Зоологический журнал, 2019, T. 98, № 5, стр. 556-566

Динамика температуры тела белогрудого ежа (Erinaceus roumanicus) во время зимней спячки

М. В. Рутовская 1*, М. Е. Диатроптов 2, Е. В. Кузнецова 1, А. И. Ануфриев 3, Н. Ю. Феоктистова 1, А. В. Суров 1

1 Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН
119071 Москва, Россия

2 Научно-исследовательский институт морфологии человека РАН,
117418 Москва, Россия

3 Институт биологических проблем криолитозоны Сибирского отделения РАН
677980 Якутск, Россия

* E-mail: desmana@yandex.ru

Поступила в редакцию 14.09.2018
После доработки 22.11.2018
Принята к публикации 13.12.2018

Полный текст (PDF)

Аннотация

Описана динамика температуры тела у белогрудого ежа во время зимней спячки. Средняя температура тела ежей вне спячки осенью поддерживается на уровне 34.3 ± 0.2°С. В периоды гипотермии она составляет в среднем 6.3 ± 0.4°С. Впервые для ежей описано снижение температуры в полости тела до –1.3°С. Как у всех гибернаторов в течение спячки, у ежей происходят периодические возвращения к нормотермии продолжительностью менее суток. Активная фаза спячки (разогрев и нормотермия) составляет 16.5 ± 1.5% от общей продолжительности периода спячки. Изменения температуры тела в пассивную фазу (остывание и собственно спячка) коррелируют с температурой среды. Показана также достоверная отрицательная связь продолжительности периодов гипотермии с температурой тела и среды.

Ключевые слова: зимняя спячка, белогрудый еж, температура тела, ритмы спячки

Зимняя спячка (гибернация) – широко распространенная адаптация многих видов млекопитающих к переживанию неблагоприятных климатических периодов. Она характеризуется значительным снижением температуры тела вплоть до 0°С. Зимняя спячка встречается в шести таксонах класса млекопитающих: у ехидн (Nicol, Andersen, 2000), сумчатых, рукокрылых (Стрелков, 1965; Ануфриев, 2008), грызунов, (Бородулина, Благосклонов, 1951; Бибиков и др., 1963; Daan, 1973; Соломонова, 1992; Wollnik, Schmidt, 1995; Buck, Barnes, 1999; Ануфриев, 2008; Ушакова и др., 2010), приматов (Dausmann et al., 2004; Dausmann et al., 2005; Fietz, Dausmann, 2007; Krystal et al., 2013). Изучение зимней спячки представляет практический интерес, в том числе для медицинской зоологии, паразитологии и т.д. Условия спячки влияют на многие популяционные характеристики: численность, возрастной состав, время пребывания в активном состоянии, длительность размножения, смертность, зараженность инфекциями (Наумов, 1955; Калабухов, 1956; 1985; Некипелов, 1958; Стрелков, 1958; Некипелов, Пешков, 1958; Пауллер, 1959; Пантелеев, 1983; Шилов, 1985; Бибиков, 1967; 1980; 1989).

Одним из феноменов зимней спячки являются периодические спонтанные пробуждения мелких и средних по размерам зверьков. В считанные часы животные с околонулевыми значениями температуры тела без поступления энергии извне способны самостоятельно поднимать температуру более чем на 30°С, возвращаясь в эутермное состояние. До настоящего времени окончательно не решен вопрос о причинах периодических спонтанных пробуждений, хотя существует ряд обоснованных предположений, объясняющих этот феномен. Некоторые авторы считают, что периодический подъем температуры необходим для нормального протекания обменных процессов (French, 1985; Geiser, 1993, Ануфриев, 2008). Другие авторы считают, что во время нормотермии происходит обновление структур мозга (Mrosovsky, 1971), а высокая температура необходима для сохранения проводимости в ЦНС (Strijkstra, Daan, 1998) или для подавления опиоидной системы (Wang, 1993). Периодические пробуждения могут активировать спящую иммунную систему, что помогает животному бороться с патогенами, попавшими в организм перед спячкой или во время ее (Prendergas et al., 2002).

Лесные ежи (род Erinaceus) – классические гибернаторы. Они ведут ночной и сумеречный образ жизни (Огнев, 1928; Гуреев, 1979; Жеребцова, 1987; Фильчагов, 1988). В период активности они находятся на поверхности почвы, занимаясь поисками корма, после насыщения уходят в гнездо до восхода солнца (Morris, 1997). Беспозвоночные составляют до 90% рациона ежей (Reeve, 1994; Mathews, 1952), поэтому единственным возможным способом пережить отсутствие корма в осенне-зимний период для них является зимняя спячка (Riber, 2004).

Гибернация характеризуется понижением температуры тела, замедлением сердцебиения (с 128–210 до 2–12 уд/мин), подавлением дыхания (с 50 до 4–5 дыхательных актов в минуту), а также снижением интенсивности всех биохимических процессов в организме (Heldmaier et al., 2004). Во время спячки у ежей прекращается сперматогенез, который возобновляется через некоторое время после пробуждения (Калабухов, 1985).

Сроки наступления спячки у ежей определяются как внешними, так и внутренними факторами. Основными внешними факторами, вызывающими спячку, являются: изменение длины светового дня, понижение температуры окружающего воздуха, отсутствие корма. Первыми залегают в спячку взрослые самцы. Так, в Ставропольском крае самцы белогрудого ежа, накопившие жир, залегают уже в августе, а отдельные особи даже в июле. Вместе с тем небольшая часть взрослых самцов, не успевших набрать вес, сохраняет активность до середины сентября (Кучерук, Карасёва, 1980). Взрослые самки, как правило, залегают в спячку в сентябре. Еще позже ложатся молодые особи, родившиеся в последний месяц лета. Таким образом, при достижении определенного веса (на Кавказе не менее 1100 г) белогрудые ежи залегают в спячку при положительных температурах окружающей среды. Упитанность особей разного пола и возраста различна, а при недостаточной упитанности животные могут сохранять активность и при отрицательных температурах (до минус 4°С) (Темботова, 1997).

