1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Почвоведение
  4. № 9, 2019

Почвоведение, 2019, № 9, стр. 1039-1048

Изотопный состав азота и трансформация азотсодержащих соединений в горно-луговых альпийских почвах

М. И. Макаров 1, *, Т. И. Малышева 1, О. В. Меняйло 2

1 МГУ им. М.В. Ломоносова
119991 Москва, Ленинские горы, 1, Россия

2 Институт леса им. В.Н. Сукачева СО РАН, Федеральный исследовательский центр “Красноярский научный центр СО РАН”
660036 Академгородок, Красноярск, Россия

* E-mail: mmakarov@soil.msu.ru

Поступила в редакцию 17.10.2018
После доработки 26.12.2018
Принята к публикации 15.04.2019

Полный текст (PDF)

Аннотация

Показано, что трансформация соединений азота в горно-луговых альпийских почвах (Leptic Umbrisols) Северо-Западного Кавказа (Тебердинский заповедник, Республика Карачаево-Черкессия) приводит к формированию хорошо выраженных различий в изотопном составе разных азотсодержащих соединений: δ15N экстрагируемых органических соединений >δ15Nобщ > δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ > δ15N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - }.$ Диапазон изменения δ15N в этом ряду достигает 25‰. Различия δ15N в пределах одного пула азота в почвах разных альпийских экосистем, а также сезонная динамика δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ выражены в гораздо меньшей степени (диапазон изменения δ15N составляет 2–4‰). Величины δ15Nобщ и δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ положительно коррелируют с активностями N-минерализации и нитрификации, свидетельствуя об аккумуляции тяжелого изотопа N в почвах альпийских экосистем с более активными процессами трансформации азотсодержащих соединений. При этом нитрификация является ключевым процессом, контролирующим изотопный состав N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }.$ Значение N-минерализации во фракционировании изотопов N менее очевидно, а аккумуляция 15N в составе экстрагируемых органических соединений может объясняться существенным участием в их составе “тяжелых” азотсодержащих соединений микробного происхождения.

Ключевые слова: альпийские экосистемы, азот, N-минерализация, нитрификация, δ15N экстрагируемых органических соединений, δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + },$ δ15N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{--}$

ВВЕДЕНИЕ

Фракционирование изотопов азота в биосфере происходит в результате дискриминации тяжелого изотопа 15N в большинстве процессов азотного цикла. Это позволяет использовать изотопный состав N почв и растений для характеристики процессов трансформации азотсодержащих соединений в экосистемах [4, 13, 26, 45]. В большинстве работ по изучению фракционирования изотопов N в почве приводится характеристика изотопного состава общего N (Nобщ), который может использоваться для интегральной оценки интенсивности процессов азотного цикла в экосистеме [45].

Данных по изотопному составу N в отдельных азотсодержащих соединениях почвы значительно меньше, хотя они могут быть гораздо более информативными для краткосрочной характеристики таких процессов, как минерализация органических соединений азота (N-минерализация), нитрификация и денитрификация [26]. Поскольку в ряду микробной трансформации азотсодержащих соединений все процессы дискриминированы относительно тяжелого изотопа N, то каждый последующий продукт отличается от субстрата меньшей концентрацией 15N, при этом остаточный субстрат обогащается тяжелым изотопом. Так, в процессе нитрификации изотопом 15N обогащается аммонийный N (N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$), а при денитрификации – N нитратов (N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{--}$) [14, 17, 26, 33]. Возможность использования показателя δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ в качестве индикатора активности нитрификации, который увеличивается при ее повышении и уменьшается, если нитрификация невелика, показана на примере лесных почв [21, 24, 29, 31]. В ходе лабораторного эксперимента изменение величин δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и δ15N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{--}$ определялось соотношением активностей процессов нитрификации и денитрификации, менявшемся при изменении влажности почвы [10].

Другая возможность использования величины δ15N лабильных неорганических соединений заключается в индикации источников азотного питания растений в условиях, когда отсутствует значимое фракционирование изотопов при ассимиляции (низкая доступность N, низкая активность микоризы) [23, 27]. Это подтверждается близкими величинами δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и δ15N безмикоризных видов растений в тундровых и альпийских экосистемах [35, 36, 40], хотя не исключается возможность такой индикации и в экосистемах с более открытым азотным циклом, например, в тропических лесах [46].

В составе лабильных соединений N в почве важными компонентами являются также органические соединения, включая N микробной биомассы. Полученные результаты, характеризующие изотопный состав N этого лабильного пула как наиболее “тяжелый” [11, 15, 16, 30, 44], позволили дать логичное объяснение формированию “легкого” N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ в отсутствие существенного фракционирования изотопов N в процессе N-минерализации [12].

Вместе с тем считается, что изотопный состав N лабильных соединений почвы трудно интерпретировать, поскольку он определяется несколькими одновременно протекающими процессами, фракционирующими изотопы. Так, N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ образуется при минерализации разных азотсодержащих органических соединений, потребляется растениями и микроорганизмами и подвергается нитрификации, а N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{--},$ образуясь при нитрификации, потребляется растениями и микроорганизмами и подвергается денитрификации. При этом относительные количества N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{--},$ участвующие в процессах ассимиляции, нитрификации и денитрификации, каждый из которых фракционирует изотопы N, могут варьировать во времени, обусловливая неопределенность изотопного состава N неорганических соединений почвы [26, 32]. Вероятно, это является одной из причин того, что данные по изотопному составу лабильных соединений N в почвах до сих пор редки, и после работ конца прошлого и начала нынешнего веков отмечается появление лишь отдельных новых исследований, пытающихся прояснить вопросы регулирования этого показателя [11, 12].

Изотопный состав N в почвах высокогорных экосистем представлен в немногих исследованиях [35, 36, 41]. Несколько больше данных получено для почв субарктических тундр, включая горные [24, 36, 39, 40, 43]. В большинстве из этих работ приводится характеристика изотопного состава Nобщ, тогда как результаты определения δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и δ15N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{--}$ единичны, а данные, оценивающие соотношение между изотопным составом лабильных форм N и активностями процессов трансформации азотсодержащих соединений в почвах альпийских и тундровых экосистем, отсутствуют. Поэтому целью нашего исследования было определение изотопного состава N разных азотсодержащих соединений в горно-луговых альпийских почвах и оценка его взаимосвязи с активностями процессов N-минерализации и нитрификации.

