии им. И.И. Шмальгаузена НАН Украины; выявленные сининклюзы перечислены в первоописании G. fungifora (Matalin et al., 2021), определение жужелицы из сининклюза до подтрибы приведено М. Кириченко-Бабко и др. (Kirichenko-Babko et al., 2021).

Рис. 1.

Детали строения скакуна Goriresina fungifora Matalin, Perkovsky et Vasilenko, 2021, голотип SIZK L-813: мицелий (а) и зрительная доля (б), выступающая из поврежденного глаза; позднеэоценовый ровенский янтарь.

Поврежденный глаз скакуна (рис. 1) исследовали при помощи микроскопа Nikon E-800 (увеличение объектива 10×) с цифровой камерой Olympus OM-D E-M10-II. Индивидуальные кадры с промежуточной фокусировкой собирали в конечное изображение, используя ПО Helicon Focus 7.6.2 Pro, алгоритм А.

ОБСУЖДЕНИЕ

В исследованном образце была ранее указана синнема гриба, выступающая из разрушенного правого глаза жука-скакуна (Matalin et al., 2021, рис. 8 ).

Переизучение образца позволило установить, что из глаза выступает не синнема, а зрительная доля, cходная с таковой современного скакуна Tetracha (s. str.) spixii opulenta Naviaux, 2007 из колл. Московского педагогического ун-та, любезно отпрепарированного и отснятого А.В. Маталиным. Отдельные грибные гифы можно увидеть на других участках кутикулы жука, но установить систематическое положение гриба не представляется возможным.

В настоящее время данных о взаимосвязи между экологией насекомых и биологией энтомопатогенных грибов, в частности, о взаимодействиях паразит–хозяин, а также их жизненных циклах, крайне мало (Araújo et al., 2021). Недавние филогенетические исследования с использованием палеонтологических данных дают некоторое представление об эволюции энтомопатогенных грибов и на основе анализа истории паразитов и их хозяев проливают свет на геохронологию этих грибов. Было продемонстрировано, что в эволюции грибов порядка гипокреальных с момента его появления (около 158–232 млн лет назад) имели место многочисленные переходы на новых хозяев, причем на представителей как одного, так и разных царств живых организмов, живущих в одних и тех же местообитаниях (Spatafora et al., 2007; Sung et al., 2008). Реконструкция истории Ophiocordycipitaceae подтвердила древние черты их экологии как паразитов животных, оценив возраст кроновой группы, по крайней мере, ранним мелом (Sung et al., 2007). В другой работе с помощью молекулярных часов был определен возраст (143.47 млн лет) кроновой группы крупнейшего в семействе рода Ophiocordyceps, включающего в себя паразитов членистоногих (Dai et al., 2020).

Полученный с учетом возраста Ophiocordyceps dominicanus раннемеловой (верхний альб, 102 млн лет: Qu et al., 2018) возраст кроновых групп Hirsutella нуждается в корректировке, так как возраст доминиканского янтаря в этой работе был ошибочно удвоен до 30–45 млн лет (Qu et al., 2018), вместо давно установленных 15–20 млн лет (Penney, 2010).

Не было обнаружено никакой прямой связи между эволюцией анаморф Hirsutella и вымиранием на рубеже мела и палеогена, что свидетельствует о том, что разнообразие некоторых микроскопических спороносящих структур, напр., фиалид – верхушечных структур конидиеносцев, скорее всего, вызвано продолжительной экологической адаптацией и коэволюцией с насекомыми. Как известно, на рубеже мела и палеогена массовое вымирание насекомых не отмечено (Rasnitsyn, Quicke, 2002), за немногочисленными исключениями таких групп, как тли (Perkovsky, Wegierek, 2018), которые к важным хозяевам кордиципитоидных грибов не относятся.

Согласно одному из вероятных вариантов смены хозяев в ходе эволюции рода Ophiocordyceps, предложенному по результатам широкомасштабной филогенетической реконструкции гипокреальных грибов, грибы-паразиты муравьев-зомби произошли от предкового паразита жуков (личинок жуков в почве или гниющей древесине), сходного с современными видами Ophiocordyceps на жуках (Araújo, Hughes, 2019).

Упомянутый выше датируемый ранним эоценом (48 млн лет) отпечаток листа из Месселя со следами характерной “мертвой хватки” муравьев (Hughes et al., 2011) удивительно похож на те, что оставляют муравьи-древоточцы трибы Camponotini, зараженные современным видом Ophiocordyceps camponoti-leonardi Kobmoo, Mongkols., Tasan., Thanakitp. et Luangsa-ard в Юго-Восточной Азии (Araújo et al., 2018). Однако в качестве хозяев Ophiocordyceps отмечены представители различных подсемейств муравьев: Dolichoderinae, Formicinae, Ectatomminae и Ponerinae, а не только представители трибы Camponotini, управление поведением которых грибами-манипуляторами наиболее изучено.