Продолжительность зимнего сна зависит от широты и долготы того района, где живут ежи: в северных и восточных районах спячка длится дольше (Огнев, 1928; Haigh et al., 2012). На продолжительность спячки влияют возраст и количество жировых запасов. За спячку еж теряет до 38% своего веса (Haigh et al., 2012).

О зимней спячке белогрудого ежа известно немного – сроки, месторасположение и устройство зимовочных убежищ. Различия в календарных сроках выхода из спячки в разных частях ареала меньше, чем в сроках ее наступления и не превышают 2–3-х недель. В Московской обл. белогрудые ежи обычно просыпаются в 1–2-й декаде апреля, массовый выход приурочен к периоду устойчивых положительных среднесуточных температур 10–12°C, и поэтому сроки этого выхода могут колебаться от года к году (Кучерук, Карасёва, 1980).

Изучение механизмов зимней спячки млекопитающих занимает особое место в териологических исследованиях, поскольку до настоящего времени экология, этология и физиология в зимний период у большинства зимоспящих видов являются наименее изученной частью их жизненного цикла. Подобного рода материалы о зимней спячке белогрудого ежа, до проведенного исследования, также отсутствовали.

Цель настоящего исследования – выявить основные закономерности хода зимней спячки белогрудого ежа и особенности спячки в условиях среды, максимально приближенной к естественной.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКИ

Работа проведена на научно-экспериментальной базе “Черноголовка” с использованием коллекции животных ЦКП “Живая коллекция диких видов млекопитающих” ИПЭЭ им. А.Н. Северцова РАН. B 2011–2018 гг. 9 взрослых самцов и 5 самок белогрудого ежа (Erinaceus roumanicus Barrett-Hamilton 1900) были отловлены на базе “Черноголовка” Ногинского р-на Московской обл. и в Спасском р-не Рязанской обл. Зверькам были имплантированы внутрибрюшинно термонакопители Петровского ДТН3-28 (ЭМБИ РЕСЕРЧ, Новосибирск) (Петровский и др., 2008), запрограммированные на измерение температуры тела с частотой 3 раза в час. 6 ежей зимовали в помещении, в котором в зимнее время поддерживали температуру среды от 0 до 5°С, остальные животные зимовали в открытых вольерах в естественных убежищах, укрытых еловым лапником и выпавшим снегом. Вольеры в помещении имели площадь 1 м2. Для ежей были установлены деревянные укрытия с сеном, из которого они строили гнезда. Открытые вольеры с травянистым и кустарниковым подростом представляли собой территорию 80 м2, огороженную звероводческой сеткой и разделенную на 4 отсека. Ежи строили гнезда из сена в укрытиях, углубленных в землю на 30–40 см. Период наблюдений охватывал около 6 мес спячки и один-два месяца после выхода из нее. Кормом служил куриный фарш, смешанный с сырым яйцом. Вода была доступна ad lib. Контроль за температурой среды осуществляли термонакопителями iButton серии DS 1921 и Петровского с периодичностью наблюдения 2 раза в час, установленными как в искусственной норе без животного, так и в помещении вивария.

За самкой № 50 наблюдали с 9 октября до 26 апреля с помощью камеры “Videotech”, с датчиком движения и записью в течение 10 с после каждого включения.

При расчете бюджета времени зимней спячки мы использовали принятое Хатом с соавторами (Hut et al., 2002) деление на пассивный период – гипотермию (оцепенение), в которое входило время остывания зверька плюс время нахождения зверька в спячке, и активный период – пробуждение, в которое входило время, затрачиваемое зверьком на саморазогревание и нормотермию. Начало периода гипотермии (остывание) считали с момента, когда температура тела начинала устойчиво понижаться не менее чем на 0.05°С за 20 мин. Началом периода нормотермии (разогрев) считали момент, когда возникала тенденция устойчивого повышения температуры тела со скоростью не менее 0.05°С за 20 мин. В описательной статистике использовали среднее ± ошибку среднего. Сравнения проводили однофакторным дисперсионным анализом (ANOVA) или гнездовым дисперсионным анализом (nested-design ANOVA) с пост-хок (post-hoc) анализом. Корреляции считали по непараметрическому критерию Спирмена.

Зависимость продолжительности гибернации от температуры тела проводили на 10 особях. В 261 периоде гипотермии была проанализирована длительность пребывания животных при температуре тела в диапазоне от 1 до 22°С с шагом через один градус.

Взаимозависимость продолжительности гибернации и температуры среды рассчитывали в период “глубокой спячки” с ноября по март. Для 10 особей было проанализировано 169 периодов гипотермии при температуре среды от 5 до минус 5°C. Для каждого периода гипотермии рассчитывали его продолжительность и среднюю температуру среды за тот же интервал.

Работу с животными проводили согласно рекомендациям национального стандарта по принципам надлежащей лабораторной практики Российской Федерации ГОСТ З 53 434-2009. Кроме того, на указанные исследования было получено положительное заключение этической комиссии ИПЭЭ РАН № 14 от 15.01.2018 г.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Зимняя спячка белогрудых ежей начиналась в сентябре–октябре (табл. 1). Общая продолжительность сезона спячки от 103 до 210 сут. Во время спячки отмечены периодические пробуждения, во время которых зверьки разогревались до 32–34°С.

