Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова, 2023, T. 109, № 12, стр. 1920-1934

Влияние принудительных беговых нагрузок на содержание изоформ Na+/K+-ATФазы и одновалентных катионов в скелетных мышцах мышей с моделью сахарного диабета II типа

А. Н. Захарова 1, К. Г. Милованова 1, А. А. Орлова 1, Е. Ю. Дьякова 1, Ю. Г. Калинникова 1, О. В. Коллантай 1, И. Ю. Шувалов 1, А. В. Чибалин 1, Л. В. Капилевич 1*

1 Национальный исследовательский Томский государственный университет
Томск, Россия

* E-mail: kapil@yandex.ru

Поступила в редакцию 05.09.2023
После доработки 20.10.2023
Принята к публикации 31.10.2023

Аннотация

Изучено влияние принудительного бега в течение 1 ч ежедневно на протяжении 4 недель на содержание изоформ Na+/K+-ATФазы и одновалентных катионов в скелетных мышцах мышей с моделью сахарного диабета II типа (СД II). Для формирования модели заболевания использовалась высокожировая диета, физические нагрузки в виде принудительного бега проводились в течение 4 недель. Содержание изоформ Na+/K+-ATФазы и ионов Nа+ и К+ в мышечной ткани m. gastrocnemius определялась методом вестерн-блоттинга и атомной абсорбционной спектрофотомерии соответственно. Показано, что формирование СД II у мышей сопровождается изменением содержания изоформ альфа 1 и 2 Na+/K+-АТФаз-ы в мышечной ткани. Эффект принудительных беговых нагрузок на содержание Na+/K+-АТФазы в мышечной ткани выражен значительно и прежде всего различается в возрастных группах. Также можно отметить определенную зависимость влияния принудительных беговых нагрузок на содержание данного фермента от времени их применения. У молодых животных изменения концентраций одновалентных катионов натрия и калия после принудительных беговых нагрузок были выражены в меньшей степени. У возрастных мышей с моделью СД на фоне принудительных нагрузок наблюдалось возрастание содержания натрия и снижение содержания калия в мышечной ткани. Обнаруженные изменения обмена одновалентных катионов в мышечной ткани мышей при СД II под влиянием принудительных беговых нагрузок могут играть роль в реализации метаболических эффектов физической активности.

Ключевые слова: одновалентные катионы, Na+/K+-АТФаза, беговая нагрузка, сахарный диабет

Список литературы

  1. Groop LC, Eriksson JG (1992) The etiology and pathogenesis of non-insulin-dependent diabetes. Ann Med 24(6): 483–489. https://doi.org/10.1002/dmr.5610090503

  2. Fujimaki S, Kuwabara T (2017) Diabetes-induced dysfunction of mitochondria and stem cells in skeletal muscle and the nervous system. Int J Mol Sci 18(10): 2147. https://doi.org/10.3390/ijms18102147

  3. Højlund K (2014) Metabolism and insulin signaling in common metabolic disorders and inherited insulin resistance. Dan Med J 61(7): B4890.

  4. Nagy C, Einwallner E (2018) Study of In vivo glucose metabolism in high-fat diet-fed mice using oral glucose tolerance test (OGTT) and insulin tolerance test (ITT). J Vis Exp 7(131): 1–12. https://doi.org/10.3791/56672

  5. Huh JY (2018) The role of exercise-induced myokines in regulating metabolism. Arch Pharm Res 41(1): 14–29. https://doi.org/10.1007/s12272-017-0994-y

  6. Zakharova AN, Milovanova KG, Orlova, AA, Dyakova EY, Kalinnikova JG, Kollantay OV, Shuvalov IY, Chibalin AV, Kapilevich LV (2023) Effects of Treadmill Running at Different Light Cycles in Mice with Metabolic Disorders. Int J Mol Sci 24: 15132. https://doi.org/10.3390/ijms242015132

  7. Winzell MS, Ahren B (2004) The high-fat diet-fed mouse: a model for studying mechanisms and treatment of impaired glucose tolerance and type 2 diabetes. Diabetes 53(3): S215–S219. https://doi.org/10.2337/diabetes.53.suppl_3.s215

  8. Meneilly GS (2001) Pathophysiology of diabetes in the elderly. In: Diabetes in old age. John Wiley & Sons. 155–164. https://doi.org/10.1002/0470842326.ch2

  9. Brandt C, Pedersen BK (2010) The role of exercise-induced myokines in muscle homeostasis and the defense against chronic diseases. J Biomed Biotechnol 520258. https://doi.org/10.1155/2010/520258

