Зоологический журнал, 2019, T. 98, № 7, стр. 725-731

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Во время работы экспедиции Лаборатории гельминтологии АН СССР летом 1974–1975 гг. в Обской губе был обследован 251 кулик C. minuta и 201 – C. temminckii. Птиц исследовали методом полного гельминтологического вскрытия и найденных у них цестод фиксировали в 70° спирте. В лабораторных условиях цестод окрашивали железным гематоксилином и изготавливали тотальные препараты. Всего обнаружено и обработано 6403 экз. цестод.

Нами были использованы принятые в паразитологии значения – экстенсивность инвазии (ЭИ): отношение количества зараженных птиц к общему количеству исследованных, и индекс обилия (ИО): отношение количества найденных паразитов одного вида к общему количеству обследованных хозяев.

Относительное обилие вида (Р) по количеству особей (по численности) может выражаться в процентах или долях, где общая численность видов равна 100% или 1 ${{P}_{j}} = \frac{{{{n}_{j}}}}{S}$, где: n_j – количество экземпляров j-вида; S – общее количество особей всех видов.

Для анализа изменений цестодофауны двух видов песочников в местах гнездовий исследованные птицы были распределены на группы по срокам сбора и по возрасту: ad (лат. adultus) – взрослая особь; subad. (лат. subadultus) – полувзрослая особь, уже летающий птенец. Данные о времени сбора, возрасте и количестве исследованных птиц представлены в табл. 1.

Сходство цестодофауны групп куликов по видам цестод рассчитывали по индексу общности Чекановского-Съеренсена:

где: а – число общих видов в двух сравниваемых списках;

b – число видов имеющихся только в первом списке;

с – число видов, имеющихся только во втором списке;

• (a + b) – первый сравниваемый список видов;

• (a + c) – второй сравниваемый список видов.

Индекс общности Чекановского-Съеренсена является одним из самых простых и легко интерпретируемых мер для характеристики парного сходства (Андреев, 1980). В то же время индекс общности Чекановского-Съеренсена как мера относительного сходства линейно связан с мерой абсолютного сходства (Песенко, 1982). На практике такую связь, как правило, считают линейной, что является еще одним доводом в пользу использования именно этого индекса общности.

Для вычисления сходства между списками видов цестод по количественным данным мы использовали индекс общности Чекановского-Съеренсена в количественном выражении (Песенко, 1982).

Вместо обилия вида в этой формуле мы использовали индекс обилия. Это не меняет смысл данного выражения, но уменьшает ошибку из-за разного количества исследованных птиц в каждой группе куликов.

где: ИО_ij – индекс обилия вида в j-списке;

ИО_ik – индекс обилия вида в k-списке;

min/ИО_ij × ИО_ik – меньшее из двух чисел ИО_ij и ИО_ik.

Для выделения групп сходных объектов (классификация) и нахождения основных направлений их варьирования мы по полученным матрицам сходства строили дендрограммы, использовав сложение матриц методом ближнего соседа.

Все сообщества характеризуются своим соотношением обилий входящих в них видов. Для определения различий в количестве цестод по видам в разных группах куликов мы использовали показатель – концентрация доминирования по Симпсону, который выражается формулой – $C = \sum\nolimits_{i = 1}^s {P_{i}^{2}} ,$ где: P – относительное обилие каждого вида, то есть – доля каждого вида в общем количестве цестод в данной группе куликов (общее количество цестод принимается за 1).

Для сравнения этих групп куликов по видовому составу мы использовали показатель разнообразия, выражающийся формулой $d = \frac{S}{{\lg N}}$, где: N – показатель учетной площадки (в нашем случае число экземпляров обследованных птиц), а S – количество видов цестод. Количество видов в выборках различного размера для данного сообщества приблизительно пропорционально логарифму площади этих учетных площадок. Поэтому эта зависимость, мера – d, может быть использована для сравнения разнообразия сообществ, проведенных на площадках разного размера, если эти различия не слишком велики (Уиттекер, 1980).

Для характеристики сезонных изменений в структуре цестодофауны использовали относительное обилие видов цестод в каждой группе птиц.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

У C. minuta и C. temminckii было найдено 26 видов цестод (табл. 2).

Все найденные цестоды относятся к двум семействам – Dilepididae (Fuhrman 1907) и Hymenolepididae (Ariola 1899).