ОБЪЕКТЫ И МЕТОДЫ

Объектами исследования послужили горно-луговые альпийские почвы (Leptic Umbrisols) четырех биогеоценозов, занимающих разное положение на элементах мезорельефа в альпийском поясе Тебердинского государственного биосферного заповедника на высоте 2750–2800 м над ур. м.: альпийской лишайниковой пустоши (АЛП), пестроовсяницевого луга (ПЛ), гераниево-копеечникового луга (ГКЛ) и альпийского ковра (АК). Растительные сообщества образуют геоморфологический ряд при переходе от гребня и верхней части склона к мезопонижениям и западинам на склоне и далее к подножию склона: АЛП занимает гребень и выпуклые верхние части склона – малоснежные участки, ПЛ – среднюю часть склона с бóльшим снегонакоплением, ГКЛ расположен в нижней части склона и в западинах на склоне со значительным снегонакоплением, АК развит на многоснежных участках у подножия склона. Исследуемые почвы характеризуются высоким содержанием органического вещества и N. Преобладающей формой неорганических соединений N является N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }.$ Меньшие его концентрации характерны для почв АЛП и АК, занимающих крайние положения в геоморфологическом профиле. Содержание N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - }$ составляет около 1.0 мг/кг, и различия в концентрациях в почвах разных биогеоценозов почти не выражены. Кислотность почв постепенно повышается в ряду АЛП < ПЛ < < ГКЛ < АК [5, 35]. Детальное описание исследованных сообществ и почв приведено в ранее опубликованных работах [1, 8, 35].

Изотопный состав N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ определяли в естественных почвах и в почвах двух полевых инкубационных экспериментов, в которых изучали активности процессов N-минерализации и нитрификации. В одном эксперименте почвы инкубировали в течение года, а во втором инкубация продолжалась в течение месяца в июле–августе и августе–сентябре. В первом эксперименте определяли также δ15N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - }$ и δ15N растворимого органического вещества (Nорг).

Инкубацию образцов почвы из гумусового горизонта (0–10 см), просеянных в свежем состоянии через сито с диаметром отверстий 7 мм, проводили в пластиковых контейнерах с ионообменными смолами в пяти повторностях, как описано ранее [5]. N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - }$ экстрагировали из почвы и смолы часовым взбалтыванием с 0.5 М KCl при соотношении почва : раствор = 1 : 5 (смола : раствор = 1 : 20). Nорг экстрагировали из почвы водой при таких же условиях. Концентрацию N всех экстрагируемых соединений определяли колориметрически на автоматическом анализаторе Skalar SANplus. Активность минерализации органических соединений N рассчитывали как разницу концентраций N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ + N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - }$ в почве после и до инкубации, а активность нитрификации, как соответствующую разницу концентраций N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - }.$ При этом учитывали количество N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - },$ выщелоченных из почвы и поглощенных ионообменными смолами.

Для определения δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и δ15N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - }$ аммоний и нитраты концентрировали в экстрактах из почв и смол методом диффузии аммиака [25, 47], а для определения δ15Nорг использовали концентрирование выпариванием раствора. Детали метода подготовки образцов для изотопного анализа N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и Nорг описаны нами в ранее опубликованных работах [6, 7, 37]. Для определения δ15N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - }$ во флаконы с экстрактом из анионита (δ15N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - }$ в экстрактах из почвы не определяли из-за низких концентраций) добавляли 75 мг сплава Деварда для перевода ${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - }$ в ${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + },$ дальнейший ход работы идентичен определению δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }.$

Концентрацию 15N определяли на масс-спектрометре Deltaplus после сжигания образцов на автоматическом анализаторе Carlo Erba NA 2500 в Байройтском университете (Германия). Изотопный состав N выражали величиной δ15N, вычисляемой по формуле:

$[{{({\text{а т }}{\text{. }}{{\% }^{{15}}}{{{\text{N}}}_{{{\text{о б р а з ц а }}}}}--{\text{а т }}.{\text{ }}{{\% }^{{15}}}{{{\text{N}}}_{{{\text{с т а н д а р т а }}}}})} \mathord{\left/ {\vphantom {{({\text{а т }}{\text{. }}{{\% }^{{15}}}{{{\text{N}}}_{{{\text{о б р а з ц а }}}}}--{\text{а т }}.{\text{ }}{{\% }^{{15}}}{{{\text{N}}}_{{{\text{с т а н д а р т а }}}}})} {{\text{а т }}{\text{. }}{{\% }^{{15}}}{{{\text{N}}}_{{{\text{с т а н д а р т а }}}}}]}}} \right. \kern-0em} {{\text{а т }}{\text{. }}{{\% }^{{15}}}{{{\text{N}}}_{{{\text{с т а н д а р т а }}}}}]}} \times 1000.$

В качестве стандарта использовали азот атмосферного воздуха.

Для проверки значимости влияния факторов “биогеоценоз” и “инкубирование” на изучаемые показатели использовали непараметрический тест Краскела–Уоллиса (Kruskal–Wallis test), а для оценки связи между показателями – коэффициент корреляции Спирмена.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Содержание и δ15N разных азотсодержащих соединений и их изменение после длительной инкубации

В составе экстрагируемых соединений в исследуемых почвах преобладает Nорг, концентрация которого в 2–3 раза превышает концентрацию N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и последовательно возрастает в ряду почв АЛП–ПЛ–ГКЛ–АК от верхнего элемента катены к нижним. Более высокие концентрации N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и активности трансформации азотсодержащих соединений характерны для луговых биогеоценозов ПЛ и ГКЛ в средней части катены, где в условиях умеренного снегонакопления складываются наиболее благоприятные условия для функционирования фитоценозов и микробоценозов. Концентрация N–${\text{NО }}_{{\text{3}}}^{ - }$ в почвах всех альпийских биогеоценозов одинаково низкая, хотя активности нитрификации в них сильно отличаются (табл. 1). Заметно отличается также доля нитрифицированного N от минерализовавшегося, составившая от 25% в почве АЛП до 78% в почве ГКЛ.