В то же время, род Colobopsis Mayr, 1861, к которому относится C. leonardi (Emery, 1889), основной (97%) хозяин Ophiocordyceps camponoti-leonardi в Юго-Восточной Азии [приведенного как O. unilateralis (Tul. & C. Tull.) Petch в: Hughes et al., 2011], из эоцена не известен. Род Camponotus Mayr, 1861, к которому C. leonardi относили ранее, известен лишь из позднего эоцена (Radchenko, Perkovsky, 2021). Североамериканский раннеэоценовый вид, ранее предположительно относимый к Camponotus (Hughes et al., 2011), в действительности оказался принадлежащим роду Oecophylla F. Smith, 1857 (Перфильева, 2021). Род Oecophylla известен из Месселя (Dlussky et al., 2008), и на его современном представителе недавно описан новый вид рода Ophiocordyceps (зараженные Oecophylla также оставляют следы мертвой хватки на листьях). Отличительным признаком этого вида является формирование фиалид не на поверхности синнем, а непосредственно на конечностях хозяина (Araújo et al., 2018).

Недавно было опубликовано описание паразитического гриба на рабочем муравье-формицине из балтийского янтаря, предположительно отнесенного к Clavicipitaceae, с установлением особого рода Allocordyceps Poinar, и указанием, что “it is quite possible that Allocordyceps represents a precursor” cовременных Ophiocordyceps (Poinar, Maltier, 2021, c. 4). Предположения и построения, высказанные в статье Дж. Пойнара и И.-М. Малтье (Poinar, Maltier, 2021), в значительной степени основаны на том, что ими изучен ископаемый представитель рода Camponotus. Однако на основании приведенных в статье фотографий муравья можно бесcпорно утверждать, что Allocordyceps описан с формицины Prenolepis henschei Mayr, 1868, обычного муравья в позднеэоценовых янтарях (по крайней мере в 5 раз более обычного, чем Camponotus: Dlussky, Rasnitsyn, 2009; LaPolla, Dlussky, 2010) и, в частности, в балтийском янтаре (Perkovsky, 2011). На это указывает целый ряд признаков, хорошо различимых на фото: скапусы антенн значительно выступают за затылочный край головы (их длина больше длины головы, измеренной от края переднего края наличника до затылочного края); глубокое метанотальное вдавление на груди, проподеум, таким образом, четко отделен от метанотума, его основная поверхность приблизительно равна покатой; петиоль с наклонной чешуйкой, с длинной задней цилиндрической частью; тело в многочисленных длинных отстоящих волосках. Подобный набор признаков никогда не встречается у представителей рода Camponotus (личн. сообщ. Д.А. Дубовикова и Д.М. Жаркова). Помимо перечисленных признаков, отнесению к Camponotus (или Colobopsis) противоречит слишком мелкий размер рабочего: ширина его головы (Poinar, Maltier, 2021, рис. 1) равна 0.4 мм, что в 1.7 раза меньше, чем у самых мелких представителей этих родов. Энтомопатогенные Hypocreales с голарктических, часто достаточно холодолюбивых, муравьев современного рода Prenolepis Mayr, 1861, не случайно названных “зимними муравьями” (winter ants: Perkovsky, 2011 и ссылки в этой работе), неизвестны. C большинством моментов в описании гриба трудно согласиться, особенно, если янтарь действительно был автоклавирован (Й. Дамзен, личн. сообщ.). По нашему мнению, опубликованные фото и описание не дают оснований для утверждения о находке в данном образце представителя Clavicipitaceae.

Представляется, что находка обоих кайнозойских кордиципитоидных на сеноедах неслучайна (Poinar, Vega, 2020): это мелкие насекомые, довольно обычные как на коре, так и в ископаемых смолах, и манипулирование их поведением кордицепсовыми неизвестно. Находка эоценовых кордиципитоидных на муравьях представляется весьма маловероятной, так как Camponotus были явно не слишком обычны на янтарном дереве, и для грибов-манипуляторов рассеивание спор со ствола янтарного дерева не слишком рационально, в т.ч. потому, что труп муравья-зомби должен рассеивать споры долго, а потоки смолы этому препятствуют. Возможно, последней причиной объясняется и почти полное отсутствие находок Hypocreales на муравьях в доминиканском и мексиканском янтарях, в которых их современные хозяева неплохо представлены и достаточно разнообразны.

* * *

Авторы искренне признательны А.В. Маталину (Московский педагогический ун-т) за фото Tetracha (s. str.) spixii opulenta и обсуждение статьи, А.П. Расницыну (Палеонтологический ин-т им. А.А. Борисяка РАН), Д.А. Дубовикову и Д.М. Жаркову (оба из С.-Петербургского государственного ун-та), Й. Дамзену (Вильнюс) за обсуждение статьи, Р. Хамберу (США) за ценные советы, Н.Р. Хомичу (Ровно) – за помощь в приобретении образца, а также анонимным рецензентам за ценные замечания и комментарии к этой статье. Работа поддержана грантом РФФИ № 19-04-00046 (ДВВ).