У C. minuta (ad) было зарегистрировано 23 вида цестод, а у subad – 11; у C. temminckii (ad) – 19 видов цестод, а у subad – 7 видов.

Виды Arctotaenia tetrabothrioides, Trichocephaloides birostrata, Echinocotyle nitida, E. tenuis и E. longirostris встречаются практически только у C. minuta (ad). Виды Anomotaenia microrhyncha, Kowalewskiella cingulifera, Aploparaksis bulbocirrus, A. leonovi, A. rauschi встречаются как у C. temminckii, так и у C. minuta. Но, в то же время, экстенсивность инвазии (ЭИ) и индекс обилия (ИО) K. cingulifera у C. minuta значительно больше, чем у C. temminckii, а ЭИ и ИО A. anadyrensis выше у C. temminckii, чем у C. minuta.

Для цестодофауны молодых птиц обоих видов характерно отсутствие К. cingulifera и всех видов р. Echinocotyle Blanchard 1891. Но эти виды цестод встречались у взрослых птиц, собранных в это же время, и некоторые из них были даже доминирующими в цестодофауне взрослых птиц. Причем, у взрослых птиц в августе–начале сентября встречались и молодые цестоды (цестоды с развивающейся стробилой, без половозрелых члеников) этих видов.

Сравнивая видовой состав цестод у птиц разных групп, можно выделить вид M. dujardini, который встречается только после прилета, и который можно было бы отнести к южным формам. Но этот вид цестод - типичный паразит дроздов, и у куликов не регистрировался ранее. Нами найден у одного C. minuta и одного C. temminckii. Мы считаем, что это случайное заражение, и оно произошло во время весенней миграции. Также можно выделить три вида цестод, которые встречаются с середины лета и осенью – D. nymphaea, A gallinaginis и A tetrabothrioides, которые можно отнести к северным формам.

Первые два вида имеют очень низкую ЭИ у куликов рода Calidris, видимо, основными хозяевами этих двух видов цестод являются другие кулики.

Цестод вида А. tetrabothrioides у C. minuta в июне не регистрировали, в июле их ИО был равен 0.01 ± 0.002, ЭИ – 1.1 ± 0.01%, в августе–начале сентября, соответственно, 3.85 ± 0.4 и 12.5 ± 0.05%. В этот период (август–начало сентября) А. tetrabothrioides зарегистрирован у молодых птиц обоих видов. Цестоды 14 видов встречаются в течение всего периода нахождения куликов в местах гнездовья, и их можно отнести к убиквистам (табл. 2).

Для выявления изменений в структуре цестодофауны в зависимости от сезона года было проведено сравнение относительного обилия видов цестод каждой группы птиц (табл. 3). В таблицу включены данные о цестодах, относительное обилие которых превышает 5% от общего числа цестод, принятого за 100%. Процентное соотношение цестод (относительное обилие) для каждой группы рассчитывалось, исходя из численности цестод этой группы.

Анализ цестодофауны каждой группы куликов выявил один-два вида цестод, которые являются доминирующими в этих сообществах, и для каждого вида кулика характерны свои виды-доминанты, причем у взрослых и молодых птиц одного вида доминируют разные виды цестод. В цестодофауне C. minuta (ad) (1, 2 и 3) преобладает цестода E. nitida (относительное обилие 42–71%), а в цестодофауне молодых C. minuta (4) – это A. leonovi (39%). В сообществе цестод C. temminckii (ad) в июле (5) – A. bulbocirrus (30%) и E. dubininae (20%), а в июле, августе и начале сентября это – E. dubininae (76% и 55%, соответственно), в цестодофауне молодых C. temminckii (8) – A. bulbocirrus (52%) и A. leonovi (27%).

Также видно, что для цестодофауны обоих видов куликов в июне (1 и 5) характерно более равномерное распределение количества цестод по видам, чем в цестодофауне этих же куликов в другое время. Особенно резкое преобладание одного вида в цестодофауне как у C. minuta, так и у C. temminckii, проявляется в июле, при очень низком относительном обилии других видов цестод (2 и 6). Для того чтобы определить, не связано ли это с уменьшением количества видов, и действительно ли имеются различия в “концентрации” цестод по видам в разных группах, мы использовали два показателя – концентрацию доминирования (С) и меру видового разнообразия (d) (табл. 4).