Таблица 1.  

Концентрации соединений азота в исходных почвах, активности N-минерализации и нитрификации и уменьшение концентрации Nорг (ΔNорг) после инкубации почвы в течение года (n = 5, в скобках – стандартное отклонение, одинаковые буквенные индексы в пределах столбца показывают отсутствие значимых различий, P < 0.05)

Биогеоценоз Nобщ, % N–${\text{NH}}_{4}^{ + }$ N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{--}$ Nорг N-минерализация Нитрификация ΔNорг
мг/кг мг/кг в год
АЛП 0.97 (0.12)а 11.4 (4.2)а 1.0 (0.4)а 30.6 (6.2)а 15.2 (2.4)а 3.9 (1.3)а 6.1 (2.6)а
ПЛ 0.79 (0.16)а 22.5 (5.3)б 0.7 (0.3)а 51.5 (9.7)б 61.3 (9.1)б 24.5 (5.1)б 17.1 (4.5)б
ГКЛ 0.89 (0.17)а 28.1 (4.8)б 0.9 (0.3)а 69.8 (8.2)в 72.9 (10.3)б 56.8 (8.0)в 18.0 (4.1)б
АК 0.98 (0.21)а 22.3 (4.7)б 0.9 (0.6)а 75.4 (13.7)в 30.8 (6.5)в 11.9 (2.2)г 8.7 (1.4)а

Положительная корреляция отмечается между концентрацией N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и активностями N-минерализации (r = 0.68, P < 0.001) и нитрификации (r = 0.66, P < 0.01), тогда как корреляция между концентрацией N–${\text{NО }}_{{\text{3}}}^{ - }$ и активностями процессов трансформации соединений N не значима (r = –0.18…–0.13, P > 0.05). Уменьшение концентрации Nорг после инкубации положительно коррелирует с активностями N-минерализации (r = 0.84, P < 0.001) и нитрификации (r = 0.77, P < 0.001).

Величина δ15N в горно-луговых альпийских почвах существенно различается между разными пулами N и в гораздо меньшей степени – в пределах одного пула между почвами разных биогеоценозов: δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ значительно меньше, а δ15Nорг значительно больше в сравнении с δ15Nобщ. Меньшие значения δ15Nобщ и δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ отмечены в почве АЛП (табл. 2), характеризующейся самыми низкими активностями процессов N-минерализации и нитрификации. Величина δ15Nорг в почве АЛП хотя также минимальна, но значимо не отличается от других почв.

Таблица 2.  

δ15N азотсодержащих соединений почвы, ‰ (n = 5, в скобках – стандартные отклонения, одинаковые буквенные индексы показывают отсутствие значимых различий, P < 0.05)

Форма N Биогеоценоз
АЛП ПЛ ГКЛ АК
Исходная почва
Nобщ 3.0 (0.4)а 4.4 (0.6)б 4.1 (0.8)б 4.2 (0.7)б
N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ –4.6 (0.9)в –2.3 (1.0)г –2.0 (0.6)г –3.3 (0.8)вг
Nорг 7.3 (1.4)де 9.1 (0.8)д 8.0 (1.0)де 10.0 (1.8)д
         
Почва после инкубации
Nобщ 3.2 (0.3)а 4.7 (0.5)б 4.8 (0.6)б 4.3 (0.3)б
N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ 6.6 (0.6)е 15.7 (2.2)ж 16.1 (3.0)ж 8.3 (1.4)де
N–${\text{NO}}_{3}^{ - }$ –8.8 (1.7)з –11.1 (1.5)з –9.9 (1.3)з –9.8 (0.9)з
Nорг 8.6 (0.6)д 9.6 (1.0)д 10.4 (1.8)д 9.7 (1.5)д

После инкубации почв, сопровождавшейся N‑минерализацией и нитрификацией, в них уменьшилось содержание Nорг. Уменьшение, как в абсолютном выражении, так и относительно минерализовавшегося азота, было более выражено в почвах ПЛ и ГКЛ, что соответствовало большей активности в них N-минерализации. При этом уменьшение было гораздо меньшим, в сравнении с количеством минерализовавшегося азота.

После инкубации почв величина δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ резко изменилась – возросла на 11‰ в почвах АЛП и АК и на 18‰ в почвах ПЛ и ГКЛ, составив соответственно 6.6 и 8.3‰ и 15.7 и 16.1‰. Таким образом, как прирост δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + },$ так и абсолютные величины были больше в почвах луговых сообществ. При этом величина δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ в почве (преимущественно обменная форма) значимо не отличалась от δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ в катионите (водорастворимая форма, выщелачиваемая из почвы при инкубации).

Величины δ15Nобщ и δ15Nорг в ходе инкубации значимо не изменились, хотя во всех почвах, кроме АК, наблюдается тенденция к их увеличению. Величина δ15N–${\text{NО }}_{{\text{3}}}^{ - }$ имела наиболее низкие (отрицательные) значения, которые значимо не отличались в разных почвах и составили ~–10‰.

Положительная связь обнаруживается между δ15Nобщ и активностью N-минерализации (r = = 0.58, P < 0.01), а также между δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и активностями N-минерализации (r = 0.73, P < 0.001 и r = 0.89, P < 0.001 для N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + },$ экстрагированного из естественной и инкубированной почвы соответственно) и нитрификации (r = 0.66, P < 0.01 и r = 0.74, P < 0.001 для N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + },$ экстрагированного из естественной почвы и из инкубированной почвы соответственно). Активности процессов трансформации соединений азота не коррелировали с δ15N–NO3– и δ15Nорг, экстрагированного как из естественной, так и из инкубированной почвы, хотя в последнем случае связь была более тесной (r = 0.40–0.44).