Таблица 1.  

Показатели зимней спячки белогрудых ежей

Номер животного/пол Дата начала спячки Дата окончания Продолжительность
спячки, сут
Число баутов Масса тела ежей перед спячкой, г
     75/самка 31.10.2011 6.03.2012 127 20 1004
1536/самец 8.09.2017 14.04.2018 187 33 1250
1538/самка 8.09.2017 9.04.2018 182 44 1520
1541/самец 10.9.2017 14.03.2018 185 23 1480
1533/самка 7.09.2017 13.04.2018 103 36 1153
1540/самец 8.09.2017 23.03.2018 196 27 805
1532/самец 22.09.2017 21.03.2018 180 23 990
1539/самец 6.09.2017 13.04.2018 188 44 1350
1494/самец 5.09.2017 15.04.2018 190 32 878
1493/самец 23.09.2017 17.03.2018 175 25 630
1531/самка 4.09.2017 2.04.2018 210 29 850
1534/самка 10.09.2017 28.03.2018 199 31 870
1472/самка 20.09.2017 27.03.2018 188 24 780
1553/самец 20.09.2017 27.03.2018 188 24 1460
n = 14     178 ± 8 29 ± 2  

Короткий цикл спячки белогрудого ежа, включающий оцепенение и пробуждение (баут, от англ. bout – период), имеет четыре составляющие: остывание (впадение в спячку), период гипотермии (основная часть баута), пробуждение (саморазогревание) и нормотермию (рис. 1).

Рис. 1.

Баут сна ежа: 1 – остывание, 2 – сон, 3 – разогрев, 4 – нормотермия.

Остывание ежа при залегании в спячку длится от 4 до 71 ч (27.1 ± 0.4, n = 445), при этом скорость снижения температуры составляет в среднем 1.04 ± 0.01°С в час. Снижение температуры тела при залегании в спячку является процессом пассивным. Это подтверждается наличием достоверной обратнозависимой корреляция скорости снижения температуры тела с температурой окружающей среды (R = –0.40, n = 274, p < 0.001).

Длительность периодов гипотермии на протяжении зимней спячки варьировала от нескольких часов до 17 сут, в среднем 4.7 ± 0.2 (n = 445) сут. Чем ниже была внешняя температура, тем дольше были периоды гипотермии (R = –0.32, n = 274, p < 0.001; рис. 2). Однако последние становились короче при температуре ниже минус 3°С.

Рис. 2.

Зависимость продолжительности периодов гипотермии от температуры среды у белогрудого ежа в спячке (усредненные данные по 10 особям).

Как видно из рис. 3, длительность интервалов гипотермии положительно коррелирует с температурой тела подопытных животных.

Рис. 3.

Зависимость длительности периодов гипотермии от температуры тела у белогрудого ежа в период зимней спячки (усредненные данные по 10 особям).

Температура тела ежей в состоянии гипотермии составляла в среднем 6.3 ± 0.4°С (n = 14). Температура тела зверька в этот период изменялась от –1.5 до 24°С и зависела от температуры окружающей среды (R = 0.79, n = 274, p < 0.0001, рис. 2; 4). При отсутствии снежного покрова и положительной температуре среды температура тела ежей была близка к температуре среды. При отрицательных околонулевых значениях температуры среды температура тела ежей опускалась до 1°С. При температуре среды минус 4–6°C и отсутствии плотного снежного покрова у белогрудых ежей зарегистрирована температура тела ниже 0°C. Такая температура тела в период “глубокой спячки” была зарегистрирована у восьми особей (табл. 2). Отрицательная температура в полости тела ежей могла поддерживаться на протяжении всего интервала гипотермии, и продолжительность такого состояния зависела от температуры внешней среды. У остальных животных температура тела в тот же период имела околонулевые значения. Наиболее низкая температура тела зарегистрирована у ежа № 1536 – в январе до минус 1.33°С, при которой зверек находился в оцепенении на протяжении 14.1 суток (табл. 2).

Таблица 2.  

Время пребывания белогрудых ежей в гипотермии с температурой тела ниже нуля

Номер животного/пол Минимальная температура Время, проведенное в спячке с температурой тела ниже 0°С, ч/сут
1472/самка –0.79 219/9.13
1494/самец –0.66 279/11.6
1532/самец –0.075 5/0.2
1533/самка –0.61 179.3/7.5
1536/самец –1.33 547/22.8
1538/самец –0.42 103.3/4.3
1541/самец –0.37 49.3/2.05
1553/самец –0.1 3/0.12

Разогрев тела ежей происходит относительно быстро в среднем за 5.4 ± 0.1 ч (n = 445). Скорость разогрева составляла в среднем 5.9 ± 0.1°С/ч, и имела положительную корреляцию с температурой окружающей среды (Спирмен: R = 0.22, n = = 274, p = 0.001). Показано, что ежи демонстрируют индивидуальные различия как в длительности (F (13, 430) = 15.38, p = 0.001), так и в скорости разогрева (F (13, 430) = 22.92, p = 0.001). При этом самки разогреваются в среднем с большей скоростью 6.5 ± 0.2°С/ч, по сравнению с самцами – 5.7 ± ± 0.1°С/ч (F (1, 430) = 24.27, p = 0.001).