Наибольшее значение индекса доминирования характерно для цестодофауны куликов 2 и 6 групп (июль, время гнездования). Наименьший показатель для сообщества цестод в группах 1 и 5 (июнь, после прилета). Показатель доминирования в августе – начале сентября (3 и 7 групп) имеет приблизительно среднее значение между показателями этого индекса для цестодофауны в июне и июле. Индекс разнообразия цестодофауны взрослых птиц в местах гнездовий изменяется незначительно, но и он всегда достоверно больше, чем у молодых птиц. Также интересно отметить, что этот показатель несколько выше как для цестодофауны взрослых птиц C. minuta (аd – 1, 2, 3 группы) по сравнению с таковым C. temminckii (аd – 5, 6, 7 группы), так и для сообщества цестод у молодых птиц C. minuta (subad – 4 группа) по сравнению с таковым у молодых C. temminckii (subad – 8 группа).

Используя индекс общности Чекановского-Съеренсена для сравнения списков разных групп куликов, мы получили симметричную матрицу сходства групп куликов по видам цестод.

По данным матрицы для выделения групп сходных объектов мы построили дендрограмму 1 (рис. 1).

Из этой дендрограммы видно, что данные группы куликов составляют три “класса” цестодофауны. Первый “класс” – это цестодофауна C. minuta (ad) в июне, июле и августе – начале сентября (1, 2 и 3 группы), соединение этих групп происходит на уровне сходства – С₃ = 0.77 и С₄ = 0.76. Второй “класс” – цестодофауны взрослых C. temminckii (ad) в июне, июле, августе – начале сентября (5, 6 и 7 группы), присоединение происходит на уровне сходства С₁ = 0.88 и С₂ = 0.78. Третий “класс” – цестодофауны молодых птиц C. minuta и C. temminckii (4 и 8 группы), присоединение на уровне сходства – С₅ = 0.68. Полное соединение цестодофаун всех групп куликов происходит на уровне сходства C_6,7 = 0.67. Исходя из выше изложенного, можно считать, что сообщества цестод молодых птиц (4 и 8 группы) являются самостоятельными “классом”.

В результате расчета сходства цестодофаун этих групп куликов с использованием индекса обилия видов цестод, мы получили матрицу – сходство сообществ цестод групп куликов по количественным данным.

По данным этой матрицы мы построили дендрограмму 2 (рис. 2).

Из этой дендрограммы видно, что цеcтодофауны куликов также группируются в три “класса” – цестодофауна взрослых птиц C. minuta (один “класс”), молодых C. minuta (второй “класс”) и C. temminckii (третий “класс”).

На этой дендрограмме можно проследить порядок образования этих “классов”. Первоначально в “классы” объединяются цестодофауны куликов, обследованных в середине лета и в конце лета–начале осени, по видам куликов (2 группа с 3 и 4 c 7). Потом к этим двум “классам” присоединяются цестодофауны групп куликов, обследованных в начале лета, соответственно по видам (к 2 и 3 группам – 1 группа и к 6 и 7 – 5 группа). Цестодофауна молодых C. temminckii (8 группа) присоединяется к “классу”, образованному цестодофаунами взрослых птиц C. temminckii (аd) (5, 6 и 7 группы) при довольно низком значении индекса сходства – С₅ = 0.44. Сообщество цестод молодых птиц C. minuta (4 группа) присоединяют к “классу”, образованному цестодофаунами C. temminckii на очень низком уровне сходства C₆ = 0.26. Цестодофауна молодых птиц C. minuta присоединяется к таковой C. temminckii, проявляя больше сходства с цестодофауной белохвостого песочника. Виды цестод, которые составляют цестодофауну молодых птиц, представлены в малом количестве в цестодофауне взрослых C. minuta, но в значительно большем числе в таковой C. temminckii Полное присоединение цестодофаун этих групп куликов происходит на уровне сходства равном C₇ = 0.18.

C. minuta и C. temminckii являются наиболее многочисленными видами куликов в данном районе. Эти виды имеют сходную морфологию и биологию и, по-видимому, занимают близкие экологические ниши. На места гнездовий, в тундру, кулики прилетают в начале июня. До середины июля они насиживают яйца, а в конце июля уже появляются летние молодые птицы. Отлет этих куликов на зимовку начинается с середины августа, и к началу сентября птицы практически уже не встречаются в местах гнездовий (Дементьев и др., 1951).