Изменение активностей процессов трансформации соединений азота и δ15N–$NH_{4}^{ + }$ в течение вегетации

Активности N-минерализации и нитрификации отличались в два срока инкубации, будучи более высокими в июле–августе по сравнению с августом–сентябрем (табл. 3). Всего за два наиболее теплых месяца минерализовалось 7.1, 27.3, 29.9 и 15.8 мг N/кг в почвах АЛП, ПЛ, ГКЛ и АК соответственно, что составило 40–50% от годовой минерализации. Нитрификации в первый срок подверглось от 25 до 56% минерализовавшегося азота, а во второй – от 7 до 41%. В оба срока минимальные активности N-минерализации, нитрификации и доля нитрифицировавшегося азота были характерны для почвы АЛП, а максимальные для почвы ГКЛ.

Таблица 3.  

Активности N-минерализации и нитрификации (мг/кг за период инкубации) при инкубации почвы в июле–августе и в августе–сентябре (n = 5, в скобках – стандартное отклонение, одинаковые буквенные индексы в пределах столбца показывают отсутствие значимых различий, P < 0.05)

Биогеоценоз N-минерализация Нитрификация
июль–август август–сентябрь июль–август август–сентябрь
АЛП 4.1 (1.3)а 3.0 (1.0)а 1.1 (0.4)а 0.2 (0.1)а
ПЛ 18.6 (4.7)б 8.7 (2.1)бв 7.3 (1.4)б 2.6 (0.7)б
ГКЛ 20.3 (5.9)б 9.6 (2.2)б 11.4 (3.7)б 4.0 (1.0)б
АК 10.0 (3.8)в 5.8 (1.2)в 3.2 (1.0)в 1.1 (0.3)в

Величина δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ в исследованных почвах в течение вегетационного сезона изменялась от ‒2.8 до –6.9‰ и характеризовалась трендом меньших значений в почве АЛП. Однако статистически значимое отличие от других почв наблюдалось только в один срок определения (в августе), когда, кроме того, величина δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ в почве АЛП значимо уменьшилась в сравнении с предыдущим сроком. Других значимых различий между почвами и сезонами не выявлено (табл. 4).

Таблица 4.  

δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ в горно-луговых почвах альпийских экосистем в разные месяцы, ‰ (до/после инкубации, n = 5, в скобках – стандартное отклонение, одинаковые буквенные индексы показывают отсутствие значимых различий, P < 0.05)

Биогеоценоз Июль Август Сентябрь
АЛП –4.9 (0.9)а –6.9 (1.0)б/1.7 (0.7)г –5.8 (0.9)аб/–2.5 (1.3)вж
ПЛ –3.6 (1.1)ав –3.0 (1.7)авж/5.1 (0.7)д –4.6 (0.8)а/0.6 (1.1)гз
ГКЛ –3.7 (0.9)ав –2.8 (1.0)вж/7.3 (0.8)е –4.9 (1.9)ав/0.9 (0.9)г
АК –3.1 (1.6)авж –3.4 (1.1)ав/4.1 (0.6)д –5.1 (1.0)а/–1.1 (1.0)жз

В процессе краткосрочной инкубации почв (1 мес.), как и после длительной (12 мес.), величина δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ резко возросла. Увеличение было значимым для всех почв и сроков инкубации и особенно большим в августе, когда δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ возросла на 7.7–11.1‰ и приобрела положительные значения. Наибольшее увеличение, как и наибольшее абсолютное значение, было характерно для почвы ГКЛ. После инкубации с августа по сентябрь увеличение δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ было гораздо меньшим и составило 2.8–5.8‰, с максимальными значениями для почв ПЛ и ГКЛ.

Величина δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ в августе и сентябре положительно коррелировала с активностями N‑минерализации (r = 0.61, P < 0.01 и r = 0.39, P < 0.1 для двух сроков соответственно) и нитрификации (r = 0.58, P < 0.01 и r = 0.45, P < 0.05 для двух сроков соответственно). Корреляция в инкубированных почвах была более тесной как с активностью N-минерализации (r = 0.78, P < 0.001 для обоих сроков инкубации), так и нитрификации (r = 0.79, P < 0.001 и r = 0.71, P < 0.001 для двух сроков инкубации соответственно).

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Содержание экстрагируемых форм N в горно-луговых альпийских почвах, преобладание в их составе Nорг и преобладание N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ среди неорганических соединений хорошо согласуется с данными, полученными для изученных объектов ранее [5, 35, 36], и с результатами исследований почв других альпийских и тундровых экосистем [20, 41].

Более высокие концентрации N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и активности N-минерализации и нитрификации в почвах ПЛ и ГКЛ свидетельствуют о лучших условиях для проявления микробной активности в средней части геоморфологического профиля, что также согласуется с ранними результатами [2, 5]. Наиболее низкая активность N-минерализации в почве АЛП (15 мг N/кг за год и 7 мг N/кг за два самых теплых месяца) хорошо соотносится с аналогичным показателем в почве альпийского сухого луга в Скалистых горах Колорадо, в которой за период с 10 июня по 15 октября минерализовалось 12 мг N/кг [19]. При этом наибольшие активности N‑минерализации и нитрификации отмечались, как и в нашем случае, в период активного развития растений и уменьшались в конце вегетационного периода. Однако в другом нашем исследовании показана разнонаправленная сезонная динамика активностей N-минерализации и нитрификации в горно-луговых альпийских почвах [5].

Низкая концентрация N–${\text{NО }}_{{\text{3}}}^{ - }$ во всех почвах свидетельствует о том, что она не является надежным индикатором активности процесса нитрификации, которая заметно отличается в разных почвах. Это может быть связано с несколькими причинами: с выщелачиванием N–${\text{NО }}_{{\text{3}}}^{ - }$ в условиях промывного водного режима (из смолы было экстрагировано до 10 раз больше N–${\text{NО }}_{{\text{3}}}^{ - },$ чем из почвы) и с большим потреблением N–${\text{NО }}_{{\text{3}}}^{ - }$ фитоценозами ПЛ и ГКЛ, аккумулирующими в биомассе в 2–2.5 раза больше азота [3].