Период нормотермии составлял в среднем 16.8 ± 1.5 ч (n = 431). Температура тела в этот период была на уровне 34.7 ± 0.1°С. Общее относительное время пребывания ежей в состоянии разогревания и нормотермии составляло 16.4 ± 1.5% (n = 14) и имело индивидуальную изменчивость: от 8 до 27% (F (13, 416) = 2.91, p = 0.001).

Сравнивая спячку ежей в условиях, приближенным к естественным (открытая вольера), и в помещении, обнаружено только два достоверных различия в параметрах спячки. Скорость остывания ежей, зимующих в помещении (0.9 ± 0.1°С, n = 6), была ниже, чем особей, зимующих под снегом в вольере (1.1 ± 0.1°С, n = 9) (F (1, 13) = 5.74, p = 0.032), а длительность фазы нормотермии была больше (21.7 ± 2.5 ч, n = 6, у зимующих в помещении, по сравнению с особями в вольерах (13.0 ± 1.9 ч, n = 9) (F (1, 13) = 7.91, p = 0.014). Остальные показатели спячки между двумя группами животных достоверно не различались.

Сезонные особенности изменения параметров спячки классически вписываются в данные выше определения: начало спячки, глубокая спячка и окончание спячки (рис. 4 и 5). Начальный период спячки продолжался первые 2–2.5 мес и характеризовался относительно короткими периодами гипотермии, с продолжительными периодами нормотермии. С конца ноября периоды оцепенений увеличились и достигли максимальных значений в декабре–феврале. Окончание спячки характеризовалось уменьшением длительности гипотермных периодов, повышением температуры тела и увеличением относительной длительности активной фазы (рис. 5).

Рис. 4.

Динамика температуры тела белогрудого ежа на протяжении сезона зимней спячки.

Рис. 5.

Средняя длительность баутов и изменение температуры тела ежей во время спячки.

Анализ видеозаписи показал, что процесс подготовки к залеганию в спячку начался у самки № 50 17 ноября, когда она была активна в течение 2 ч, а затем около двух минут готовила гнездо. Первый баут был коротким – всего 2 сут, затем самка была активна 7 ч. С 19 ноября и по 24 марта самка находилась в спячке, зарегистрировано 19 пробуждений с периодами гипотермии 4–8 сут. Во время пробуждений относительно высокую двигательную активность самка демонстрировала только в первые два периода нормотермии, когда самка покидала гнездо и поправляла его. В последующие периоды нормотермии видеокамера регистрировала потягивание и смену позы. Движения ежа были вялыми и замедленными. Общая продолжительность активности в каждое пробуждение была меньше 2 мин. В первые сутки после окончания спячки продолжительность активности была небольшая, около 5 ч, затем суточная активность полностью восстановилась примерно до 10 ч в сутки.

ОБСУЖДЕНИЕ

Для переживания жестких условий зимы (иногда и жаркого лета) животные вырабатывают разнообразные адаптации. Некоторые виды переходят к подземному образу жизни, где сезонные изменения климата менее выражены. С переходом зимоспящих животных к норной жизни и ослаблением связей с поверхностью почвы число воздействующих на них внешних факторов, синхронизирующих эндогенные ритмы с экзогенными, значительно снижается. Исчезает, например, эффект фотопериодизма. Основными факторами, позволяющими синхронизировать эндогенные ритмы с сезонными изменениями внешней среды, остаются лишь температура, и, в меньшей степени, атмосферное давление и влажность почвы (Ануфриев, 2008). Отдых и сон ежей проходит в гнездах. Летние гнезда или лежки являются, как правило, одноразовыми убежищами. Для зимней же спячки ежи строят более теплые гнезда (гибернакулы), часто заглубленные в землю норы или полу-норы (Данильченко, Рутовская, 2011). В северных широтах, где в течение зимы лежит высокий снежный покров, еж не имеет возможности поменять нору до выхода из спячки. Южнее ежи в течение зимы могут просыпаться и менять место сна (Haigh et al., 2012).

Зависимость продолжительности гипотермии от размеров и массы животных, даже в пределах одного вида, отмечалась ранее (French, 1985). А.И. Ануфриев (2005) показал, что во время спячки у трех видов беличьих (сибирский бурундук Tamias sibiricus (Laxmann 1769), арктический Spermophilus parryi (Richardson 1825) и длиннохвостый суслики S. undulatus (Pallas 1778)) время их пребывания в гипотермии составляет 94–95%. Бурундуки пробуждались чаще сусликов, но продолжительность пробуждений у них заметно короче, поэтому общее время нахождения в гипотермии у бурундуков и сусликов оказалось близким по абсолютной величине (Ануфриев, 2005). У ехидны Tachyglossus aculeatus (Shaw 1792), масса тела почти в 10 раз больше, чем у перечисленных выше грызунов, а время пребывания в гипотермии значительно меньше и составляет около 75% времени гибернации (Nicol, Andersen, 2000). У этого животного отсутствует бурый жир, и рост температуры тела при периодических спонтанных пробуждениях почти линеен и занимает длительный промежуток времени: 12 ч и более (Augee, Ealeu, 1968). Ежи занимают промежуточное положение между ехидной и зимоспящими семейства беличьи, как по массе тела, так и по продолжительности пребывания в состоянии гипотермии – около 83.5%.