Несмотря на сходную экологию, C. minuta и C. temminckii имеют различную цестодофауну, причем есть виды цестод, которые встречаются только у одного из этих двух видов. Кроме того, ЭИ и ИО цестод, которые встречаются у обоих видов песочников, различны. Следовательно, можно предположить, что питание этих куликов различается, и они занимают разные стации в местах гнездовий. Этот вывод подтверждает анализ сходства цестодофаун групп куликов, как по видовому составу, так и по количественным данным.

По данным Бондаренко и Контримавичуса (2006) в гелъминтофауне молодых куликов чаще, чем у взрослых, встречаются виды паразитов, обладающих специфичностью. В то же время, в гельминтофауне молодых куликов число видов паразитических червей меньше, чем у взрослых. Действительно, цестодофауна молодых птиц сильно отличается от цестодофауны взрослых птиц этого же вида. Так, у молодых птиц обоих видов отсутствуют К. cingulifera и все виды р. Echinocotyle, несмотря на то, что они встречаются, осенью у взрослых птиц, а некоторые из них являются даже доминирующими в их цестодофауне.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Значительное различие между цестодофауной молодых и взрослых птиц подтверждается анализом сходства цестодофаун групп куликов по видовому составу цестод. Цестодофауна молодых птиц образует “класс”, отдельный от “классов”, образованных цестодофаунами взрослых птиц. Но и сходство цестодофаун молодых птиц проявляется на уровне, который очень близок к уровню полного соединения цестодофаун всех групп куликов.

Видовое разнообразие цестодофауны у взрослых птиц значительно выше, чем у молодых.

Концентрация доминирования наибольшая в цестодофауне куликов во время их гнездового периода (июль) и наименьшая (то есть количество цестод более равномерно распределено по видам) в начале лета (июнь, после прилета). Это вероятно, можно объяснить следующим: во время гнездового периода птицы ограничены в передвижении, как правило, гнездовым участком, и они заражаются в основном наиболее специфическими для них цестодами, в то время как весной и в начале лета они более подвижны, посещают разнообразные стации и поэтому заражаются значительно чаще разными видами цестод. Тот же эффект, по-видимому, проявляется в конце лета – к моменту отлета. В это время птенцы уже на крыле, птицы образуют смешанные стайки, кочуют по различным участкам и поэтому имеют больше возможности заразиться разными видами цестод.

Таким образом, видовой состав цестодофауны двух видов песочников в местах гнездовий является стабильным. Из 26 видов цестод, зарегистрированных у этих куликов, 14 видов встречаются и весной, и осенью (54%); только 3 вида, возможно, являются северными формами (по классификации Догеля, 1962): D. nymphaea, A. gallinaginis, A. tetrabothrioides. В то же время, выявлены значительные изменения в структуре цестодофаун этих видов куликов во время их пребывания в местах гнездовий. Индекс доминирования наибольший у птиц в гнездовой период и наименьший в первое время после прилета с мест зимовок. Цестодофауна молодых птиц отличается от цестодофауны взрослых птиц обоих видов, как по видовому составу, так и по доминирующим видам. Видовое разнообразие меньше у молодых птиц в сравнении со взрослыми. Цестодофауны двух экологически близких видов куликов отличаются как по видовому составу, так и по доминирующим видам. Для цестодофауны взрослых птиц и молодых каждого вида характерен свой доминирующий вид цестод.

Аналогичные данные получили Ситко и Хенеберг (Sitko, Heneberg, 2015), анализируя структуру сообщества гельминтов, паразитирующих у поганок и гагар. Авторы отмечают сильное различие в распространении и интенсивности инвазии на видо-специфическом уровне гельминтов.

В то же время, Амундсон с соавторами (Amundson et al., 2016), исследуя два вида казарок, нашли у них 10 видов гельминтов. Все виды зарегистрированы у обоих видов казарок, в том числе и у молодых птиц. Авторы также указывают, что имеются различия в уровне заражения по видам птиц и возрасту.

БЛАГОДАРНОСТИ

Работа выполнена при поддержке программы Президиума РАН № 41 “Биоразнообразие природных систем и биологические ресурсы России”.