Результаты определения изотопного состава азотсодержащих соединений в горно-луговых альпийских почвах подтверждают некоторые выводы, сделанные ранее при исследовании этих объектов. Так, низкая концентрация субстрата (N–${\text{NО }}_{{\text{3}}}^{ - }$) и хороший дренаж, обусловленный легким гранулометрическим составом, высокой скелетностью почв и рассеченностью местности [1], определяют низкую активность денитрификации [2]. Однако отрицательные значения δ15N–${\text{NО }}_{{\text{3}}}^{ - }$ свидетельствуют, что активность денитрификации невелика и в ходе инкубационного эксперимента (когда активность нитрификации заметно возрастает). В случае активной денитрификации (ответственной за обогащение остаточного N–${\text{NО }}_{{\text{3}}}^{ - }$ изотопом 15N [45]), например, при внесении в почву азотных удобрений и компоста, величина δ15N–${\text{NО }}_{{\text{3}}}^{ - }$ может возрастать до значений, характерных для δ15Nобщ, и составлять 4.7–11.6‰ [10].

Полученные данные по изотопному составу других азотных пулов также демонстрируют соответствие теории фракционирования изотопов. Положительная корреляция между δ15Nобщ и δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и активностями N-минерализации и нитрификации, как в естественных почвах, так и в почвах после инкубации, свидетельствует о формировании более тяжелого изотопного состава N в компонентах экосистем, менее лимитированных доступностью элемента [13, 26, 45]. В случае изученной катены в альпийском поясе, почва АЛП в элювиальной позиции характеризуется наименьшими активностями процессов трансформации N и наиболее “легким” его изотопным составом. Такая же закономерность отмечается и для других геоморфологичеких профилей, включающих, как лесные [21, 24], так и травяные [41] экосистемы.

Меньшее значение δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ в почве АЛП было показано и в ранее опубликованной работе, но тогда этот показатель характеризовался более явными различиями в разных почвах, увеличиваясь в почвах луговых сообществ до –0.3‰ [36]. Это подтверждает предположение о том, что изотопный состав N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ в почвах не является устойчивым показателем, поскольку он должен реагировать на изменения активностей процессов микробной трансформации азотсодержащих соединений [26].

Вместе с тем отсутствие резких сезонных изменений величины δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ в нашем исследовании свидетельствует о том, что в почвах с низкой микробной активностью они не столь значительны, как, например, в пахотной почве, когда сразу после применения удобрений может наблюдаться резкое (свыше 10‰) изменение δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и δ15N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - }$ [18]. В лесных почвах США значения δ15N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - }$ в почвенных водах также были близки в разные периоды года [21]. Изучение двух лесных почв в Нидерландах выявило выраженную сезонную динамику δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ (от 0 до 20‰) в одном случае и ее отсутствие в другом [32], а в почвах альпийских лугов, разнонаправленные тренды сезонной динамики δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и δ15N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - }$ не подтверждались статистически [41].

Очевидно, что нитрификация, сопровождаясь фракционированием изотопов N, является тем процессом, который контролирует изотопный состав N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }.$ Это следует из положительной корреляцией между активностью нитрификации и δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + },$ резким изменением величины δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ (на 11–18‰) после инкубации почв и различием в 15–30‰ между δ15N–NH4+ и δ15N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - },$ образовавшихся при инкубации. Похожие результаты были получены и в других инкубационных экспериментах, показавших резкое обогащение N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ изотопом 15N при активной нитрификации [22, 48]. Следует заметить, что в инкубационных экспериментах активность нитрификации может заметно превышать естественные показатели, так как в них отсутствует конкуренция за N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ со стороны растений.

Большие различия между δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и δ15N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - }$ могут наблюдаться и в естественных почвах, но всегда при высокой активности нитрификации. Например, обогащение N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ изотопом 15N (в среднем +10‰) и обеднение N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - }$ (в среднем –10‰) показано для почвенных вод из органогенного горизонта лесных почв, характеризующегося высокой активностью нитрификации [32]. Разница в обогащенности N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - }$ изотопом 15N, достигающая 20‰, характерна и для пахотных почв [18]. При высокой активности нитрификации N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ может обогащаться изотопом 15N относительно Nобщ [18, 31], в то время как при невысокой активности величина δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ меньше, чем δ15Nобщ, а превышение δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ над δ15N–${\text{NO}}_{{\text{3}}}^{ - }$ составляет не более 3‰ [21].

В реальных условиях функционирования альпийских экосистем, для которых в целом характерна невысокая активность нитрификации, ее влияние на обогащенность N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ изотопом δ15N выражено гораздо слабее, чем в инкубационных экспериментах, и величина δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ имеет отрицательные значения – значительно меньшие по сравнению с δ15Nобщ. Меньшие значения δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ характерны не только для почв горной тундры Колорадо, близких к исследованным нами [41], но и для принципиально иных условий – почв субтропических лесов Китая [30].

Слабо выраженное изменение величины δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ с июля по сентябрь может свидетельствовать о небольших различиях в активности нитрификации в первой и второй половине вегетации, что противоречит результату ее определения (табл. 3), в том числе полученному для этих экосистем ранее [5]. Это указывает на то, что стандартный метод определения активностей N-минерализации и нитрификации в инкубационном эксперименте даже в полевых условиях дает представление о потенциальных активностях процессов, которые не обязательно реализуются в ненарушенной системе почва–микроорганизмы–растения, для которой характерна конкуренция между микроорганизмами и растениями за ограниченный азотный ресурс.

Значение процесса минерализации во фракционировании изотопов N менее определенно. Положительная корреляция между δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и активностью N-минерализации может быть всего лишь следствием корреляции между активностями N-минерализации и нитрификации, которая контролирует изотопный состав N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }.$ Существенное фракционирование изотопов N при минерализации органических азотсодержащих молекул экспериментально не показано, и для процесса аммонификации, наряду с азотфиксацией, приводятся минимальные показатели дискриминации изотопа 15N [45]. До появления данных об изотопном составе N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ в почвах, суждения о большем или меньшем фракционировании изотопов N в процессе N-минерализации высказывались на основе косвенных данных, главным образом, на основе результатов изотопного анализа N растений. Например, предполагалось, что в условиях низкой нитрификации величины δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ должны быть близки (немного меньше) к δ15Nобщ – органическому N, из которого δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ образуется [42]. Вывод о незначительном фракционировании изотопов N в процессе N-минерализации был сделан на основании небольшого различия (<2‰) в величинах δ15Nобщ и δ15N корней растений в верхних горизонтах лесных почв, обладающих низкой активностью нитрификации [28].