Известно, что у мелких млекопитающих во время зимней спячки наиболее энергозатратными являются пробуждения (Калабухов, 1985). Так, у длиннохвостого и арктического сусликов, сибирского бурундука и черношапочного сурка Marmota camtschatica (Pallas 1811), северных зимоспящих видов, продолжительность нормотермии в период спячки составляет от 2 до 7%, у рукокрылых семейства Vespertilionidae менее 2% (Ануфриев, 2008). У белогрудых ежей этот показатель оказался значительно выше и составлял от 8 до 27% времени зимней спячки. Ежи во время спячки не питаются, как и наземные беличьи. Мы можем отметить также похожие закономерности в формировании спячки: зависимость температуры тела и продолжительности гипотермии от температуры окружающей среды, более короткие бауты в начале и конце спячки. Несмотря на довольно длительный период нормотермии (чуть меньше суток), двигательная активность наблюдается при этом очень недолго, как правило, меньше 1 мин.

У европейских ежей в спячке при температуре окружающей среды 10°C, гипотермное состояние составляет 31%, против 81% при температуре среды 4° (Kristoffersson, Soivio, 1964). У всех белогрудых ежей наиболее продолжительные интервалы гипотермии отмечены в середине зимы, как раз в периоды с низкой положительной и отрицательной температурой тела, при минимальных температурах внешней среды. Наблюдение за спячкой европейских ежей при температуре среды минус 5°C показало, что потребление кислорода у них было в 22 раза выше, чем в спячке при плюс 4°C, а частота сердечных сокращений (ЧСС) соответственно была 22–24 уд/мин против 4–7 (Soivio et al., 1968).

У европейских ежей во время зимней спячки градиент температур “среда–животное” при положительной температуре среды, составлял 1°С и менее, у длиннохвостых и арктических сусликов при положительной температуре этот показатель обычно менее 1°С, при отрицательной температуре ‒ возрастал (Ануфриев, 2008; Kristoffersson, Soivio, 1964). Среди многочисленной группы мелких зимоспящих млекопитающих известны только три вида семейства беличьи, представители которых способных находиться в состоянии зимней спячки с температурой тела ниже 0°С. Зимняя спячка длиннохвостого суслика с температурой тела до минус 2°С (в прямой кишке и внутрибрюшинно) отмечена в ряде работ (Ануфриев, 2008; Соломонов и др., 1987; Solomonov et al., 2010). Известно о спячке арктического суслика с температурой тела до минус 2.9°С (Barnes, 1989; Buck, Barnes, 2000). Недавно было установлено, что и черношапочный сурок на северо-востоке Сибири во время зимней спячки в периоды гипотермии способен поддерживать метаболизм при температурах тела около и даже ниже нуля градусов (Ануфриев и др., 2012). У длиннохвостых и арктических сусликов в спячке температура тела до минусовых значений опускалась при температуре окружающей среды минус 3–5°С, а минимальные значения, до минус 2°С ‒ при минус 5–7°С. У черношапочного сурка температура в полости тела минус 1°С ‒ при минус 8–10°С (Ануфриев, 2013). Отметим, что все перечисленные виды обитают в зоне холодного климата, с вечномерзлым грунтом. Белогрудый еж (обитатель поясов умеренного и теплого климата) способен поддерживать метаболизм при температуре тела ниже нуля. Зимовка и спячка белогрудого ежа (в Московской области) проходит в диапазоне температуры примерно 10–15°С по абсолютным значениям. Она начинается в сентябре-октябре, когда температура почвы на горизонтах зимовочных гнезд имеет значение 6–8°С. На протяжении периода спячки, в наиболее холодные месяцы зимы температура на этих горизонтах может иметь значения ниже нуля с ноября по февраль, до минус 6–8°С (по материалам метеостанции № 2728, населенный пункт Павелец). У европейского ежа, спячка которого проходила при температуре среды до минус 5° температура тела ниже 0° не отмечена (Kristoffersson, Soivio, 1964; Soivio et al., 1968; Fowler, Racey, 1990).

Ранее на длиннохвостых сусликах было показано, что при периодических спонтанных пробуждениях процесс саморазогревания имеет сложный, многоступенчатый характер (Ануфриев, 2008). Продолжительность саморазогревания зависит от температурных условий спячки, начальной температуры и массы тела животных. У бурундуков разогревание обычно происходит за 1–2 ч, у сусликов и сурков – не более чем за 4–6 ч, у летучих мышей – менее чем за 1 час. На двух видах сусликов и черношапочном сурке показано, что сначала температура тела поднимается медленно на 1–3°С в течение 4–6 ч, потом, еще в течение такого же времени резко – на 30–35°С. Графическая кривая саморазогревания белогрудых ежей совпадает с обнаруженной ранее у длиннохвостых сусликов и у ряда других зимоспящих видов (Hammel et al., 1968; Даудова, Ипатьева, 1968; Попова, 1979; Wang, 2011; Hut et al., 2002). Наблюдения за температурой тела и уровнем метаболизма пробудившихся сусликов показали, что и в периоды активного состояния между оцепенениями зверьки бодрствуют с пониженной температурой тела (Ануфриев, 2008), у белогрудых ежей в периоды пробуждения температура тела также не поднимается выше 34–35°С, что характерно и для летнего значения температуры тела. При залегании в спячку температура тела у ежей монотонно снижается, подобно остыванию физического тела, точно так же, как и у других видов мелких зимоспящих животных (Ануфриев, 2008).