  10. Hansen JS, Zhao X, Irmler M, Liu X, Hoene M, Scheler M, Li Y, Beckers J, Hrabĕ de Angelis M, Häring HU, Pedersen BK, Lehmann R, Xu G, Plomgaard P, Weigert C (2015) Type 2 diabetes alters metabolic and transcriptional signatures of glucose and amino acid metabolism during exercise and recovery. Diabetologia 58(8): 1845–1854. https://doi.org/10.1007/s00125-015-3584-x

  11. Karstoft K, Pedersen BK (2016) Exercise and type 2 diabetes: focus on metabolism and inflammation. Immunol Cell Biol 94: 146–150. https://doi.org/10.1038/icb.2015.101

  12. Kapilevich L, Zakharova A, Kabachkova A, Kironenko T, Milovanova K, Orlov S (2017) Different impact of physical activity on plasma myokines content in athletes and untrained volunteers. FEBS J 284(1): 370–373.

  13. Kapilevich LV, Zakharova AN, Kabachkova AV, Kironenko TA, Orlov SN (2017) Dynamic and static exercises differentially affect plasma cytokine content in elite endurance- and strength-trained athletes and untrained volunteers. Front Physiol 30(8): 35. https://doi.org/10.3389/fphys.2017.00035

  14. Jurkat-Rott K, Fauler M, Lehmann-Horn F (2006) Ion channels and ion transporters of the transverse tubular system of skeletal muscle. J Muscle Res Cell Motil 27: 275–290. https://doi.org/10.1007/s10974-006-9088-z

  15. Sejersted OM, Sjogaard G (2000) Dynamics and consequences of potassium shifts in skeletal muscle and heart during exercise. Physiol Rev 80: 1411–1481. https://doi.org/10.1152/physrev.2000.80.4.1411

  16. McDonough AA, Thompson CB, Youn JH (2002) Skeletal muscle regulates extracellular potassium. Am J Physiol Ren Physiol 282: F967–F974. https://doi.org/10.1152/ajprenal.00360.2001

  17. McKenna MJ, Bangsbo J, Renaud JM (2008) Muscle K+, Na+, and Cl -disturbances and Na-K pump inactivation: implications for fatigue. J Appl Phys 104: 288–295. https://doi.org/10.1152/japplphysiol.01037.2007

  18. Murphy KT, Nielsen OB, Clausen T (2008) Analysis of exerciseinduced Na+-K+ exchange in rat skeletal muscle. Exp Physiol 93: 1249–1262. https://doi.org/10.1113/expphysiol.2008.042457

  19. Cairns SP, Lindinger MI (2008) Do multiple ionic interactions contribute to skeletal muscle fatigue? J Physiol 586: 4039–4054. https://doi.org/10.1113/jphysiol.2008.155424

  20. Orlov SN, Koltsova SV, Kapilevich LV, Gusakova SV, Dulin NO (2015) KCC1 and NKCC2: The pathogenetic role of cation-chloride cotransporters in hypertension. Genes & Diseas 2: 186–196. https://doi.org/10.1016/j.gendis.2015.02.007

  21. Smolyaninova LV, Koltsova SV, Sidorenko SV, Orlov SN (2017) Augmented gene expression triggered by Na+,K+-ATPase inhibition: Role of ${\text{Ca}}_{i}^{{2 + }}$-mediated and – independent excitation-transcription coupling. Cell Calcium 68: 5–13. https://doi.org/10.1016/j.ceca.2017.10.00210.1016/j.ceca.2017.10.002

  22. Sidorenko S, Klimanova E, Milovanova K, Lopina OD, Kapilevich LV, Chibalin AV, Orlov SN (2018) Transcriptomic changes in C2C12 myotubes triggered by electrical stimulation: Role of ${\text{Ca}}_{i}^{{2 + }}$-mediated and ${\text{Ca}}_{i}^{{2 + }}$-independent signaling and elevated [Na+]i/[K+]i ratio. Cell Calcium 76: 72–86. https://doi.org/10.1016/j.ceca.2018.09.00710.1016/j.ceca.2018.09.007

  23. Kapilevich LV, Kironenko TA, Zaharova AN (2015) Skeletal muscle as an endicrine organ: role of [Na+]i/[K+]i-mediated excitation-transcription coupling. Genes & Diseas 2: 328–336. https://doi.org/10.1016/j.gendis.2015.10.001

  24. Lauritzen HP, Brandauer J, Schjerling P (2013) Contraction and AICAR stimulate IL-6 vesicle depletion from skeletal muscle fibers in vivo. Diabetes 62: 3081–3092. https://doi.org/10.2337/db12-1261

  25. Jannot MF, Dufayet De La Tour DT, Coste P (2002) Na/K ATPase activity in Diabetic Patient Metabolism. Diabetes mellitus 51(3): 284–291.