В то же время высказывалось предположение, что в ходе N-минерализации в тундровых почвах образуются изотопно легкие формы азота, и что фракционирование изотопов при этом превышает небольшие величины (1–2‰), характерные для N-минерализации в почвах экосистем более теплого климата. Основанием послужило то, что большинство растений тундровых экосистем обеднено изотопом 15N даже по сравнению с наиболее “легким” поверхностным горизонтом [43]. Результаты определения δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ в почвах в условиях низкой нитрификации (меньшие значения δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ по сравнению с δ15Nобщ) могут трактоваться, как результат фракционирования при N-минерализации [41].

Наши результаты могут быть интерпретированы по-разному, в зависимости от того, какой субстрат рассматривать в качестве источника N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ в почве. Если в качестве основного минерализуемого субстрата выступают растительные остатки, то фракционирование следует признать незначительным, так как значения δ15N листьев альпийских растений (от –5.5 до –1.5‰ для доминирующих видов злаков и разнотравья) [38] близки к полученным значениям δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ (от ‒6.9 до –2.0‰). Более того, высказывалась гипотеза, что в условиях конкуренции за ограниченный азотный ресурс и активной преимущественной иммобилизации 14N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ растениями и микроорганизмами, остаточный N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ в почвах тундровых экосистем может быть обогащен изотопом 15N в сравнении с растительным опадом [39, 40].

Однако если в качестве субстрата рассматривать органическое вещество почвы, то фракционирование оказывается существенным, так как N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ (δ15N от –2.2 до –6.9‰) обеднен изотопом 15N в сравнении с Nобщ (δ15N от 3.0 до 4.8‰), а особенно по сравнению с экстрагируемым Nорг (δ15N от 7.3 до 10.4‰). Такое различие не соотносится с традиционным взглядом на N-минерализацию, как процесс, слабо фракционирующий изотопы [45]. Однако столь сильное фракционирование (соответствующее разнице δ15N между N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и Nорг) представляется маловероятным. Во-первых, хотя существует тесная положительная связь между уменьшением концентрации Nорг в процессе инкубации и активностями процессов минерализации и нитрификации, концентрация Nорг уменьшилась всего на 6–18 мг/кг, тогда как образовалось 15–73 мг/кг N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }.$ При этом величина δ15Nорг значимо не изменилась. Следовательно, либо Nорг не являлся основным субстратом для минерализации, либо его количество пополнялось в ходе эксперимента за счет менее лабильных азотсодержащих органических соединений, и пул Nорг после инкубации не соответствовал исходному. В таком случае, очевидно, что большая разница в изотопном составе между N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и Nорг не определяется лишь процессом N-минерализации, как таковым.

Механизм формирования различия между δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и δ15Nорг был сформулирован по результатам изучения закономерностей в соотношении изотопного состава N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + },$ Nорг и N микробной биомассы почв [12]. После работы [15], показавшей наибольшее обогащение микробной биомассы изотопом 15N среди всех почвенных пулов, появился ряд подтверждений этого факта, а также свидетельств того, что экстрагируемый Nорг также заметно обогащен 15N [11, 37, 44]. Этот результат позволил, прежде всего, объяснить причину увеличения δ15N в процессе гумификации, так как вклад компонентов микробного происхождения в органическое вещество почвы при этом возрастает [34]. Одновременно он опроверг предположение об обогащенности N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ и обедненности Nорг изотопом 15N, сделанное на ранних этапах изучения изотопного состава растений разных функционально-микоризных групп в тундровых экосистемах [39, 40, 43].

Обогащение Nорг изотопом 15N оказалось достаточно неожиданным, так как ранее предполагалось, что изотопный состав Nобщ и его лабильных фракций, переходящих в почвенный раствор, идентичен [9]. Новые данные свидетельствовали, что есть механизм формирования “тяжелого” изотопного состава микробной биомассы, и что ее компоненты вносят значительный вклад в Nорг [12]. Предложенный механизм описывает N-минерализацию не как процесс разрыва –NH2 связей в почве, не сопровождающийся существенным фракционированием изотопов, а как следствие поглощения органических соединений N микроорганизмами, последующей их диссимиляции и выделения N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ в почву. В этом случае повышенная концентрация 15N в почвенных микроорганизмах свидетельствует, что ассимиляция N сопровождается фракционированием изотопов азота с аккумуляцией 15N в микробной биомассе, и предполагает, что N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + },$ выделяемый микроорганизмами в почву, должен быть обеднен изотопом 15N относительно поглощаемого субстрата [11, 12, 16].

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Полученные результаты демонстрируют, что определение естественной концентрации 15N в азотсодержащих соединениях почвы является перспективным методом при изучении процессов трансформации соединений азота, преимущество которого заключается в том, что он позволяет характеризовать относительную скорость процессов в ненарушенных почвах, подобно методу разбавления изотопной метки 15N. Другие же (неизотопные) методы, хотя и позволяют получить численные характеристики процессов, опираются на изучение в разной степени нарушенных почвенных образцов, как в полевых, так и лабораторных условиях. Несоответствие сезонного изменения активности нитрификации (инкубационный эксперимент) и величины δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ в ненарушенной почве свидетельствует о возможности ошибок при экстраполяции результатов экспериментов на краткосрочное функционирование естественных почв. В то же время положительная корреляция активности процессов трансформации азотсодержащих соединений с δ15Nобщ и δ15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ в почвах разных альпийских экосистем свидетельствует об аккумуляции тяжелого изотопа N в почвах с более активными процессами трансформации азотсодержащих соединений. Формирование в горно-луговых альпийских почвах хорошо выраженных различий в изотопном составе N разных азотсодержащих соединений открывает возможности для более глубокого “не деструктивного” изучения особенностей азотного питания растений в альпийских экосистемах.

ФИНАНСИРОВАНИЕ РАБОТЫ

Работа выполнена при поддержке РНФ (проект № 16-14-10208).

Список литературы

  1. Гришина Л.А., Онипченко В.Г., Макаров М.И., Ванясин В.А. Изменения свойств горно-луговых альпийских почв Северо-Западного Кавказа в различных экологических условиях // Почвоведение. 1993. № 4. С. 5–12.