Если уход в спячку, скорее всего, зависит не только от факторов внешней среды, но и от физиологической и эндокринной готовности организма, то выход из спячки в большей степени зависит от внешних условий. В средней полосе окончание спячки приурочено к установлению положительных температур (Кучерук, Карасева, 1980). В первую очередь, это связано, по нашему мнению, с таянием снегового покрова, который не позволяет ежам покидать свое убежище. В более южных районах, где снегового покрова нет или он держится недолго, ежи имеют возможность выходить из спячки в более ранние сроки (Haigh et al., 2012). То же мы можем сказать и об экспериментальных ежах, которые спали в помещении при температуре 0–10°С. Они вышли из спячки в марте – раньше, чем зверьки, спящие в естественных условиях под снежным покровом. С другой стороны, для мелких зимоспящих млекопитающих была выявлена зависимость продолжительности периодов гипотермии от температуры окружающей среды: при температурах от минус 4–5°С до 5–6°С отмечены наиболее продолжительные периоды оцепенения. Для длиннохвостых сусликов в этом же диапазоне температуры отмечен наиболее низкий уровень метаболизма (по потреблению кислорода) (Ануфриев, Ахременко, 1990). Изменения температуры в сторону положительных или отрицательных значений вызывали уменьшение продолжительности гипотермных периодов и нарастание уровня метаболизма. Сходная зависимость обнаружена для сибирского бурундука, арктического и европейского сусликов S. citellus (L. 1766), черношапочного и европейского сурков Marmota bobak (Statius Müller 1776) в разных диапазонах температуры среды (Васильев, 1989; Buck, Barnes, 2000; Ortmann, Heldmaier, 2000; Hut et al., 2002; Ануфриев, 2008). У белогрудого ежа также прослеживается зависимость продолжительности периодов спячки от температуры среды. С понижением температуры почвы, в местах зимовок зверьков, продолжительность периодов гипотермии постепенно нарастала и достигла максимальных значений в январе–феврале, в период температурного минимума в искусственных норах и виварии. В марте, с ростом температуры, продолжительность периодов гипотермии вновь уменьшилась (рис. 4, 5).

Температура среды определяет и температуру тела спящих животных. Зависимость продолжительности гипотермии от температуры тела в интервале температур от 2 до 22°С в спячке ранее была показана у золотистого суслика (S. lateralis Say 1823). В данном интервале с понижением температуры увеличивалась продолжительность периодов оцепенения, зависимость оказалась логарифмической (Twente, Twente, 1965; 1967). Сходная зависимость (в диапазоне температуры тела от 1–22°С) наблюдалась у белогрудых ежей и в наших экспериментах (рис. 3).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Зимняя спячка белогрудых ежей по основным характеристикам оказалась сходной с зимней спячкой грызунов и рукокрылых. У ежей действуют те же механизмы регуляции процессов спячки, которые свойственны ряду других видов мелких зимоспящих млекопитающих. Это позволяет белогрудым ежам в состоянии гипотермии поддерживать метаболизм с глубинной температурой тела до минус 1.3°С. Эта уникальная особенность, несомненно, является эволюционно приобретенным эколого-физиологическим механизмом адаптации к условиям среды, и служит дополнительным фактором, способствующем выживанию вида в сезонном климате.

БЛАГОДАРНОСТИ

Работа выполнена в рамках темы Государственного задания ИПЭЭ РАН “Экологические и эволюционные аспекты поведения и коммуникации животных” АААА-А18-118042690110-1.

Список литературы

  1. Ануфриев А.И., 2005. Ритмы зимней спячки мелких млекопитающих северо-востока Сибири // Актуальные проблемы экологической физиологии, биохимии и генетики животных. Саранск: Мордовский ун-т. С. 18–20.

  2. Ануфриев А.И., 2008. Механизмы зимней спячки мелких млекопитающих Якутии. Новосибирск: Издательство СО РАН. С. 1–157.

  3. Ануфриев А.И., 2013. Экологические механизмы температурных адаптаций млекопитающих и зимующих птиц Якутии. Новосибирск: Издательство СО РАН. 220 с.

  4. Ануфриев А.И., Ахременко А.К., 1990. Энергетическая стоимость зимней спячки длиннохвостого суслика // Экология. № 5. С. 68–72.

  5. Ануфриев А.И., Соломонов Н.Г., Ядрихинский В.Ф., Охлопков И.М., 2012. Зимняя спячка черношапочного сурка Marmota camtschatica с температурой тела 0° и минус 1° // Доклады Академии наук. Т. 447. № 6. С. 682–686.

  6. Бибиков Д.И., 1967. Горные сурки Средней Азии и Казахстана. М.: Наука. 198 с.

  7. Бибиков Д.И., 1980. Географические особенности экологии. Сурки. Биоценотическое и практическое значение. М.: Наука. С. 50–69.

  8. Бибиков Д.И., 1989. Сурки. М.: ВО Агропромиздат. 255 с.

  9. Бибиков Д.И., Трухачев Н.К., Исакулов К.И., 1963. Наблюдения за спячкой серых сурков в условиях эксперимента // Известия Иркутского государственного научно-исследовательского противочумного института Сибири и Дальнего Востока. Иркутск. Т. 25. С. 248–257.

  10. Бородулина Т.Л., Благосклонов К.Н., 1951. К биологии летяги (Pteromys volans L.) // Бюллетень московского общества испытателей природы. Отд. Биологическое. Т. 56. № 6. С. 18–24.

  11. Васильев В.Н., 1989. Экология зимней спячки черношапочного сурка (Marmota camchatica P., 1811). Автореф. дис. … канд. биол. наук. М. 22 с.

  12. Гуреев А.А., 1979. Фауна СССР. Млекопитающие. Т. 4. Вып. 2. Насекомоядные. Труды Зоологического Института АН СССР. Л.: Наука. С. 1–502.

  13. Данильченко А.С., Рутовская М.В., 2011. Строение летних гнезд белогрудых ежей // Териофауна России и сопредельных территорий. Материалы междунар. совещания 1–4 февраля 2011. г. Москва. С. 138.