  26. Shamansurova ZM, Mukhamedova FA, Tsoi AG, Tashmanova AB, Alieva AV, Akhrarova NA (2009) Abnormal Na-K-ATPase activity in erythrocytes from patients with diabetes mellitus. Diabetes mellitus 12(2): 55–57. https://doi.org/10.14341/2072-0351-5399

  27. Chistyakova OV, Sukhov IB, Dobretsov MG, Kubasov IV (2020) Study of Na/K-ATPase activity in the myocardium of rats under experimental conditions of prediabetes and diabetes mellitus. J Evol Biochem Physiol 56(2): 166–168. https://doi.org/10.1134/S0022093020020118

  28. Kapilevich LV, Milovanova KG, Sidorenko SV, Fedorov DA, Kironenko TA, Zakharova AN, Dyakova EYu, Orlov SN (2020) Influence of dynamic and static loads on the content of sodium and potassium in mouse skeletal muscles. Bull Exp Biol Med 169(1): 4–7. https://doi.org/10.1007/s10517-020-04811-y

  29. Klimanova EA, Sidorenko SV, Tverskoi AM, Shiyan AA, Smolyaninova LV, Kapilevich LV, Gusakova SV, Maksimov GV, Lopina OD, Orlov SN (2019) Search for Intracellular Sensors Involved in the Functioning of Monovalent Cations as Secondary Messengers. Biochemistry (Moscow) 84(11): 1280–1295. https://doi.org/10.1134/S0006297919110063

  30. Shiyan AA, Sidorenko SV, Fedorov D, Klimanova EA, Smolyaninova LV, Kapilevich LV, Grygorczyk R, Orlov SN (2019) Elevation of intracellular Na+ contributes to expression of early response genes triggered by endothelial cell shrinkage. Cell Physiol Biochem 53(4): 638–647. https://doi.org/10.33594/000000162

  31. Smolyaninova LV, Shiyan AA, Kapilevich LV, Lopachev AV, Fedorova TN, Klementieva TS, Moskovtsev AA, Kubatiev AA, Orlov SN (2019) Transcriptomic changes triggered by ouabain in rat cerebellum granule cells: Role of α3- and α1-Na+,K+-ATPase-mediated signaling. PLoS One 14(9): e0222767. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0222767

  32. Kapilevich LV, Zakharova AN, Dyakova EYu, Kalinnikova JG, Chibalin AV (2019) Mice experimental model of diabetes mellitus type ii based on high fat diet. Bull Siber Med 18(3): 53–61. https://doi.org/10.20538/1682-0363-2019-3-53-61

  33. Zakharova AN, Kalinnikova Y, Negodenko ES, Orlova AA, Kapilevich LV (2020) Experimental simulation of cyclic training loads. Teor Prakt Fizich Kult 10: 26–27.

  34. Clausen T (2013) Quantification of Na, K pumps and their transport rate in skeletal muscle: Functional significance. J General Physiol 142(4): 327–345. https://doi.org/10.1085/jgp.201310980

  35. Raue U, Trappe TA, Estrem ST, Qian H-R, Helvering LM, Smith RC, Trappe S (2012) Transcriptomic signature of resistance exercise adaptations: mixed muscle and fiber type specific profiles in young and old adults. J Appl Physiol 112: 1625–1636. https://doi.org/10.1152/japplphysiol.00435.2011

  36. McKenna MJ, Bangsbo J, Renaud JM (2008) Muscle K+, Na+, and Cl disturbances and Na+-K+ pump inactivation: implications for fatigue. J Appl Phys 104: 288–295. https://doi.org/10.1152/japplphysiol.01037.2007

  37. Koltsova SV, Trushina Y, Haloui M, Akimova OA, Tremblay J, Hamet P, Orlov SN (2012) Ubiquitous [Na+]i/[K+]i-sensitive transcriptome in mammalian cells: evidence for [Ca2+]i-independent excitation-transcription coupling. PLoS One 7: e38032. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0038032

Дополнительные материалы отсутствуют.