  2. Кизилова А.К., Степанов А.Л., Макаров М.И. Биологическая активность горно-луговых альпийских почв Тебердинского заповедника // Почвоведение. 2006. № 1. С. 77–80.

  3. Леошкина Н.А., Макаров М.И., Петрова С.В., Онипченко В.Г. Аккумуляция азота и фосфора в альпийских фитоценозах при изменении доступности элементов минерального питания // Альпийские экосистемы: структура и механизмы функционирования. Тр. Тебердинского государственного биосферного заповедника. Вып. 30. М., 2005. С. 20–34.

  4. Макаров М.И. Изотопный состав азота в почвах и растениях: использование в экологических исследованиях (обзор) // Почвоведение. 2009. № 12. С. 1432–1445.

  5. Макаров М.И., Леошкина Н.А., Ермак А.А., Малышева Т.И. Сезонная динамика минеральных форм азота в горно-луговых альпийских почвах // Почвоведение. 2010. № 8. С. 969–978.

  6. Макаров М.И., Малышева Т.И., Мулюкова О.С., Меняйло О.В. Влияние замораживания горно-луговых альпийских почв на процессы трансформации соединений азота и углерода // Экология. 2015. № 4. С. 257–264.

  7. Макаров М.И., Мулюкова О.С., Малышева Т.И., Меняйло О.В. Влияние высушивания образцов горно-луговых альпийских почв на процессы трансформации соединений азота и углерода // Почвоведение. 2013. № 7. С. 850–859. https://doi.org/10.7868/S0032180X1307006X

  8. Онипченко В.Г. Фитомасса альпийских сообществ Северо-Западного Кавказа // Бюл. Моск. о-ва испытателей природы, отд. биол. 1990. Т. 95. Вып. 6. С. 52–62.

  9. Amundson R., Austin A.T., Schuur E.A.G., Yoo K., Matzek V., Kendall C., Uebersax A., Brenner D., Baisden W.T. Global patterns of the isotopic composition of soil and plant nitrogen // Glob. Biogeochem. Cycles. 2003. V. 17. P. 1031.

  10. Choi W.J., Ro H.M., Lee S.M. Natural 15N abundances of inorganic nitrogen in soil treated with fertilizer and compost under changing moisture regimes // Soil Biol. Biochem. 2003. V. 35. P. 1289–1298.

  11. Coyle J.S., Dijkstra P., Doucett R.R., Schwartz E., Hart S.C., Hungate B.A. Relationships between C and N availability, substrate age, and natural abundance 13C and 15N signatures of soil microbial biomass in a semiarid climate // Soil Biol. Biochem. 2009. V. 41. P. 1605–1611.

  12. Craine J.M., Brookshire E.N.J., Cramer M.D., Hasselquist N.J., Koba K., Marin-Spiotta E., Wang L. Ecological interpretations of nitrogen isotope ratios of terrestrial plants and soils // Plant Soil. 2015. V. 396. P. 1–26.

  13. Dawson T.E., Mambelli S., Plamboeck A.H., Templer P.H., Tu K.P. Stable isotopes in plant ecology // Annual Rev. Ecol. System. 2002. V. 33. P. 507–559.

  14. Dhondt K., Boeckh P., Van Cleemput O., Hofman G. Quantifying nitrate retention processes in a riparian buffer zone using the natural abundance of 15N in NO3 // Rap. Commun. Mass Spectrom. 2003. V. 17. P. 2597–2604.

  15. Dijkstra P., Ishizu A., Doucett R., Hart S.C., Schwartz E., Menyailo O.V., Hungate B.A. 13C and 15N natural abundances of the soil microbial biomass // Soil Biol. Biochem. 2006. V. 38. P. 3257–3266.

  16. Dijkstra P., LaViolette C.M., Coyle J.S., Doucett R.R., Schwartz E., Hart S.C., Hungate B.A. 15N enrichment as an integrator of the effects of C and N on microbial metabolism and ecosystem function // Ecology Lett. 2008. V. 11. P. 389–397.

  17. Farrell R.E., Sandercock P.J., Van Kessel C. Landscape-scale variations in leached nitrate: Relationship to denitrification and natural nitrogen-15 abundance // Soil Sci. Soc. Am. J. 1996. V. 60. P. 1410–1415.

  18. Feigin A., Shearer G., Kohl D.H., Commoner B. The amount and nitrogen-15 content of nitrate in soil profiles from two central Illinois fields in a corn-soybean rotation // Soil Sci. Soc. Am. Proc. 1974. V. 38. P. 465–471.

  19. Fisk M.C., Schmidt S.K. Nitrogen mineralization and microbial biomass nitrogen dynamics in three alpine tundra communities // Soil Sci. Soc. Am. J. 1995. V. 59. P. 1036–1043.

  20. Fisk M.C., Schmidt S.K., Seastedt T.R. Topographic patterns of above- and belowground production and nitrogen cycling in alpine tundra // Ecology. 1998. V. 79. P. 2253–2266.

  21. Garten C.T., Jr. Variation in foliar 15N abundance and the availability of soil nitrogen on Walker Branch Watershed // Ecology. 1993. V. 74. P. 2098–2113.

  22. Herman D.J., Rundel P.W. N isotope fractionation in burned and unburned chaparrel soils // Soil Sci. Soc. Am. J. 1989. V. 53. P. 1229–1236.

  23. Hobbie E.A., Jumpponen A., Trappe J. Foliar and fungal 15N:14N ratios reflect development of mycorrhizae and nitrogen supply during primary succession: testing analytical models // Oecologia. 2005. V. 146. P. 258–268.

  24. Hobbie E.A., Macko S.A. Williams M. Correlations between foliar δ15N and nitrogen concentrations may indicate plant-mycorrhizal interactions // Oecologia. 2000. V. 122. P. 273–283.

  25. Holmes R.M., McClelland J.M., Sigman D.M., Fry B., Petersen B.J. Measuring 15N–${\text{NH}}_{{\text{4}}}^{ + }$ in marine, estuarine and fresh waters: An adaptation of the ammonia diffusion method for samples with low ammonium concentrations // Marine Chem. 1998. V. 60. P. 235–243.