  14. Даудова Г.М., Ипатьева Н.В., 1968. Влияние температуры среды на саморазогревание сусликов при пробуждении от зимней спячки // Журнал эволюционной биохимии и физиологии. Т. 4. С. 348–354.

  15. Жеребцова О.В., 1987. Морфологические особенности костно-мышечной системы ежовых (Mammalia, Erinaceidae). Автореф. дис. … канд. биол. наук. Л. 24 с.

  16. Калабухов Н.И., 1956. Спячка животных. Харьков. 3-е изд. 269 с.

  17. Калабухов Н.И., 1985. Спячка млекопитающих. М.: Наука. 264 с.

  18. Кучерук В.В., Карасёва Е.В., 1980. Ежи // Итоги мечения млекопитающих. М.: Наука. С. 47–57.

  19. Наумов Н.П., 1955. Экология животных. М.: Советская наука. 553 с.

  20. Некипелов Н.В., 1958. Количество углекислого газа в зимних норах грызунов // Известия Иркутского государственного научно-исследовательского противочумного института Сибири и Дальнего Востока. Т. 19. С. 138–139.

  21. Некипелов Н.В., Пешков Б.И., 1958. Наблюдения над спячкой некоторых млекопитающих // Известия Иркутского государственного научно-исследовательского противочумного института Сибири и Дальнего Востока. Т. 20. С. 29–37.

  22. Огнев С.И., 1928. Звери Восточной Европы и Северной Азии. Т. 1. Насекомоядные и летучие мыши. М.-Л.: Госиздат. 631 с.

  23. Пантелеев П.А., 1983. Биоэнергетика. М.: Наука. 268 с.

  24. Пауллер О.Ф., 1959. О зимней спячке длиннохвостого суслика и условиях перезимовки блох в его гнезде // Известия Иркутского государственного научно-исследовательского противочумного института Сибири и Дальнего Востока. Т. 21. С. 334–339.

  25. Петровский Д.В., Новиков Е.А., Мошкин М.П., 2008. Динамика температуры тела обыкновенной слепушонки (Ellobius talpinus, Rodentia, Cricetidae) в зимний период // Зоологический журнал. Т. 87. № 12. С. 1504–1508.

  26. Попова Н.К., 1979. Обмен веществ и терморегуляция // Экологическая физиология животных. Под. ред. Слонима А.Д. М.-.Л.: Наука. Ч. 1. С. 187–198.

  27. Соломонов Н.Г., Ахременко А.К., Ануфриев А.И., 1987. Динамика энергетических субстратов в тканях пробуждающихся сусликов // Механизмы зимней спячки. Пущино. С. 48–56.

  28. Соломонова Т.Н., 1992. Материалы по изучению зимней спячки сибирского бурундука // Эколого-физиологические характеристики природных гипометаболических состояний. Пущино: ПНЦ РАН. С. 57–65.

  29. Стрелков П.П., 1958. Материалы по зимовке летучих мышей в европейской части СССР // Труды Зоологического института АН СССР. М.-Л.: АН СССР. Т. 25. С. 255–304.

  30. Стрелков П.П., 1965. Зимовки летучих мышей (Chiroptera: Vespertilionidae) в средней и северной полосе Европейской части СССР. Автореф. дис. … канд. биол. наук. Л. 20 с.

  31. Темботова Ф.А., 1997. Ежи Кавказа. Нальчик: Изд-во КБНЦ РАН. С. 1–80.

  32. Ушакова М.В., Феоктистова Н.Ю., Петровский Д.В., Гуреева А.В., Найденко С.В., Суров А.В., 2010. Особенности зимней спячки хомячка Эверсмана (Allocricetulus eversmanni Brandt,1859) из саратовского Заволжья // Поволжский экологический журнал. № 4. С. 415–422.

  33. Фильчагов А.В., 1988. Суточная активность и передвижения обыкновенных ежей по материалам индивидуального прослеживания // Бюллетень московского общества испытателей природы. Отд. биологии. Т. 93. № 5. С. 38–49.

  34. Шилов И.А., 1985. Физиологическая экология животных. М.: Высшая школа. 328 с.

  35. Augee M.L., Ealeu E.N., 1968. Torpor of the echidna, Tachyglossus aculeatus // Journal of Mammalogy. V. 49. № 3. P. 446–464.

  36. Barnes B.M., 1989. Freeze avoidance in a mammal: body temperatures below 0°C in an Arctic hibernator // Science. V. 244. P. 1593–1595.

  37. Buck C.L., Barnes B.M., 1999. Annual cycle of body composition and hibernation in free-living arctic ground squirrels // Journal of Mammalogy. V. 80. P. 430–442.

  38. Buck C.L., Barnes B.M., 2000. Effects of ambient temperature on metabolic rate, respiratory quotient, and torpor in an arctic hibernator // The American Journal of Physiology – Regulatory, Integrative and Comparative Physiology. V. 279. № 1. P. 255–262.

  39. Daan S., 1973. Periodicity of heterothermy in the garden dormouse, Eliomys quercinus (L.) // Netherlands Journal of Zoology. V. 23. P. 237–265.

  40. Dausmann K, Glos J, Ganzhorn J, Heldmaier G., 2004. Hibernation in a tropical primate // Nature. V. 429. P. 825–826.

  41. Dausmann K., Glos J., Ganzhorn J., Heldmaier G., 2005. Hibernation in the tropics: lessons from a primate // Journal of Comparative Physiology B. 175. P. 147–155. doi https://doi.org/10.1007/s00360-004-0470-0

  42. Fietz J., Dausmann K.H., 2007. Big is beautiful: fat storage and hibernatinas a strategy to cope with marked seasonality in the fat-tailed dwarf lemur (Cheirogaleus medius) // New York, NY, US: Springer. P. 97–110.

  43. Fowler P.A., Racey P.A., 1990. Daily and seasonal cycles of body temperature and aspects of heterothermy in the hedgehog Erinaceus europaeus // Journal of Comparative Physiology B. 160. P. 299–307.

  44. French A.R., 1985. Allometries of the duration of torpid and euthermic intervals during mammalian hibernation: a test of the theory of metabolic control of the timing of changes in body temperature // Ibid. V. 156. P. 13–19.

  45. Geiser F., 1993. Metabolic rate reduction during hibernation // Life in the Cold: Ecological, Physiological and Molecular Mechanisms. Boulder, CO: Westview. P. 549–554.

  46. Hammel H., Dawson R.M., Abrams R.M., Anderson M.T., 1968. Total calorimetric measurement and Citellus lateralis in hibernating // Physiological zoology. V. 41. № 2. P. 217–222.

  47. Heldmaier G., Ortmann S., Elvert R., 2004. Natural hypometabolism during hibernation and daily torpor in mammals // Respiratory Physiology and Neurobiology. V. 141. № 3. P. 317–329.

  48. Haigh A., O’Riordan R., Butler F., 2012. Nesting behaviour and seasonal body mass changes in a rural Irish population of the Western hedgehog (Erinaceus europaeus) // Acta Theriologica. V. 57. № 4. P. 321–331. https://doi.org/10.1007/ s13364-012-0080-2

  49. Hut R.A., Barnes B.M., Daan S., 2002. Body temperature patterns before, during, and after semi-natural hibernation in the European ground squirrel // Journal of Comparative Physiology B. V. 172. № 1. P. 47–58.

  50. Kristoffersson R., Soivio A., 1964. Studies on the periodicity of hibernation in the hedgehog (Erinaceus europaeus L.) I. A comparison of induced hypothermia in constant ambient temperatures of 4.5 // Annales Zoologici Fennici. V. 1. № 4. P. 370–372.

  51. Krystal A.D., Schopler B., Kobbe S., Williams C., Rakatondrainibe H., Yoder A.D., et al., 2013. The relationship of sleep with temperature and metaboic rate in a hibernating primate // PLoS One. 8: e69914. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0069914.t001

  52. Mathews L.H., 1952. British Mammals. [The New Naturalist]. Collins. London. UK. P. 38–74.

  53. Morris P.A., 1997. The hedgehog. Mammals. Shire Natural History Series. P. 1–32.

  54. Mrosovsky N., 1971. Hibernation and the Hypothalamus. NY: Appleton-Century-Crofts. 288 p.

  55. Nicol S.C., Andersen N.A., 2000. Patterns of hibernation of echidnas in Tasmania // Life in the Cold (red. Heldmaeir G., Klingensper M.). Berlin. P. 21–28.

  56. Ortmann S., Heldmaier G., 2000. Regulation of body temperature and energy requirements of hibernating Alpine marmots (Marmota marmota) // The American Journal of Physiology - Regulatory, Integrative and Comparative Physiology. V. 278. № 3. P. 698–704.

  57. Prendergast B.J., Freeman D.A., Zucker I., Nelson R.J., 2002. Periodic arousal from hibernation is necessary for initiation of immune responses in ground squirrels // The American Journal of Physiology – Regulatory, Integrative and Comparative Physiology. V. 282. P. 1054–1062.

  58. Reeve N.J., 1994. Hedgehogs. London: T. and A.D. Poyser. 313 p.

  59. Riber A.B., 2004. Overwintering of European hedgehogs Erinaceus europaeus in a Danish rural area// Acta theriologica. V. 49. № 2. P. 145–155.

  60. Soivio A., Tähti H., Kristoffersson R., 1968. Studies on the periodicity of hibernation in the hedgehog (Erinaceus europaeus L.) III. Hibernation in a constant ambient temperature of –5°C // Annales Zoologici Fennici. V. 5. № 2. P. 224–226.

  61. Solomonov N.G., Anufriev A.I., Solomonova T.N., 2010. Mechanisms of hibernation in small mammals of Yakutia // Cryobiology. V. 61. № 3. P. 397–397.

  62. Strijkstra A.M., Daan S., 1998. Dissimilarity of slow-wave activity enhancement by torpor and sleep deprivation in a hibernator // The American Journal of Physiology – Regulatory, Integrative and Comparative Physiology. V. 275. P. 1110–1117.

  63. Twente J.W., Twente J.A., 1965. Regulation of hibernation periods by temperature // Proceedings of the National Academy of Sciences USA. V. 54. P. 1058–1061.

  64. Twente J.W., Twente J.A., 1967. Seasonal variation in the hibernating behaviour of Citellus lateralis // Mammalian hibernating 111. Edinburg; London: Oliver and Boyd. P. 47–63.

  65. Wang L.C.H., 1993. Neurochemical regulation of arousal from hibernation // Carey C. et al. (eds). Life in the cold. Ecological, physiological and molecular mechanisms. Boulder: Westview Press. P. 559–561.

  66. Wang L.C.H., 2011. Time patterns and metabolic rates of natural torpor in the Richardson ground squirrel // Canadian Journal of Zoology. V. 57. № 1. P. 149–155.

  67. Wollnik F., Schmidt B., 1995. Seasonal and daily rhythmus of body temperature in the European hamsters (Cricetus cricetus) under semi-natural conditions // Journal of Comparative Physiology B. V. 165. P. 171–178.

Дополнительные материалы отсутствуют.