  26. Högberg P. 15N natural abundance in soil-plant systems // New Phytol. 1997. V. 137. P. 179–203.

  27. Högberg P., Högberg M.N., Quist M.E., Ekblad A., Näsholm T. Nitrogen isotope fractionation during nitrogen uptake by ectomycorrhizal and non-mycorrhizal Pinus sylvestris // New Phytol. 1999. V. 142. P. 569–576.

  28. Högberg P., Högbom L., Schinkel H., Högberg M., Johannisson C., Wallmark H. 15N abundance of surface soils, roots and mycorrhizas in profiles of European forest soils // Oecologia. 1996. V. 108. P. 207–214.

  29. Koba K., Hirobe M., Koyama L., Kohzu A., Tokuchi N., Nadelhoffer K.J., Wada E., Takeda H. Natural 15N abundance of plants and soil in a temperate coniferous forest // Ecosystems. 2003. V. 6. P. 457–469.

  30. Koba K., Isobe K., Takebayashi Y., Fang Y.T., Sasaki Y., Saito W., Yoh M., Mo J., Liu L., Lu X., Zhang T., Zhang W., Senoo K. Delta 15N of soil N and plants in a N-saturated, subtropical forest of southern China // Rapid Commun. Mass Spectrom. 2010. V. 24. P. 2499–2506.

  31. Koba K., Tokuchi N., Yoshioka T., Hobbie E.A., Iwatsubo G. Natural abundance of nitrogen-15 in a forest soil // Soil Sci. Soc. Am. J. 1998. V. 62. P. 778–781.

  32. Koopmans C.J., van Dam D., Tietema A., Verstraten J.M. Natural 15N abundance in two nitrogen saturated forest ecosystems // Oecologia. 1997. V. 111. P. 470–480.

  33. Korontzi S., Macko S.A., Anderson I.C., Poth M.A. A stable isotopic study to determine carbon and nitrogen cycling in a disturbed southern Californian forest ecosystem // Glob. Biogeochem. Cycle. 2000. V. 14. P. 177–188.

  34. Kramer M.G., Sollins P., Sletten R.S., Swart P.K. N isotope fractionation and measures of organic matter alteration during decomposition // Ecology. 2003. V. 84. P. 2021–2025.

  35. Makarov M.I., Glaser B., Zech W., Malysheva T.I., Bulatnikova I.V., Volkov A.V. Nitrogen dynamics in alpine ecosystems of the northern Caucasus // Plant Soil. 2003. V. 256. P. 389–402.

  36. Makarov M.I., Malysheva T.I., Cornelissen J.H.C., van Logtestijn R.S.P., Glasser B. Consistent patterns of 15N distribution through soil profiles in diverse alpine and tundra ecosystems // Soil Biol. Biochem. 2008. V. 40. P. 1082–1089.

  37. Makarov M.I., Malysheva T.I., Menyailo O.V., Soudzilovskaia N.A., van Logtestijn R.S.P., Cornelissen J.H.C. Effect of K2SO4 concentration on extractability and isotope signature (δ13C and δ15N) of soil C and N fractions // European J. Soil Sci. 2015. V. 66. P. 417–426.

  38. Makarov M.I., Onipchenko V.G., Malysheva T.I., van Logtestijn R.S.P., Sudzilovskaia N.A.,Cornelissen J.H.C. Determinants of 15N natural abundance in leaves of co-occurring plant species and types within an alpine lichen heath in the Northern Caucasus // Arctic, Antarctic, Alpine Research. 2014. V. 46. P. 581–590.

  39. Michelsen A., Quarmby C., Sleep D., Jonasson S. Vascular plant 15N natural abundance in heath and forest tundra ecosystems is closely correlated with presence and type of mycorrhizal fungi in roots // Oecologia. 1998. V. 115. P. 406–418.

  40. Michelsen A., Schmidt I.K., Jonasson S., Quarmby C., Sleep D. Leaf 15N abundance of subarctic plants provides field evidence that ericoid, ectomycorrhizal and non- and arbuscular mycorrhizal species access different sources of nitrogen // Oecologia. 1996. V. 105. P. 53–63.

  41. Miller A.E., Bowman W.D. Variation in nitrogen-15 natural abundance and nitrogen uptake traits among co-occurring alpine species: do species partition by nitrogen form? // Oecologia. 2002. V. 130. P. 609–616.

  42. Nadelhoffer K.J., Fry B. Nitrogen isotope studies in forest ecosystems / Eds: Lajtha K., Michener R.H. Stable isotopes in ecology and environmental sciences. Blackwell Scientific, Boston, 1994. P. 23–44.

  43. Nadelhoffer K., Shaver G., Fry B., Giblin A., Johnson L., McKane R. 15N natural abundances and N use by tundra plants // Oecologia. 1996. V. 107. P. 386–394.

  44. Pörtl K., Zechmeister-Boltenstern S., Wanek W., Ambus P., Berger T.W. Natural 15N abundance of soil N pools and N2O reflect the nitrogen dynamics of forest soils // Plant Soil. 2007. V. 295. P. 79–94.

  45. Robinson D. δ15N as an integrator of the nitrogen cycle // Trends Ecol. Evol. 2001. V. 16. P. 153–162.

  46. Schimann H., Ponton S., Hättenschwiler S., Ferry B., Lensi R., Domenach A.-M., Roggy J.-C. Differing nitrogen use strategies of two tropical rainforest late successional tree species in French Guiana: Evidence from 15N natural abundance and microbial activities // Soil Biol. Biochem. 2008. V. 40. P. 487–494.

  47. Sigman D.M., Altabet M.A., Michener R., McCorkle D.C., Fry B., Holmes R.M. Natural abundance-level measurement of the nitrogen isotopic composition of oceanic nitrate: An adaptation of the ammonia diffusion method // Marine Chemistry. 1997. V. 57. P. 227–242.

  48. Yoneyama T., Kouno K., Yazaki J. Variation of natural 15N abundance of crops and soil in Japan with special reference to the effect of soil conditions and fertilizer application // Soil Sci. Plant Nutr. 1990. V. 36. P. 667–675.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Почвоведение

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал